Efectos-del-parentesco-en-la-eleccion-femenina-y-la-progenie-de-tenebrio-molitor

Vista previa del material en texto

UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA 
 DE MÉXICO 
 
 FACULTAD DE CIENCIAS 
 
 
Efectos del parentesco en la elección femenina y la progenie de 
Tenebrio molitor 
 
 
T E S I S 
 
 
 QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: 
 B I Ó L O G A 
 P R E S E N T A : 
 Angélica Selene Ensaldo Cárdenas 
 
 
 
 
 
 
 
 
DIRECTOR DE TESIS: 
Dr. Jhony Navat Enríquez Vara 
2016 
 
 
 
usuario
Texto escrito a máquina
Ciudad Universitaria, CDMX
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
Restricciones de uso 
 
DERECHOS RESERVADOS © 
PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL 
 
Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal 
del Derecho de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México). 
El uso de imágenes, fragmentos de videos, y demás material que sea 
objeto de protección de los derechos de autor, será exclusivamente para 
fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo 
mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, 
reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el 
respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
1 
 
1. Datos del alumno 
Ensaldo 
Cárdenas 
Angélica Selene 
5514404023 
Universidad Nacional Autónoma de México 
Facultad de Ciencias 
Biología 
30917314-6 
 
2. Datos del tutor 
Dr. 
Jhony Navat 
Enríquez 
Vara 
 
3. Datos del sinodal 1 
Dr. 
Alejandro 
Córdoba 
Aguilar 
 
4. Datos del sinodal 2 
Dr. 
Jorge Alberto 
Contreras 
Garduño 
 
5. Datos del sinodal 3 
M. en C. 
Ángela 
Arango 
Galván 
 
6. Datos del sinodal 4 
Dr. 
Jesús Guillermo 
Jiménez 
Cortés 
 
7. Datos del trabajo escrito 
Efectos del parentesco en la elección femenina y la progenie de Tenebrio molitor 
52 p 
2016
2 
 
Agradecimientos 
Me gustaría comenzar dedicando unas breves palabras de agradecimiento a todas las 
personas que han hecho posible la realización de este sueño. Primero que nada quiero 
agradecer a mi familia, a mi mamá que me ha amado y apoyado en todos los ámbitos mi la 
vida, que ha creído en mí y me ha impulsado a seguir sueños, a Sr. Papá por creer en mis 
capacidades, por darme su apoyo incondicional y por enseñarme algo nuevo todos los días, 
a mis hermanos: Francisco, Juan Carlos, Hugo e Isaac que son mi máxima inspiración para 
alcanzar mis objetivos, quisiera agradecer a mi abuelita Amalia, que me recuerda a diario 
que comer y dormir es también necesario para aprender, finalmente a mi abuela Ma. Del 
Carmen, quien ya no está conmigo, pero creyó en mí hasta el final. 
Un agradecimiento especial a las personas que han contribuido en este trabajo, a mi director 
de tesis el Dr. Jhony, quien me ha guiado con paciencia infinita y gran esfuerzo y 
dedicación desde que comenzamos con este proyecto, preocupándose siempre por mi salud 
y mi desarrollo profesional y personal. También quisiera agradecer al Dr. Alex quien me 
recibió desde el primer momento con una sonrisa, preocupándose siempre por mí bienestar, 
tanto en lo personal como en lo laboral y que ha puesto toda su experiencia y conocimiento 
para la conclusión satisfactoria de esta etapa. 
A mis sinodales, el Dr. Guillermo, el Dr. Jorge y la Maestra Ángela quienes me han 
instruido desde mi formación académica, que han despertado mi interés para el estudio de 
la conducta y los insectos y me han dado sus sabios consejos y experiencia. 
A mis compañeros de laboratorio, David, Aldo, Kari, Angela y por supuesto al M. en C. 
Raúl Martínez quienes siempre ofrecen con la mejor disposición su ayuda y talento. 
3 
 
A mis muy queridos amigos Alice, Romy, Sam, Ricardo, Pactli, Helen, Mely y Karen, les 
doy las gracias por su infinito apoyo, por sus consejos, por sus palabras de aliento, por 
todos los gratos momentos que han compartido conmigo desde que nos conocimos y sobre 
todo porque sé que sin ustedes esto no sería posible. 
Finalmente a la UNAM, que ha sido mi segundo hogar desde hace tanto tiempo, que ha 
sido el escenario donde todas las metas se cumplen. Este proyecto fue apoyado por fondos 
de PAPIIT-UNAM IN203115 y PAPIME-UNAM 206415. 
Leonardo da Vinci dijo “No da paso atrás quien está atado a una estrella” Eso es cierto, yo 
los tengo a todos ustedes. 
¡Gracias! 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
4 
 
ÍNDICE 
Resumen ............................................................................................................................................ 5 
Introducción 
Teoría de Selección Sexual ....................................................................................................... 6 
Efectos de la endogamia en la selección sexual ..................................................................... 10 
Comunicación química .......................................................................................................... 11 
Tenebrio molitor ................................................................................................................... .13 
Hipótesis ........................................................................................................................................... 16 
Predicciones ..................................................................................................................................... 16 
Objetivos .......................................................................................................................................... 16 
Materiales y método 
Insectos 
Colonia Endogámica .................................................................................................. 17 
Colonia Exogámica .................................................................................................... 17 
Elección femenina 
Ensayo de elección femenina ............................................................................................... 18 
Efectos sobre la descendencia 
Determinación de las variables morfométricas y fisiológicas del huevo 
Número de huevos ..................................................................................................... 21 
Porcentaje de huevos eclosionados ............................................................................ 21 
Volumen de huevos ................................................................................................... 22 
Determinación de proteínas totales ............................................................................ 23 
Determinación de lípidos totales................................................................................ 24 
Resultados 
Elección femenina ................................................................................................................. 25 
Efectos sobre la descendencia 
Número de huevos ..................................................................................................... 26 
Porcentaje de eclosión ............................................................................................... 27 
Volumen .................................................................................................................... 30 
Proteínas totales ......................................................................................................... 32 
Lípidos totales ........................................................................................................... 34 
Discusión .......................................................................................................................................... 36 
Conclusión ........................................................................................................................................ 42 
Referencias .......................................................................................................................................43 
 
5 
 
Resumen 
Elegir a un compañero reproductivo con quien se guarde una relación estrecha de 
parentesco, podría tener efectos negativos que afecten la viabilidad de la descendencia. Al 
ser selectivas con su pareja las hembras obtienen beneficios que pueden aumentar su 
supervivencia o mejorar a su progenie a través de buenos genes. Por ello cabría esperar que 
las hembras prefirieran aparearse con un macho exogámico. En el presente estudio se 
utilizó al escarabajo Tenebrio molitor como modelo para evaluar los efectos del parentesco 
en la elección femenina. Para esto se midió la preferencia de la hembra por machos 
endogámicos y machos exogámicos de 4 poblaciones Ecatepec, Edo. De México (EC), 
Cuautitlán Izcalli, Edo. De México (CI), Xochimilco CDMX (XO) y Venustiano Carranza 
CDMX (VC). Se esperaba que la elección de las hembras repercutiría en el número de 
huevos, su volumen, su contenido de lípidos y proteínas totales además del porcentaje de 
eclosión. Se encontró que: 1) las hembras eligen por igual a machos emparentados y no 
emparentados, 2) No hay diferencias de volumen ni de proteínas totales en los huevos 
puestos por parejas endogámicas o exogámicas, 3) las hembras que copularon con un 
macho hermano pusieron más huevos, aunque dichos huevos tuvieron un menor porcentaje 
de eclosión en comparación con los huevos que ovipositaron las hembras que copularon 
con un con un macho exogámico de la población VC, y 4) las hembras que copularon con 
un macho consanguíneo obtuvieron un porcentaje mayor de eclosión y sus huevos 
contuvieron una mayor cantidad de lípidos en comparación con las que copularon con un 
macho de la población CI. Unas posibles interpretaciones de estos resultados está en el 
sistema de apareamiento de T. molitor, ya que en condiciones silvestres las hembras tienen 
la oportunidad de copular con más de un macho lo que reduciría los efectos negativos de la 
endogamia. Otro probable factor que explica los resultados encontrados es que bajo las 
condiciones experimentales, las hembras contaban con suficientes recursos y que por lo 
tanto puedan invertir en se progenie sin comprometer su propia supervivencia, 
permitiéndoles corregir los posibles errores cometidos durante la elección, otros estudios de 
endogamia han utilizado familias controladas para inducir la endogamia a diferencia de este 
estudio en el que se usaron poblaciones, esto es importante ya que podría explicar porque 
no observamos diferencias en la elección, sin embargo cabría la posibilidad de realizar 
estudios moleculares para probar la viabilidad de este método. Finalmente, nuestros 
resultados sugieren que las feromonas sexuales en T. molitor podrían no ser el único 
atributo que las hembras evalúan durante la selección. 
 
 
 
 
6 
 
Introducción 
Teoría de la selección sexual. 
En la obra de Charles Darwin “El Origen de las Especies” (1859), se acuñó por primera vez 
el termino selección sexual que ofrece una explicación al origen y manteamiento de algunas 
características del fenotipo y que podrían tener un efecto negativo en la supervivencia, pero 
que también podría aumentar positivamente el éxito de apareamiento de los individuos. 
Dichas características son denominadas caracteres sexuales secundarios, y darán a ciertos 
individuos ventajas relacionadas a la reproducción sobre otros del mismo sexo y de la 
misma especie (Darwin, 1859). 
Más tarde en 1871 en “El Origen del Hombre y Selección en Relación al Sexo” 
Darwin propone que la selección sexual puede dividirse en dos mecanismos: selección 
intra-específica e inter-específica. La selección intra-específica, se caracteriza porque los 
miembros de una misma especie (principalmente machos) compiten entre ellos por el 
acceso al otro sexo; por ello, características que representen ventajas en las contiendas tales 
como los cuernos, astas y mandíbulas se verán favorecidas por la evolución. Por ejemplo, 
los machos del alce (Alces alces) usan sus astas para competir entre ellos, y el macho 
vencedor podrá copular con un gran número de hembras. En ésta especie los machos 
adultos con un mayor tamaño corporal, y las astas más grandes resultan exitosos (Mysterud 
et al., 2005). Por otra parte, la selección inter-específica, se caracteriza porque los 
miembros de un sexo (generalmente las hembras) escogen a miembros del sexo opuesto a 
través de despliegues físicos, fisiológicos y conductuales (Figuerola, 2004; Barraclough et 
al., 1995). Por ejemplo, Torres y Velando (2003) observaron que los machos de los bobos 
de patas azules muestran el color de sus patas durante el cortejo y las hembras eligen con 
mayor frecuencia a aquellos machos con patas color verde-claro que a machos con patas de 
color azul. 
De acuerdo con el mecanismo de la selección inter-específica, la elección de pareja 
es muy importante porque, las hembras tienen que elegir de entre varios machos el mejor. 
Dado que esta decisión tendrá repercusiones en su adecuación y de la de sus crías, cabría 
7 
 
esperar que existen mecanismos que faciliten esta elección, los cuales se trataran más 
adelante. 
La evolución y mantenimiento de los caracteres sexuales secundarios asociados a la 
reproducción han sido muy estudiado. Por ejemplo: En la década de 1930, Fisher propuso 
la hipótesis conocida como proceso desbocado (runaway selection) donde expone que la 
magnitud de los ornamentos es heredable a la decencia. Es decir, padres atractivos con 
características sexuales exageradas tendrán hijos igualmente atractivos que serán preferidos 
con mayor frecuencia y que en consecuencia tendrán más descendencia ya que las hembras 
también heredan la preferencia por los ornamentos más elaborados. De acuerdo con esta 
hipótesis, el proceso de selección desbocado favorecería la aparición de caracteres sexuales 
cada vez más elaborados hasta que estos pudieran resultar penalizados. Por ejemplo, si una 
característica es muy vistosa el portador puede resultar presa fácil para el depredador 
(Fisher, 1930). 
En 1975, Zahavi propone lo que se conoce como el principio de Hándicap, que 
explica que para elegir a una pareja las hembras evalúan la calidad de los machos a través 
de sus señales o rasgos exagerados, que deben ser honestos (reflejar la buena condición de 
salud o calidad genética) dado que representan un costo para el individuo que los 
desarrolla, y en consecuencia aquellos individuos con buena salud, son capaces de presentar 
caracteres sexuales más elaborados con un mayor tamaño o en mayor cantidad que los 
individuos enfermos, por tanto, cabría esperar que estas características varíen entre 
individuos y sean heredadas a sus descendientes (Kodric-Brown y Brown, 1984; Johansson 
y Jones, 2007). 
Sin embargo, si las hembras eligieran como compañero reproductivo únicamente a 
los machos que presentan las características más elaboradas en comparación con otros, 
como en el principio de Hándicap, este proceso terminaría por mermar la variabilidad 
genética de dichas características haciéndolas cada vez más exageradas como se explicó 
anteriormente en la hipótesis de selección desbocada. Para resolver esta paradoja, en lugar 
de la penalización de caracteres como sugirió Fisher, Neff y Pitcher, en 2005 plantearon la 
idea de que preferencia de la hembra esta inclinada con frecuencia a machos cuyo fenotipo 
sea complementario, ya que esto aumentara la aptitud de las crías, dicho macho no siempre 
8 
 
presentará las características más extravagantes ni presentará las señales más elaboradas y 
esto por tanto, podría ofrecer una explicación alternativa para entender cómo las hembras 
eligen a su compañero reproductivo. 
En 1972, Trivers propuso la teoría de la inversión parental, para explicar porque es 
(casi siempre) la hembra es quien elige. Esta teoría está basada en las observaciones que 
realizo Bateman (1948) quien parece encontrar una relación lineal entre el número de hijos 
y élnúmero de cópulas, fenómeno que no se observa en la hembra, esta desproporción es lo 
que se conoce como principio de Bateman (1948) y es un ejemplo de cómo hembras y 
machos tienen diferentes intereses asociados a la reproducción, conocido también como 
conflicto de sexos y tiene su origen en el proceso de elección de pareja (Macías, 2002). 
En muchos casos el éxito reproductivo del macho está dado por el número de 
cópulas por lo que este competirá por el acceso al mayor número de apareamientos 
posibles, por el contrario, las hembras que invierten más en la producción y cuidado de la 
descendencia deben elegir al mejor progenitor. (Trivers, 1972; Arnqvist, y Nilsson, 2000; 
Contreras-Garduño, 2002). 
También se conoce que al representar un mayor costo el cortejo, el apareamiento o 
la asignación de recursos, más exigente y discriminativa es la selección de la pareja. Por 
ejemplo, en la mosca de la fruta Drosophila melanogaster el macho invierte una mayor 
cantidad de recursos energéticos en el cortejo y el eyaculado que contiene una gran 
cantidad de proteínas, lípidos y minerales, por ello prefiere aparearse con hembras de 
mayor talla que pueden ovipositar una mayor cantidad de huevos (Byrne y Rice, 2006). 
Para el caso de las hembras se sabe que el fenotipo masculino puede en muchos 
casos afectar la asignación de recursos que la hembra designará a la progenie, es decir, si 
las hembras se aparean con un macho de “buena calidad”, ellas aportarán mayores recursos 
para aumentar las probabilidades de supervivencia de la descendencia. Por ejemplo, 
Bretman et al. (2006) demostraron que las hembras del grillo Gryllus bimaculatus 
(Orthoptera: Gryllidae) ponen una mayor cantidad de huevos si el macho con el que se 
aparean es más dominante con respecto a otros, ya que esta conducta es un reflejo de la 
calidad del macho. En otros insectos, Arnqvist y Danielsson (1999) demostraron que las 
9 
 
hembras de un insecto semi-acuático conocido comúnmente como chinche patinadora 
Gerris lateralis (Hemiptera:Gerridae) aumentaron la producción de huevos cuando se 
aparea con un macho de mayor tamaño en comparación de cuando se aparean con uno de 
menor talla. 
Además de las afectaciones que implica la selección de pareja, la hembra elige 
porque puede obtener beneficios por el apareamiento selectivo. Dichos beneficios pueden 
ser directos como son los regalos nupciales, mayor calidad del esperma y una mayor 
fecundidad (Worden et al., 2000). Por ejemplo, las hembras del grillo Allonemobius socius 
(Orthoptera: Gryllidae) obtienen un regalo nupcial al morder un espolón especializado en la 
tibia posterior del macho que contiene hemolinfa rica en proteínas y nutrientes que sirve de 
alimento para la hembra durante la copula; además, las hembras prefieren aparearse con 
machos más grandes que ofrecen un regalo nupcial de mayor tamaño (Fedorka y Mousseau, 
2002). 
Por otra parte, las hembras también pueden obtener beneficios indirectos, como una 
progenie con mayor resistencia a parásitos y/o un mayor cuidado parental (Cornell y 
Tregenza, 2007). Esto se ejemplifica en el estudio de Guerra y Drummond (1995) donde las 
hembras del bobo de patas azules (Sula nebouxii) prefirieron con mayor frecuencia a 
machos cuyas patas presentaron un color verde brillante. Este color de las patas se 
correlacionó con una buena condición del macho que se tradujo en un mayor esfuerzo de 
los machos por el cuidado parental de sus crías (Guerra y Drummond, 1995). 
También se conoce que en varias especies de invertebrados y vertebrados que las 
hembras no siempre eligen a un solo compañero reproductivo y que las hembras se aparean 
con más de un macho. A esto se le conoce con el término de poliandria y tiene 
implicaciones importantes en los mecanismos de elección de pareja, la competencia entre 
machos, el conflicto sexual y la especiación (Bretman y Tregenza, 2005). 
 
Dentro de los beneficios de la poliandra en las hembras se incluyen: a) que las 
hembras de algunas especies podrían asignar la paternidad a machos de mejor condición o 
con un genoma más compatible, b) un respaldo contra la variación de la calidad o la 
10 
 
incompatibilidad del macho, c) mayor diversidad genética de la progenie o aumento en su 
resistencia a enfermedades y, d) reducir las consecuencias negativas de la endogamia, 
asignando la paternidad a un macho menos emparentado (Cornell y Tregenza 2007). 
 
Efectos de la endogamia en la selección sexual 
La supervivencia de las crías depende en gran parte de la elección femenina que tiende a 
inclinarse a machos de buena calidad (en las especies donde ocurren los procesos de 
Selección Sexual Interespecífica), pero también, se inclina a machos cuya composición 
genética es diferente, debido a que aumenta la variabilidad de la descendencia y evita los 
efectos negativos de la endogamia (Trivers, 1972). El término endogamia se utiliza para 
referirse a aquellas situaciones donde los apareamientos ocurren entre consanguíneos, es 
decir, entre familiares (Keller y Waller, 2002). La reproducción entre individuos 
genéticamente similares incrementa la homocigosis de una población en particular y en 
consecuencia puede aumentar la probabilidad de la expresión de alelos recesivos 
desventajosos para las poblaciones (Keller y Waller, 2002). 
 
Además de la presencia de alelos recesivos, otros efectos negativos de la endogamia 
incluyen: la reducción de la viabilidad de las crías, reducción de la fecundidad de la 
hembras reproductoras, disminución de la tasa de crecimiento y decrecimiento de la 
eficiencia fisiológica de las crías (Gerloff et al., 2003). Así mismo, los emparejamientos 
entre los congéneres pueden reducir los atributos indispensables para el cortejo y en 
consecuencia afectar la elección de pareja. Por ejemplo, en los machos de Bicyclus anynana 
(Lepidoptera: Nymphalidae) la endogamia se ve reflejada con una reducción del 
rendimiento del vuelo y en la producción de feromonas masculinas, ocasionando que los 
machos se vean menos atractivos (Van Bergen et al., 2013). 
 
Si la endogamia resulta tan perjudicial en la mayoría de los casos, cabría entonces 
esperar que las hembras cuenten con algún mecanismo que les permita discernir entre 
aquellos machos que son genéticamente cercanos de los que no lo son, existe evidencia de 
11 
 
que existe una relación entre el sistema inmune y los receptores de olor, esta relación podría 
permitir a las hembras discernir entre parejas potenciales según el parentesco que guarde 
con ellas (Contreras-Garduño et al., 2009). 
En vertebrados existe el llamado Complejo Mayor de Histocompatibilidad MHC 
(por sus siglas en inglés) que refiere a un grupo de genes cuyos productos son expresados 
en la superficie de las células del sistema inmune (López- Martínez et al., 2005). El MHC 
tiene un papel importante en el reconocimiento de la compatibilidad genética, por ejemplo, 
durante la elección de pareja, las hembras del pez espinoso de Gasterosteus aculeatus 
(Gasterosteiformes: Gasterosteidae) utilizan una estrategia de selección basado en el olor 
para alcanzar un nivel óptimo de la diversidad de MHC en su descendencia, dotándolos de 
una resistencia óptima a los agentes patógenos y parásitos a través de ligandos de péptidos 
que afectan las señales de olor. Acoplamientos específicos pueden aumentar o disminuir el 
atractivo del macho en esta especie (Milinski et al., 2005). 
 
Comunicación química 
 
Tal como ocurre con el MHC, en invertebrados cabría esperar que también existe un 
mecanismo que permita discernir entre individuos emparentados y no emparentados. 
Aunque esté mecanismo no es tan evidente como otros caracteres sexuales secundarios, es 
indispensable para la elección de pareja y se trata de la comunicación química (Steiger y 
Stökl, 2014). 
 
La comunicación química es la forma más antigua y generalizada de la 
comunicación sexual, ypresente en muchos organismos vivos (Johansson y Jones, 2007). 
Las sustancias implicadas en la comunicación química están compuestas por numerosos 
hidrocarburos que difieren en sus estructuras moleculares y en sus propiedades físico-
químicas (Tillman et al., 1999). Algunas sustancias sólo pueden ser percibidas al contacto, 
algunas tienen un corto alcance, y otros actúan a través de largas distancias (Steiger y Stökl, 
2014). La comunicación química en insectos está basada en las feromonas, término que 
acuñaron Karlson y Butenandt (1959) que viene del griego “Pherein” = llevar y “Horman”= 
12 
 
estimular. Las feromonas son sustancias químicas que libera un individuo al exterior a 
partir de glándulas que cuentan con conductos externos. Dichas sustancias generarán en 
miembros de la misma especie una respuesta física, fisiológica o conductual. 
Las feromonas pueden clasificarse según su función, siendo las principales: a) 
feromonas de agregación, que permite la orientación de los individuos en sitios de reunión, 
b) feromonas de alarma, que anuncian la presencia de peligro, c) feromonas disuasorias, 
que limitan la presencia de insectos de la misma especie o inhibe la conducta de 
acercamiento y, d) feromonas sexuales, que permiten la conducta de búsqueda de pareja y 
evaluación de la misma (Regnier y Law, 1968; Happ, 1973). 
Las señales químicas o feromonas, las cuales regularmente son producidas y 
emitidas por los machos, ofrecen a la hembra información relevante de la pareja potencial a 
elegir. Las feromonas sexuales dan información de la condición de salud de los individuos, 
puesto que cambian cuantitativamente y cualitativamente en periodos cortos de tiempo 
(Ahtiainen et al., 2005). Además, revelan datos tales como: la edad del macho, una alta 
resistencia a patógenos y una alta fecundidad (Johansson y Jones, 2007). Pero sobre todo, 
las feromonas implicadas en la elección de pareja reflejan los antecedentes genéticos de los 
individuos, lo que permite discernir la compatibilidad basada en los rasgos de olor 
(Johansson y Jones, 2007). 
La compatibilidad de pareja por medio de los olores se pueden observar en los 
siguientes ejemplos: Lihoreau y Rivault (2009) encontraron que las hembras de la especie 
Blatella germanica (Dictyoptera: Blattellidae) discriminan a su pareja reproductiva 
mediante el perfil de hidrocarburos cuticulares. Las hembras elegían con mayor frecuencia 
a machos con menor parecido a ellas en su perfil de hidrocarburos cuticulares que son los 
machos con quienes no guardan relación. En el estudio realizado por Van Bergen et al. 
(2013), estos autores señalan los efectos de la endogamia en la mariposa Bicyclus anynana 
(Lepidoptera: Nymphalidae) que incluyen una reducción de la feromona sexual masculina 
en machos con un alto grado de endogamia, lo que se ve reflejado en una disminución del 
éxito reproductivo. Dado que este suceso no ocurre en las hembras, se sugiere que es la 
cantidad de feromonas y no su composición química la que cumple un papel como 
indicador del grado de parentesco que presenta un potencial compañero reproductivo. 
13 
 
Otro ejemplo se presenta en el grillo Teleogryllus oceanicus, (Orthoptera: Gryllidae) 
donde se observó que las hembras preferían aparearse con aquellos machos cuya 
composición de hidrocarburos cuticulares fuera diferente a la propia (Thomas y Simmons, 
2011). Además, se demostró que la composición similar indicaba un alto grado de 
parentesco, lo que sugiere que la elección de pareja está inclinada al aumento de la 
variación genética mediante la selección de un compañero cuyo genotipo sea 
complementario (Thomas y Simmons, 2011). 
Especie de estudio: Tenebrio molitor 
Tenebrio molitor, es un escarabajo de la familia Tenebrionidae, mejor conocido 
como gusano de la harina y famoso por ser una plaga cosmopolita de granos almacenados 
(Vinokurov et al., 2006). Su ciclo de vida tiene una duración aproximada de 280 a 630 
días, según las condiciones donde se críen (Spang, 2013) y puede dividirse en cuatro etapas 
(ver Fig.1); la primera es el huevo cuyo tiempo de desarrollo va de 7 a 9 días y es la etapa 
donde se presenta la mayor mortalidad (Damborsky et al., 1999). El número de huevos que 
producen las hembras es variable. Se conoce que las hembras que se aparean múltiples 
veces y con diferentes machos producen un mayor número de huevos (Worden y Parker, 
2001). La segunda etapa es la larva, en donde se han identificado 11 estadios. Es la etapa de 
desarrollo más prolongada y puede durar entre 2 y 6 meses. Posteriormente, sigue la etapa 
de pupa que es el estado de menor duración, completando su desarrollo en un tiempo que 
varía entre los 5 y los 7 días (Damborsky et al., 1998). Finalmente está la etapa del adulto, 
cuya duración puede variar entre 16 y 173 días, las hembras y los machos son sexualmente 
maduros unos días después de emerger, sin embargo, alcanzan el pico máximo de 
producción de feromona para atraer pareja entre los 11 a 20 días (Gerber, 1975). 
Las cópulas ocurren rápidamente, con una duración inferior a los tres minutos e 
incluye el contacto genital, el cese del movimiento de la hembra y un periodo mientras el 
macho se monta sobre ella. El macho toca repetidamente a la hembra con sus antenas y/o 
patas protorácicas y a esta conducta le sigue un periodo en que los toques cesan pero el 
macho permanece montado (Gerber, 1975) 
 
14 
 
 
 
Fig. 1. Ciclo de vida de Tenebrio molitor. A. Huevo, B. Larva, C. Pupa, D, E, F, Adulto 
(las diferentes coloraciones indican el grado de maduración). 
 
En esta especie se observa un sistema de reproducción poliginándrico. Los machos 
dependiendo de su condición producen feromonas sexuales las cuales son usadas por las 
hembras para escoger pareja (Happ, 1969; Tanaka et al., 1986). Además, en estos 
escarabajos se ve favorecida la endogamia debido a que las poblaciones ocupan un hábitat 
restringido y con poco desplazamiento (Neaves et al., 2015). 
 
En muchos estudios T. molitor ha sido ampliamente estudiado para explicar la 
relación que existe entre feromonas he inmunocompetencia donde se ha demostrado, que la 
producción de feromonas disminuye si el macho se encuentra ante un reto inmune. La 
disminución de feromonas está asociado a la reducción del atractivo y por tanto afecta la 
elección de la hembra (Wonder et al., 2000; Rantala et al., 2002; Vainikka et al., 2007). 
15 
 
En relación con la endogamia en T. molitor se ha estudiado, por ejemplo, que la 
endogamia reduce la masa de los adultos, la supervivencia pre-adulto y también aumenta el 
tiempo de desarrollo (Rantala et al., 2011). Por otra parte, hay una reducción en el atractivo 
de la señalización sexual (calidad y cantidad de feromonas) en los machos, lo que perjudica 
la conducta de cortejo y el éxito de apareamiento (Pölkki et al., 2012) para estos estudios se 
puso a prueba la preferencia de la hembra en base a la relación de endogamia y exogámica 
que guardaba con el macho, los resultados que obtuvieron muestran que las hembras 
prefieren con mayor frecuencia a machos con los que no está emparentada. 
 
T. molitor es por tanto un modelo que nos permite evaluar los efectos del parentesco 
en la elección femenina y dado que la endogamia tiene efectos negativos en la expresión de 
los caracteres sexuales secundarios, también podría corresponder al modelo de Hándicap, 
que establece que las hembras elegirán a los machos que presenten los caracteres sexuales 
más elaborados, en este caso, una mayor producción de feromonas asociada con un menor 
grado de endogamia. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
16 
 
 
Hipótesis 
 
1.- El grado de parentesco que guarde el macho con las hembras de Tenebrio molitor tendrá 
efectos en la elección femenina. Las hembras discriminarán este parentesco por medio de 
señales químicas como las feromonas sexuales. 
 
2.- La elecciónfemenina en el escarabajo Tenebrio molitor tendrá efectos en la calidad de 
la progenie. 
 
Predicciones 
Las hembras de T. molitor elegirán con mayor frecuencia a machos con menor parentesco 
que a machos con un mayor parentesco. 
 
Las hembras que copulen con sus hermanos, ovipositarán un menor número de huevos, 
estos tendrán un menor porcentaje de eclosión, un menor volumen, y la concentración de 
proteínas y lípidos totales de los huevos será menor en comparación con las hembras que 
copulen con machos no emparentados. 
 
Objetivos 
1.- Investigar si existe una preferencia de las hembras del escarabajo T. molitor por machos 
emparentados y no emparentados. 
2.- Medir la calidad de los huevos de las hembras que eligieron tanto a machos 
emparentados como a machos no emparentados, mediante el número y proporción de 
huevos eclosionados, su volumen y concentraciones totales de proteínas y lípidos. 
 
 
17 
 
Materiales y Métodos Insectos 
Colonia endogámica 
Los machos y hembras de Tenebrio molitor y considerados en la presente investigación 
como endogámicos fueron obtenidos de una colonia establecida en el Laboratorio de 
Ecología de la Conducta de Artrópodos del Instituto de Ecología de la Universidad 
Nacional Autónoma de México (IE). Los insectos parentales de esta colonia fueron 
obtenidos de una cría establecida en la Facultad de Estudios Superiores-Iztacala. Los 
individuos de la colonia endogámica se obtuvieron después de ocho generaciones. Se 
criaron en un contenedor de plástico (32 cm de diámetro x 12 cm de alto) a una temperatura 
de 25°C con un fotoperiodo de 12:12 (Luz/Obscuridad). Las larvas se alimentaron con 
salvado de trigo (Marca comercial Maxilu®) y una rebanada de manzana cada tres días 
(Rantala et al., 2011; Pölkki et al., 2012). Las pupas se sexaron mediante la observación de 
la estructura del octavo segmento abdominal. De acuerdo con Bhattacharya et al. (1970), la 
hembra presenta dos protuberancias que el macho no tiene (Ver fig. 2). Las pupas sexadas 
fueron separadas y se mantuvieron hasta adulto. Los adultos vírgenes de la octava 
generación se utilizaron en los diferentes experimentos. 
Colonias Exogámicas. 
Los machos de T. molitor considerados como exogámicos fueron obtenidos de cuatro 
colonias establecidas en Xochimilco-Ciudad de México (XO), Ecatepec-Estado de México, 
(EC), Venustiano Carranza-Ciudad de México (VC) y Cuautitlán Izcalli-Estado de México 
(CI). Las larvas se criaron y alimentaron por separado como los individuos de la colonia 
endogámica en el Laboratorio de Ecología de la Conducta de Artrópodos del Instituto de 
Ecología. Las pupas y adultos se manipularon como anteriormente se describió en los 
individuos de la colonia endogámica. 
18 
 
 
 
Figura 2. Estructura del octavo segmento abdominal de las pupas de Tenebrio molitor. 
A. Hembra, B. Macho 
 
Elección femenina 
Ensayo de elección femenina 
Se puso a prueba si las hembras de T. molitor tenían la capacidad de elegir entre machos 
endogámicos y exogámicos mediante la observación de la actividad de la hembra en un 
olfatómetro en forma de Y. En el olfatómetro, las hembras tuvieron dos opciones: 1) 
Machos-Endogámicos vs Machos-CI, 2) Machos-Endogámicos vs Machos-XO, 3) Machos-
Endogámicos vs Machos-EC, 4) Machos-Endogámicos vs Machos- VC. 
 Las pruebas de elección se llevaron a cabo en un cuarto oscuro con luz roja. Se 
utilizó un olfatómetro con dos brazos en forma de “Y” (ver Figura 3). Este dispositivo 
permite que dentro circule un flujo de aire regulado y limpieza manual entre pruebas para 
evitar contaminación de volátiles, de tal manera que los insectos pueden elegir entre las dos 
opciones que se les presentan (Malo y Rojas, 2012). Está diseñado sobre todo para la 
19 
 
evaluación de volátiles en insectos de entre uno y cinco centímetros que puedan desplazarse 
con facilidad (Malo y Rojas, 2012). A 30 hembras vírgenes de la colonia endogámica se les 
ofrecieron 30 machos de la colonia endogámica y 30 machos de las diferentes colonias 
exogámicas. Las hembras y los machos tenían una edad de 20 días, etapa en la cual ya son 
sexualmente maduros, (Gerber, 1976). 
Los machos, uno de cada colonia dependiendo la comparación, se colocaron 
aleatoriamente en los “brazos” del olfatómetro en Y (Figura 3A). Cada brazo estaba 
conectado a una bomba de aire, el flujo de aire fue regulado con flujometro a una velocidad 
de 0.5 L/min. Esta velocidad permitió el arrastre de los volátiles (feromonas sexuales) hacia 
el tubo en “Y” (Figura 3B). Las hembras se colocaron en el puerto de liberación para su 
aclimatación durante 2 minutos, transcurrido este lapso de tiempo se abrió la compuerta 
para permitir el acceso al tubo en “Y”, se observó y registró la conducta de la hembra frente 
a los estímulos durante un máximo de 3 minutos, dando un total de 5 minutos por cada 
ensayo. Se consideró que la prueba terminaba una vez que la hembra eligiera uno de los 
“brazos” (derecho o izquierdo) del olfatómetro. En cada repetición las hembras y los 
machos eran reemplazados, de manera que las hembras elegían sólo una vez y el macho, 
tenía sólo una oportunidad de ser elegido. Los machos se colocaron de manera aleatoria en 
los puertos. El puerto de liberación, el tubo en “Y” y los “brazos” del olfatómetro, fueron 
lavados con etanol cada 15 repeticiones para evitar posibles sesgos o errores de 
manipulación, dejando que el solvente se evaporara durante 15 minutos con ayuda de un 
ventilador. 
Análisis estadístico 
Las elecciones hechas antes y después de limpiar el olfatómetro, fueron similares, 
por lo cual se analizaron y graficaron en conjunto, en lugar de hacerlo por separado. Las 
frecuencias del número de machos elegidos por las hembras en los diferentes experimentos 
se analizaron mediante la prueba G (Sokal y Rohlf, 1995) en el programa estadístico R ® 
(R core Team, 2015). 
 
20 
 
 
 
Figura 3. Olfatómetro en forma “Y”. La letra A) Brazo donde se coloca al macho de cada 
tratamiento. B) Puerto de salida de la hembra. C) Acercamiento del brazo del olfatómetro, 
donde se observan que las compuertas tienen orificios que permiten el paso del aire y por 
tanto el flujo de volátiles (feromonas). 
 
Efectos sobre la descendencia 
Luego de los experimentos de elección, las parejas formadas fueron trasladadas a un 
recipiente de plástico de 100 ml que contenía 10 gramos de harina de trigo y las hembras 
permanecieron con el macho elegido por un periodo de 7 días para asegurar que todas 
copularan. Después de una semana tiempo en el cual se da el primer periodo de puesta de 
huevos, las parejas fueron separadas, se retiraron los huevos para contarlos, fotografiarlos, 
medirlos, pesarlos y separar los que serían utilizados para las pruebas fisiológicas descritas 
más adelante. Una semana después se contabilizó el porcentaje de eclosión de los huevos 
restantes. 
21 
 
Determinación de variables morfométricas y fisiológicas de los huevos 
Número de huevos 
El número de huevos producidos por las hembras que eligieron a machos de la colonia 
endogámica o exogámica se determinó separando (con ayuda de un pincel) los huevos de la 
harina de trigo y se depositaron en tubos de centrífuga de polipropileno (Eppedorf ®) de 2 
ml. Se contó el número de huevos de 10 hembras tomadas al azar ya que era el número 
mínimo disponible para cada grupo experimental. 
Análisis de datos 
Las diferencias entre el número de huevos por hembra que eligió machos 
endogámicos y exogámicos de las diferentes colonias fueron analizadas por medio de la 
prueba t-student (Triola, 2004) para dos muestras independientes mediante el programa 
R ® (R core Team, 2015). 
Proporción de huevos eclosionados 
Los huevos luego de ser contabilizados fueron incubados de manera individual en los tubos 
de centrifuga de 2 ml a una temperatura de 25°C (temperatura a la cual fueron mantenidoslos progenitores durante su desarrollo) con un fotoperiodo de 12:12 y se determinó la 
proporción de huevos eclosionados. Los huevos se consideraron eclosionados cuando de 
estos emergían larvas de T. molitor. De las 10 hembras elegidas al azar tanto para conteo de 
huevos como para determinar la proporción de huevos, se eligieron cinco hembras al azar y 
de las cuales tomaron cinco huevos al azar (por su fácil manejo) para determinar volumen 
del huevo, proteínas totales y lípidos totales (ver más adelante). 
Análisis de datos 
Las diferencias entre la proporción de huevos eclosionados por hembras que 
eligieron machos endogámicos y exogámicos de las diferentes colonias fueron analizadas 
por medio de la prueba no paramétrica de Mann-Whitney (Triola, 2004) para dos muestras 
independientes mediante el programa R ® (R core Team, 2015). 
 
 
22 
 
Volumen de los huevos 
 
Los huevos fueron fotografiados y posteriormente las imágenes de los huevos fueron 
analizadas con el programa ImageJ (Rasband, 1997) y se determinó el largo y ancho de los 
huevos. Las fotografías se transformaron a un formato de 8 bits para reducir el peso de la 
imagen lo que permite cambiar la imagen a un plano binario (blanco y negro) para evaluar 
el área que rodeaba los huevos y el área que los comprendían por separado. Usando el 
programa ImageJ, se seleccionó el área de los huevos y se llevó a cabo un análisis de 
partículas para conocer el número y área de los objetos de la imagen. Además se midió el 
largo y el ancho de cada huevo con el fin de determinar el volumen con la formula V= 1/6π 
w2 L, donde w es el ancho del huevo y L es la longitud del mismo (Berrigan, 1991). 
 
 
 
Figura 4. Fotografía de huevos de Tenebrio molitor en microscopio estereoscópico con su 
respectiva escala. 
Análisis de datos 
Las diferencias entre el volumen de los huevos de las hembras que eligieron machos 
endogámicos y exogámicos de las diferentes colonias fueron analizadas por medio de la 
prueba t-student (Triola, 2004) para dos muestras independientes mediante el programa R 
® (R core Team, 2015). 
23 
 
Determinación de proteínas totales 
Después de obtener las medidas de largo, ancho y volumen, se determinó la cantidad de 
proteínas totales con el método de Bradford (Bradford, 1976) porque este método ha sido 
ampliamente utilizado para la evaluación del contenido de proteínas en diferentes insectos, 
además es compatible con la mayoría de las sales y sustancias reductoras, evita la 
contaminación por metales y produce poca reacción con sustancias no proteicas (Foray et 
al., 2012). 
El procedimiento consistió en depositar 5 huevos de 5 parejas por tratamiento en un 
tubo de centrífuga de 2ml se trituraron en 180 μl de buffer de fosfato salino (PBS) hasta 
obtener una solución hialina. Posteriormente los tubos fueron centrifugados a 180,000 rmp 
durante 5 minutos a 4°C. Posteriormente se tomaron 2.5 μl por duplicado se colocaron en 
una microplaca de 96 cavidades y finalmente se agregaron 250 μl del reactivo de Bradford. 
Las placas se incubaron durante 20 minutos. La reacción produjo un color purpura, la cual 
fue cuantificada espectrofotométricamente a una longitud de onda de 562nm 
(espectotómetro BioTek modelo ELx800) (Krüger, 2002). 
 Se realizó una curva usando seroalbúmina bovina como estándar para la 
calibración. Esta consistió en medir la absorbancia de diferentes concentraciones de 
seroalbúmina bovina. De la relación absorbancia y las concentraciones de seroalbúmina 
bovina, se obtuvo la pendiente y la ordenada al origen de una recta para estimar por medio 
de la absorbancia la concentración de proteínas totales en las muestras de los huevos. Los 
cálculos se realizaron utilizando el programa Excel 2010 ®. 
Análisis de datos 
Las diferencias entre los µg de proteínas totales de los huevos de las hembras que 
eligieron machos endogámicos y exogámicos de las diferentes colonias fueron analizadas 
por medio de la prueba t-student (Triola, 2004) para dos muestras independientes mediante 
el programa R® (R core Team, 2015). 
 
 
24 
 
Determinación de lípidos totales 
Se utilizó el método de Van Handel (1985) para la determinación de los lípidos totales en 
los huevos. A partir de los 175 μl restantes después de tomar las alícuotas para el ensayo de 
proteínas, se les agregó 1.5 ml de la solución Metanol:Cloroformo (2:1 v/v) y se agitaron 
por dos minutos. A continuación se tomó una alícuota de 100 μl por muestra, dichas 
alícuotas que se colocaron en una microplaca para luego evaporar el solvente en baño 
María a 90°C. Posteriormente se les agregó 10 μl de ácido sulfúrico al 98% para volver a 
colocarlo en baño María a 90°C. Finalmente la placa se puso a enfriar en hielo y se 
agregaron 190 μl de fosfovanilina, la cual se preparó el mismo día de su utilización, con 
vanilina y ácido fosfórico al 68%, llegando a una concentración final de 1.2 g/L. 
Se ha demostrado que la vanilina es un compuesto utilizado para determinar la 
concentración de lípidos en insectos que proporciona datos muy precisos (Williams et al., 
2011). La placa se leyó en un espectrofotómetro a 562 nanómetros. En este ensayo se 
observó la coloración rosada producto de la reacción de la fosfovanilina con los iones 
carbónicos que son resultado del ácido sulfúrico expuesto al calor (Foray et al., 2012). 
Con el lípido trioleato de glicerilo como estándar, se realizó una curva de 
calibración. Ésta consistió en medir la absorbancia de diferentes concentraciones de 
trioleato. De la relación absorbancia y las concentraciones de trioleato se obtuvo la 
pendiente y la ordena al origen de una recta para estimar por medio de la absorbancia la 
concentración de lípidos totales en las muestras de los huevos. Estos cálculos se realizaron 
con ayuda del programa Excel 2010 ®. 
Análisis de datos 
Las diferencias entre los µg de lípidos totales de los huevos de las hembras que 
eligieron machos endogámicos y exogámicos de las diferentes colonias fueron analizadas 
por medio de la prueba t-student para dos muestras independientes mediante el programa 
R ® (R core Team, 2015). 
 
 
 
25 
 
Resultados 
 
Elección femenina 
La preferencia de las hembras vírgenes entre machos endogámicos y machos exogámicos 
de las diferentes colonias utilizadas en la presente investigación no mostró diferencias 
significativas (Fig.5). Es decir, las hembras de T. molitor eligieron por igual a machos 
endogámicos y a machos exogámicos. 
 
 
Figura 5. Número de machos elegidos por las hembras de Tenebrio molitor para los 
tratamientos: endogámicos (machos y hembras de la misma colonia) y exogámicos 
(machos de una población externa: VC, CI, XO, EC) que fueron elegidos durante los 
experimentos; n= 30, ns= no significativo *(p ≤ 0.05) de acuerdo con la prueba de G. 
 
 
26 
 
Número de huevos 
Las parejas conformadas por hembras endogámicas y machos endogámicos pusieron más 
huevos en comparación con las parejas conformadas por hembras endogámicas y machos 
exogámicos de la población VC (n= 10, t-student: t = 2.85, p = 0.01; Fig. 6). El resumen de 
los promedios y las desviaciones estándar se muestran en la tabla 1. 
 
 
Figura 6. Números de huevos ovipositados por las hembras y sus parejas formadas en los 
experimentos de elección. Número de huevos ovipositados por hembras endogámicas 
que copularon con un macho de su colonia. Número de huevos ovipositados por hembras 
endogámicas que copularon con un macho exogámico de las colonias correspondientes a 
EC, CI, XO y VC. Las barras indican el error estándar. n=10, ns= no significativo 
* p≤ 0.05 de acuerdo con la prueba de t-student. 
 
 
 
* 
ns ns 
ns 
27 
 
Tabla 1 
Media y desviación estándar del número de huevos ovipositados por las hembras, que 
copularon con un macho endogámico o con un macho exogámico de las poblaciones EC, 
CI, XO y VC. 
ExperimentoPoblación ͞x σ 
 
1 
1 
 
2 
2 
 
3 
3 
 
*4 
*4 
 
Endogámica 
EC 
 
Endogámica 
CI 
 
Endogámica 
XO 
 
Endogámica 
VC 
 
13.2 
14 
 
24.9 
26.3 
 
17 
23.6 
 
24.1 
13.6 
 
8.85 
9.79 
 
10.27 
7.72 
 
10.57 
19.72 
 
9.39 
6.92 
 
 
 σ = desviación estándar. * p ≤ 0.05 de acuerdo con la prueba de t-student. 
Eclosión 
Cuando las hembras copularon con un macho endogámico obtuvieron un mayor porcentaje 
de eclosión en comparación con aquellas hembras que copularon con un macho exogámico 
de la población de CI (Prueba de U de Mann-Whitney: W= 142.5, p = 0.0046; Fig. 7). Sin 
embargo, se observó que las parejas cuyos compañeros reproductivos eran exogámicos y 
pertenecían a la población VC tuvieron un mayor porcentaje de eclosión en comparación 
con las parejas conformadas por hembras endogámicas y machos endogámicos (Prueba de 
Mann Whitney: W= 76.5, p = 0.0308; Fig. 7). En las siguientes comparaciones entre 
parejas endogámicas y exogámicas no hubo diferencias en el número de huevos que 
eclosionaron. El resumen de las medias y desviación estándar se observa en la tabla 2. 
28 
 
 
 
 
Figura 7. Porcentaje de eclosión de los huevos ovipositados por las hembras y sus parejas 
formadas en los experimentos de elección. Porcentaje de eclosión de los huevos 
ovipositados por hembras endogámicas que copularon con un macho de su colonia. 
P Porcentaje de eclosión de los huevos ovipositados por hembras endogámicas que 
copularon con un macho exogámico de las colonias correspondientes a EC, CI, XO y VC. 
Las barras representan los cuartiles primero (parte alta) y tercero (parte baja) de los datos 
del porcentaje de eclosión. La línea central indica la mediana. Las barras de error 
representan los valores máximos y mínimos de los datos del porcentaje de eclosión, n=10 
ns= no significativo, * p ≤ 0.05 de acuerdo con la prueba de Mann Whitney. 
 
 
 
29 
 
Tabla 2 
Media y desviación estándar del porcentaje de eclosión de huevos ovipositados por las 
hembras, que copularon con un macho endogámico o con un macho exogámico de las 
poblaciones EC, CI, XO y VC. 
 
 σ = desviación estándar, n=10, * p ≤ 0.05 de acuerdo con la prueba de Mann Whitney. 
 
 
 
 
Experimento Población ͞x σ 
 
1 
1 
 
 
*2 
*2 
 
 
3 
3 
 
 
*4 
*4 
 
Endogámica 
EC 
 
 
Endogámica 
CI 
 
 
Endogámica 
XO 
 
 
Endogámica 
VC 
 
79.0 
83.0 
 
 
88.0 
80.0 
 
 
89.0 
84.0 
 
 
74.0 
82.0 
 
25.0 
21.0 
 
 
12.0 
06.0 
 
 
10.0 
14.0 
 
 
06.0 
12.0 
 
30 
 
Volumen 
En ninguna de las comparaciones entre parejas endogámicas y parejas exogámicas hubo 
diferencias significativas en el volumen de los huevos (Fig. 8). El resumen de las medias y 
las desviaciones estándar se observan en la tabla 3. 
 
 
Figura 8. Volumen de los huevos ovipositados por las hembras y sus parejas formadas en 
los experimentos de elección. Volumen huevos ovipositados por hembras endogámicas 
que copularon con un macho de su colonia. Volumen de huevos ovipositados por 
hembras endogámicas que copularon con un macho exogámico de las colonias 
correspondientes a EC, CI, XO y VC. Las barras indican el error estándar, n=5, ns= no 
significativo * p ≤ 0.05 de acuerdo con la prueba de t-student. 
 
 
 
ns ns ns ns 
31 
 
Tabla 3 
Media y desviación estándar del volumen de los huevos ovipositados por las hembras, que 
copularon con un macho endogámico o con un macho exogámico de las poblaciones EC, 
CI, XO y VC. 
Experimento Población ͞x σ 
 
1 
1 
 
2 
2 
 
3 
3 
 
*4 
*4 
 
Endogámica 
EC 
 
Endogámica 
CI 
 
Endogámica 
XO 
 
Endogámica 
VC 
 
0.48 
0.53 
 
0.49 
0.5 
 
0.52 
0.54 
 
0.57 
0.53 
 
0.09 
0.11 
 
0.09 
0.07 
 
0.06 
0.11 
 
0.09 
0.07 
 
 n=5, σ = desviación estándar, * p ≤ 0.05 de acuerdo con la prueba de t-student. 
 
 
 
 
 
 
 
 
32 
 
Proteínas totales 
Los huevos de las hembras que copularon con un macho de su colonia presentaron una 
concentración de proteína similar a los huevos de aquellas hembras que copularon con un 
macho exogámico de las cuatro colonias utilizadas en la presente tesis (Fig. 9). El resumen 
de las medias y las deviaciones estándar se observa en la tabla 4. 
 
 
Figura. 9. Efecto en la concentración de proteínas totales en la progenie por la elección 
femenina de T. molitor. Concentración de proteína total obtenida en los huevos de 
parejas cuya hembra ha elegido para la copula a un macho exogámico. Concentración 
de proteína total obtenida en los huevos de parejas cuya hembra ha elegido para la copula 
un macho de su propia colonia. Las barras indican el error estándar, n=5 ns= no 
significativo * p ≤ 0.05 de acuerdo con la prueba de t-student. 
 
 
 
 
 
ns ns ns ns 
33 
 
Tabla 4 
Media y desviación estándar de la concentración de proteínas contenidas en los huevos 
ovipositados por las hembras, que copularon con un macho endogámico o con un macho 
exogámico de las poblaciones EC, CI, XO, VC. 
Experimento Población ͞x σ 
 
1 
1 
 
2 
2 
 
3 
3 
 
4 
4 
 
EC 
Endogámica 
 
CI 
Endogámica 
 
XO 
Endogámica 
 
VC 
Endogámica 
 
51.058 
53.221 
 
55.227 
57.221 
 
53.252 
53.750 
 
36.975 
45.033 
 
74.73 
63.64 
 
51.92 
102.59 
 
79.18 
55.41 
 
84.19 
73.80 
 
 
, n=5, σ = desviación estándar. * p≤ 0.05 de acuerdo con la prueba de t-student. 
 
 
 
 
 
 
 
34 
 
 
Lípidos totales 
En cuanto a los lípidos, se encontraron diferencias significativas en el experimento donde 
la hembra eligió entre un macho de su misma colonia y un macho exogámico, siendo mayor 
la cantidad de lípidos para la población CI (n= 5 t-student: t = 3.9 p= 0.015; Fig. 10). El 
resumen de las medias y desviaciones estándar se observa en la tabla 5. 
 
 
Fig. 10. Efecto en la concentración de lípidos totales en la progenie por la elección 
femenina de T. molitor. Concentración de lípidos totales obtenida en los huevos de 
parejas cuya hembra ha elegido para la copula a un macho exogámico. Concentración 
lípidos totales obtenida en los huevos de parejas cuya hembra ha elegido para la copula un 
macho de su propia colonia. Las barras indican el error estándar. n=5 ns= no significativo * 
p ≤ 0.05 de acuerdo con la prueba de t-student. 
ns 
* ns ns 
35 
 
Tabla 5 
Media y desviación estándar de la concentración de lípidos contenidos en los huevos 
ovipositados por las hembras, que copularon con un macho endogámico o con un macho 
exogámico de las poblaciones EC, CI, XO, VC. 
Experimento Población x͞ σ 
 
1 
1 
 
*2 
*2 
 
3 
3 
 
4 
4 
 
Endogámica 
EC 
 
Endogámica 
CI 
 
Endogámica 
XO 
 
Endogámica 
VC 
 
57.34 
60.68 
 
77.22 
50.84 
 
76.74 
66.38 
 
69.8 
58.88 
 
4.33 
8.06 
 
16.76 
9.2 
 
21.29 
8.17 
 
10.71 
10.59 
 
 n=5, σ = desviación estándar, * p ≤ 0.05 de acuerdo con la prueba de t-student. 
 
 
 
 
 
 
 
36 
 
Discusión 
Los efectos negativos de la consanguinidad han sido reportados con anterioridad (Gerloff et 
al., 2003; Rantala et al., 2011; Van Bergen et al., 2013), las predicciones de esta 
investigación, apoyadas por el trabajo de Pölkki et al. (2012) sobre los efectos de la 
endogamia en la selección sexual de T. molitor, apuntaban a que las hembras de elegiría a 
los machos exogámicos. Sin embargo, los resultados obtenidos en este estudio no 
corresponden a dichas predicciones ya que las hembras no prefirieron entre ninguno de los 
grupos de machos exogámicos sobre los machos de la colonia endogámica. Una posible 
explicación sería que los grupos exogámicos no son genéticamente muy diferentes aunque 
no se hicieron pruebas moleculares que confirmeno nieguen esta hipótesis, por otro lado, 
muchos estudios que evalúan la preferencia de la hembra en base al parentesco utilizan 
familias y no poblaciones diferentes como en este estudio. Sin embargo, como se explicará 
más adelante, sí se observaron diferencias en otros parámetros que están asociados a la 
calidad de los machos y es evaluada por la hembra. 
T. molitor tiene un sistema de apareamiento poliginándrico donde las hembras 
copulan con más de un macho y los machos con más de una hembra, podríamos asumir 
entonces que no sería necesario una evaluación tan estricta. De acuerdo con Zeh y Zeh 
(2001), tener más de una pareja reproductora reduce los efectos negativos de los 
apareamientos entre consanguíneos y también los niveles de incompatibilidad genética que 
aunque no tiene una causa conocida, esto último está asociado a los efectos negativos de 
homocigosis como la presencia de alelos deletéreos, resultado de un alto grado de 
endogamia (Tregenza y Wedell, 2002). 
Un estudio con resultados similares al nuestro fue hecho en un escarabajo 
filogenéticamente emparentado al Tenebrio molitor: Tribolium castaneum 
(Coleoptera:Tenebrionidae). En esta especie, tampoco se observó una conducta 
discriminatoria por parte de las hembras en condiciones de monogamia (donde copulaba 
con un solo macho; (Michalczyk et al., 2010). Sin embargo, sí se observaron diferencias 
entre el porcentaje de fertilización cuando había competencia entre los machos, donde los 
machos no emparentados presentaron un 57% de las fertilizaciones (Michalczyk et al., 
2010). En 1999, Stockley encontró también resultados similares a los observados en la 
37 
 
presente tesis. En dicho trabajo las hembras de la especie Gryllodes supplicans (Orthoptera: 
Grillidae) tampoco presentaron una conducta discriminatoria de las hembras entre los 
machos relacionados o no relacionados, pero encontró que existe una elección críptica 
(elección después de la copula) por parte de la hembra en la asignación de la paternidad. 
Se ha demostrado que las feromonas son un buen indicador de parentesco porque 
pueden cambiar cualitativamente y cuantitativamente entre individuos emparentados o no 
emparentados, es decir, la endogamia puede tener efectos negativos en la producción de 
feromona como se ha observado en ordenes como: lepidóptera, Orthoptera y Coleóptera. 
Sin embargo, la endogámica puede además manifestarse en una variación en la 
composición de hidrocarburos en relación al grado de parentesco que presenten los 
individuos como se ha observado en los órdenes: Blattodea y Orthoptera. Sin embargo, 
podría ser que las feromonas no sean el único atributo que las hembras evalúen durante la 
elección. Por ejemplo, en el grillo Teleogryllus oceanicus, (Orthoptera: Gryllidae) se 
observó que los machos presentan dos atributos asociados a la elección femenina: el canto y 
la producción de hidrocarburos cuticulares. Sin embargo, se ha demostrado que no existe 
una correlación entre ambas características y se ha sugerido que mientras el canto está 
asociado a la buena condición, los hidrocarburos cuticulares, usados como feromona sexual 
podrían estar demostrando compatibilidad (Simmons et al., 2013). 
En otro estudio se demostró que los machos menos dominantes de la especie T. 
oceanicus, invertían más recursos en la producción de feromonas (hidrocarburos 
cuticulares), lo que aumentaba su éxito reproductivo aunque su eyaculado tenia menor 
calidad en comparación con los machos dominantes (Thomas y Simmons, 2009). Aplicado 
a nuestro modelo de estudio se podría sugerir que las hembras de T. molitor podrían evaluar 
algún tipo de atributo adicional al grado de parentesco para elegir pareja o que las 
feromonas no son una señal honesta ya que no están anunciando su condición endogámica 
del macho en relación con la hembra. 
En los parámetros asociados a la calidad de la progenie, observamos que las 
hembras de T. molitor no se abstienen de oviponer aun si su compañero está estrechamente 
relacionado con ellas (ver también Tregenza y Wedell, 2002). Sin embargo, se ha 
observado que las hembras de Drosophila nigrospiracula y Drosophila mojavensis 
38 
 
(Díptera: Drosophilidae) que se aparearon con sus hermanos, no ponen huevos o ponen 
menos huevos en cada evento reproductivo. Esto significa que aunque la hembra copule y 
los ovocitos y los espermatozoides sean viables no se lleva a cabo la fertilización si el grado 
de endogamia en la población en éstas especies es alto (Markow, 1997). 
Por lo anteriormente mencionado, se esperaría que las hembras que han copulado 
con machos endogámicos tengan una puesta menor, sin embargo, en tres de los cuatro 
experimentos realizados no se encontraron diferencias significativas, esto podría sugerir 
que independientemente de con quién lleve a cabo la cópula las hembras invertirán los 
mismos recursos en la oviposición. En uno de los experimentos donde se compara la 
preferencia de la hembra entre machos endogámicos y exogámicos de la población VC, se 
observó que contrario a nuestras predicciones, las hembras que copularon con un macho 
hermano ovipositaron una mayor cantidad de huevos que aquellas hembras que copularon 
con un macho exogámico. 
Una posible explicación recae en el hecho de que el número de huevos que 
ovipositan las hembras puede estar asociado a la disponibilidad de los recursos (Paukku y 
Kotiaho, 2008). La disponibilidad constante de alimento, así como temperatura y humedad 
controladas son condiciones estables que favorecen el desarrollo en el laboratorio. La 
estabilidad en dicha condición podría ser suficiente como para reducir los efectos de una 
mala elección o suficiente para cubrir los costos de la oviposición. Por ejemplo, aunque el 
sitio de oviposición en Callosobruchus maculatus (Coleoptera: Chrysomelidae) es azarosa, 
tiene repercusiones en la cantidad de descendencia, supervivencia, densidad de larvas, 
tamaño, desarrollo y mortalidad; dichos parámetros están limitados por la cantidad de 
recursos que las crías tendrían a disposición luego de la eclosión (Paukku y Kotiaho, 2008). 
Se sabe que las hembras que copulan con más de un macho aumentan la viabilidad 
genética de su descendencia, porque una hembra con varios compañeros de apareamiento 
evita los efectos negativos de la incompatibilidad por endogamia (Zeh y Zeh, 1997). En el 
caso de T. molitor la viabilidad dada por el porcentaje de huevos que eclosionan debería 
entonces ser menor en las hembras cuyo compañero reproductor sea muy cercano. 
En dos de los cuatro experimentos realizados en el presente trabajo, se encontraron 
diferencias significativas en el porcentaje de eclosión. El primer grupo experimental, donde 
39 
 
se observaron diferencias fue cuando la hembra elegía entre un macho endogámico y un 
macho exogámico de la población VC. Los resultados mostraron que hay un porcentaje de 
eclosión mayor en los huevos cuando la hembra eligió un compañero exogámico. Esto 
estaría de acuerdo con la predicción planteada aunque fue éste mismo grupo el que obtuvo 
una menor cantidad de huevos podemos decir que si bien la puesta era menor, la mayoría 
resultó ser viable. 
El segundo grupo experimental donde se encontraron diferencias significativas en el 
porcentaje de eclosión fue en el experimento donde la hembra eligió entre un macho 
endogámico y un macho exogámico de la población CI. En esta comparación, los huevos 
con mayor porcentaje de eclosión pertenecieron a la pareja conformada por una hembra y 
un macho consanguíneos. Una posible explicación se encuentra en su sistema de 
apareamiento ya que en condiciones naturales T. molitor tiene más de una pareja 
reproductiva mientras que en este estudio las hembras han sido obligadas a permanecer con 
el macho que eligieron; en tales circunstancias cabría esperar un resultado similar al 
obtenido en otros insectos. Por ejemplo, en los grillos Gryllusbimaculatus (Orthoptera: 
Gryllidae) los huevos de las hembras que copulan con machos no emparentados presentan 
una mayor viabilidad comparado con los huevos de una hembra que ha copulado con sus 
hermanos. Sin embargo, cuando la hembra copula con machos hermanos y con machos no 
emparentados la viabilidad de la progenie no se ve comprometida (Tregenza y Wedell, 
2002). 
En general, se conoce que la reproducción representa un costo importante y que es 
usualmente mayor para las hembras que para los machos, debido a que la cantidad de 
recursos que la hembra invierte está fuertemente asociada con la viabilidad y supervivencia 
de la descendencia además de influir en las tasas de crecimiento y desarrollo (Cunningham 
y Russell, 2000). El tamaño del huevo es un ejemplo del esfuerzo materno, porque resulta 
costoso de producir por los nutrientes que se requieren para su elaboración (Bonato et al., 
2009). 
En relación con el parentesco, la endogamia tiene efectos negativos tanto en la 
viabilidad como en la supervivencia de las crías y se ha encontrado una relación entre el 
tamaño del huevo para ambos parámetros (Silva et al., 2007). Aunque nuestra predicción 
40 
 
inicial se inclinaba a que las hembras que han copulado con un macho exogámico pondrían 
huevos de mayor volumen nuestros resultados no apoyaron dicha predicción. Esto indica 
que independientemente del parentesco que guarde el macho con la hembra, estás 
continúan produciendo huevos con un volumen similar, el tamaño del huevo es muy 
importante, por ejemplo, se ha visto que en el escarabajo de las semillas (Callosobruchus 
maculatus) los huevos más grandes se desarrollan más rápido, sobreviven más y tienen 
mejor desempeño en el estado adulto (Fox, 1994). 
Estos resultados podrían estar relacionados con la condición de la hembra, pues se 
ha descrito que la dieta de los padres influye en el desarrollo y supervivencia de las crías de 
T. molitor (Morales-Ramos et al., 2010). Sin embargo, todas las hembras utilizadas para los 
experimentos de este estudio tuvieron la misma dieta, y estuvieron sometidas a las mismas 
condiciones, y probablemente todas ellas tuvieron la misma cantidad de recursos para 
invertir en sus crías. A pesar de eso, se encontraron diferencias significativas entre grupos 
en cuanto al porcentaje de eclosión, y la cantidad de lípidos, lo que podría indicar que es el 
contenido del huevo (y no el tamaño) donde se ven los efectos de la inversión diferencial 
por parte de la hembra. 
En cuanto a los recursos contenidos en el huevo estos incluyen aminoácidos 
esenciales, lípidos, proteínas, algunos minerales agua y carbohidratos (Kunkel y Nordin, 
1985). En muchos casos, estos componentes son de origen materno y pueden variar entre 
especie, edad, dieta y la condición del macho (Gilbert et al., 2006). Las proteínas son el 
componente más abundante del huevo y son fundamentales para la formación del embrión 
así como para la osmorregulación y nutrición (Zavala, 2011). Por ello mi predicción 
apuntaba a que las hembras que hubieran copulado con un macho externo tendrían huevos 
con una mayor concentración de proteínas en comparación con los huevos de las hembras 
que hubieran copulado con machos consanguíneos. Sin embargo, en la presente tesis la 
predicción no se cumplió, porque no se encontró diferencias en ninguno de nuestros 
experimentos con relación a la cantidad de proteínas totales contenidas en el huevo. 
En cuanto a los lípidos, se ha observado que los lípidos son necesarios para la 
embriogénesis y eclosión, sobre todo para aquellos organismos donde el huevo no dispone 
de recursos externos (Santos et al., 2011). Apoyados en esta afirmación, la predicción de mi 
41 
 
estudio era que los huevos provenientes de hembras cuya pareja reproductora fuera 
exogámica, tendrían una mayor concentración de lípidos y por tanto habrá un mayor 
porcentaje de eclosión. Tras los resultados de este estudio, esta predicción no se cumplió 
porque se detectaron diferencias significativas en el experimento donde la hembra eligió 
entre un macho endogámico y un macho exogámico de la población CI, siendo que los 
huevos provenientes de una pareja conformada por macho y hembra endogámica son los 
que presentaron mayor cantidad de lípidos. Aunque no se le dio seguimiento a la etapa 
larvaria, los resultados podrían ser un indicador de que los lípidos tienen un papel 
fundamental en la viabilidad del huevo, ya que las hembras que copularon con un macho 
consanguíneo no sólo presentaron la concentración de lípidos más alta sino que también 
mostraron un alto porcentaje de eclosión. 
El contenido de lípidos y proteínas así como el tamaño del huevo son resultado de la 
inversión materna (Fox, 1997), ambas sustancias son fundamentales desde la ovogénesis 
hasta el final del desarrollo del huevo y la eclosión de la larva, estos componentes son 
adquiridos en distintos momentos de la vida de la hembra a través de la dieta (Santos et al., 
2011) esto podría darnos una explicación a los resultados observados en este estudio en 
donde las hembras han tenido libre acceso al alimento así como fuente de agua y 
carbohidratos para cumplir su ciclo de vida en óptimas condiciones 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
42 
 
 
Conclusiones 
 
1.- La hipótesis inicial planteada, la cual sugiere que la elección femenina es afectada por el 
parentesco, no se cumplió ya que no observó una conducta discriminatoria por parte de la 
hembra. 
 
 2.- La decisión de la hembra tuvo un efecto notorio en la progenie, al menos para los 
parámetros de número de huevos, porcentaje de eclosión y concentración de lípidos. 
 
3.- No se encontraron diferencias en el volumen del huevo, ni en la cantidad de proteínas 
contenidas en el mismo, para ninguna de las poblaciones estudiadas. 
 
4.- Cuando la hembra eligió a un macho emparentado puso más huevos, pero con un 
porcentaje menor de eclosión en comparación con aquellas que copularon con un macho 
exogámico de la población VC. 
 
5.- Las hembras que copularon con un macho consanguíneo obtuvieron un porcentaje 
mayor de eclosión y sus huevos tuvieron una mayor cantidad de lípidos en comparación 
con las que copularon con un macho exogámico de la población CI. 
 
6.- Las condiciones de crianza en el laboratorio de las hembra fueron óptimas, lo que le 
probablemente dio la oportunidad de invertir una buena cantidad de recursos en otros 
aspectos de la adecuación, sin comprometer tanto su supervivencia. Esto explicaría por qué 
observamos parámetros similares en cuanto al volumen y la concentración de proteínas que 
son reflejo de la inversión materna. 
 
 
 
43 
 
Referencias 
 
Ahtiainen, J., Alatalo, RV., Kortet, R, y Rantala MJ. 2005. A trade-off between immune 
function and sexual signaling in a wild population of the drumming wolf spider 
Hygrolycosa rubrofasciata. Journal of Evolutionary Biology 18(4): 985–991 
Arnqvist, G. y T. Nilsson. 2000. The evolution of polyandry: multiple mating and female 
fitness in insects. Animal behaviour, 60(2): 145-164. 
Arnqvist, G., y Danielsson, I. 1999. Postmating sexual selection: the effects of male body size 
and recovery period on paternity and egg production rate in a water strider. Behavioral 
Ecology, 10(4): 358-365. 
Bateman, A. J. 1948. lntra-sexual selection in Drosophila. Heredity, 2(3): 349-68. 
Barraclough, T. G., Harvey, P. H., y Nee, S. 1995. Sexual selection and taxonomic diversity in 
passerine birds. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 
259(1355): 211-215. 
Berrigan, D. 1991. The allometry of egg size and number in insects. Oikos, 60: 313-321. 
Bhattacharya, A. K., Ameel, J. J., y Waldbauer, G. P. 1970. A method for sexing living pupal 
and adult yellow mealworms. Annals of the Entomological Society of America, 63(6): 
1783-1783. 
Bonato, M., Evans, M. R., y Cherry, M. I. 2009. Investment in eggs is influencedby male 
coloration in the ostrich, Struthio camelus. Animal Behaviour, 77(5): 1027-1032. 
Bradford, MM. 1976. A rapid and sensitive for the quantitation of microgram quantitites of 
protein utilizing the principle of protein-dye binding. Analytical Biochemistry, (72): 
248-254. 
44 
 
Bretman, A., y Tregenza, T. 2005. Measuring polyandry in wild populations: a case study 
using promiscuous crickets. Molecular Ecology, 14(7): 2169-2179. 
Bretman, A., Rodríguez-Muñoz, R., y Tregenza, T. 2006. Male dominance determines female 
egg laying rate in crickets. Biology letters, 2(3): 409-411. 
Byrne, P. G., y Rice, W. R. 2006. Evidence for adaptive male mate choice in the fruit fly 
Drosophila melanogaster. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological 
Sciences, 273(1589): 917-922. 
Contreras Garduño, J., Córdoba Aguilar, A. y Peretti, A. V. 2002. La elección femenina. 
Ciencias, (077). 
Contreras-Garduño J, A.Córdoba-Aguilar, A. Peretti y H. Drummond. 2009. en Evolución 
Biológica, Edition: 1, Capitulo: Selección sexual, Publicación: Facultad de Ciencias, 
Universidad Nacional Autónoma de México, Editores: Juan J. Morrone, Patricia 
Magaña, pp.193-236 
Cornell, S. J., y Tregenza, T. 2007. A new theory for the evolution of polyandry as a means of 
inbreeding avoidance. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological 
Sciences, 274(1627): 2873-2879. 
Cunningham, E. J., & Russell, A. F. 2000. Egg investment is influenced by male attractiveness 
in the mallard. Nature, 404(6773): 74-77. 
Damborsky M., T. Sandrigo-Ybran, M. Bar y E. Oscherov. 1999. Ciclo de vida de Tenebrio 
molitor en condiciones experimentales. Comunicaciones Cientificas y Tecnologicas 
UNNE (Argentina), (6): 35-38. 
Darwin, C. 1859. On the origin of species by means of natural selection. U.S.A.:W.W. Norton 
& Company. Pp. 71-78 
45 
 
Darwin, C. 1871. The descent of man and selection in relation to sex. U.S.A: Princeton 
University Press. Pp. 253-320. 
Fedorka, K. M., y Mousseau, T. A. 2002. Tibial spur feeding in ground crickets: larger males 
contribute larger gifts (Orthoptera: Gryllidae). Florida Entomologist, 85(2): 317-323. 
Figuerola, J., y Señar, J. C. 2004. ¿Qué nos indica el color de las plumas? Quercus, (224): 45-
47. 
Fisher, R. A. 1930. The genetical theory of natural selection. United Kingdom: Oxford 
University Press 
Foray, V., Pelisson, P. F., Bel‐Venner, M. C., Desouhant, E., Venner, S., Menu, F.y Rey, B. 
2012. A handbook for uncovering the complete energetic budget in insects: the van 
Handel's method (1985) revisited. Physiological entomology, 37(3): 295-302. 
Fox, C. W. 1994. The influence of egg size on offspring performance in the seed beetle, 
Callosobruchus maculatus. Oikos, 321-325. 
Fox, C. W., Thakar, M. S., & Mousseau, T. A. 1997. Egg size plasticity in a seed beetle: an 
adaptive maternal effect. American Naturalist, 149-163. 
Gerber, G. H. 1975. Reproductive behaviour and physiology of Tenebrio molitor (coleoptera: 
tenebrionidae): II. Egg development and oviposition in young females and the effects of 
mating. The Canadian Entomologist, 107(05): 551-559. 
Gerber, G. H. 1976. Reproductive behaviour and physiology of Tenebrio molitor (Coleoptera: 
Tenebrionidae). III. Histogenetic changes in the internal genitalia, mesenteron, and 
cuticle during sexual maturation. Canadian Journal of Zoology, 54(6): 990-1002. 
46 
 
Gerloff, C. U., Ottmer, B. K., y Schmid‐Hempel, P. 2003. Effects of inbreeding on immune 
response and body size in a social insect, Bombus terrestris. Functional Ecology, 17(5): 
582-589. 
Gilbert, L., Williamson, K. A., Hazon, N., y Graves, J. A. 2006. Maternal effects due to male 
attractiveness affect offspring development in the zebra finch. Proceedings of the Royal 
Society of London B: Biological Sciences, 273(1595): 1765-1771. 
Guerra, M. y H. Drummond. 1995. Reversed sexual size dimorphism and parental care: 
minimal division of labour in the Blue–footed Booby. Behaviour, (132): 479–496. 
Happ, G. M. 1969. Multiple sex pheromones of the mealworm beetle, Tenebrio molitor L. 
Nature, (222): 180–181. 
Happ, G. M. 1973. Chemical signals between animals: allomones and pheromones. Humoral 
control of growth and differentiation, (2): 149-190. 
Johansson, B.G. y Jones, T.M. 2007. The role of chemical communication in mate choice. 
Biology. Review., (82): 265–289. 
Karlson, P. y Butenandt, A. 1959. Pheromones (ectohormones) in insects. Annual review of 
entomology, 4(1): 39-58. 
Keller, L. F., y Waller, D. M. 2002. Inbreeding effects in wild populations. Trends in Ecology 
& Evolution, 17(5): 230-241. 
Kodric-Brown, A. y Brown, J. H. 1984. Truth in advertising: the kinds of traits favored by 
sexual selection. American Naturalist, (124): 309–323. 
Krüger, N. J. 2002. The Bradford Method for Protein Quantification. The Protein Protocols 
Handbook (2nd Edition). Humana Press Inc., New Jersey. pp.15-22. 
47 
 
Kunkel, J.G. y Nordin, J.H., 1985. Yolk Proteins, en: Kerkut G.A. y Gilbert L.J. (Eds.). 
Comprehensive Insect Physiology, Biochemistry and Pharmacology. Pergamon Press, 
Oxford, pp. 83–111. 
Lihoreau, M., y Rivault, C. 2009. Kin recognition via cuticular hydrocarbons shapes cockroach 
social life. Behavioral Ecology, 20(1): 46-53. 
López-Martínez, Alondra, Chávez-Muñoz, Claudia, & Granados, Julio. 2005. Función 
biológica del complejo principal de histocompatibilidad. Revista de investigación 
clínica, 57(2): 132-141. 
Malo, E. A. y Rojas J.C. 2012. Métodos de investigación en semioquimicos. En J. C. Rojas y 
E. A. Malo (Eds) Temas Selectos en Ecología Química de Insecto. México: El Colegio 
de la frontera Sur. pp. 17-45. 
Markow, T. A. 1997. Assortative fertilization in Drosophila. Proceedings of the National 
Academy of Sciences, 94(15): 7756-7760. 
Michalczyk, Ł., Martin, O. Y., Millard, A. L., Emerson, B. C. y Gage, M. J. 2010. Inbreeding 
depresses sperm competitiveness, but not fertilization or mating success in male 
Tribolium castaneum. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological 
Sciences, 277(1699): 3483-3491. 
Milinski, M., Griffiths, S., Wegner, K. M., Reusch, T. B., Haas-Assenbaum, A., & Boehm, T. 
2005. Mate choice decisions of stickleback females predictably modified by MHC 
peptide ligands. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States 
of America, 102(12): 4414-4418. 
Morales-Ramos, J. A., Rojas, M. G., Shapiro-Ilan, D. I., y Tedders, W. L. 2010. 
Developmental plasticity in Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae): Analysis of 
48 
 
instar variation in number and development time under different diets. Journal of 
Entomological Science, 45(2): 75-90. 
Mysterud, A., Solberg, E. J., y Yoccoz, N. G. 2005. Ageing and reproductive effort in male 
moose under variable levels of intrasexual competition. Journal of Animal Ecology, 
74(4): 742-754. 
Neaves, L. E., Eales, J., Whitlock, R., Hollingsworth, P. M., Burke, T., y Pullin, A. S. 2015. 
The fitness consequences of inbreeding in natural populations and their implications for 
species conservation–a systematic map. Environmental Evidence, 4(1): 1. 
Neff, B. D., y Pitcher, T. E. 2005. Genetic quality and sexual selection: an integrated 
framework for good genes and compatible genes. Molecular Ecology, 14(1): 19-38. 
Paukku, S., y Kotiaho, J. S. 2008. Female oviposition decisions and their impact on progeny 
life-history traits. Journal of insect behavior, 21(6): 505-520. 
Pölkki, M., Krams, I., Kangassalo, K., & Rantala, M. J. 2012. Inbreeding affects sexual 
signalling in males but not females of Tenebrio molitor. Biology letters, 
 R Core Team (2013). R: A language and environment for statistical computing. R Foundation 
for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL http://www.R-project.org/. 
Rantala, M. J., Jokinen, I., Kortet, R., Vainikka, A., & Suhonen, J. (2002). Do pheromones 
reveal male immunocompetence?. Proceedings of the Royal