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1 UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO FACULTAD DE CIENCIAS Distribución espacial y patrón de actividad de la zorra gris (Urocyon cinereoargenteus) en la Reserva Ecológica El Edén, Quintana Roo, México. T E S I S QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: B I Ó L O G A P R E S E N T A : MARTHA VALERIA VELÁZQUEZ ÁLVAREZ DIRECTOR DE TESIS: DR. JOSÉ CUAUHTÉMOC CHÁVEZ TOVAR Margarita Texto escrito a máquina CIUDAD DE MÉXICO 2018 UNAM – Dirección General de Bibliotecas Tesis Digitales Restricciones de uso DERECHOS RESERVADOS © PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal del Derecho de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México). El uso de imágenes, fragmentos de videos, y demás material que sea objeto de protección de los derechos de autor, será exclusivamente para fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el respectivo titular de los Derechos de Autor. 2 Hojas de Datos del Jurado 1.Datos del alumno Velázquez Álvarez Martha Valeria 044-5513482396 Universidad Nacional Autónoma de México Facultad de Ciencias Biología 307292414 2. Datos del tutor Dr José Cuauhtémoc Chávez Tovar 3.Datos del sinodal 1 Dr Fernando Alfredo Cervantes Reza 4.Datos del sinodal 2 Dra Livia Socorro León Paniagua 5.Datos del sinodal 3 Dr Hibraim Adán Pérez Mendoza 6.Datos del sinodal 4 Dra Verónica Farias González 7.Datos del trabajo escrito Distribución espacial y patrón de actividad de la zorra gris (Urocyon cinereoargenteus) en la Reserva Ecológica El Edén, Quintana Roo, México. 55p 2018 3 Dedicatoria A mi madre Martha Álvarez, quien me apoya incondicionalmente y confió en mí a lo largo de mi carrera universitaria, sin ella no hubiera llegado a la meta. A mi padre Antonio Velázquez, quien me llevo inconscientemente por el camino del estudio de la vida con sus viajes y anécdotas. A John, Sujail, Alejandro y Rodrigo, mis hermanos que siempre estuvieron al pendiente y dispuestos a ayudarme. Principalmente, a mi hermano Sujail por ser mi guía en este largo viaje, por escucharme y sobre todo por enseñarme a nunca darme por vencida. A mis abuelitas, Aurora y Josefina por preocuparse por mí. A mis amigas Sandra, Elda y Melissa por siempre confiar en mí y por compartir este proceso a mi lado. Finalmente, a mi vida académica en la UNAM que me ayudo a convertirme en una mejor persona y en lo que siempre soñé. 4 Agradecimientos Principalmente quiero agradecer a mi asesor, Dr. José Cuauhtémoc Chávez Tovar por todo el apoyo que me brindo en estos años, por no darse por vencido y por la enorme paciencia que tuvo conmigo. Por otra parte, por darme la oportunidad de conocer la Reserva Ecológica El Edén y ser parte de su equipo de trabajo. A la Reserva Ecológica El Edén por permitirme realizar mi trabajo de tesis en sus instalaciones. A todos los profesores que me formaron académicamente durante la carrera, gracias por esta experiencia de montaña rusa. A mis padres por su apoyo emocional y económico durante toda mi vida, sin ustedes no hubiera sido posible. A mis hermanos por sus constantes comentarios para que culminara mi tesis. A mis amigas por los momentos de relajación que me brindaron. A Arcelia por su cariño y apoyo durante el proceso. A mis sinodales Verónica, Livia, Hibraim y Fernando por comentarios para mejorar mi tesis. Finalmente, por mi paciencia y tenacidad. “No estudio para saber más, si no para ignorar menos”, Sor Juana Inés de la Cruz. Nada es imposible 5 Índice Resumen 6 Introducción 7 Objetivo 10 Antecedentes 10 Metodología Área de estudio Diseño de muestreo y selección de sitios Índice de Abundancia Relativa Modelos de ocupación Análisis de Correspondencia Patrón de Actividad 12 12 13 17 17 21 22 Resultados Base de datos Índice de Abundancia Relativa Modelos de ocupación Análisis de Correspondencia Patrón de Actividad 23 23 24 25 28 30 Discusión Índice de Abundancia Relativa Modelos de ocupación Análisis de Correspondencia Patrón de Actividad 33 33 34 34 36 Literatura citada 39 Anexo 51 6 Resumen El presente trabajo estudia la distribución y patrón de actividad de la zorra gris en la Reserva Ecológica El Edén, Quintana Roo, México por medio de foto-trampeo. La distribución de zorra gris se evaluó por medio de índices de abundancia relativa, modelos de ocupación y análisis de correspondencia en distintas temporadas (mayo-julio; agosto- septiembre; octubre-diciembre) y años de muestreo (2008, 2010, 2011, 2012 y 2013). El patrón de actividad se obtuvo por medio de los registros fotográficos que se obtuvieron en todos los años y se empleó como herramienta de recopilación de datos Microsoft Excel obteniendo como mayor porcentaje de actividad se encuentra en el horario de 21:00-23:00. La zorra gris es descrita como una especie oportunista y generalista que presenta una adaptabilidad ambiental alta, en la Reserva Ecológica El Edén se confirma esta conducta contrastada con los datos de trabajos anteriores donde el índice de abundancia relativa es mayor en sitios con heterogeneidad ambiental, presencia de parches con cobertura vegetal densa y con presencia de fragmentación. Esta información coincide con los modelos de ocupación, donde el tipo de vegetación y la cobertura vegetal están relacionados con la probabilidad de ocupación, la cual será mayor si la especie se encuentra en sitios donde encuentre disponibilidad de recursos para su establecimiento. Por otra parte, se utilizaron los análisis de correspondencia con la finalidad de encontrar una relación entre la precipitación, el tipo de vegetación y la presencia de la zorra gris en la Reserva Ecológica El Edén donde se obtuvo mayor presencia de la especie entre 101- 200mm de precipitación con mayor abundancia en estaciones en selva mediana>vegetación secundaria>sabana. 7 Introducción La conservación y el uso sustentable de especies de fauna silvestre requieren necesariamente de información básica sobre la distribución, abundancia y biología de las poblaciones de interés (Ojasti y Dallmeier 2000; Caughley y Sinclair 1994). La distribución general y la abundancia local de muchas especies de vida silvestre varían a través del tiempo y el espacio, dependiendo del patrón de distribución de la especie, se puede conocer la abundancia de la misma, está información es básica e importante para el manejo de la vida silvestre, principalmente para la toma de decisiones (Sollmann et al. 2013; Morrison et al. 2012; O’Brien 2011; Ojasti y Dallmeier, 2000). Las distribuciones de animales típicamente reflejan varios aspectos de las condiciones biofísicas y la ecología de las especies: el rango geográfico de condiciones biofísicas adecuadas; el rango de tolerancia de las características biofísicas por especie; la ocurrencia de condiciones marginalmente adecuadas en las periferias del rango geográfico que a menudo actúan como hábitat "sumidero" para mantener a individuos o individuos no reproductivos separados de áreas de mayor abundancia durante los años reproductivos (Morrison et al. 2012). Se ha utilizado como un indicador de la situación poblacional la abundancia relativa,este atributo varía con el tiempo y el espacio, es de gran importancia para el manejo y conservación de fauna silvestre porque nos permite comparar poblaciones, dar seguimiento a las variaciones temporales o a la dinámica poblacional, así como evaluar de forma indirecta la calidad de los hábitats (Walker et al, 2000; Wilson et al. 1996). Debido a los pequeños tamaños de muestra y a las restricciones que esto causa a los estimadores estadísticos, este índice es fácil de estimar y se expresa como el número de individuos por unidad de esfuerzo (Sollmann et al. 2013; Monroy-Vilchis et al. 2011; Lira- Torres y Briones-Salas 2011; Rovero y Marshall 2009; Yasuda 2004; Maffei et al. 2002; McKelvey y Pearson, 2001). En el caso de mamíferos tanto medianos como grandes, se recomienda la estimación del índice de abundancia relativa debido a sus hábitos nocturnos y de evasión (Sutherland 1997). 8 Este parámetro, al igual que el patrón de actividad pueden contribuir a la propuesta de estrategias para la conservación de las especies (Walker et al. 2000). Los patrones de actividad, ayudan a conocer la ecología de las especies, ya que, los animales pueden reducir la competencia y el riesgo de depredación, y así aumentar la segregación de nicho, al minimizar la superposición temporal con especies similares (Kronfeld-Schor y Dayan 2003). En la actualidad, la técnica de foto-trampeo ha sido una herramienta útil y no invasiva especialmente para el estudio de mamíferos carnívoros, que tienen comportamiento reservado, actividad nocturna, y bajas densidades(O’Connell et al., 2010; Kauffman et al. 2007; Moruzzi et al. 2002; Carbone et al. 2001), en comparación con otros métodos como el trampeo directo y la telemetría ofrece ventajas, ya que estos últimos son más costosos, proporcionan un reducido número de registros y alteran el comportamiento de los individuos (Krausman 2002). Las trampas-cámara nos permiten utilizar como índice el número de fotografías de las especies por día trampa, por otra parte, son de gran utilidad para evaluar patrones de actividad (O’Brien 2011; Monroy-Vilchis et al. 2009; Maffei et al. 2002). Los estudios sobre ecología de poblaciones son necesarios para conocer la distribución, demografía y relación con otras especies, la Reserva Ecológica El Edén (REEE), se encuentra al norte del estado de Quintana Roo, es una zona poco conocida de la Península de Yucatán, siendo una región de gran importancia para la conservación debido a la importancia ecológica, biológica e hidrológica. Esta área presenta problemas de conservación como la perdida y alteración de vegetación, cacería furtiva, cambio de uso de suelo y aumento de actividades turísticas. Sin embargo, para la conservación y el posible aprovechamiento de esta región es necesario conocer en qué estado se encuentran las poblaciones que habitan en ella. (González-Marín et al. 2008; Allen y Rincón 2003; Fedick et al. 2003; Gómez-Pompa 1998; Lazcano et al. 1995; Snedaker et al. 1991; Colmenero et al. 1990). En la REEE se han realizado estudios de distintos mamíferos desde ungulados silvestres (González-Marín 2008), murciélagos (MacSwiney 2000), felinos en peligro de extinción 9 como el jaguar, el puma (Ávila et al., 2018; Ávila et al. 2016; Ávila et al. 2015; Chávez et al. 2007) y el ocelote (Torres-Romero 2009), así como, el estudio de moluscos dulceacuícolas (Cózatl y Naranjo 2007) y nuevos registros de hongos macromycetes (Guzmán 2004). Para nuestro estudio se seleccionó la zorra gris (Urocyon cinereoargenteus) debido a una búsqueda en los registros fotográficos de la REEE de muestreos en años anteriores, en donde la especie tuvo el mayor número de capturas, con el fin de conocer la distribución de la especie y sus patrones de actividad. Se eligió para obtener un mayor conocimiento sobre la ecología de la zorra gris en bosques tropicales en México y comprender la importancia de la especie en este tipo de hábitat. La zorra gris (Urocyon cinereoargenteus) presenta una amplia distribución, desde el suroeste de Canadá hasta el noroeste de Colombia y Venezuela, en México es una especie que se encuentra en diferentes tipos de hábitats como bosques tropicales, bosques templados de pino-encino, matorrales semidesérticos-desérticos y acahuales (Servín y Chacón 2005; Hoffmeister 1986; Fritzell 1982). Los estudios sobre la zorra gris se han realizado principalmente en Estados Unidos de América y se han enfocado en problemáticas en salud, uso de hábitat, ámbito hogareño, dieta, competencia con otros carnívoros y su distribución en diferentes paisajes como bosques tropicales, deciduos y templados, y matorrales con alta densidad de arbustos, entre otros, así como en áreas urbanas y rurales (Farías et al. 2005; Weston y Brisbin 2003; Fedriani et al. 2000; Harrison, 1997; Haroldson y Fritzell 1984; Fritzell y Haroldson 1982; Fuller, 1978). Los patrones de actividad de las zorras grises (Urocyon cinereoargenteus) pueden variar con la temperatura, la estación, la actividad de la presa o el acoso de los humanos u otros depredadores, por lo tanto, las zorras grises deben seleccionar hábitats que aumenten la aptitud al equilibrar el riesgo de depredación y las oportunidades de búsqueda de alimento (Pierce et al. 2004; Cypher 2003; Rosenzweig 1981). Es de gran importancia conocer esta especie, ya que los carnívoros han sido considerados indicadores de la conservación de los ecosistemas debido a su posición trófica de alto nivel 10 (Crooks et al. 2008; Estes et al. 2001; Faeth et al. 2005; Noss et al. 1996), aunque la zorra gris es una especie oportunista y generalista, en esta área podría funcionar como un estabilizador de redes ecológicas (Fagan 1997). Debido a que una de las especies indicadoras como el tapir centroamericano (Tapirus bairdii) se encuentra en peligro de extinción tanto a nivel nacional (SEMARNAT 2010) como internacional (IUCN 2012), y es considerado especie prioritaria por la CONANP (2009). En nuestra área de estudio, la zorra gris gracias a su amplia distribución y plasticidad biológica, puede servir como una especie sombrilla (Botello et al. 2015; Brown 2003). En el cuadro 7 del anexo se aprecian estudios recientes de índice de abundancia relativa o densidad de la zorra gris, en general se puede apreciar que es una especie presente en distintos tipos de vegetación y fluctúa el Índice de Abundancia Relativa (IAR) o la densidad dependiendo la temporada, disponibilidad de alimento, interacción con otras especies y cambio en la estructura del paisaje. Objetivo general Conocer la distribución y los patrones de actividad de la zorra gris (Urocyon cinereoargenteus) en la Reserva Ecológica El Edén, Quintana Roo. Antecedentes La zorra gris llega a medir entre 0.80 a 1.13 m y el peso corporal entre 1.5 a 5 kg (Aranda 2012; Trapp y Hallberg, 1975). Presenta un periodo de gestación de 59 a 63 días, la temporada de reproducción se presenta de enero a marzo, el tamaño promedio de camada es de 7 cachorros y las hembras maduran sexualmente a partir de los 10 meses de edad. La zorra gris presenta principalmente una actividad nocturna y crepuscular; algunos estudios coinciden con una conducta monógama durante la temporada de reproducción (Aranda 2012; Farías et al. 2012; Fritzell y Haroldson 1982). En el cuadro 7 en el anexo se muestran artículos de la zorra gris (Urocyon cinereoargenteus) a partir de 2005 a 2018 con la finalidad de conocer los estudios más recientes. Encontramos 16 estudios relacionados con Índice de Abundancia Relativa (IAR), 11 densidad o número de individuos con diferentes tipos de vegetación y distintos tipos de muestreo, a lo largo de su distribución. La búsqueda bibliográfica nos muestra que la zorra gris se encuentra en tipos de vegetación muy variados y la importancia que tiene la especie para el estudio de mamíferosmedianos, interacción con otros mamíferos y con su hábitat. En el caso del IAR diferentes estudios concluyen que este índice está relacionado con la cobertura vegetal, nivel de fragmentación, mayor oferta de alimentación; es decir, conforme aumenta la cobertura vertical los IAR son mayores; en los tipos de hábitats preferidos (bosques y pastizales) con alto nivel de fragmentación tuvo un mayor IAR en comparación con los hábitats menos preferidos como la agricultura y los sitios de alimentación son importantes dentro del área de actividad, a mayor oferta de alimento aumenta el IAR; también consideran que el IAR es mayor en sitios con cobertura densa donde la zorra gris puede protegerse en sus movimientos diurnos (Cunningham et al. 2006; Cooper, et al. 2012; Gallina et al. 2016; Armenta-Méndez, et al. 2018). Para el caso de estudios de densidad fueron relacionados con disponibilidad de recursos alimentarios, tipo de vegetación, cobertura vegetal y la afinidad ambiental. Es el caso de Castellanos y colaboradores (2009), donde se asocia la alta densidad con una gran disponibilidad de recursos alimentarios, también la alta densidad puede deberse a la desaparición de los grandes carnívoros, ya que provoca un fenómeno conocido como liberación de los meso-depredadores, a partir de la reducción en la mortalidad por depredación de las especies de carnívoros medianos (Crooks y Soulé, 1999). Servín y colaboradores (2014) mostraron que la zorra gris tuvo una alta densidad en los bosques con buena cobertura vegetal y visitando menos los sitios abiertos o con poca cobertura vegetal, como los pastizales y áreas de cultivo. Por otra parte, para el caso de modelos de ocupación, existen varios trabajos de otras especies de zorras que utilizan estos modelos. Es el caso de el zorro veloz (Vulpes velox) existe una fuerte relación entre la probabilidad de ocupación y el tipo de vegetación en este caso pradera de pasto corto, donde la probabilidad de ocupación psi=0.821(EE=0.0659) donde las 72 trampas de jaula son utilizadas, el 66.9% de las trampas se presenta en pradera 12 de pasto corto, lo que sugiere que 59.1 (EE=4.74) de las 72 trampas de red contenían zorras (Finley et al., 2005, Martin et al., 2007). O'Connell y colaboradores (2006) encuentran la probabilidad de ocupación psi=0.28 (EE=0.15) de la zorra roja (Vulpes vulpes) en 5 tipos de vegetación (pastizales, brezales, bosque de pino, bosque de roble y humedales); el tipo de vegetación tiene influencia en la probabilidad de detección y estimación de la ocupación de la zorra roja psi=0.52 (EE=0.17); los únicos sitios donde no se encontró la especie fue en bosques de pino y humedales. En el caso de México en el Desierto de Sonora realizan un estudio con zorra gris (Urocyon cinereoargenteus) encuentran que el mejor modelo para la probabilidad de ocupación incluye variables climáticas según la temporada y especies simpátricas psi = 38.5% (DT = 1.02) e indica que tuvo una influencia negativa en el verano, y que la abundancia de esta especie no está directamente relacionada con la diversidad de plantas. Sin embargo, la fenología floral desencadena actividad e interacciones biológicas (frugívora), con arbustos de hoja caduca que proporcionan una cubierta densa protectora que ofrece un espacio adecuado para la supervivencia (Armenta et al. 2018). Metodología Área de estudio. La Reserva Ecológica El Edén (REEE) abarca 3 077 ha en el municipio de Lázaro Cárdenas, Quintana Roo, en el noreste de la Península de Yucatán, México con coordenadas 21° 36’ 00” N – 87° 45’ 00” W. La Reserva de carácter privado pertenece a la región biológica de Yalahau (Fedick et al., 2003; Gómez-Pompa, et al., 2011) y tiene una altitud de 5-10 msnm (Lazcano-Barrero et al., 1992). El clima es cálido húmedo, con lluvias casi todo el año, pero concentradas principalmente en verano (Guzmán 2004). La temperatura media anual es de 24°C y la precipitación pluvial anual es de 1400-2000 mm (Guzmán 2004; Allen y Rincón 2003). Presenta cinco tipos de vegetación, la selva mediana subcaducifolia, los acahuales, bosque inundable, sabana y vegetación acuática (Schultz 2003). Esta zona forma parte de las selvas tropicales más norteñas del continente, una porción de las cuales se encuentra bajo 13 resguardo federal dentro del Área de Protección de Flora y Fauna Yum Balam de 154 052 ha (Navarro, Remolina, & Pérez, 2007). Diseño de muestreo y selección de sitios. Se empleó el método trampeo fotográfico; en el año 2013 se colocaron 44 trampas cámara en la REEE, en este año se dividió en tres periodos, de mayo a julio, agosto a septiembre y de octubre a diciembre del mismo año; esta división se realizó debido que el estudio se llevó a cabo gracias al proyecto “DEPREDACIÓN INTRAGREMIAL: OCURRENCIA, SELECCIÓN DE PRESAS Y COEXISTENCIA DEL JAGUAR (PANTHERA ONCA) Y PUMA (PUMA CONCOLOR) EN LA RESERVA ECOLÓGICA EL EDÉN, QUINTANA ROO” (Project Financing Promep grant 54310009 a Cuauhtémoc Chávez (UAM-PTC-333)). Anteriormente se había realizado foto trampeo en el 2008, 2010, 2011 y 2012 en el que se siguió el diseño de CENJAGUAR (Chávez et al., 2007). También se realizó en las mismas temporadas de muestreo por este motivo se dividió en tres periodos el año 2013 y de esta manera ubicar los sitios en donde ya se habían presentado capturas de zorra gris. Se utilizaron distintas cámaras Cuddeback (expert, Capture and Capture IR; Non Tipical INC), Moultrie (model D444; EBSCO Industries, Inc) y Wildview (model Xtrem 4; Stealth Cam- mLLC). El diseño CENJAGUAR (Chávez et al., 2007) contempla el monitoreo de poblaciones de jaguar, sus presas y su hábitat, Si se mantiene a largo plazo, permitirá evaluar periódicamente la viabilidad de su hábitat y poblaciones. La base del censo es utilizar trampas-cámara (Medellín et al., 2006; Lynam, 2002; Karanth y Nichols, 1998). El tamaño del área muestreada es fundamental, se requiere un área mínima de muestreo de 64-200 km² para sitios con altas densidades (Figura 1) y las áreas con bajas densidades requieren un área mínima de 400-750 km² (Figura 2; Medellín et al., 2006; Paviolo et al., 2005). La distribución y el número de las trampas-cámara se deben hacer de la siguiente manera. Cada celda de muestreo puede tener 3 estaciones de muestreo separadas entre 1 a 4 km (Figura 1). En situaciones en las cuales la mayoría de las celdas de muestreo contienen hábitat no adecuado para el jaguar, dos estaciones de muestreo pueden estar relativamente 14 cercanas, a menos de 1 km, se tendrá que utilizar solamente una estación de trampeo (Figura 2). Por cada 9 estaciones, un mínimo de 4 debe tener dos cámaras (estaciones dobles). Por lo que como mínimo se necesitan 26 cámaras para el censo del jaguar, con un total de 18 estaciones (Figura 1). Figura 1 y Figura 2. Diseño de CENJAGUAR (Chávez et al., 2007). Al diseño CENJAGUAR (Chávez et al., 2007) se agregaron 5 trampas cámara en sitios donde años anteriores se encontró un mayor registro fotográfico de zorra gris, siendo estaciones dobles a 1 km de distancia entre cámaras. Todas las cámaras fueron programadas para tomar 2 fotografías consecutivamente y un video de entre 10-15 segundos las 24 horas del día. Fueron monitoreadas para asegurar su funcionamiento y vaciar las tarjetas de memoria cada 2 o 3 semanas aproximadamente. En la figura 3 se aprecian las estaciones en donde fueron colocadas las trampas-cámara de los años 2008, 2010, 2011 y 2012. 15 Figura 3. La ubicación de las estaciones de muestreo de cámaras trampa (puntos negros grandes) trazadas según el año de estudio (2008, 2010, 2011, 2012) que muestran los principales tipos de vegetación, bosque secundario (sombreado con pequeños puntos sobre un fondo blanco), cultivo mixto (sombreado en gris), bosque tropical de mediana estatura (sombreado en blanco) y orificios de hundimiento(pequeños puntos negros; Ávila et al. 2018, 2015). Se realizó una revisión de datos fotográficos del proyecto mencionado anteriormente en temporadas anteriores de los años 2008, 2010, 2011 y 2012 para un mejor análisis. En el 2008, se colocaron 52 estaciones que estuvieron activas 65 días; en 2010, 26 por 48 días; en 16 2011, 25 por 82 días; en 2012, 33 por 72 días y finalmente en 2013, 35 que funcionaron por 245 días (véase figura 4). En todos los años se revisaron las trampas cámaras que no funcionaron o si tuvieron algún accidente fueron eliminadas del registro y en el caso de que tuvieran registros fotográficos de zorra gris se utilizaron únicamente para los modelos de ocupación. Figura 4. La ubicación de las estaciones de muestreo de cámaras trampa del año 2013 ubicada por tipo de vegetación: selva mediana (rosa), vegetación secundaria (verde) y sabana (amarillo). 17 El esfuerzo de muestreo (EM) se obtuvo de la multiplicación del número total de cámaras por el total de días de muestreo y para el EM total fue la suma de los 5 años (Medellín et al. 2006). Índice de abundancia relativa. Para obtener el IAR se utilizó la formula (Maffei et al., 2002; Yasuda, 2004; Monroy-Vilchis et al., 2011): IAR = C/EM * 30 días-trampa Dónde: C= Capturas o eventos fotográficos. EM=Esfuerzo de muestreo (No. de cámaras * días de monitoreo) Estacional o Total. 30 días-trampa (Unidad Estándar). Se utilizó como unidad estándar 30 días trampa debido a que el foto-trampeo puede tomar un total de 20 a 90 días consecutivos. Un periodo de muestreo superior a 90 días consecutivos puede resultar en una violación del supuesto de población cerrada (Karanth y Nichols, 1998). En todos los análisis se utilizaron los registros o eventos independientes, como: 1) fotografías consecutivas donde no fue posible identificar a cada animal de la especie como individuo distinto, se consideran fotografías independientes a cada una de ellas con una separación de tres horas entre un evento y otro, en la búsqueda de los registros fotográficos se tomaron en cuenta la localización de las trampas- cámaras con el fin de no contar dos veces al mismo individuo, sí el horario se acercaba mucho de una estación a otra se contaba como un individuo; 2) fotografías consecutivas de individuos diferentes de la especie plenamente identificables y 3) una fotografía con múltiples individuos, se consideró a cada uno de los ejemplares un evento (Medellín et al. 2006; Lira-Torres et al. 2011, Monroy- Vilchis et al. 2011; Ávila-Nájera et al., 2015). Modelos de ocupación. Con la cantidad de registros fotográficos de zorra gris (Urocyon cinereoargenteus) obtenidos en todos los años (2008, 2010, 2011,2012 y 2013) se utilizó el programa PRESENCE 11.0 (Hines 2006) para estimar la probabilidad de ocupación de la especie. Se consideraron los tres tipos de vegetación donde se obtuvieron registros fotográficos, selva mediana subcaducifolia, acahual (vegetación secundaria) y sabana. 18 Los modelos de ocupación estiman la probabilidad de que una especie ocupe un sitio de muestreo mientras corrigen la detección imperfecta de las especies basándose en datos repetidos de detección / no detección, es decir, que por lo menos un individuo de la especie ocupe la zona (MacKenzie et al., 2017). Estos modelos estiman dos probabilidades, la probabilidad de ocupación (ψ) y la probabilidad de detección (p). Además, estos modelos pueden incorporar información adicional para modelar la probabilidad de ocupación y detección, esta información adicional o covariables pueden ser: a) tipo de vegetación, b) características del hábitat, c) del clima, entre otras (MacKenzie et al., 2002; MacKenzie et al., 2017; Guillera-Arroita et al., 2010). La información que se ingresa a estos modelos son variables de estado o de presencia- ausencia (MacKenzie et al., 2017), datos obtenidos naturalmente con la técnica de fototrampeo, ya que la presencia es la obtención fotográfica de la especie y la ausencia son las imágenes donde no fue posible captar la especie. Dentro de los modelos de ocupación existe una gran variedad con distintos objetivos, para la propuesta de este estudio se utilizaron los modelos de una sola temporada que suponen que el verdadero estado de ocupación de una unidad de muestra no cambia durante el curso del estudio (ver MacKenzie et al., 2017). Los modelos de ocupación de una temporada necesitan cumplir algunos supuestos: 1) la ocupación se considera cerrada, es decir, no cambia por un intervalo de tiempo definido, por lo que ningún sitio dentro del área de muestreo es ocupado ni desocupado; 2) la probabilidad de ocupación (ψ) es constante en los sitios; 3) la probabilidad de detección es constante en todos los sitios y 4) la detección de la especie en un sitio es independiente de su detección en otros sitios (MacKenzie et al., 2017). Para cumplir con los supuestos las trampas cámaras que estaban en estaciones dobles se consideran como una estación, es decir, solo se consideró una fotografía, en las matrices de datos para los modelos de ocupación los días de muestreo se agruparon cada tres días, es decir, cada tres días se consideró como un día. En el caso del año 2013 donde hubo más tiempo de muestreo (mayo a diciembre), se dividieron las matrices con base a los años 19 anteriores. En cada una de las estaciones se estimó la probabilidad de ocupación (ψ) y de detección mediante el uso de la función de máxima verosimilitud (MacKenzie et al., 2002). Las matrices fueron llenadas con tres tipos de datos: 0 representa un evento en el que la especie no fue detectada; 1 significa detección de la especie y “.” representa una observación perdida; en este estudio se refiere a los días en los cuales aún no estaban activas las trampas cámara, fueron robadas o avería, estas observaciones perdidas no aportan información al proceso de verosimilitud del modelo (MacKenzie et al., 2002). El primer modelo (1 group, constant p) estima la misma probabilidad de ocupación (ψ) para todos los sitios (estaciones), y esa probabilidad de detección (p) es constante a través del tiempo de muestreo y ocasiones del análisis, es decir, solamente se estiman 2 parámetros en este modelo (MacKenzie et al., 2017). El segundo modelo (1 group, survey specific p) supone nuevamente que todos los sitios (estaciones) tienen la misma probabilidad de ocupación (ψ), pero la probabilidad de detección (p) puede variar entre los análisis, aunque en cada ocasión del análisis, (p) es el mismo en todas las estaciones (MacKenzie et al., 2017). Por último, el tercer modelo (ψ(.), p(.)) donde la probabilidad de ocupación (ψ) y la probabilidad de detección (p) no varían durante el tiempo de muestreo (MacKenzie et al., 2017). Los modelos puestos a prueba fueron ordenados de acuerdo con su verosimilitud y el número de parámetros estimados, para ello se utilizó el criterio de información de Akaike (AIC), el cual es un valor numérico que carece de sentido cuando se analiza por sí solo, la importancia se adquiere de la comparación con diferentes valores de AIC. Este criterio selecciona y ordena a los diferentes modelos en importancia con base en tres valores: 1) AIC; 2) wAIC o peso AIC y 3) ΔAIC. El modelo que mejor explica los datos es el que tenga el valor más pequeño de AIC (1). El peso AIC (2) es una medida de soporte para cada modelo, por lo que el valor más alto registrado será el modelo que explica mejor los datos, en algunos casos es visto como la probabilidad de que un modelo “i” sea el mejor modelo (Symonds et al., 2011). El ΔAIC 20 (3) mide la diferencia relativa en los valores de AIC entre cada modelo y el modelo actualmente mejor clasificado, es decir, cada uno de los modelos es comparado con el modelo con menor valor de AIC. Valores de ΔAIC<2 sugiere que todos los modelos menoresa 2 son equivalentes entre sí, por lo que no se puede afirmar cuál de ellos explica mejor los datos. Una diferencia de ΔAIC de 2 a 7 indica poca oportunidad de los modelos a explicar los datos, mientras que modelos con valores de ΔAIC>7 tienen nula oportunidad de explicar los datos (Burnham y Anderson, 2003). Además, se obtiene la estimación ingenua (naive estimate) es la proporción de sitios que fueron analizados donde al menos una vez la especie fue detectada, que se utilizaría como la estimación de la probabilidad de ocupación (ψ) sin corregir la probabilidad de detección. Debido a que el AIC penaliza el número de parámetros estimados dentro del modelo, algunos autores consideran que los modelos son clasificados en orden de parsimonia. Sin embargo, es una medida compuesta en la que los modelos con menores valores serán aquellos con mayor verosimilitud y menor número de parámetros. Esto ocurre porque el incrementar el número de parámetros incrementa necesariamente la proporción de variación explicada por el modelo, pero el AIC busca que dicho incremento en el número de parámetros haga una contribución real a la explicación de la variación en los datos y en caso de que no sea así, el modelo es penalizado por el incremento en el número de parámetros. Para determinar si había diferencias significativas entre los modelos se utilizó una prueba de razón de verosimilitud de la hipótesis nula donde la probabilidad de detección es constante y la hipótesis alternativa es que la probabilidad de detección varía entre el tiempo de muestreo. Es la diferencia del valor de -2*LogLike del modelo con AIC mas alto menos el valor de -2*LogLike del mejor modelo, lo que se comparó con la distribución de chi- cuadrada con n-2 grados de libertad. 21 Análisis de correspondencia. Por otra parte, se utilizó el programa PAST 3.16 (Hammer et al. 2001) para realizar un análisis de correspondencia, dicho programa se especializa en estudios ecológicos con datos de abundancia. Este análisis compara asociaciones que contienen recuento de datos, es decir, variables categóricas con tablas de frecuencia, favorece un cierto rango del parámetro, siendo raro para valores más bajos. La rutina del análisis encuentra los valores propios y vectores propios de una matriz que contiene las distancias de Chi al cuadrado entre todas las filas (o columnas, si eso es más eficiente, el resultado es el mismo). Para este análisis se utilizaron los registros fotográficos de las trampas-cámara que también fueron utilizadas para el índice de abundancia y los modelos de ocupación. Para este caso, se agruparon los días con base a las precipitaciones de cada año, sumando los registros fotográficos en los diferentes años, en este caso no se utilizó el año 2013 debido a que no conseguimos los datos de precipitación (http://clicom-mex.cicese.mx). El análisis de correspondencia se utilizó para conocer la preferencia de la zorra gris en algún tipo de vegetación en los diferentes años de muestreo y se comparó con las precipitaciones de cada año. Se utilizaron los datos mensuales de la base de datos (http://clicom-mex.cicese.mx) considerando el mes con mayor precipitación como temporada de mucha lluvia y el mes con menor precipitación como temporada seca, agrupando de la siguiente manera: la precipitación 0-100mm (seco); 101-200mm (poca lluvia); 201-300mm (medio lluvia) y >300mm (mucha lluvia). En los años 2008, 2010, 2011 Y 2012 se utilizaron las mismas ubicaciones para las trampas cámara o si llegaban a cambiarse de sitio era mínima la distancia y con la intención de mejorar su funcionamiento. Posteriormente se agruparon las trampas cámara que se presentaban en un cuadro de máximo 1km2, para comprender que preferencia tiene la especie entre tipos de vegetación y temporada de lluvia o secas (véase figura 5). http://clicom-mex.cicese.mx/ 22 Figura 5. La ubicación de las estaciones de muestreo de cámaras trampa de 2008, 2010, 2011 y 2012 agrupadas en un cuadro de máximo 1km². Las estaciones meteorológicas que se utilizaron para obtener los datos de precipitación fueron las más cercanas a la Reserva Ecológica El Edén que son 23023- SOLFERINO, 23011- KANTUNILKIN y 23014- LEONA VICARIO, QROO con las cuales obtuvimos un promedio de la precipitación mensual de todos los años (http://clicom-mex.cicese.mx). Patrón de actividad. Por otra parte, las trampas-cámara nos permiten evaluar patrones de actividad gracias a la información de fecha y hora que otorgan los registros fotográficos. Se utilizaron los registros fotográficos de todos los años muestreados 2008, 2010, 2011, 2012 y 2013. Para esto se utilizó Microsoft Excel, donde se agruparon las 24 horas cada dos horas para obtener el patrón general de actividad con el número de registros y de esta manera se obtuvo el porcentaje de actividad por hora del día. http://clicom-mex.cicese.mx/ 23 Posteriormente con los mismos datos se agruparon cada cuatro horas para clasificar en tres categorías, nocturno 20:00- 3:59h, diurno 08:00- 15:59h y crepuscular 4:00- 7:59h o 16:00- 19:59h (Farías et al., 2012). Para esta clasificación fueron divididas las gráficas respetando las temporadas de muestreo, es decir, se comparó el porcentaje de actividad del año 2011 y 2013 (mayo-julio); año 2008, 2012 y 2013 (agosto-diciembre) y en octubre-diciembre (2010 y 2013) con la finalidad de identificar algún horario de actividad relacionado con la temporada de muestreo. Resultados Base de datos. Para los análisis de datos obtenidos por el método de foto trampeo se obtuvieron 499 capturas fotográficas de los años 2008, 2010, 2011, 2012 y 2013 de las cuales 428 fueron registros independientes que se utilizaron para el índice de abundancia relativa, los modelos de ocupación y los patrones de actividad, con un esfuerzo de muestreo de 17.6 días/trampa, tomando los días de 24 horas (véase cuadro 1). Para obtener el esfuerzo de muestreo total, se obtuvo el EM de cada año y posteriormente se realizó una sumatoria, debido a que en cada año se colocaron diferente número de trampas-cámara. Cuadro 1. Fotografías de 2008, 2010, 2011, 2012 y 2013 y esfuerzo de muestreo (sumatoria de la multiplicación de las estaciones de muestreo por los días activos). Especie Nombre común Número de cámaras Número de días activos Total de capturas Registros independientes Esfuerzo de muestreo por año (No. de cámaras * días activos) Esfuerzo de muestreo total (sumatoria del esfuerzo de muestreo por año) Urocyon cinereoargenteus Zorra gris 2008-52 2010-26 2011-25 2012-33 2013-35 2008-65 2010-48 2011-82 2012-72 2013- 245 499 428 2008-3.4 2010-1.2 2011-2.0 2012-2.4 2013-8.6 17.6 24 Índice de abundancia relativa. Se obtuvieron los IAR para cada año de muestreo en el cuadro 2 se puede observar el número de registros independientes por año y aunque en este cuadro no podemos comparar entre años debido a los diferentes meses muestreados cabe mencionar que el mejor año con respecto a registros independientes fue el 2008 y el que obtuvo el IAR mas alto fue el 2010. Cuadro 2. Índice de abundancia relativa por año (IAR = C/EM * 30 días-trampa). 2008 Agosto- Septiembre 2010 Noviembre- Diciembre 2011 Mayo-Julio 2012 Agosto- Septiembre 2013 Mayo- Diciembre Registros independientes 179 68 29 18 134 Esfuerzo de muestreo días/ trampa 3.4 1.2 2.0 2.4 8.6 IAR C/EM * 30 días- trampa 1.75 1.88 0.48 0.25 0.52 Por otra parte, el IAR se comparó entre los años que fueron muestreados en los mismos periodos y tipo de vegetación. Para el caso del año 2013 se dividió en tres periodos para comprar con los otros años; el periodo de 2013a (mayo a julio) las cámaras estuvieron activas 92 días, el periodo de 2013b (agosto-septiembre) fueron 61 días y finalmenteel periodo de 2013c (octubre-diciembre) fueron 92 días. En el cuadro 3 se observa que el año 2008 y 2013b que fueron muestreados en los meses de agosto-septiembre (amarillo) tuvieron un mayor IAR en vegetación secundaria, para el año 2010 y 2013c muestreados de octubre-diciembre (azul) los resultados fueron muy contrastantes en el número de registros independientes, así como en el IAR, en el año 2010 hubo más presencia en la sabana mientras que en el 2013c hubo más presencia en la vegetación secundaria; y para el año 2011 y 2013a fueron en los meses de mayo a julio 25 (verde) nuevamente la presencia de zorra gris estuvo mayormente captada en la vegetación secundaria. En general no se presenta un patrón en los índices de abundancia relativa en los mismos periodos de muestreo de los diferentes años, pero en general la zorra gris se encuentra mayormente la vegetación secundaria, posteriormente la selva mediana y al último la sabana. Cuadro 3. El índice de abundancia relativa por tipo de vegetación (IAR = C/EM * 30 días-trampa) de la zorra gris; número de registros independientes de zorra gris en cada año en los tres tipos de vegetación (SM-selva mediana, VS-vegetación secundaria y SAB-sabana); número de trampas-cámara utilizadas en cada tipo de vegetación y el esfuerzo de muestreo de cada año (EM= No. de cámaras * días activos). Tipo de vegetación 2008(08-09) 2010(10-12) 2011 (05-07) 2012(08-09) 2013a (05-07) 2013b(08-09) 2013c(10-12) IAR IAR IAR IAR IAR IAR IAR Registros Registros Registros Registros Registros Registros Registros No. Cámaras No. Cámaras No. Cámaras No. Cámaras No. Cámaras No. Cámaras No. Cámaras SM 0.6 (61) 22 0.6 (23) 10 0 (0) 10 0.2 (13) 15 0.2 (20) 15 0.1 (10) 15 0.09 (9) 15 VS 0.8 (83) 21 0.3 (10) 12 0.3 (17) 11 0.07 (5) 18 0.4 (35) 15 0.8 (48) 18 1.0 (93) 18 SAB 0.1 (11) 9 1.0 (35) 4 0.2 (12) 4 0 (0) 0 0.1 (14) 1 0 (0) 1 0 (0) 1 EM 3.4 1.2 2.0 2.4 3.2 2.1 3.2 Modelos de ocupación. El cuadro 4 representa la tabla de resultados que nos otorga el programa PRESENCE 11.0 (Hines 2006). Los resultados están divididos por años y para el año 2013 que tuvo una cantidad mayor de días de muestreo se dividió en tres periodos para poder comparar los resultados con los años donde coinciden las temporadas de muestreo. Se presentan clasificados en orden de parsimonia y comparados con los distintos modelos para cada año, es decir, los valores de AIC son los valores más pequeños que se obtuvieron comparando los modelos en cada año. Los valores de deltaAIC que fueron <2 sugieren que son equivalentes al mejor modelo. Decidimos utilizar los modelos de ocupación (ψ) como una alternativa al índice de abundancia relativa, donde se pudo observar cuales fueron los años con mayor probabilidad 26 de ocupación (error estándar) fueron el 2008= 0.6103 (0.0680), 2013a= 0.5194 (0.0894) y 2013c =0.4010 (0.0830). La probabilidad de detección (p 0.05) que se presenta en el cuadro 4 es del análisis por separado de cada año y el resultado en los años 2008, 2011, 2013a, 2013b y 2013c no fue constante. De tal manera, la probabilidad de ocupación (ψ) de la zorra gris varía entre los distintos años y sitios. Se puede observar que la probabilidad de ocupación (ψ) varía ente los distintos años muestreados y sitios. En el caso de 2008, 2012 y 2013b de agosto- septiembre (amarillo) la probabilidad de ocupación (ψ) varía entre los años; para la temporada de octubre-diciembre en los años 2010 y 2013c (azul) los valores obtenidos de (ψ) no cambian mucho entre si y para la temporada de mayo-julio en los años 2011 y 2013a (verde) cambia la probabilidad de ocupación (ψ). Lo que coincide con (Fagan, 1997) que la estación del año parece no estar asociada con un cambio drástico en el nicho y la ocupación, lo que sugiere que esta especie sirve como un factor importante de estabilización en las redes ecológicas. Cabe mencionar que en mayo del 2011 hubo un incendio en el municipio Lázaro Cárdenas en donde se encuentra nuestra zona de estudio la REEE pudiendo ser un factor que haya afectado la ocupación de la zorra gris en este sitio, si observamos en el cuadro 4 a partir del 2011 hubo una disminución en la probabilidad de ocupación (ψ) en 2012 tiene el valor más bajo de todos los años, pero afortunadamente la probabilidad de ocupación aumento para el año 2013 lo que nos confirma que la REEE se puede considerar un sitio de importancia para el establecimiento de la especie. 27 Cuadro 4. Modelos de ocupación presentados por año y temporadas de muestreo. Amarillo (agosto- septiembre), azul (octubre-diciembre) y verde (mayo-julio) AÑO MODELO AIC deltaAIC AICwgt Model likeliho No. Par -2LogLi Naive occupancy p0.05 psi(ψ) 2008 1 group, Survey specific p 721.66 0.00 0.9566 1.0000 22 677.66 0.6038 *** 0.6103(0.0680) 2010 1 group, constantP 258.37 0.00 0.6468 1.0000 2 254.37 0.3846 * 0.3857(0.0957) 2011 1 group, constantP 185.60 0.00 0.6842 1.0000 2 181.60 0.3200 *** 0.3351(0.0983) 2012 1 group, constantP 107.08 0.00 0.8222 1.0000 2 103.08 0.1875 * 0.2182(0.0838) 2013a 1 group, Survey specific p 406.74 0.00 0.3605 1.0000 32 342.74 0.5000 *** 0.5194(0.0894) 2013b 1 group, Survey specific p 261.83 0.00 0.9960 1.0000 22 217.83 0.3824 *** 0.3898(0.0851) 2013c 1 group, constantP 456.8 0.00 0.4999 1.0000 2 452.80 0.4000 *** 0.4010(0.0830) AIC es el criterio de información de Akaike; Naive occupancy es la proporción de sitios donde la especie fue detectada; p 0.05 indica si hay diferencias significativas en la probabilidad de detección; psi la estimación de la probabilidad de ocupación (ψ). 28 Análisis de correspondencia. En la figura 6 se obtuvo un análisis de correspondencia, las variables obtenidas explican el 61% de los datos. Como variables se utilizaron los tipos de vegetación (selva mediana, vegetación secundaria y sabana) y la precipitación 0-100mm (seco); 101-200mm (poca lluvia); 201-300mm (medio lluvia) y >300mm (mucha lluvia). Figura 6. Análisis de correspondencia. El eje x (horizontal) indica la abundancia de la zorra gris en las estaciones (trampas cámara) y el tipo de vegetación; el eje y (vertical) indica la abundancia de la zorra gris relacionada con la precipitación. Azul=precipitación y año; números=nombre de las trampas cámara; Rosa=selva mediana; Verde=vegetación secundaria y Amarillo=Sabana En todos los años las estaciones con mayor abundancia de registros de zorra gris se presentan como preferencia en el tipo de vegetación en selva mediana con 3 estaciones con un valor de 0,87918; posteriormente dos estaciones con un valor de 0,87918 (véase cuadro 5) donde estas coinciden con la precipitación de 101-200mm de precipitación (poca lluvia) del año 2008. En el caso de la estación 17 que se encuentra en la sabana tuvo presencia en todas las precipitaciones a excepción de la temporada de secas, mientras que la estación 22 solo tuvo presencia en 101-200mm (poca lluvia) del año 2012. Los valores que se encuentran en rojo son las estaciones 20 y 21 que no tuvieron mucha presencia de zorra gris en todos los años. 29 Cuadro 5. Valores del Análisis de Correspondencia de las estaciones por tipo de vegetación. Estaciones Eje 1 Eje 2 1 -0,0407987 -0,44884 2 0,565262 0,303871 3 0,0722466 -0,313979 4 0,760108 0,247735 5 0,87918 0,213429 6 0,87918 0,213429 7 -0,0656438 -0,0159356 8 0,87918 0,213429 9 0,130586 -0,210221 10 0,0570246 -0,251851 11 0,87918 0,213429 12 0,29755 0,320985 13 0,150151 -0,829706 14 0,22933 0,0678235 15 -0,497296 -0,120723 16 0,137499 -0,379206 17 -1,25986 0,853594 18 -0,655668 -0,525021 19 0,728107 0,256954 20 -1,33129 -1,72091 21 -2,09088 -0,538038 22 -0,0245321 0,856211 23 0,87918 0,213429 Números=nombre de las estacionesde las trampas cámara; Rosa=selva mediana; Verde=vegetación secundaria y Amarillo=Sabana Por otra parte, no se encontró un patrón con la precipitación y la abundancia de la zorra gris pero la mayor presencia de la especie fue entre 101-200mm de precipitación (poca lluvia). En el caso de las precipitaciones en el cuadro 6 podemos apreciar que la precipitación entre 201-300mm (medio lluvia) del año 2011 tiene poca abundancia de la zorra gris. Mientras que los valores más alto se encuentran en 101-200mm (poca lluvia) en los años 2008 y 2012, donde se presentó esta cantidad de precipitación. 30 Cuadro 6. Valores del Análisis de Correspondencia de las precipitaciones por año. Precipitación Eje 1 Eje 2 (101-200mm)-08 0,87918 0,213429 (0-100mm)-10 -0,847373 0,710862 (0-100mm)11 -0,536988 -1,89604 (>300mm)-11 -0,235308 -1,33967 (201-300mm)-11 -2,91988 -1,37064 (201-300mm)-12 -1,17339 0,131037 (101-200mm)-12 -1,59527 1,97343 Patrón de actividad. En la figura 7 se observa el patrón general de actividad de la zorra gris en todos los años de muestreo (2008, 2010, 2011, 2012 y 2013), donde los registros de la zorra gris se encuentran intermitentes durante todo el día. Durante los 5 años el mayor porcentaje de actividad de 17.6% se encuentra en el horario de 21:00-23:00 con 75 registros fotográficos mientras que el menor porcentaje 3.7% fue en el horario de 15:00 a 17:00 con 16 registros. Figura 7. Patrón general de actividad de la zorra gris (Urocyon cinereoargenteus) en los años 2008, 2010, 2011, 2012 y 2013. 31 En la figura 8 se observa el porcentaje del patrón de actividad comparando entre el tiempo y temporada de muestreo. En la gráfica a) se observa la temporada de mayo a julio; el año 2011 una actividad nocturna del 83%, mientras que para el 2013 el mayor porcentaje (37.5%) tuvo actividad crepuscular de 4:00 a 7:59. En la gráfica b) se observa la temporada de agosto a septiembre; el año 2008, el mayor porcentaje (54%) tuvo actividad nocturna, mientras que en los años 2012 y 2013 presentaron una mayor actividad diurna, 50% y 49% respectivamente. En la gráfica c) se observa la temporada de octubre a diciembre; el año 2010 un 44% de actividad nocturna con el mayor porcentaje y en el año 2013 la mayor actividad fue diurna con un 47%. En ninguna de las tres graficas se obtuvo similitudes en los horarios de actividad de la zorra gris en las mismas temporadas de muestreo, al parecer la zorra gris no presenta influencia de la temporalidad en sus horarios de actividad. Aunque separando los registros por años se disminuye el tamaño de muestra los resultados se presentan en porcentaje, por lo tanto nos da una idea de que en la REEE la zorra gris tiene actividad durante todo el día, probablemente debido a los horarios que podrían presentar sus presas o para no coincidir con los horarios de depredadores más grandes. 32 Figura 8. Porcentaje del Patrón de actividad en los diferentes años y las distintas temporadas de muestreo; grafica A) porcentaje de actividad de mayo a julio de 2011 y 2013; grafica B) porcentaje de actividad de agosto a septiembre de 2008, 2012 y 2013; gráfica C) porcentaje de actividad de octubre a diciembre de 2010 y 2013. 60 50 60 " 50 o t: 40 .~ 30 • ~ 20 *' 10 0 B ,,~ <Sf". ~. ~ 60 C) 50 " ~ 40 Porcentaje de Actividad - 2011 - 2013A ,,~ .'" '" '\.' "'~ ro:r f:f "" '\. "Y .~ '0- Horario de actividad Porcentaje de Actividad - 2008 - 2012 ",<:>0) ,,~ <-)<:>0, oj<:>o, ~<:>o, " .~<:f "," <Sf" <Sf" <Sf'" •• %~ '" ~. ~. " " '" Horario de actividad Porcentaje de Actividad - 2010 - 2013e .~ 30 ~< • ~ • ~ 20 " 10 o +---~----~----~--~----~~~ Horario de actividad 33 Discusión De los cinco tipos de vegetación que se encuentran en la REEE, el estudio se enfocó en selva mediana, vegetación secundaria y sabana; dentro de estos tipos de vegetación la zorra gris presento diferencias en los años analizados conforme a su distribución en la reserva, principalmente los registros se obtuvieron en vegetación secundaria, Selva Mediana y Sabana. Índice de Abundancia Relativa Lira y Briones (2012) realizaron un estudio de mamíferos en los Chimalapas, Oaxaca, México con foto trampeo con tipos de vegetación muy similares a los que presenta REEE (bosque tropical, vegetación secundaria y pastizales introducidos) en temporadas de secas (mayo-julio) y lluvias (julio-agosto) en donde la zorra gris (Urocyon cineroargenteus) presenta un IAR total de 0.20 y solo hubo presencia en la temporada de secas con un valor de IAR=0.30, no es posible comparar numéricamente los resultados de IAR debido a que Lira y Briones (2012) utilizan 1000 días trampa y en nuestro estudio se consideró 30 días trampa, pero podemos apreciar en los datos obtenidos de la REEE los valores más altos de IAR se presentaron en poca lluvia (3.4) y secas (2.0) de esta manera concuerda la presencia de la zorra gris en temporada de secas o poca lluvia. Por otra parte, a pesar de que las temporadas de muestreo fueron distintas en todos los años se puede observar que el año 2010 fue el IAR= 1.88 y para 2011 disminuye el IAR= 0.48, esta información puede asociarse a los cambios producidos por el incendio en el municipio Lázaro Cárdenas a finales del mes de abril del 2011 donde se ubica la reserva (Ávila et al., 2018), ya que en el 2010 el muestreo fue de octubre a diciembre en temporada de otoño y principios del invierno, donde la cantidad de alimento disminuye en su hábitat, por lo tanto se pueden obtener menos registros fotográfico debido a que puede incrementar su rango de ámbito hogareño para buscar alimento (Fritzell y Haroldson 1982) y en el 2011 la temporada de muestreo fue de mayo a julio coincide con la fecha del incendio y la disminución del IAR (Ávila et al., 2018). En un estudio en Arizona con una vegetación de chaparral y pastizales, en el cual después de un catastrófico incendio, el IAR= 9 heces por noche por 100 por km fue menor que el IAR=28 heces por noche por 100 por km antes del incendio, donde concluyen que hay una 34 relación con la reducción de cobertura y la disponibilidad de alimento con la disminución de la presencia de zorras grises (Cunningham et al., 2006). Modelos de ocupación En el caso de la zorra gris son pocos los estudios en donde se utilizan modelos de ocupación en México (Armenta et al. 2018; MacKenzie et al., 2002). De acuerdo con los modelos de ocupación, la REEE es un sitio con características favorables para el establecimiento de la zorra gris. A pesar de que la probabilidad de ocupación fue diferente entre los años y los sitios de muestreo, siempre hubo presencia de la especie, en el caso de nuestros modelos de ocupación no obtuvimos resultados significativos para los tipos de vegetación, pero de acuerdo con la bibliografía existe una fuerte relación entre la probabilidad de ocupación, el tipo de vegetación y la cobertura vegetal (Armenta et al. 2018; Martin et al., 2007; O'Connell et al. 2006; Finley et al., 2005). La zorra gris es una especie oportunista y generalista en el caso de los modelos de ocupación nos muestran que los años que tuvieron mayor probabilidad de ocupación se presentaron en todas las temporadas de muestreo, es decir, 2008 en agosto a septiembre, 2013a en mayo a julio y 2013c en octubre a diciembre, esto podría deberse a la adaptabilidad de la zorra gris que es más evidentes con los cambios estacionales en su dieta. En la temporada de lluvias, cuando los frutos e insectos son abundantes. En tanto la temporada de secas, cuando frutos e insectos disminuyen, los mamíferos predominan en su dieta, lo cual es una manera de responder al cambio que ocurre en los recursos de mayor disponibilidad estacional en su hábitat (Villalobos et al. 2014; Guerrero et al. 2002). Análisis de CorrespondenciaSe ha informado que los zorros grises viven en paisajes desarrollados y hábitats abiertos (Harrison, 1997; Fritzell, 1987; Fritzell y Haroldson, 1982; Fuller, 1978), pero otros estudios proponen que las zorras grises seleccionan hábitats con heterogeneidad ambiental en ecosistemas fragmentados, en la periferia de zonas boscosas o en sitios que tengan cobertura densa con el fin de encontrar mejores oportunidades en la búsqueda de alimento, tener corredores abiertos para viajar, disminuir las amenazas de depredación de mamíferos 35 de mayor tamaño y obtener cobertura para el escape (Gallina et al., 2016; Cooper et al., 2012; Farías et al., 2012 Temple et al., 2010). Por otra parte, la selección de hábitat de la zorra gris puede estar fuertemente influenciada por la abundancia de mamíferos pequeños que son parte importante de su dieta (Villalobos et al. 2014; Farías et al., 2012; Guerrero et al. 2002; Chamberlain y Leopold, 2000; Arnaud y Acevedo, 1990). En el caso de la REEE, la preferencia de la zorra gris se encontró en la selva mediana donde suponemos que podría ser utilizado como refugio de otros depredadores y podría utilizar la vegetación secundaria para encontrar mayor cantidad de alimento. En la figura 9 se puede observar que es mayor el área de selva mediana y en este caso la zorra gris puede utilizar la sabana como corredor para cruzar hacia vegetación secundaria que es el segundo sitio con mayor número de registros en todos los años. Figura 9. Las estaciones con mayor número de registros en los 5 años en los tres tipos de vegetación ubicados en selva mediana (rosa), vegetación secundaria (verde) y sabana (amarillo); estos sitios se encuentran a una distancia de 2 a 4km entre sí con un área aproximada de 2200 hectáreas y el circulo engloba las trampa- cámaras más cercanas con un área de 11500Ha. 36 Por otra parte, el mismo análisis de correspondencia nos permitió utilizar como variable la precipitación, en la actualidad no encontramos un estudio que relacione la precipitación con el uso del hábitat o presencia de la zorra gris en una área determinada, pero un estudio de la zorrita de San Joaquín (Vulpes macrotis mutica) o zorro norteño, encuentra que las precipitaciones en la temporada de crecimiento afectan la abundancia de la especie, debido que en el caso de esta especie su dieta incluye roedores y lagomorfos que principalmente tienen dietas en semillas y plantas, por lo tanto cuando se presenta la precipitación promedio del sitio las condiciones ambientales favorecen la abundancia de presas para la especie. En general, las precipitaciones se presentan después de la temporada de reproducción favoreciendo la abundancia del zorro norteño (Dennis et al., 2000). En nuestro estudio el mayor número de registros se obtuvo en poca lluvia; en general la bibliografía menciona que la temporada de reproducción se presenta de enero a mayo para la zorra gris, para el caso de poca lluvia, la temporada fue de agosto a septiembre, comparando con el estudio de Dennis y Otten (2000), la zorra gris también puede presentar una dieta con roedores y lagomorfos, en este caso el mayor número de registros fue en presencia de lluvia coincidiendo probablemente con la temporada de crecimiento de la zorra gris (Fritzell & Haroldson, 1982; Farías et al., 2012). Probablemente se habrían obtenido un mayor número de registros en lluvia mediana favoreciendo la disponibilidad de recursos para la zorra gris, pero en el caso del año 2011 donde la temporada fue de mayo a julio se presentó un incendio a finales del mes de abril obligando a las especies a moverse del sitio (Ávila et al., 2018). Patrón de Actividad Por otra parte, se ha mencionado que la selección de hábitat puede estar influenciado por las amenazas de depredadores, las zorras grises se encuentran en sitios en donde no hay presencia de coyotes (Canis latrans), estas dos especies no presentan solapamiento de áreas debido a la similitud de sus dietas, ya que pueden competir por los recursos; las zorras grises pueden evitar áreas de actividad de coyotes (Chamberlain y Leopold, 2000; Farias et al. 2005). En comparación con las zorras rojas donde su abundancia y distribución son afectadas por la abundancia y distribución de los coyotes por la exclusión espacial y 37 competencia por interferencia; en el caso de la zorra gris la competencia por interferencia con los coyotes ha sido mínima al menos en el Área de gestión de vida silvestre de Tallahala, Mississipi (Chamberlain y Leopold, 2000; Dibello et al. 1990; Sunquist 1989). Cabe mencionar que en otros estudios se reporta que la mayoría de las muertes de zorras grises son causadas por depredación (Farias et al. 2005; Weston y Brisbin 2003). Comparando estos estudios con nuestra zona de estudio no se han encontrado capturas fotográficas de coyotes, pero podría tener otros depredadores como el puma y el jaguar (Dibello et al., 1990; Cypher, 1993; Temple et al., 2010). En el caso de la Reserva Ecológica El Edén, se encontró que el puma (Puma concolor) no tiene asociación-presa con la zorra gris, pero puede deberse a que el puma tiene mayores oportunidades con otras presas y al menos en la REEE no hay coincidencias en sus horarios de actividad. En los años 2008, 2010, 2011 y 2012 el puma presenta una mayor actividad de 6:00-8:00, en comparación con la zorra gris en estos años presenta una mayor actividad de 21:00-23:00 (Ávila et al., 2018). En otro estudio en la Reserva Ecológica El Edén, se comparan las presas potenciales por medio de foto trampeo y recolección de heces del puma y del jaguar (Panthera onca), confirman que el puma no consume zorra gris, mientras que el jaguar si llega a consumir esta especie, probablemente porque los picos de horario de actividad del jaguar en los años 2008, 2010, 2011 y 2012 fueron de 20:00-22:00 y 2:00-4:00 coinciden con los horarios de la zorra gris de 21:00-23:00 en los mismos años (Ávila et al., 2018; Ávila et al., 2016). En estudios previos (Yearsley y Samuel, 1980; Haroldson y Fritzell, 1984; Farías et al., 2012), las zorras grises generalmente presentaron mayor actividad por la noche (77-87%), que durante el día (25-54%) puede deberse a una estrategia al estrés por el calor o para seguir patrones de actividad de presas; coincide con nuestro estudio donde en los años 2008 (54%), 2010 (44%) y 2011 (83%) tuvieron mayor actividad nocturna mientras que en 2012 (50%) y 2013 (48%) la mayor actividad fue durante el día. También los patrones de actividad están relacionados con la disponibilidad de recursos, es decir, la zorra gris se desplazará a lo largo de su ámbito hogareño en búsqueda de alimento 38 de tal manera saldrá a buscar alimento dependiendo de la temporada y del recurso que esté disponible en esa temporada (Villalobos et al. 2014; Dennis et al., 2000). Con la información obtenida en este estudio, fue posible conocer la abundancia relativa, la probabilidad de ocupación, distribución, preferencia por tipo de vegetación y patrones de actividad en selva mediana subcaducifolia y los acahuales. Nuestros resultados coinciden con estudios previos sobre la zorra gris (Urocyon cinereoargenteus) donde su abundancia relativa es mayor en sitios con cobertura vegetal, nivel de fragmentación (Cunningham et al. 2006; Cooper, et al. 2012; Gallina et al. 2016; Armenta-Méndez, et al. 2018), sin embargo, es importante para la especie el uso de zonas boscosas, y aunque presentan horarios de actividad durante todo el día en la REEE tiene preferencia por la actividad nocturna (Ávila et al., 2016; Farías et al., 2012; Haroldson y Fritzell, 1984; Yearsley y Samuel, 1980). Por otra parte, la Reserva Ecológica El Edén presenta las características necesarias para el uso del hábitat para especies omnívoras como la zorra gris, ya que la estación del año parece no estar asociada conun cambio drástico en el nicho y la ocupación, lo que sugiere que esta especie sirve como un factor importante de estabilización en las redes ecológicas (Fagan, 1997), de tal forma representa un sitio de conservación para especies prioritarias para México como el jaguar y el tapir. Es necesario seguir con estudios de carnívoros pequeños y medianos en estos tipos de vegetación, dado su amplio rango de distribución y la diversidad de horas del día en que realizan sus actividades nos ayudan a conocer sitios potenciales para conservación, ya que aunque nuestra especie de estudio no es una especie indicadora de conservación, la zorra gris actúa como un vehículo entre parches de vegetación no adyacentes, es considerada una especie dispersora de semillas (Villalobos et al. 2014; Bustamante et al. 1992; Herrera 1989), de esta manera puede ayudar a recuperar y entender ecosistemas potenciales para la conservación de otras especies (Crooks et al. 2010; Estes et al. 2001; Faeth et al. 2005; Noss et al. 1996). 39 Literatura citada Allen, M. F., & Rincon, E. (2003). The changing global environment and the Lowland Maya: past patterns and current dynamics. The Lowland Maya Area. Three Millennia at the Human-Wildland Interface. Food Productos Press, Nueva York, 13-29. 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