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Aprendiendo Biologia

23/7/2022

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Biología

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO

POSGRADO DE CIENCIAS DEL MAR Y LIMNOLOGÍA

ESTUDIO DE LOS CILIADOS ASOCIADOS A MOLUSCOS DULCEACUÍCOLAS
(BIVALVIA Y GASTROPODA) DE CUERPOS DE AGUA CONTINENTALES DE
CHIAPAS Y OAXACA, MÉXICO
TESIS

QUE PARA OBTENER EL GRADO ACADÉMICO DE:
MAESTRA EN CIENCIAS
(LIMNOLOGÍA)

PRESENTA:

BIÓL. JAZMÍN ARISTEO HERNÁNDEZ

TUTORA PRINCIPAL:
DRA. ROSAURA MAYÉN ESTRADA
FACULTAD DE CIENCIAS, UNAM

COMITÉ TUTOR:
DRA. MARÍA DEL ROSARIO SÁNCHEZ RODRÍGUEZ
FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES-IZTACALA, UNAM

DRA. EDNA NARANJO GARCÍA
INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM

CIUDAD UNIVERSITARIA, CD.MX., SEPTIEMBRE DE 2017

UNAM – Dirección General de Bibliotecas
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respectivo titular de los Derechos de Autor.

ESTUDIO DE LOS CILIADOS ASOCIADOS A MOLUSCOS DULCEACUÍCOLAS
(BIVALVIA Y GASTROPODA) DE CUERPOS DE AGUA CONTINENTALES DE
CHIAPAS Y OAXACA, MÉXICO

T E S I S

QUE PARA OBTENER EL GRADO ACADÉMICO DE:
MAESTRA EN CIENCIAS
(LIMNOLOGÍA)

PRESENTA:
BIÓL. JAZMÍN ARISTEO HERNÁNDEZ

TUTORA PRINCIPAL:
DRA. ROSAURA MAYÉN ESTRADA
FACULTAD DE CIENCIAS, UNAM

COMITÉ TUTOR:
DRA. MARÍA DEL ROSARIO SÁNCHEZ RODRÍGUEZ
FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES-IZTACALA, UNAM

DRA. EDNA NARANJO GARCÍA
INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM

CIUDAD UNIVERSITARIA, CD.MX.; SEPTIEMBRE DE 2017

DEDICATORIA

Para una persona muy especial en mi vida que hoy ya no está conmigo.
Donde quiera que estés, sabes que te quiero y te extraño.
Verónica Hernández Carbajal (q.e.p.d)

La imaginación es más importante que el conocimiento.
El conocimiento es limitado y la imaginación circunda el mundo
Albert Einstein

AGRADECIMIENTOS ACADÉMICOS

A mi segunda casa, la Universidad Nacional Autónoma de México, por seguir formándome
como científica.
Al Posgrado de Ciencias del Mar y Limnología, por permitirme desarrollar mi trabajo de
maestría y así continuar con mi formación académica. Por apoyarme económicamente para
asistir a los cursos y congresos para dar a conocer mis resultados de este trabajo.
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por la beca otorgada.
A la Dra. Rosaura Mayén Estrada, por ser mi tutora y permitirme conocer un nuevo mundo
tan complicado y fascinante como lo son los ciliados. Gracias por tu apoyo como tutora y
amiga, por confiar en mí. Por todos tus comentarios y sugerencias a lo largo de todo el
proyecto. Te agradezco de todo corazón.
A mi comité tutoral, Dra. Edna Naranjo García y Dra. María del Rosario Sánchez Rodríguez.
Gracias por aceptar sumarse a esta aventura desde el comienzo, por todos sus comentarios
en cada tutoral que me ayudaron a culminar con gran satisfacción este trabajo.
A la Dra. Elvia Manuela Gallegos Neyra y al Dr. Luis José Rangel Ruíz, por haber aceptado
ser parte de mi jurado, por sus sugerencias en el proyecto y su revisión del escrito final.
Gracias por su tiempo, apoyo y comentarios.
A la Biól. Margarita Reyes Santos por su asesoramiento en el manejo de las técnicas de
tinción e impregnación.
A la M. en C. María Berenit Mendoza Garfias, por su apoyo en la obtención de las fotografías
de MEB. Gracias Berenit por tenerme paciencia para aprender el procesamiento de la
muestra y por cada una de las citas que me diste. Por tu tiempo, apoyo y cada platica que
tuvimos.
A la Dra. Maite Mascaró Miquelajauregui de la Unidad Multidisciplinaria de Docencia e
Investigación SISAL, por lo enseñarme el uso de la programación en R, como herramienta
para los análisis estadísticos.
A la Dra. María Martha Reguero Reza, por su apoyo incondicional y sus consejos.

AGRADECIMIENTOS INSTITUCIONALES

Al Instituto de Ciencias del mar y Limnología, en particular al Laboratorio de Malacología,
por dejarme utilizar sus instalaciones.
Al Instituto de Biología, en particular al Laboratorio de Microscopía Electrónica y a la
Colección Nacional de Moluscos.
A la Facultad de Ciencias, en particular al Laboratorio de Protozoología.
Al personal del Posgrado de Ciencias del Mar y Limnología, en particular a Chantal, Lupita
y Gaby, por su apoyo en cada trámite que solicité.
Al Comisariado Comunal de San Juan Evangelista Analco, Oaxaca, C. Rogelio Manzano S.
por los permisos otorgados para realizar los muestreos en cada fecha solicitada.
A los administradores del Parque Ecoturístico Tziscao, por los permisos y apoyo para
realizar los muestreos dentro de la zona ejidal.

AGRADECIMIENTOS PERSONALES

En primer lugar a mi madre, María Eugenia Hernández Carbajal. Gracias mami por todo.
Por enseñarme a siempre seguir luchando por mis sueños y dejarme caminar correr, saltar,
volar, nadar o lo que sea para que consiga siempre mis objetivos, por tu cariño, apoyo y tu
amor incondicional. Te amo mami.
A mis hermanos, Laura Aristeo Hernández, Miguel Ángel Aristeo Hernández y Adrián
Aristeo Hernández por todo su amor y apoyo, a pesar de tener a la hermana más latosa,
soñadora, loca y encantadora (jajaja). Siempre están a mi lado para apoyarme y
aconsejarme. Los quiero mucho hermanitos, son parte vital en mi vida y sin ustedes la vida
no sería tan divertida como lo es. Lau eres la mejor hermana que alguien pudiera tener, te
amo hermanita, gracias por aguantarme tanto. Migue gracias por todo lo que sigues
haciendo por mí, siempre serás mi mezpi. Adri eres mi hermanote protector, siempre a tu
manera me demuestras todo tu cariño y apoyo.
A mi abuelita Guadalupe Carbajal Velasco, por ser el pilar de mi familia y seguir echándome
porras en cada cosa que hago.
A mi sobrino, Leonardo Octavio, gracias pequeño amor, por hacer de mi vida una aventura.
Soy la tía más orgullosa de este mundo. Le doy gracias a la vida por haberte traído a mi
mundo. Gracias osito por todo tu amor y cariño que me brindas con cada sonrisa, risa y
lección de vida que me das al seguir creciendo día a día a tu lado, me has enseñado a ser
mejor persona y a recordar que es mejor seguir siendo niños.
A mi padre Adolfo Aristeo Audiffred. Gracias pa por tu cariño y apoyo, por ir por mí a cu,
esos días en los que salía muy tarde.
A mis tíos Juan Carlos Hernández Carbajal, Ángeles Camarena Aranda, Rubén Aristeo
Audiffred, por su cariño.
A mis primos de la familia paterna y a mi prima por parte de mi familia materna, Armonía de
la Luz Hernández Camarena, gracias por todo. Se les quiere mucho
A mi familia en general, a mis tíos, primos y sobrinos. Gracias a todos, por siempre estar a
mi lado, la vida es mejor a su lado.
A mi mejor amiga y hermana asociada Araceli Gutiérrez Cortez, por siempre estar a mi lado,
por enseñarme que no importa la distancia y el tiempo para que alguien te quiera y acepte
tal como eres. Eres una personita muy especial en mi vida y siempre lo serás. Te quiero
amiga a ti y a tu familia, que siempre me recibe con los brazos abiertos.
A mis amigos de toda la vida, Maribel, Loreley y Javier, tantos años de conocernos y
seguimos juntos, espero ya nos veamosmás seguido, cada momento que me brindan es
maravilloso los quiero mucho.

Al mejor malacólogo que conozco, gracias nene (Brian Urbano Alonso) por todos estos años
de amistad. Todos tus consejos han sido de gran ayuda, porque cada vez que me entraba
la desesperación tú con tus comentarios me ayudabas a encontrar nuevamente la luz y el
camino. De verdad que muchas gracias por todo. Y que quede claro que no abandono al
malacolab nunca ;), pero hay que seguir conquistando nuevos espacios.
A mis amigos de la prepa y la universidad, en especial a las nenas (Diana, Marlen, Ana,
Isaura y Eunice). Las quiero mucho, porque a pesar de ya no estar juntas siempre serán
parte importante de mi vida.
A Xochitl Guadalupe Vital Arriaga, mi profesora favorita para dar clases y amiga. Una linda
persona que se cruzó en mi camino por casualidades de la vida (aún recuerdo esas clases
de arrecifes de coral) y termino siendo alguien con quien contar y confiar en cualquier
circunstancia. Mi Xoch querida y adorada eres una gran persona que siempre suma cosas
nuevas y divertidas a mi loca vida y que siempre me apoya y claro me jala las orejas cuando
lo necesito. Te quiero mucho… a veces, jejeje.
A todos los que me acompañaron a muestrear, Mire, Dani, D (Carlos Durán), Rosaura y mi
amigui Gera, gracias por ayudarme a recolectar a mis hermosos caracoles, yo se que al
final de toda esta experiencia ya quieren un poquito más a los moluscos. De igual manera
a Christian, Pablo y la familia Hernández del la comunidad de Tzsicao por ayudarme para
que fuera más fácil transportanos a cada sitio de muestreo.
A mis amigos y compañeros del laboratorio de Protozoología, Mire, Carlitos (Carlos A), D,
Dani, Gerardo , Uziel, Fernando y Víctor por todas estas tardes en el laboratorio, sin ustedes
no hubera sido tan linda esta etapa de mi vida, por aceptarme en su grupo de trabajo y
hacerme sentir parte de este grupo de amigos.
A Mireya Ramírez Ballesteros, una amiga que estaba destinada a llegar a mi vida. Eres de
esas personas que sabes que vale la pena con tan solo platicar un par de ocasiones, gracias
por todo lo que has aportado a mi vida y cambiar mi percepción de la amistad, somos tan
parecidas y distintas al mismo tiempo que creo que fue lo que hizo que nos lleváramos tan
bien y fuéramos una combinación explosiva y divertida en el laboratorio. Nadie puede con
el poder de las dos juntas, jajajaja. Sabes lo que para mi es decirle a alguien amiga y tú
eres una de ellas. Gracias por todos tus consejos y apoyo. Lo siento Mire, nuestro contrato
de amistad ya no tiene vigencia
A alguien muy especial, a pesar de no compartir el mismo gusto por el futbol, es un amigo
leal, Carlos Antonio González Palma. Caritos eres de esos amigos que uno no suele
encontrar tan fácilmente, pero una vez que lo encuentras es díficl imaginarse la vida sin él,
son tantas pláticas que hemos tenido, a veces vanas y otras tantas de dilemas de la vida.
Gracias por soportarme en los momento mas disparatados, se que estoy bien loquis y aún
así tú siempre me apoyas y me animas, no tengo como pagarte y agradecerte tu apoyo
incondicional, te quiero mucho amigo. NI modo me tendrás que querer por el resto de tu
vida.

A Margarita Reyes Santos, gracias y mil gracias por todo, de verdad que sin tu ayuda,
asesoramiento y apoyo no hubiera podido con el procesamiento de mi muestra, y mucho
menos con las técnicas necesarias para la identificación de ciliados, te agradezco de todo
corazón toda tu paciencia y conocimiento que me brindaste, no se que hubiera hecho sin ti.
De igual manera te agradezco todos tus consejos y amistad. Por siempre sonreír y apoyar
cada proyecto que se nos ocurre, el laboratorio no sería lo que es sin ti.
A Gerardo Cruz Jiménez, amigui gracias por ayudarme a recolectar los bivalvos y que cada
que íbamos a Oaxaca fuera más interesante visitar la Sierra Norte e Ixtlán de Juárez, por
tus enseñanzas en la diferencia entre el jitomate y tomate (miltomate perdón) y por
enseñarnos que el queso de Oxaca no se llama así, es quesillo y punto. Por acompañarme
en mi último semestre de la maestría, cada tarde en el laboratorio fue genial.
A Daniel Méndez Sánchez por su amistad, y apoyo. Gracias Dani porque fuiste el primero
con quien conviví en el laboratorio y salí a campo en esta aventura llamada maestría.
A Carlos Alberto Durán Ramírez, señor D jiji, te dije que ese apodo se te quedaría para
siempre. Gracias D por acompañarme en mi último muestreo y ayudarme a recolectar mis
caracoles (en la zona pelágica y en apnea) de Chiapas.
A Jorge Humberto Medina Durán, querido profesor gracias por todas esas tardes de
convivencias y por hacer que mi primera experiencia dando clases de Protistas y Algas
fueran satisfactorias y amenas.
A mis amigos del posgrado, Anita, Vladimir, Pas, Mariana, Estéban, Vero, Luisito, Naty,
Lalo, Lily, Alex y Roberto, se que no estuve mucho tiempo con ustedes pero si los recuerdo
con mucho cariño
A Anita Arroyo Silva, guapa tas bien loquis y por eso te quiero tanto y me caes re bien,
jajaja. Que sorpresa, encontrarte en la fila de los trámites para ingresar al posgrado y
después perdernos para ir la unidad de posgrado y de no saberte ni mi nombre, ahora estas
siempre al pendiente de mi y yo de ti, tu amistad es muy importante, eres de esas personas
que siempre tiene un consejo y las palabras precisas para alegrar a los demás, eso es algo
que admiro de ti. Te quiero mucho amiga.
A Lilian Abigaid Palomino Álvarez, nena gracias por recibirme en tu casa, se que no eramos
muy unidas al principio del posgrado pero después de ese curso en SISAL todo cambio, te
convertiste en alguien con quien bromear, platicar, pasear, molestrar a Any y reír a
carcajadas cada día. Lily hermosa gracias por todo.
A mis compañeros y amigos del malacolab. Todo malacólogo debería de tener un grupo de
colegas y amigos como lo son ustedes. Se que no siempre paso mucho tiempo en el
malacolab pero cada que estoy ahí es como otra casa a la que llegas y siempre te reciben
con una sonrisa, gracias a todos, no importando las generaciones son todos parte de mi
vida, en especial a Eu, Lina, Gabo, Etel, Pam, Gaby Castillo, Jorge, Iris, Deneb (mi tocaya),
Cit, Porfi, Mike, Lau y demás.

CONTENIDO
LISTA DE FIGURAS______________________________________________________III
LISTA DE CUADROS _____________________________________________________X
RESUMEN _____________________________________________________________XI
ABSTRACT ____________________________________________________________XI
1. INTRODUCCIÓN______________________________________________________1
1.1. Ciliados__________________________________________________________1
1.1.1. Clase Phyllopharyngea_________________________________________2
1.1.2. Clase Oligohymenophorea______________________________________4
1.2. Moluscos_________________________________________________________6
1.2.1. Clase Bivalvia_______________________________________________7
1.2.1.1. Subclase Heterodonta___________________________________8
1.2.2. Clase Gastropoda____________________________________________9
1.2.2.1. Subclase Prosobranchia_________________________________9
1.3. Epibiosis________________________________________________________10
1.4. Antecedentes de estudios de epibiosis ciliados-moluscos en México_________11
2. JUSTIFICACIÓN_____________________________________________________12
3. OBJETIVOS_________________________________________________________12
3.1. General_________________________________________________________12
3.2. Particulares______________________________________________________12
4. ÁREA DE ESTUDIO__________________________________________________12
4.1. Lago Analco_____________________________________________________16
4.2 Río Grande______________________________________________________17
4.3 Dos Lagunas_____________________________________________________17
4.4Lago Tziscao_____________________________________________________18
4.5 Río Once________________________________________________________19
4.6 Río Trece________________________________________________________20
4.7 Estanque Ya León_________________________________________________21
5. MÉTODOS__________________________________________________________22
5.1. Trabajo de campo y recolecta_______________________________________22
5.1.1. Bivalvos ___________________________________________________23
5.1.2. Gasterópodos_______________________________________________23
5.2. Trabajo de laboratorio______________________________________________24

5.2.1. Bivalvos ___________________________________________________24
5.2.2. Gasterópodos_______________________________________________25
5.2.3. Ciliados____________________________________________________25
5.3. Análisis estadísticos_______________________________________________26
5.4. Parámetros físicos y químicos _______________________________________26
6. RESULTADOS_______________________________________________________27
6.1. Taxonomía de ciliados _____________________________________________27
6.2. Taxonomía de moluscos____________________________________________40
6.3. Distribución de los ciliados epibiontes en las conchas_____________________44
6.3.1. Bivalvos___________________________________________________49
6.3.2. Gasterópodos_______________________________________________50
6.4. Análisis de datos__________________________________________________53
6.4.1. Riqueza de especies_________________________________________53
6.5. Parámetros físico y químicos ________________________________________58
6.5.1. Gráficos de los parámetros_____________________________________58
6.5.2. Análisis multivariados_________________________________________61
6.5.2.1. Análisis de componentes principales (PCA) _________________ 61
6.5.2.2. Correlaciones de Pearson y Spearman _____________________64
7. DISCUSIÓN_________________________________________________________66
7.1. Taxonomía de ciliados y moluscos____________________________________66
7.2. Parámetros físicos y químicos_______________________________________69
8. CONCLUSIONES____________________________________________________72
9. BIBLIOGRAFÍA______________________________________________________73
10. ANEXOS___________________________________________________________82
10.1. Anexo 1___________________________________________________82
10.2. Anexo 2___________________________________________________82
10.3. Anexo 3___________________________________________________83

III

LISTA DE FIGURAS

Figura Página

1 Esquema de trofonte de suctor y su larva. Modificado de Lynn, 2008 4

2 Esquema general de un zooide de Vorticella y su etapa de larva. Modificado de
Lynn, 2008 6

3 Principales estructuras de las valvas y regiones de un bivalvo. Modificada de
Cesari & Pellizatto, 1990 8

4 Concha globosa tipo Pomacea, con las regiones principales, modificada de Burch
& Cruz-Reyes, 1987 10

5 Mapa de las localidades de muestreo del estado de Oaxaca. Con el número 1 se
muestra la localidad de Río Grande y con el número 2 el Lago Analco 14

6 Mapa de las localidades de muestreo del estado de Chiapas. Solo se muestra la
sección ejidal del Parque Nacional Lagunas de Montebello. El número 1 es Lago
Tziscao, 2 Estanque Ya León, 3 Río Trece, 4 Río Once y el 5 Dos Lagunas 15

7 Lago Analco, Oaxaca, vista panorámica (A) y acercamiento del sitio de recolecta
(B) 16

8 Sección del Río Grande, Oaxaca 17

9 Dos Lagunas, vista panorámica (A), acercamiento de la localidad de recolecta (B),
Pomacea flagellata sumergido (C) 18

10 Orilla del sitio de muestreo del Lago Tziscao 19

11 Río Once, imagen de la sección del río donde se muestreó (A), imagen de la
distribución de los gasterópodos en la localidad (B) 20

12 Imágenes de la localidad, mostrando zonas del Río Trece 21

13 Vista completa del estanque (A) y acercamiento de la localidad Ya León (B) 22

14 Suctores en vivo (A) y con técnica de hematoxilina de Harris (B-D). Acineta
tuberosa (A), Acineta sp. (B), Acinetides sp. (C) y Tokophrya bengalensis (D) 30

15 Técnica de tinción de hematoxilina de Harris para Tokophrya quadripartita (A),
Tokophrya fasciculata (B), Tokophrya sp.1 (C) y Tokophrya infusionum (D) 31
16 Suctores en hematoxilina de Harris y en vivo. Tokophrya sp.2 (A y B), Metacineta
mystacina (C) y Heliophrya minima (D) 32

17 Suctores en hematoxilina de Harris, Parapodophrya sp. (A y B), Podophrya
sp.2 (C) y Podophrya sp. 3 (D) 33

18 Suctores en hematoxilina de Harris, Periacineta buckei (A), Discophrya
coperniciana (B), Suctor (C) y Podophrya sp. 1 (D) 34

19 Peritricos en vivo. Opercularia sp. (A), Vorticella campanula (B), Vorticella sp.
1 (C), Vorticella sp.2 (D) y Vorticella sp.3 (E) 35

20 Opercularia gracilis, en vivo (A y B) y Opercularia coarctata, en vivo (C y D) 36

21 Carchesium polypinum, en vivo (A) y en hematoxilina de Harris (B). Epistylis sp. 1,
en vivo (C y D) 37

22 Epistylis sp. 2, en vivo (A y B) y Epistylis sp. 3, en vivo (C y D) 38

23 Pomacea flagellata (A y B), Oxyloma sp. 1 (C), Oxyloma sp. 2 (D) 42

24 Mayabina tapanensis en vista dorsal (A) y ventral (B) 43

25 Melania indiorum (A), Pisidium sp.1 (B), Pachychilus sp. (C) y Pisidium sp.2 (D) 43

26 Fotografías de microscopía electrónica de barrido de las especies de Pisidium spp.
Pisidium sp. 1 (A y B) y Pisidium sp. 2 (C y D) 44

27 PIsidium spp. mostrando colonias de peritricos (A), Carchesium polypinum (B) y
Vorticella campanula (C) 49

28 Pomacea flagellata de Ya León (A y B) y Dos Lagunas (C y D) mostrando donde
se localizan las colonias de peritricos en la superficie de la concha. Opérculo de la
misma especie de la localidad Ya León, mostrando colonias de peritricos (E) 50

29 Número de especies de ciliados en cada especie de basibionte 51

30 Cluster general de la riqueza específica entre las localidades de los dos estados
de estudio 53

31 Cluster general de la riquezaespecífca de las localidades del estado de Chiapas 54

32 Cluster general de la riqueza específica de los dos estado con todas las
localidades por época y año de recolecta 55

33 Cluster de la riqueza específica de las localidades de Chiapas por época y su
réplica de recolecta 56

34 Cluster de la riqueza específica de las localidades de Chiapas por época de
recolecta 57

35 Gráfica de pH por época y año de recolecta de todas las localidades 58

36 Gráfica con los registros de oxígeno disuelto por época para todas las localidades
59

37 Temperatura del agua registrada para cada localidad por época y año 60

38 Análisis de PCA con datos de todas las localidades 61

39 PCA de las localidades de Chiapas por época 62

40 PCA de las todas las localidades por época 63

41 Acineta tuberosa, en vivo (A) y en técnica de hematoxilina de Harris (B) 83

42 Distribución de ciliados en la concha 83

43 Acineta sp., en técnica de hematoxilina de Harris(A y B) 84

44 Distribución de ciliados en la concha 84

45 Acinetides sp., en técnica de hematoxilina de Harris (A y B) 85

46 Distribución de ciliados en la concha 85

47 Carchesium polypinum, en vivo (A y B), técnica de carbonato de plata (C) y en
técnica de Hematoxilina (D) 86

48 Distribución de ciliados en la concha 86

49 Discophrya coperniciana, en técnica de hematoxilina de Harris (A-C) 87

50 Distribución de ciliados en la concha 87

51 Epistylis sp.1, en vivo (A y B) 88

52 Distribución de ciliados en la concha 88

53 Epistylis sp. 2, en vivo (A-D) 89

54 Distribución de ciliados en la concha 89

VII

55 Epistylis sp. 3, en vivo (A-F) 90

56 Distribución de ciliados en la concha 90

57 Heliophrya minima, en técnica de hematoxilina de Harris (A-D) 91

58 Distribución de ciliados en la concha 91

59 Metacineta mystacina, en técnica de hematoxilina de Harris (A-C) 92

60 Distribución de ciliados en la concha 92

61 Opercularia coarctata, en vivo (A-D) 93

62 Distribución de ciliados en la concha 93

63 Opercularia gracilis en vivo (A-D) 94

64 Distribución de ciliados en la concha 94

65 Parapodophrya sp. en técnica de hematoxilina de Harris (A-C) 95

66 Distribución de ciliados en la concha 95

67 Periacineta buckei, en vivo (A-C) y en técnica de hematoxilina de Harris (D) 96

68 Distribución de ciliados en la concha 96

69 Podophrya sp. 1, en técnica de hematoxilna de Harris (A y B) 97

70 Distribución de ciliados en la concha 97

71 Podophrya sp.2, en vivo (A y B) y en técnica de hematoxilina de Harris (C y D) 98

VIII

72 Distribución de ciliados en la concha 98

73 Podophrya sp. 3, en técnica hematoxilina de Harris (A y B) 99

74 Distribución de ciliados en la concha 99

75 Suctor 1, en técnica de hematoxilina de Harris (A y B) 100

76 Distribución de ciliados en la concha 100

77 Tokophrya bengalensis, en técnica de hematoxilina de Harris (A-D) 101

78 Distribución de ciliados en la concha 101

79 Tokophrya fasciculata, en técnica de hematoxilina de Harris (A-C) 102

80 Distribución de ciliados en la concha 102

81 Tokophrya infusionum, en técnica de hematoxilina de Harris (A-D) 103

82 Distribución de ciliados en la concha 103

83 Tokophrya quadripartita, en técnica de hamatoxilina de Harris (A y B) 104

84 Distribución de ciliados en la concha 104

85 Tokophrya sp. 1, en técnica de hematoxilina de Harris (A y B) 105

86 Distribución de ciliados en la concha 105

87 Tokophrya sp. 2, en técnica de hamatoxilina de Harris (A-D) 106

88 Distribución de ciliados en la concha 106

89 Vorticella campanula, en vivo (A y B), en técnica de protargol (C y D) 107

90 Distribución de ciliados en la concha 107

91 Vorticella convallaria, en vivo (A-D) 108

92 Distribución de ciliados en la concha 108

93 Vorticella sp. 1, en vivo (A-D) 109

94 Distribución de ciliados en la concha 109

95 Vorticella sp. 2, en vivo (A Y B) 110

96 Distribución de ciliados en la concha 110

97 Vorticella sp. 3 en vivo (A-D) 111

98 Distribución de ciliados en laconcha 111

LISTA DE CUADROS
Cuadro Página
1 Datos morfométricos de los perítricos 39
2 Datos morfométricos de los suctores 40
3 Número de individuos de bivalvos y gasterópodos de Oaxaca y Chiapas
recolectados por época y año 46
4 Presencia (X) de las especies de ciliados en las conchas de moluscos por
región y época (sequías y lluvias) 47

5 Valores de la correlación de Pearson 64
6 Valores de la correlación de Spearman 64
7 Parámetros físicos y químicos, coordenadas, altitud y hora, de cada localidad 65

RESUMEN
El presente trabajo tuvo como objetivo contribuir al conocimiento taxonómico y de
distribución de los ciliados asociados a la concha de moluscos bivalvos y gasterópodos de
cuerpos de agua epicontinentales de los estados de Chiapas (Dos Lagunas, Tziscao,
estanque Ya León, Río Once y Trece) y Oaxaca (Lago Analco, Río Grande) de México.
Se identificaron un total de 29 especies de ciliados, pertenecientes a dos subclases
(Peritrichia y Suctoria), así como seis especies de gasterópodos y dos especies de bivalvos.
De las ochos especies de moluscos identificadas solo en cinco especies se presentó el
sistema epibiótico molusco-ciliado.
No se observó ningún patrón de distribución de los ciliados en la superficie de la concha de
tres especies de gasterópodos y dos especies de bivalvos. Los peritricos operculáridos
registrados en los estanques de Ya león son el primer registro de ciliados en Pomacea
flagellata.
La especie de molusco con el mayor número de especies de ciliados asociados fue
Pomacea flagellata.
Los resultados de las correlaciones entre los parámetros físico-químicos indicaron que si
hubo una correlación entre estos parámetros, aunque no se determinó cuál influyó en la
precencia de los ciliados en las conchas de los moluscos.
Palabras clave: moluscos, ciliados, gasterópodos, bivalvos, Chiapas y Oaxaca.
ABSTRACT
The goal of this work was to contribute to the taxonomic and distribution knowledge of the
ciliates associated with the shell of bivalve molluscs and gastropods of epicontinental water
bodies of the states of Chiapas (Dos Lagunas, Tziscao, Ya Leon, Lake Once and Trece)
and Oaxaca (Lake Analco, Rio Grande) in Mexico.

A total of 29 species of ciliates, belonging to two subclasses (Peritrichia and Suctoria), as
well as six species of gastropods and two species of bivalves were identified.

Of the eight species of molluscs identified only in five species, the mollusc-ciliate epibiotic
system was observed.

XII

No pattern of distribution of ciliates was observed on the shell surface of mollusks. Three
species of gastropods and two species of bivalves. The opercularids registered in the ponds
of Ya león are the first record of ciliates in Pomacea flagellata and in the operculum structure
of the shell.

The mollusc species with the highest number of associated ciliate species was Pomacea
flagellata.

The results of the correlations between the physical-chemical parameters indicated that if
there was a correlation between these parameters, although it was not determined which
one influenced the presence of the ciliates in the shells of the molluscs.
Key words: mollusks, ciliates, gastropods, bivalves, Chiapas and Oaxaca.

1. INTRODUCCIÓN
1.1 Ciliados
La clasificación más reciente ubica al phylum Ciliophora dentro del grupo o clado Alveolata
(Adl et al., 2012), que está conformado por los taxones Dinoflagellata, Apicomplexa y
Ciliophora debido a la presencia de alveolos corticales, pero la propuesta de Lynn (2008) a
nivel de phylum es la que prevalece en la actualidad.

Los alveolos corticales son vesículas planas dispuestas bajo la membrana celular que tiene
gran importancia, formando típicamente una película flexible. En el caso de los
apicomplexos parásitos, los alveolos corticales están relacionados con la movilidad y
facilitan la invasión de las células del huésped. En los dinozoos usualmente contienen
celulosa y forman las placas. En los ciliados forman parte del complejo cortical, que soporta
los extrusomas, los cuerpos basales de los cilios y el citoesqueleto cortical (Gould et al.,
2008).
El phylum Ciliophora Doflein, 1901, se divide en dos subphyla Postciliodesmatophora
Gerassimova & Seravin, 1976 e Intramacronucleata Lynn, 1996 y un total de 11 clases. De
las 11 clases del phylum, dos pertenecen al subphylum Postciliodesmatophora y el resto de
las clases al subphylum Intramacronucleata.
Las clases Spirotrichea Bütschli, 1889; Armophorea Lynn, 2004; Litostomatea Small & Lynn,
1981; Colpodea Small & Lynn, 1981; Nassophorea Small & Lynn, 1981; Plagiopylea Small
& Lynn, 1985; Prostomatea Schewiakoff, 1896; Phyllopharyngea de Puytorac et al., 1974 y
Oligohymenophorea de Puytorac et al., 1974 son las incluidas en el subphylum
Intramacronucleata (Lynn, 2008), las dos últimas clases mencionadas son la que se
abordarán en el presente trabajo.
Los ciliados son un grupo de protistas, que se distinguen principalmente por tres
características. La primera como su nombre lo indica, es la presencia de cilios que derivan
desde los cinetosomas con tres asociaciones fibrilares; dichos cilios pueden ser simples u
organoides ciliares compuestos, presentes en al menos un estado de su ciclo de vida. La
distribución de estas estructuras puede estar en distintos patrones, repartidos en el cuerpo
(ciliatura somática) o alrededor de la boca o citostoma (ciliatura oral), teniendo como función
la locomoción, la alimentación o menos frecuente una adhesión al sustrato (Aladro-Lubel et
al., 1990).
https://es.wikipedia.org/wiki/Alv%C3%A9olo_cortical
https://es.wikipedia.org/wiki/Apicomplexa
https://es.wikipedia.org/wiki/Dinoflagellata
https://es.wikipedia.org/wiki/Celulosa
https://es.wikipedia.org/wiki/Ciliophora
https://es.wikipedia.org/wiki/Extrusoma
https://es.wikipedia.org/wiki/Cuerpo_basal
https://es.wikipedia.org/wiki/Cilio
https://es.wikipedia.org/wiki/Citoesqueleto

La segunda es el dimorfismo nuclear (macronúcleo y micronúcleo) o heterocariosis, el
número de cada uno de los núcleos pueden variar entre uno o más, la función principal del
macronúcleo es regular el metabolismo, mientras que el micronúcleo está involucrado en la
genética y la recombinación sexual del ciliado (Lynn, 2008).
La tercera característica es la conjugación como proceso sexual, que puede ser de dos
tipos isogamóntica o anisogamóntica. En este proceso existe un intercambio de material
genético a través de los núcleos, formando el sincarión, el cual será el encargado de originar
los nuevos macronúcleos y micronúcleos (Aladro-Lubel et al., 1990; Lynn, 2008).
Los ciliados presentan gran diversidad de tamaños desde 10 µm hasta los 3 mm, así como
formas. Habitan en cualquier cuerpo de agua, ya sea marino, salobre o dulceacuícola (Lynn,
2008), permanentes o semipermanentes, ya que tienen la capacidad de enquistarse y
resistir hasta que las condiciones sean nuevamente favorables (Mayén-Estradaet al.,
2014).
El número de especies de ciliados descritas a nivel mundial es de alrededor de 8 000, para
el caso de México se han registrado un total de 959, de las cuales 235 están presentes
únicamente en ambientes dulceacuícolas, distribuidas en varios estados del país. Respecto
al número de especies con interacciones de tipo simbionte, se han registrado 131 especies
en ambientes salobres y 89 fueron observadas sobre algún tipo de substrato en ambientes
acuáticos (Mayén-Estrada et al., 2014).
Características de las clases Phyllopharyngea y Oligohymenophorea
Dentro de estas clases se encuentran los suctores y peritricos, que incluyen especies
simbiontes de algunos invertebrados como crustáceos y moluscos, que se adhieren a la
superficie del exoesqueleto o las conchas de estos basibiontes por medio de estructuras de
fijación llamado pedúnculo (Wahl, 1989; Aladro-Lubel, 2006).
1.1.1 Clase Phyllopharyngea
Se originó en la era Paleozoica (Mohr, 1966) de acuerdo al registro de los conotricos. La
clase se establece como un grupo monofilético basado en dos sinapormorfias (Small &
Lynn, 1981). La primera es una estructura de monocinetias somáticas altamente
conservadas en formas distintas, dirigidas lateralmente a las fibras cinetodesmales y

microtúbulos por debajo de los cinetosomas somáticos. Y la segunda es la faringe revestida
por cintas de microtúbulos llamados phyllae (Lynn, 2008).
La subclase Suctoria Claparède & Lachmann, 1858 se caracteriza por presentar una etapa
larvaria ciliada. El trofonte es la etapa adulta y carece de cilios, presentando una estructura
o no de fijación (pedúnculo) con el cual se adhiere gracias a la formación de un disco basal
(Lynn, 2008). Presentan tentáculos con haptocistos que tienen como función la alimentación
(Dovgal, 2002).
De acuerdo al tipo de gemación, que es la forma de reproducción asexual de estos
organismos, se clasifican en cuatro subclases: Vermigenia, Jankowski, 1978; Endogenia
Collin, 1912, Exogenia Collin, 1912 y Evaginogenia Jankowski, 1975 (Dovgal, 2002).
En la figura 1 se muestra el esquema general de un suctor y su larva. Algunas de las
características que se utilizan para la identificación de estos ciliados son:
 Forma del trofonte
 Tamaño del trofonte
 Tentáculos (distribución, tamaño)
 Forma del macronúcleo y disposición en el trofonte
 Presencia de lóriga
 Vacuolas contráctiles (número y posición en el trofonte)

Figura 1. Esquema de trofonte de suctor y su larva. Modificado de Lynn, 2008.

1.1.2 Clase Oligohymenophorea
Se distinguen por su aparato oral característico con tres policinétidas orales del lado
izquierdo, residiendo en una cavidad oral ventral o en lo profundo del infundíbulo (Lynn,
2008).
Los organismos pertenecientes a la subclase Peritrichia Stein, 1859 tienen usualmente
forma de campana o de disco, con una membrana paroral prominente, llamado peristoma
Tentáculos
Trofonte

Macronúcleo

Disco basal
Pedúnculo

Larva

acompañada por una serie de membranelas más pequeñas. El disco peristomal es apical,
el infundíbulo con forma de embudo y con una vacuola contráctil. El resto del cuerpo no
presenta cilios, excepto por una banda telotroca que circunda la parte posterior en las
especies y etapas móviles (Lynn, 2008).
Un extenso orden de Peritrichia es Sessilida Kahl, 1933. La etapa móvil, denominada
telotroca, carece de boca. Son comunes tanto en ambientes de agua dulce como marinos
y muchos viven fijados a plantas y animales acuáticos. Algunos son solitarios y otros forman
colonias ramificadas (Lynn, 2008). Uno de los géneros mejor conocidos es Vorticella. En la
figura 2, se muestra un esquema generalizado de estos ciliados.

Las características utilizadas para la identificación de los peritricos son:
 Ciliatura oral (haplocinetia y policinetias)
 Forma del zooide
 Tamaño de la colonia o del zooide
 Forma del macronúcleo
 Ramificación del pedúnculo y tipo de pedúnculo
 Presencia de espasmonema

https://es.wikipedia.org/wiki/Vacuola
https://es.wikipedia.org/w/index.php?title=Sessilida&action=edit&redlink=1
https://es.wikipedia.org/wiki/Vorticella

Figura 2. Esquema general de un zooide de Vorticella y su etapa de larva. Modificado de Lynn,
2008.

1.2 Moluscos
Los moluscos, son el segundo grupo más abundante de invertebrados (con 100 000
especies). Son animales protostomados, con representantes en ambientes marinos,
dulceacuícolas y terrestres, incluyendo las zonas polares y los desiertos (Vaught, 1989).
Son en su gran mayoría consumidores primarios y existen especies parásitas. La presencia
de moluscos en los sistemas lacustres pueden ser el reflejo del estado de los mismos, como
la calidad del agua, ya que hay gasterópodos y bivalvos susceptibles a cambios en los
Macronúcleo

Pedúnculo

Zooide

Telotroca

Ciliatura oral
Vacuola contráctil

niveles de metales pesados o a la concentración de materia orgánica (Naranjo-García,
2003).
El phylum Mollusca comprende ocho clases (Ponder & Lindberg, 2008). Las clases
Gastropoda y Bivalvia son las más abundantes y con mayor distribución mundial (Keen,
1971).
Los moluscos de ambientes salobres, terrestres y dulceacuícolas son los que se han
estudiado con menor frecuencia, respecto a los de ambientes marinos. El conocimiento de
los moluscos dulceacuícolas en México es escaso, si se le compara con los de ambientes
terrestres (Naranjo-García, 2003). Esto se debe principalmente a la idea de que su estudio
es complicado; aunado a esto está la falta de literatura para su identificación, y la disponible
se basa únicamente en las características de la concha que no es un caracter taxonómico
apropiado, ya que es muy variable y complica su estudio (Hubendick, 1951).
Existen grandes áreas en el país que se mantienen aún sin explorar y que están sufriendo
cambios acelerados en su composición, debido a la contaminación química y biológica, y a
la introducción de especies invasoras, ej. Thiara (Melanoides) tuberculata, que tiene un
impacto acelerado sobre las especies nativas (Contreras-Arquieta et al., 1995).
La diversidad de moluscos dulceacuícolas reportados para México es de 211 especies,
incluidas en dos clases de las cuales: Gastropoda con 142 especies y Bivalvia con 69
especies (Contreras-Arquieta, 2000).
1.2.1 Bivalvia
La clase Bivalvia, también llamados pelecípodos o lamelibranquios, es la segunda clase
con mayor número de representantes vivos, y con alrededor de 13 000 especies; en su
mayoría son marinas, aunque hay representantes de aguas salobres y dulceacuícolas. Los
bivalvos se caracterizan por poseer una concha constituida por dos valvas o placas unidas
por una charnela y ligamentos. Las valvas son cerradas por acción de los músculos
aductores. La cabeza está reducida y no posee ojos. No poseen rádula y el pie está
comprimido lateralmente. Posee un par de ctenidios bipectinados, que en combinación con
los palpos bucales tienen la función de alimentación, por corrientes ciliares. La cavidad del
manto es amplia; en los bordes posteriores del manto se originan los sifones (inhalante y
exhalante).

El principal hábitat es el bentónico, casi siempre enterrador (infaunales) y con distintos tipos
de alimentación, siendo la principal la filtración (Keen, 1971).
De acuerdo a Giribet & Wheeler (2002) los bivalvos se dividen en seis subclases,
Protobranchia, Pteriomorphia, Palaeoheterodonta, Anomalodesmata y Heterodonta, de las
cuales la subclase Heterodonta tiene representantes dulceacuícolas.
1.2.1.1 Subclase Heterodonta
El pliegue externo de los ctenidios están totalmente unido al techo del manto y los filamentos
que se encuentran a los lados están unidos entre sí por medio de puentes tisulares. La
conchaes de aragonita sin capa nacarada. Las dos valvas son de igual forma y tamaño, en
la charnela hay pocos dientes cardinales que a su vez se encuentran separados por los
laterales que son más alargados y puede haber espacios entre ellos. Los bordes posteriores
de los lóbulos del manto están fusionados entre sí y forman las aberturas inhalante y
exhalante, que se prolongan hacía el exterior como sifones. Generalmente los adultos no
presentan los filamentos del biso (Brusca & Brusca, 2003; Ponder & Lindberg, 2008).
La figura 3 muestra las regiones principales de la concha de los bivalvos heterodontos.

Figura 3. Principales estructuras de las valvas y regiones de un bivalvo. Modificada de Cesari &
Pellizatto, 1990.

Anterior
Posterior
Valva derecha
Ventral
Dorsal

1.2.2 Gastropoda
La clase Gastropoda presenta la mayor diversidad del phylum (Vaught, 1989), con 70 000
especies actuales. Las principales características de estos animales son: la torsión de 180°
de su masa visceral, la presencia de una o dos etapas larvarias, la larva trocófora y la larva
velígera única de los moluscos; una concha de una sola pieza, de material calcáreo
(aragonita o calcita); la concha puede ser externa, interna, reducida o ausente (Brusca &
Brusca, 2003). Los gasterópodos son los moluscos más exitosos, ya que son la única clase
que conquistó todos los tipos de ambientes (marino, salobre, dulceacuícola y terrestre) y se
distribuyen en todas las altitudes, siendo cosmopolitas (Ponder & Lindberg, 2008).
La clasificación tradicional reconoce tres subclases, Opisthobranchia, Pulmonata y
Prosobranchia (Vaught, 1989).
1.2.2.1 Subclase Prosobranchia
Generalmente con una concha enrollada en espiral, a veces en forma de gorro o tubular.
La cavidad del manto dirigida hacía la región anterior, cerca de la cabeza, conteniendo a
los osfradios, ctenidios, glándulas hipobranquiales, el ano y los nefridioporos. La cabeza
contiene a los tentáculos con ojos generalmente basales. El pie tiene forma de suela,
muscularizada y con movimientos ondulantes que permite el desplazamiento del animal. La
abertura de la concha posee un opérculo (córneo o calcáreo) que le sirve de protección,
para evitar la depredación. La rádula es variable o puede carecer de ella. El sistema
nervioso es de tipo estreptoneuro (Brusca & Brusca, 2003; Ponder & Lindberg, 2008). La
figura 4 muestra la regionalización típica de una concha de un prosobranquio.

Figura 4. Concha globosa tipo Pomacea, con las regiones principales, modificada de Burch & Cruz-
Reyes, 1987.
1.3 Epibiosis
Una interacción frecuente pero poco estudiada de algunos invertebrados (moluscos y
crustáceos) y los ciliados es la epibiosis. La epibiosis es una relación no simbiótica y
facultativa entre dos organismos, uno definido como epibionte y otro basibionte. Los
primeros son aquellas especies frecuentemente más pequeñas que su sustrato o
basibionte. Dicha relación es a través de la adhesión del epibionte sobre el basibionte
(Wahl, 1989; Wahl & Mark, 1999).
Los estudios de este tipo de interacciones han sido realizados con mayor frecuencia en
crustáceos, dado que el sistema epibionte-basibiontes está restringido a ambientes
acuáticos, marinos, salobres o dulceacuícolas (Fernandez-Leborans, 2006). El número de
epibiontes en un basibionte ha sido determinado de acuerdo a la disponibilidad de los
Opérculo

mismos y de la calidad y grado de humedad del basibionte (Fernandez-Leborans &
Gabilondo, 2006; Wahl, 2008).
1.4 Antecedentes de estudios de epibiosis ciliados-moluscos en México
Los trabajos que han abordado a moluscos dulceacuícolas o salobres de importancia
biológica para México son escasos, enfocándose únicamente a especies de interés
comercial o invasoras, como lo son los de la familia Ampullariidae (Gastropoda) y los
géneros Rangia, Polymesoda y Crassostrea (Bivalvia) (Madrazo- Garibay & López-
Ochoterena, 1988 a, b; Naranjo-García, 2003).
De acuerdo con López-Ochoterena (1999) los estudios de ciliados asociados a moluscos
se iniciaron en 1971, en especies de ostión (Crassostrea corteziensis) del Pacífico y en el
Golfo de México con los estudios de los géneros Rangia, Polymesoda y Crassostrea
(Bivalvia), de los estados de Nayarit y Campeche, en ambientes salobres (lagunas). López-
Ochoterena (1999) registró 40 especies de protistas asociados a moluscos que
corresponden a una especie de flagelado y 39 especies de ciliados.
De estas especies de ciliados algunas se consideran patógenas, como es el caso de
Proboveria rangiae, endocomensal de Rangia cuneata (de Puytorac et al., 1978), y otros
casos de ciliados que se alojan en las gónadas de los bivalvos y se alimentan de las células
germinales (López-Ochoterena, 1999).
Madrazo-Garibay & López-Ochoterena (1985 a, b; 1988 a, b) estudiaron especies de
sistemas fluvio-lagunares p. ej., laguna de Términos, Atasta-Pom y laguna Pom del estado
de Campeche, encontrando un total de siete especies del género Scyphidia, 16 especies
de ciliados repartidos en siete familias como Ancistrocomidae, Sphenophryidae,
Tetrahymenidae y Thigmophryidae, la mayoría de las cuales se consideran parásitas
(Corliss, 1979).
El único trabajo donde se mencionó a gasterópodos con asociaciones a ciliados es el de
López-Ochoterena (1962), realizado en las especies Physa osculans y Limnaea attenuata,
donde se identificó al suctor Tokophrya quadripartita.
Para los estados de Oaxaca y Chiapas son inexistentes las listas taxonómicas de moluscos
dulceacuícolas (Reguero-Reza & García-Cubas, 1993) y los ciliados que establecen

simbiosis, por lo que ampliar estas líneas de investigación a otros taxones será de suma
importancia para conocer el sistema simbiótico ciliados-moluscos.
2. JUSTIFICACIÓN
Los ciliados que establecen una interacción epibiótica con organismos de las clases Bivalvia
y Gastropoda de los estados de Chiapas y Oaxaca no han sido estudiados en ambientes
epicontinentales, por lo que se plantea elaborar una lista taxonómica de las especies de
ciliados y moluscos que presentan esta asociación en ambientes dulceacuícolas.
3. OBJETIVOS
3.1 General:
Contribuir al conocimiento taxonómico y de distribución de los ciliados asociados a la
concha de moluscos bivalvos y gasterópodos de cuerpos de agua de los estados de
Chiapas y Oaxaca.
3.2 Particulares:
-Identificar al nivel taxonómico más fino posible los ciliados asociados a la concha de los
moluscos.
-Determinar taxonómicamente a los moluscos de los cuerpos de agua de los dos estados
de México.
-Determinar la distribución espacial de los ciliados en la concha de los moluscos.
-Comparar la riqueza específica de la comunidad de ciliados asociados a moluscos en los
diferentes ambientes de los dos estados de México.
-Determinar si existe alguna relación entre los parámetros fisícos y químicos y la presencia
de ciliados en la concha del basibionte.
4. ÁREA DE ESTUDIO
Las localidades de estudio del estado de Oaxaca correspondieron al Lago Analco y Río
Grande, mientras que, para el estado de Chiapas, en la región de los lagos de Montebello
fueron los Lagos Tziscao y Dos Lagunas, como los sitios llamados Río Once y Río Trece,
así como el estanque Ya León. En estas localidades se obtuvieron muestras en épocas

contrastantes, lluvias y sequías. Para cada época se hicieron dos muestreos, para tener un
total de cuatro muestreos por localidad. En las figuras 5-11 se muestran las localidades
muestreadas de los estados de Oaxaca y Chiapas.
La figura 5 muestra el mapa con todas las localidades de muestreo del estado de Oaxaca
y la figura 6 muestra las localidades de muestreo del estado de Chiapas.

Figura 5. Mapa de las localidades de muestreo del estado de Oaxaca. Con el número 1 se muestra
la localidad de Río Grande y con el número2 el Lago Analco.

Figura 6. Mapa de las localidades de muestreo del estado de Chiapas. Solo se muestra la sección
ejidal del Parque Nacional Lagunas de Montebello. El número 1 es Lago Tziscao, 2 Estanque Ya
León, 3 Río Trece, 4 Río Once y el 5 Dos Lagunas.

Estado de Oaxaca
4.1 Lago Analco
Se ubica en la región de la Sierra Norte, pertenece al distrito de Ixtlán de Juárez, con una
altitud de 2 120 m sobre el nivel del mar. El lago se localiza en las coordenadas 17.40330°
N, 96.53019° O. Su régimen de temperatura es de 18 a 27 °C, con un clima templado
subhúmedo con lluvias en verano (García, 1973). El origen de este lago es natural y es
alimentado principalmente por las escorrentías del bosque, así como del río Grande, la
profundidad máxima es de 3m y una superficie de 0.2 km2.

Figura 7. Lago Analco, Oaxaca, vista panorámica (A) y acercamiento del sitio de recolecta (B).

A
B

4.2 Río Grande
Es un río que recorre una amplia extensión de territorio del estado, la zona de estudio se
localiza en las coordenadas 17.30554° N, 96.50890° O y los 17.30719° N, 96.5096° O. El
río tiene un caudal tranquilo y un ancho en su caudal de aproximadamente 2-4 m. Presenta
un sustrato rocoso y el nivel del agua fluctúa entre 10 a 50 cm de profundidad, de acuerdo
a la época del año (lluvias y sequías).

Figura 8. Sección del río Grande, Oaxaca.

Estado de Chiapas
4.3 Dos Lagunas
Como el resto del complejo del parque, este lago es de origen kárstico, donde su principal
suministro de agua es la que procede de las lluvias, y la del río Grande que tiene conexión
subterránea. Se localiza en las siguientes coordenadas 16.09333° N 91.63760° O, con un
clima cálido y rodeado de vegetación, y una profundidad cercana a los 25 m hacía el centro
del lago.

Figura 9. Dos Lagunas, vista panorámica (A), acercamiento de la localidad de recolecta (B),
Pomacea flagellata sumergido (C).

4.4 Lago Tziscao
Es el cuerpo de agua más grande (de los cuerpos de agua incluidos en este estudio), con una
longitud de 7 km, ubicado en la frontera con Guatemala. Se localiza a los 16.08146° N 91.67468°
O. Rodeado por bosques y una serie de montañas, la profundidad máxima registrada es de 50
m.
A

Figura 10. Orilla del sitio de muestreo del Lago Tziscao.

4.5 Río Once

Se ubica en las coordenadas 16.08300° N y los 91.64907° O. Es un río que atraviesa por
zonas de agricultura, de poca profundidad (mínimo 20 cm, máximo 50 cm). Con un ancho
de un metro y medio en promedio, no presenta zonas de rápidos, generalmente con un
caudal tranquilo. Forma pequeñas pozas de agua, el color de agua es blanquecina y en
algunas zonas se distinguen rocas cubiertas por algas. La vegetación circundante de
encinos. Se observa un tapiz de moluscos a lo largo del río (Fig.10).

Figura 11. Río Once, imagen de la sección del río donde se muestreó (A), imagen de la distribución
de los gasterópodos en la localidad (B).

4.6 Río Trece
Este río se encuentra relativamente cercano al Río Once (Fig. 12), en los 16.09076° N y los
91.74012° O, y sus características son muy distintas al otro río; el ancho es de unos 3 a 4
m, con zonas de rápidos, una profundidad máxima de 60 cm, con pequeños claros de unos
cuantos cm, que están localizados a las orillas del río. Hacía la parte baja del río el ancho
A

se disminuye a unos 40 cm en donde se forman una mayor cantidad de rápidos donde la
velocidad del caudal aumenta. El agua es cristalina. El sustrato es rocoso, con arcillas y
restos de la vegetación que se encuentra alrededor, como bosques de pino, encino y
liquidámbar.

Figura 12. Imágenes de la localidad, mostrando zonas del Río trece.

4.7 Estanque Ya León
Se localiza en el municipio de La Trinitaria, dentro del ejido Tziscao, a los 16.08006° N y los
91.63393° O. Son estanques de cultivo de acociles, aproximadamente unos 50 cm de
profundidad y con una superficie de 3m2. Dichos estanques son de propiedad privada y su
producción de acociles es para consumo local. La vegetación aledaña es riparia y la
A

circundante compuesta primordialmente de pinos y liquidámbar (Figura 13). El sustrato es
lodo y arcillas, al remover el fondo se percibe un olor a materia orgánica en descomposición

Figura 13. Vista completa del estanque (A) y acercamiento de la localidad Ya León (B).

5. MÉTODOS
5.1 Trabajo de campo y recolecta
Se realizaron cuatro muestreos en cada localidad, en el periodo del año 2015 y 2016. Estas
recolectas correspondieron a la época de lluvias y sequías. Para la época de lluvias se
A
B

realizaron en los meses de junio (2015-2016, Chiapas), julio (2015) y agosto (2015) para
Oaxaca y para sequías en febrero (2015- 2016, Oaxaca) y octubre (2015-2016, Chiapas).

5.1.1 Bivalvos
Se realizaron tamizados en las orillas de cada localidad, con una separación de 3 m, para
tener un total de dos sitios de recolecta. Estos tamizados se realizaron con ayuda de un
marco de tubos de pvc y malla de plástico con abertura de 1mm. Se tomó muestra del
sedimento con un recipiente de capacidad de un litro, haciendo cinco repeticiones y se
enjuagaron con agua de la localidad.
Una vez realizado el tamizado se separaron los organismos vivos que fueron retenidos en
la malla. Posteriormente se colocaron en frascos de plástico de capacidad de 125 ml y se
les agregó agua de medio, así como vegetación o sedimento, para mantener las
condiciones del hábitat.
Del total de la muestra recolectada se fijaron la mitad de los individuos in situ, primero
anestesiándolos con cloruro de magnesio al 3% por cinco minutos, retirando el agua y
posteriormente se agregó alcohol al 70% (la metodología utilizada es del autor de este
trabajo).
5.1.2 Gasterópodos
En el caso de los ríos, los caracoles vivos se buscaron entre las rocas o las pozas que se
forman cercanos a la orilla, en línea paralela al flujo del agua, se caminó alrededor de 20 m
en ambos lados del río. Se colocaron en frascos con agua y vegetación o rocas, del total
de la muestra se fijó con alcohol 70% la mitad de los individuos. Para el estado de Oaxaca
no se fijó ningún individuo (la metodología utilizada es del autor de este trabajo).
El método de recolecta para los lagos fue aleatorio, se localizaron los caracoles entre la
vegetación adheridos a los tallos o bien entre las rocas que se encuentran dentro de los
cuerpos de agua, a una profundidad no mayor a 1 m, y se recolectó un número de entre 10
a 15 individuos. Los caracoles se capturaron manualmente a nivel de la abertura de su
concha.
Posteriormente se colocaron en un recipiente con capacidad de 1.5 litros, al cual se le
añadió agua del medio. Se fijaron algunos gasterópodos, previa anestesia con cloruro de

magnesio al 8% por cinco minutos, pasando ese tiempo se retiró el agua y se agregó alcohol
al 70% hasta que cubriera en su totalidad a los organismos.
En el caso de Ya León, los gasterópodos se extrajeron de manera manual con ayuda de
cubetas y coladeras de uso doméstico en las orillas de los estanques.
5.2 Trabajo de Laboratorio
Todos los organismos recolectados fueron trasladados al Laboratorio de Protozoología de
la Facultad de Ciencias-UNAM.
El tratamiento de los moluscos en principio fue el mismo para ambas clases, se mantuvieron
en acuarios con aereación constante con compresores para acuarios, se aclimataron por
48 hrs., suministrando hojuelas de alimento para peces tropicales (marca Wardley) cada
dos días, agregando agua purificada cada semana para que se mantuvieran siempre
cubiertos, esto correspondía aproximadamente a un tercio de la capacidad de la pecera.
Posteriormente se observaron los moluscos completos en un microscopio estereoscópico
marca Nikon SMZ 800,para después seccionar o raspar la sección donde se encontraban
los ciliados y observados al microscopio óptico marca Zeiss de campo claro y contraste de
fases para revisar el mayor número de características morfológicas y realizar el registro
morfométrico. Las fotografías fueron tomadas con el microscopio de contraste de
interferencia de fases (DIC) Nikon Optiphot.
5.2.1 Bivalvos
Los bivalvos con ciliados adheridos a sus valvas se sacrificaron, previa anestesia con
cloruro de magnesio al 3% por cinco minutos. La sección de concha se revisó en el
microscopio estereoscópico, se raspó (con agujas de disección) o se seccionó la porción
donde se localizaban los ciliados, por ejemplo, el umbo o la región ventral de la valva. Los
fragmentos de concha se colocaron en portaobjetos excavados para ser observados en
microscopios ópticos (Zeiss y Nikon), y registrar medidas, forma, ubicación y se realizó el
registro fotográfico con una cámara Nikon modelo Digital Sight DS-L adaptada al
microscopio DIC Nikon Optiphot.
El resto de la concha y la masa visceral se fijaron con alcohol al 70% en tubos Eppendorf
de 2 y 5 mL dependiendo del tamaño de la misma.

Para la identificación de los bivalvos se consultó a Ellis (1940); Herrington (1962);
Holopainen & Hanski (1986) y Guralnick (2004).
En algunos casos, la microscopía electrónica de barrido (MEB), de acuerdo al protocolo
modificado de Vázquez-Nin & Echeverría, 2000 (Anexo 1), fue utilizada para evidenciar los
caracteres imprescindibles para su identificación.
5.2.2 Gasterópodos
Se colocaron en acuarios manteniéndolos en condiciones de aereación con bombas de aire
utilizadas comúnmente en peceras domésticas, y se cubrieron con placas de plástico a la
medida, para evitar la evaporación.
Después de la aclimatación se procedió a realizar un raspado de la concha por regiones
generales (espira, última vuelta, abertura, ombligo y opérculo); este raspado se colocó en
cajas Petri de diámetro 5 cm, y se revisó en un microscopio estereoscópico, realizando la
separación de los ciliados, embebidos en materia orgánica, con ayuda de agujas de
disección muy delgadas o con agujas entomológicas. Una vez separada la mayor cantidad
de materia orgánica se elaboró una preparación temporal con un poco de agua del medio
para ser observados en el microscopio óptico.
En el caso de los gasterópodos se consultó principalmente a Burch & Cruz-Reyes (1987);
Taylor (2003, 2004); Thompson (2011) y Gomez-Berning et al. (2012) para su identificación,
considerando la talla, forma y proporción de la concha, o la morfología del complejo peniano
de los caracoles.
5.2.3 Ciliados
Se observaron en vivo las especies de ciliados localizadas en las conchas, haciendo
énfasis, de acuerdo al taxón, de la presencia del labio peristomal, tipo de pedúnculo
(contráctil o rígido), presencia de vacuolas contráctiles, forma, talla, posición y dimensiones
del macronúcleo, distribución de los tentáculos, longitud y ancho de los zooides, altura de
la colonia, longitud del pedúnculo (para los ciliados coloniales se consideraron pedúnculos
primarios, secundarios o terciarios). Posteriormente se realizaron técnicas micrográficas de
impregnación como carbonato de plata piridinado y protargol (Fernandez-Galiano, 1976;
Foissner, 1991), y tinción de hematoxilina de Harris, NMF y técnica tricrómica (Lee et al.,
1985; Aladro-Lubel et al., 1990) para resaltar los caracteres citológicos.

Se consultó literatura especializada como Stokes (1886); Fauré-Fremiet (1904-1905);
Lauterborn (1908); Noland & Finley (1931); Kahl (1934, 1935); Nenninger (1948); Matthes
(1954 a, b, c, 1982); Stiller (1971); Foissner (1979); Guhl (1979); van As & Viljoen (1984);
Rieder (1985); Curds (1985 a, b, c); Warren (1986); Matthes et al. (1988); Foissner et al.
(1992) y Dovgal (2002, 2013) para la identificación de los ciliados.
5.3 Análisis estadísticos
Con los datos de la presencia-ausencia de las especies identificadas se aplicaron análisis
multivariados (Cluster) utilizando el índice de Jaccard (Moreno, 2001), para mostrar la
similitud de localidades. Se realizó de lo general a lo particular y tomando en cuenta la
época y el año de recolecta de las muestras para cada cluster. Estos análisis fueron
procesados con el programa R-estudio 3.3.1.
5.4 Parámetros físicos y químicos
Se registraron in situ algunos parámetros físico-químicos como el pH, temperatura del agua
y oxígeno disuelto con un oxímetro (marca YSI, modelo 55) y un pHmetro y tiras de pH
(marca Hanna y Crisa respectivamente) en cada una de las localidades de recolecta.
Se aplicaron análisis estadísticos como correlaciones multivariadas de Pearson y
Spearman (Artusi et al., 2002; Hauke & Kossowski, 2011) con la finalidad de inferir si existe
una relación entre los parámetros físico-químicos y la presencia de ciliados, así como un
PCA-Análisis de Componentes Principales (Tipping & Bishop, 1997) para visualizar de
manera gráfica si existe una correlación de los parámetros en cada localidad, procesados
en el programa R-estudio 3.3.1.

6. RESULTADOS
6.1 Taxonomía de Ciliados
En Oaxaca se recolectaron bivalvos y gasterópodos, y en Chiapas únicamente
gasterópodos.
Para el arreglo taxonómico de los ciliados (Suctoria y Peritrichia) identificados, se siguieron
las propuestas de Dovgal (2002) y Lynn (2008).
Se identificaron 29 especies de ciliados, once pertenecen a la subclase Peritrichia y 18 a
la subclase Suctoria.
En las figuras 14-22 se muestran las especies de ciliados identificados. Las figuras 14 a la
18 corresponden a los suctores y de la 19 a 22 a los peritricos. Las abreviaturas denotan
caracteres citológicos: espasmonema (Es), estiloteca (St), disco peristomal (Dp), disco
basal (Db), forma del trofonte (Tf), larva (La), labio peristomal (Lp), lóriga (Lo), macronúcleo
(Mac), pedúnculo (P), tentáculos capitados (Tc), vacuola (Vc), zooide (Zo).
En las Cuadros 1 y 2 se muestran los datos morfométricos de los suctores y peritricos
identificados.
Phylum Ciliophora Doflein, 1901
Subphylum Intramacronucleata Lynn, 1996
Clase Phyllopharyngea de Puytorac, Batisse, Bohatier, Corliss, Deroux, Didier,
Dragesco, Fryd-Versavel, Grain, Grolière, Horasse, Mode, Laval, Roque, Savoie &
Tuffrau, 1974
Subclase Suctoria Claparède y Lachmann, 1858
Suctor 1
Orden Endogenida Collin, 1912
Familia Acinetidae Stein, 1859
Género Acineta Ehrenberg, 1833
Especie Acineta tuberosa Ehrenberg, 1833
Acineta sp.
Género Acinetides Swarczewsky, 1928
Especie Acinetides sp.

Familia Tokophryidae Jankowski, 1978

Género Tokophrya Bϋtschli, 1889
Especie Tokophrya bengalensis Ghosh, 1929
Tokophrya fasciculata (López-Ochoterena, 1964)
Tokophrya infusionum (Stein, 1859)
Tokophrya quadripartita (Claparède et Lachmann, 1859)
Tokophrya sp. 1
Tokophrya sp. 2
Orden Exogenida Collin, 1912
Familia Podophryidae Butschili, 1889
Género Podophrya Ehrenberg, 1834
Especie Podophrya sp. 1Podophrya sp. 2
Podophrya sp. 3
Género Parapodophrya Kahl, 1931
Especie Parapodophrya sp.
Familia Metacinetidae Bϋtschli, 1889
Género Metacineta Bϋtschli, 1889

Especie Metacineta mystacina (Ehrenberg, 1831)
Orden Evaginogenida Jankowski, 1978

Familia Heliophryidae Corliss, 1979

Género Heliophrya Saedeleer & Tellier, 1930

Especie Heliophrya minima (Rieder, 1936)

Familia Periacinetidae Jankowski, 1978
Género Periacineta Collin, 1909

Especie Periacineta buckei (Kent, 1882)
Familia Discophryidae Collin, 1912
Género Discophrya Lachmann, 1859
Especie Discophrya coperniciana Wietrzykowski, 1914

Clase Oligohymenophorea de Puytorac, Batisse, Bohatier, Corliss, Deroux, Didier,
Dragesco, Fryd-Versavel, Grain, Grolière, Horasse, Mode, Laval, Roque, Savoie &
Tuffrau, 1974
Subclase Peritrichia Stein, 1859
Orden Sessilida Kahl, 1933
Familia Operculariidae Faurè-Fremiet in Corliss, 1979
Género Opercularia Goldfuss, 1820
Especie Opercularia coarctata Claparède & Lachman, 1858
Opercularia gracilis Fauré-Fremiet, 1904
Familia Vorticellidae Ehrenberg, 1838
Género Vorticella Linnaeus, 1767
Especie Vorticella campanula Ehrenberg, 1831
Vorticella convallaria Linnaeus, 1767
Vorticella sp. 1
Vorticella sp. 2
Vorticella sp. 3
Género Carchesium Ehrenberg, 1831
Especie Carchesium polypinum Linnaeus, 1758
Familia Epistylididae Kahl, 1933
Género Epistylis Ehrenberg, 1830
Especie Epistylis sp. 1
Epistylis sp. 2
Epistylis sp. 3

Figura 14. Suctores en vivo (A) y con técnica de hematoxilina de Harris (B-D). Acineta tuberosa (A),
Acineta sp. (B), Acinetides sp. (C) y Tokophrya bengalensis (D).
P

Mac

30 µm 30 µm
40 µm
40 µm

Figura 15. Técnica de tinción de hematoxilina de Harris para Tokophrya quadripartita (A),
Tokophrya fasciculata (B), Tokophrya sp.1 (C) y Tokophrya infusionum (D).

Figura 16. Suctores en hematoxilina de Harris y en vivo. Tokophrya sp.2 (A y B), Metacineta
mystacina (C) y Heliophrya minima (D).

Mac

20 µm 30 µm
20 µm
A

B
C

30 µm
Lo

Figura 17. Suctores en hematoxilina de Harris, Parapodophrya sp. (A y B), Podophrya sp.2 (C) y
Podophrya sp. 3 (D).

20 µm

Mac

20 µm

30 µm

40 µm

Figura 18. Suctores en hematoxilina de Harris, Periacineta buckei (A), Discophrya coperniciana (B),
Suctor (C) y Podophrya sp. 1 (D).

Mac

30 µm

20 µm

30 µm

Figura 19. Peritricos en vivo. Opercularia sp. (A), Vorticella campanula (B), Vorticella sp. 1 (C),
Vorticella sp.2 (D) y Vorticella sp.3 (E).

50 µm 70 µm
60 µm
40 µm 80 µm
Dp

Figura 20. Opercularia gracilis, en vivo (A y B) y Opercularia coarctata, en vivo (C y D).
A

Dp
Colonia
Dp
Colonia
P
P P
Zo

60 µm
60 µm 60 µm
60 µm
37

Figura 21. Carchesium polypinum, en vivo (A) y en hematoxilina de Harris (B). Epistylis sp. 1, en
vivo (C y D).

Mac

25 µm
10 µm
90 µm
90 µm
P

Figura 22. Epistylis sp. 2, en vivo (A y B) y Epistylis sp. 3, en vivo (C y D).

Mac

50 µm

70 µm

30 µm

40 µm

B
C

Cuadro 1. Datos morfométricos de los peritricos.

N=número de zooides, ẋ= promedio. Todas las medidas en µm y ẋ (promedio) corresponden a
observaciones en vivo.

Especie N

Longitud del
trofonte
(µm)
Longitud del
pedúnculo
(µm)
Ancho del trofonte
(µm)
Acineta sp. 5 73 28.8 36
Acineta tuberosa 10 57.2 43.8 52.38
Acinetides sp. 2 97.2 15 39.6
Discophrya coperniciana 3 50.4 36
Heliophrya minima 7 31.9 34
Metacineta mystacina 1 21.6 18 25.2
Parapodophrya sp. 2 19.5 45 16.5
Periacineta buckei 4 56 8.4 44.8
Podophrya sp. 1 6 28.8 102.2 29.6
Podophrya sp. 2 3 21.6 43 21
Podophrya sp. 3 4 32.4 49 28.8
Suctor 1 46.4 9 28.5
Tokophrya bengalensis 3 43.2 15.6 27.8
Tokophrya fasciculata 2 87.6 89 58.4
Tokophrya infusionum 7 25.2 33.6 19.6
Tokophrya quadripartita 8 10.2 87.6 58.4
Tokophrya sp. 1 5 64.8 72 68.4
Tokophrya sp. 2 11 21.6 23.2 28.8

Cuadro 2. Datos morfométricos de los suctores.

N=número de zooides, ẋ= promedio. Todas las medidas en µm y ẋ (promedio) corresponden a
observaciones en vivo.

6.2 Taxonomía de moluscos

Se recolectaron 802 moluscos de los cuales 709 pertenecen a la clase Gastropoda, que
corresponden a cuatro familias, cinco géneros y seis especies. Los restantes 93 individuos
son de la clase Bivalvia y se identificaron dos especies (figuras 23-25). La figura 26 muestra
las especies de los bivalvos con MEB, donde se observan los dientes.
Se identificaron seis especies de gasterópodos.
En el caso de Oxyloma sp. 2 solo se obtuvo un organismo en todo el muestreo. Dicha
especie de molusco no se considera dulceacuícola, sino terrestre (Naranjo-García, 2014) y
es posible que debido a su modo de vida se haya encontrado cerca de la orilla del Lago
Analco.
El cuadro 3 muestra el número total de individuos recolectados en cada localidad y época
de los muestreos.

Especie N Longitud