Evaluacion-de-atributos-funcionales-de-especies-nodrizas-en-el-Valle-de-Tehuacan-Cuicatlan

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
POSGRADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES IZTACALA 
ECOLOGÍA 
 
EVALUACIÓN DE ATRIBUTOS FUNCIONALES DE ESPECIES NODRIZAS EN EL 
VALLE DE TEHUACÁN-CUICATLÁN 
TESIS 
QUE PARA OPTAR POR EL GRADO DE: 
MAESTRA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
 
PRESENTA: 
ALEIDA ROCÍO DÍAZ CASTELLANOS 
TUTOR PRINCIPAL DE TESIS: DR. OSWALDO TÉLLEZ VALDÉS 
 FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES IZTACALA, UNAM 
COTUTOR(A) DE TESIS: DR. HÉCTOR OCTAVIO GODÍNEZ ÁLVAREZ 
 FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES IZTACALA, UNAM 
COMITÉ TUTOR: DR. HORACIO ARMANDO PAZ HERNÁNDEZ 
 INSTITUTO DE INVESTIGACIONES EN ECOSISTEMAS Y SUSTENTABILIDAD, UNAM 
 
 
 
 
 CD. MX. NOVIEMBRE DE 2017 
 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
POSGRADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES IZTACALA 
ECOLOGÍA 
 
EVALUACIÓN DE ATRIBUTOS FUNCIONALES DE ESPECIES NODRIZAS EN EL 
VALLE DE TEHUACÁN-CUICATLÁN 
TESIS 
QUE PARA OPTAR POR EL GRADO DE: 
MAESTRA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
 
PRESENTA: 
ALEIDA ROCÍO DÍAZ CASTELLANOS 
TUTOR PRINCIPAL DE TESIS: DR. OSWALDO TÉLLEZ VALDÉS 
 FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES IZTACALA, UNAM 
COTUTOR(A) DE TESIS: DR. HÉCTOR OCTAVIO GODÍNEZ ÁLVAREZ 
 FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES IZTACALA, UNAM 
COMITÉ TUTOR: DR. HORACIO ARMANDO PAZ HERNÁNDEZ 
 INSTITUTO DE INVESTIGACIONES EN ECOSISTEMAS Y SUSTENTABILIDAD, UNAM 
 
 
 
 
 MÉXICO, CD. MX. NOVIEMBRE DE 2017 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
AGRADECIMIENTOS INSTITUCIONALES 
 
 
Al posgrado en Ciencias Biológicas de la UNAM 
 
Al CONACYT por la beca otorgada para realizar mis estudios de posgrado, a través del CVU 
630718 
 
Al Dr. Oswaldo Téllez Valdés por la dirección de esta tesis 
 
Al PAPIIT-DGAPA, UNAM por el financiamiento para realizar esta investigación a través de 
los proyectos PAPIIT IN226916 y PAPIIT IN222514 
 
A los miembros de mi comité tutor, Dr. Héctor Octavio Godínez Álvarez y Dr. Horacio 
Armando Paz Hernández, por su disposición y apoyo para la realización de este trabajo. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
AGRADECIMIENTOS 
 
Al Dr. Oswaldo Téllez Valdés por su atención, apoyo y cariño durante el tiempo que tuve la dicha 
de pasar en el laboratorio. 
Al Dr. Ricardo Álvarez Espino, Richi, muchas gracias por todas las enseñanzas académicas y apoyo 
recibido para la realización de esta tesis de maestría. Siempre estaré agradecida. 
A los miembros del jurado, Dr. Ángel Salvador Arias Montes, Dra. Teresa Margarita Terrazas 
Salgado, Dr. Héctor Octavio Godínez Álvarez, Dr. César Mateo Flores Ortíz y Dr. Ricardo Xavier 
Álvarez Espino, por el tiempo que se tomaron para leer esta tesis y por sus valiosas aportaciones a 
mi trabajo. 
Al personal del Jardín Botánico Helia Bravo-Hollis del Valle de Zapotitlán Salinas, Puebla, por el 
permiso y el apoyo brindado para la realización de esta investigación. Con especial reconocimiento 
al C. Maurino Reyes por compartir sus conocimientos con nuestro equipo de trabajo y estar siempre 
en disposición de ayudar. 
A las amistades que construí en el laboratorio de Recursos Naturales por esas tardes de café, 
postres, plática y aprendizajes. Gracias por todo su apoyo también durante las salidas a campo. 
A mis padres y hermano por su amor y apoyo incondicional. 
A los amigos que son como mi sangre, vitales. 
A la UNAM por sus puertas abiertas. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
ÍNDICE 
 
1. Introducción .......................................................................................................................... 3 
 
2. Objetivo general ................................................................................................................... 9 
 
3. Materiales y Métodos ......................................................................................................... 10 
 
4. Análisis estadísticos ............................................................................................................ 14 
 
5. Resultados ........................................................................................................................... 16 
 
6. Discusión ............................................................................................................................. 30 
 
7. Conclusiones ....................................................................................................................... 35 
 
8. Literatura citada................................................................................................................. 36 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Resumen 
 
Evaluación de atributos funcionales de especies nodrizas en el Valle de Tehuacán-Cuicatlán 
 
Un grupo funcional de gran importancia en ambientes áridos y semiáridos lo componen las 
plantas nodrizas, éstas ofrecen microhábitats bajo sus copas que favorecen la germinación 
de semillas y el establecimiento de nuevos individuos comparado con sitios abiertos, y 
facilitando su crecimiento y desarrollo. Las investigaciones realizadas en el Valle de 
Tehuacán-Cuicatlán han demostrado la relevancia del efecto planta-nodriza en estas 
comunidades de plantas dominadas por cactáceas. No obstante el vasto conocimiento de 
esta interacción planta-planta, poco se ha investigado sobre los caracteres funcionales como 
la morfología y fisiología de las especies nodrizas y la importancia de la variación de estos 
caracteres en el proceso de facilitación, específicamente en los patrones de diversidad de 
especies asociadas. Para profundizar en el conocimiento de esta interacción se caracterizó 
morfológica y fisiológicamente a un conjunto de especies leñosas y se evaluó si compartían 
caracteres funcionales. Además se determinó si estas especies al compartir estos rasgos 
podían tener efectos similares en la riqueza y abundancia de especies asociadas. La 
selección de los caracteres funcionales de las especies leñosas se realizó con base en la 
relación que han mostrado con los diferentes mecanismos de facilitación encontrados en la 
literatura. Los atributos seleccionados fueron la cobertura de la copa, altura máxima, 
distancia a la primera ramificación, densidad de la copa, espinescencia y concentración de 
nitrógeno foliar. Durante los meses de abril, mayo, agosto y octubre de 2015 se ubicaron 15 
individuos para cada una de las 15 especies de plantas nodrizas y se midieron los atributos 
funcionales mencionados arriba. Se registró la identidad, abundancia y altura de cada 
especie de planta perenne asociada a través de la ubicaciónde dos cuadrantes de 0.5 m² 
ubicados al norte y este de la planta leñosa. El espacio abierto circundante al individuo 
nodriza sin influencia de otros organismos fue muestreado como control, para ello también 
se ubicaron dos cuadrantes de 0.5 m² en la misma orientación pero en espacio abierto. Se 
observaron diferencias significativas entre la frecuencia de individuos debajo del dosel de 
especies leñosas y en sitios abiertos para 11 de las 15 especies estudiadas. Estas especies 
mostraron una mayor frecuencia de individuos asociados en los cuadrantes de 0.5 m², 
comparado con sitios abiertos. Se encontró que la riqueza y abundancia de especies 
beneficiadas fue significativamente distinta entre especies leñosas. En el análisis de 
componentes principales (PCA) las variables con las cargas más altas en el eje principal 1 
fueron la altura máxima (0.60), cobertura (0.56) y contenido de nitrógeno foliar (0.49). Los 
modelos (GLM) que mejor se ajustaron a los datos para la riqueza y abundancia de especies 
beneficiadas incluyeron las variables de cobertura, densidad de la copa, contenido de 
nitrógeno foliar y además altura a la primera ramificación para el caso particular de la 
abundancia. Los resultados muestran interacciones positivas del tipo planta-nodriza entre 
las especies estudiadas que se ubican en las laderas del Cerro Cuthá, lo que destaca la 
importancia de esta interacción para la estructura de la comunidad de plantas en el Valle de
 
 
 
Zapotitlán. La diversidad de especies que pueden desempeñar el papel de nodrizas en el 
sitio de estudio estaría entonces asegurando la continuidad del proceso de facilitación así 
como el mantenimiento de la diversidad del ecosistema. La riqueza y abundancia de 
especies asociadas fue distinta entre las diferentes especies leñosas ya que dependiendo de 
la identidad de la especie leñosa hubo mayor o menor diversidad de especies asociadas. 
Esta variación en la diversidad de especies asociadas se relacionó de manera significativa 
con la cobertura, la densidad de la copa y el contenido de nitrógeno foliar, además de la 
altura a la primera ramificación para el caso específico de la abundancia. Investigar, por lo 
tanto, qué rasgos de las especies leñosas facilitan el crecimiento de otras especies de 
manera significativa nos ayuda entender mejor los patrones de asociación de especies que 
se observan en el sitio. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
1 
 
Abstract 
 
Assessing functional traits in nurse plant species in the Tehuacán Valley, México. 
 
In arid and semiarid environments, nurse plants are a very important functional group. 
Under their canopies, these plants provide microhabitats that favor seed germination and 
seedling establishment when compared with open sites, and facilitate the growth and 
development of other plant species.Previous research done in the Tehuacán-Cuicatlán 
Valley have shown the importance of the nurse-plant effect in these cacti-dominated plant 
comnunities. Despite the vast knowledge of this plant-plant interaction, little has been 
investigated about functional traits like morphollogy and physiollogy of nurse plants and 
the relevance of the variation of these traits in the facilitation processess, specifically on 
plant diversity patterns of associated species.With the aim of going deep into this 
interaction it was characterized the morphollogy and physiology of a group of woody plants 
and was assessed if these species shared functional traits. It was determined if these species 
could have simmilar effects on richness and abundance of associated species. The selection 
criteria of the functional traits on the woody plants was based on the relation between these 
traits and the different mechanisms of facilitacion found in literature. The selected traits 
were crown size, plant height, distance to first branching, crown density, spinescence and 
leaf nitrogen concentration.Throughout april, may, august and october 2015 we selected 15 
nurse plant species and 15 individuals from each species. We measured the set of functional 
traits mencioned aboved. From each perennial asssociated plant we recorded the identity, 
abundance and plant height by placing two quadrats (0.5 m²) oriented to north and east 
sides from the woody plant. The open space around the nurse plant without influence of 
orher organisms was sampled as control, placing two quadrats with the same dimensions 
and orientation but in open space. There were statistically significant differences between 
the frequency of individuals under the canopy of woody plants and open space for 11 of 15 
studied species. These species showed a higher frequency of associated individuals inside 
the 0.5 m² quadrats, compared with open space sites. We also found that facilitated species 
richness and abundance was significantly different between nurse plants. In the principal 
component analysis (PCA) the variables with the highest loads on the main axis 1 were 
plant height (0.60), crown size (0.56) and leaf nitrogen content (0.49). The GLM models 
that fits data better for richness and abundance of facilitated species included crown size, 
crown density and leaf nitrogen content, plus the height to first branching for the particular 
case of the abundance. Results show nurse-plant positive interactions between the group of 
studied species located on the foothills of the Cuthá mount, highlighting the importance of 
this interaction for the plant community structure in the Zapotitlán Valley. The diversity of 
plant species that show a nurse effect in the study area would be ensuring the continuity of 
the facilitation process as well as the maintenance of ecosystem diversity. The richness and 
abundance of assoaciated species was different between the woody plants, as there were 
 
2 
 
more or less associated species depending on the nurse plant identity. This variation on the 
associated species diversity was linked to crown size, crown density and leaf nitrogen 
content, plus the height to the first branching in the particular case of the species 
abundance. Therefore look into winch traits of woody plants significantly facilitate the 
growth of other species help us to better understand the plant associaton patterns that are 
observed in the study area. 
 
 3 
1. Introducción 
 
Facilitación ecológica y nodricismo 
 
El conocimiento de las relaciones ecológicas entre especies de comunidades semiáridas 
alrededor del mundo sugiere que las interacciones de facilitación entre especies de plantas 
han sido un componente crucial de los procesos históricos responsables de la composición 
y diversidad de las comunidades de plantas contemporáneas (Valiente-Banuet 2006). 
Investigaciones experimentales en una amplia variedad de hábitats han mostrado un fuerte 
efecto de la facilitación en la aptitud individual, en la distribución de las poblaciones y sus 
tasas de crecimiento, la diversidad y la composición de especies, la determinación de la 
presencia o ausencia de especies particulares en la comunidad y su influencia en la 
dinámica a escala de paisaje (Bruno et al. 2003). La inclusión de la facilitación en la teoría 
ecológica ha generado un cambio de paradigma que establece a las interacciones positivas 
como esenciales para explicar muchas de las dinámicas de los ecosistemas (Filazzolla y 
Lortie 2014). Al igual que la competencia, la facilitación no ocurre de manera aislada en un 
sistema, sino que puede ocurrir simultáneamente con procesos negativos, positivos o 
neutrales como respuesta de las plantas vecinas (Callaway 2007). 
 
La interacción planta-nodriza es considerada como un tipo de facilitación ecológica en la 
cual la nodriza ofrece un microhábitat bajo su dosel que favorece la germinación de 
semillas y el reclutamiento de nuevos individuos comparado con sitios abiertos, facilitando 
así el crecimiento y desarrollode otras especies de plantas (Padilla y Pugnaire 2006). Los 
mecanismos de facilitación se clasifican como directos, cuando una especie es beneficiada 
por la modificación de las condiciones ambientales causadas por la presencia de una 
nodriza, o indirectos, cuando el proceso opera a través de especies intermediarias (Callaway 
2007). 
 
Los principales mecanismos de facilitación reportados son los siguientes: 1) reducción de la 
radiación solar directa y de la fotoinhibición de las especies asociadas a través de la sombra 
que proyectan las copas de plantas nodrizas (Franco y Nobel 1989; Valiente-Banuet y 
Ezcurra 1991; Callaway 1995; Flores y Jurado 2003). La sombra también provee 
 
 4 
amortiguamiento de la temperatura durante los días calurosos y durante las heladas, 
protegiendo a las plántulas de eventos extremos de temperatura (Padilla y Pugnaire 2006); 
2) en algunos casos puede existir mayor disponibilidad de agua, esto a través del proceso 
conocido como elevación hidráulica, en el cual las plantas nodrizas absorben el agua de las 
capas profundas del suelo y la liberan cerca de la superficie. Una vez en las capas 
superficiales, el agua puede ser utilizada por las plantas asociadas y ayudar a mejorar su 
estatus hídrico y tasa de crecimiento (Caldwell y Richards 1989; Dawson 1993); 3) 
incremento local de nutrientes en el suelo debido a la acumulación de hojarasca y 
sedimentos (Franco y Nobel 1989); 4) menor compactación y erosión del suelo (Filazzola y 
Lortie 2014); 5) ciertas características de las nodrizas, como la presencia de espinas, 
pueden proporcionar protección ante la herbivoría (Rebollo 2002; Baraza et al. 2006). 
 
Antecedentes de nodricismo en el Valle de Tehuacán 
 
El fenómeno del nodricismo ha sido ampliamente estudiado en el Valle de Tehuacán-
Cuicatlán (VTC), incluyendo al Valle de Zapotitlán, área de estudio del presente trabajo. Se 
ha encontrado que este fenómeno es importante para la estructuración de las comunidades 
vegetales. A continuación se mencionan algunos trabajos realizados cerca del área de 
estudio y que son considerados como antecedentes. 
 
Dentro de las primeras investigaciones efectuadas en el VTC destaca la realizada por 
Valiente-Banuet y Ezcurra (1991a) quienes llevaron a cabo un experimento de siembra de 
semillas de Neobuxbaumia tetetzo en condiciones de sombra natural, artificial y en sitios 
abiertos; encontraron que la germinación de semillas de fue mayor en sitios bajo sombra 
tanto artificial como debajo de Mimosa luisana, comparada con sitios abiertos. Reportaron 
también que después de dos años de seguimiento sólo los tratamientos bajo sombra 
presentaron individuos vivos de N. tetetzo. Concluyeron que el efecto nodriza en regiones 
áridas y semi áridas es el resultado de la supervivencia diferencial en micrositios bajo 
sombra con menor radiación solar directa y por lo tanto temperaturas y demandas 
evaporativas diarias más bajas que en sitios abiertos. Asimismo, Valiente-Banuet y 
colaboradores (1991b) reportaron que además de la existencia de una asociación planta-
 
 5 
nodriza entre N. tetetzo y M. luisana, a través del tiempo puede surgir un patrón de 
remplazamiento por competencia entre estas dos especies. Observaron que se presenta un 
proceso de facilitación en las primeras etapas de desarrollo de N. tetetzo asociado a M. 
luisana, que puede transformarse y convertirse en competencia, produciendo una 
mortalidad más elevada de los individuos nodriza de M. luisana. Proponen que el acceso a 
los recursos hídricos en el suelo es la causa probable de este proceso competitivo. 
Otro estudio que explora este patrón competitivo entre una planta nodriza y la especie a la 
que beneficia se realizó en el Valle de Zapotitlán por Flores Martínez et al. (1994), quienes 
determinaron el efecto de N. tetetzo en individuos de M. luisana creciendo aislados, 
asociados a cactus pequeños y asociados a cactus grandes, este efecto se midió a través del 
registro del número de hojas, entrenudos, inflorescencias y frutos de la especie nodriza. 
Para evaluar la probabilidad de que el cactus reemplazara a la nodriza usaron una matriz de 
proyección para estimar la tasa de crecimiento finita de las copas del arbusto en aislamiento 
y asociados a cactus. Encontraron que la asociación con N. tetetzo tuvo un efecto 
significativamente negativo en el crecimiento y fecundidad de M. luisana. Sin embargo, 
resaltan que este efecto negativo no es constante en el tiempo ni en magnitud, lo que 
muestra que las interacciones entre especies nodrizas y beneficiadas no permanecen 
constantes a través del tiempo debido a procesos locales como la heterogeneidad ambiental 
y procesos a mayor escala como sequías o años inusualmente lluviosos y que por lo tanto 
existen muchas posibilidades que deben ser exploradas para comprender progresivamente 
la dinámica y los patrones encontrados en zonas áridas. 
Valiente-Banuet y colaboradores (1991c) estudiaron las relaciones espaciales entre 
diferentes especies de cactus y arbustos. Para ello realizaron mediciones de la distancia 
media observada entre 5 especies de cactus y el arbusto más cercano. Compararon estos 
resultados con la distribución esperada, obtenida a través de la ubicación de 30 puntos 
aleatorios dentro de los cuadrantes de muestreo y midiendo la distancia media de estos 
puntos al arbusto más cercano. Las especies estudiadas fueron dos cactus columnares, 
Cephalocereus columna-trajani y Neobuxbaumia tetetzo, y tres especies de cactus 
globosos, Mammillaria haageana, M. mystax y Coryphanta pallida. Encontraron que las 5 
especies de cactus se ubicaron significativamente más cercanas a los arbustos estudiados de 
 
 6 
lo que se esperaría por azar. Mencionan algunas relaciones específicas entre nodrizas y 
especies asociadas, por ejemplo, entre Mammillaria haageana, M. mystax y Coryphanta 
pallida con la especie arbustiva Castela erecta. Concluyeron que el fenómeno del 
nodricismo en las comunidades de plantas dominadas por cactus en regiones áridas y semi-
áridas, como es el caso del Valle de Zapotitlán, puede ser considerado esencial para el 
desarrollo de una estructura dinámica de parches en estas comunidades. 
Se han realizado estudios que analizan la importancia de las especies nodrizas en la 
dinámica poblacional de especies particulares, como en el caso de Beaucarnea gracilis, en 
el cual Cardél y colaboradores (1997) incluyeron la búsqueda de plántulas e individuos 
juveniles de esta especie (diámetro del tronco <50 cm), en tres cuadrantes de 200 x 200 m y 
en ellos registraron la presencia o ausencia de especies nodriza, la distancia a la base de la 
planta nodriza y su identidad. Encontraron que de 313 plántulas de B. gracilis registradas 
en tres áreas dentro del Valle de Zapotitlán, 94.24 % se encontraron bajo la sombra, 
cercanas a los troncos de plantas nodrizas, 1.59 % no se presentaron bajo ninguna nodriza y 
4.15 % se encontró creciendo en la cercanía de alguna roca. Las especies nodriza 
frecuentemente registradas fueron Mimosa luisana y Castela erecta. 
Las investigaciones realizadas en el VTC han demostrado la relevancia del efecto planta-
nodriza en estas comunidades de plantas dominadas por cactus; han mostrado también que 
esta interacción es dinámica y puede cambiar a través del tiempo, que ciertos cambios 
ambientales pueden afectarla y repercutir de manera negativa en el sistema, entre otros 
aspectos. No obstante el vasto conocimiento de esta interacción planta-planta, poco se ha 
investigado sobre los caracteres funcionales morfológicos y fisiológicos de las especies 
nodrizas y la importancia de la variación de estos caracteres en el proceso de facilitación, 
específicamente en los patrones de diversidad de especies asociadas. 
Enfoque funcional en el estudio de especies nodrizas 
Los grupos funcionales o tipos funcionales de plantas han sido definidos como unconjunto 
de especies que comparten rasgos biológicos, exhiben respuestas similares a las 
condiciones ambientales y tienen efectos similares en los procesos ecosistémicos 
dominantes (Gitay y Noble 1997; Diaz y Cabido 1997; Lavorel et al. 1997). Estos rasgos 
 
 7 
son características morfológicas, fisiológicas o fenológicas medibles a nivel individual, 
desde una célula hasta el organismo en su totalidad que afectan directa o indirectamente el 
desempeño individual y la aptitud o adecuación de una especie (Violle et al. 2007, 2012). 
El tipo, rango y abundancia relativa de los caracteres funcionales presentes en una 
comunidad conforman la diversidad funcional (Díaz et al. 2007). 
 
El objetivo de este estudio fue caracterizar morfológica y fisiológicamente a un conjunto de 
especies leñosas y evaluar si compartían características funcionales relacionadas con su 
función como nodrizas, así como determinar si al compartir estos rasgos podrían tener 
efectos similares en la interacción planta-nodriza. Se utilizó el enfoque funcional para 
estudiar y entender esta interacción más allá de la caracterización de una sola o un reducido 
número de especies en la comunidad, así como para conocer si la variación de estos rasgos 
entre especies arbustivas se relaciona con los patrones de riqueza y abundancia de especies 
asociadas. La selección de los caracteres funcionales de las especies arbustivas se realizó 
con base en la relación que han mostrado con los diferentes mecanismos de facilitación 
encontrados en la literatura (Cuadro 1). A continuación se presentan los caracteres 
seleccionados y su relación con procesos de facilitación según los antecedentes 
investigados. 
 
Cuadro 1. Atributos funcionales y su relación con el proceso de facilitación entre plantas 
Atributo funcional Antecedentes relacionados con la facilitación 
 
 
 
Cobertura 
La cobertura de la nodriza es un factor importante en las interacciones 
positivas ya que está relacionada con la superficie de proyección y 
probablemente el tipo de especies beneficiadas que puede albergar debajo; 
Se ha encontrado que copas más grandes de Olneya tesota mantenían 
especies perennes más grandes en sitios mésicos y xéricos (Suzán et al. 
1996). 
Altura máxima 
Distancia a la 
primera ramificación 
El ángulo de incidencia solar, debajo del dosel, cambia en un individuo de 
talla pequeña y un individuo de mayor altura. Funk et al. (2008), 
relacionaron la altura máxima con el microclima que crea una planta. 
 
Densidad de la copa 
Las tasas más altas de supervivencia de Neobuxbaumia mezcalaensis se 
encontraron debajo de especies con copa más densas y homogéneas: Lippia 
graveolens, Pseudosmodingium multifolium y Mimosa lacerata (Castillo y 
Valiente 2010). 
 
 8 
 
Para explorar estas ideas se propusieron las siguientes hipótesis: 1) La riqueza y abundancia 
de especies asociadas será mayor bajo la proyección de las copas de especies arbustivas que 
en espacios abiertos; 2) La riqueza y abundancia de especies asociadas será distinta entre 
especies leñosas; 3) Las especies leñosas que presenten mayor altura, cobertura, densidad 
de la copa, longitud de las espinas y contenido de nitrógeno foliar presentarán también 
mayor riqueza y abundancia de especies asociadas. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Fijación de 
nitrógeno 
Las plantas fijadoras de nitrógeno pueden tener efectos particularmente 
fuertes en sus microhábitats y en las especies asociadas (Franco y Nobel 
1989). El nitrógeno, a través de la adición de hojarasca de Charmichaelia o 
en solución, aumentó la biomasa de las yemas de crecimiento y las 
concentraciones de nitrógeno foliar en tres especies de árboles, tanto en 
campo como en condiciones de invernadero (Bellingham et al. 2001). 
 
 
Espinescencia 
Diferentes tipos, tamaños y densidad de espinas ofrecen protección contra 
herbívoros potenciales, principalmente vertebrados. También pueden 
funcionar reduciendo el calor o estrés hídrico (Milton 1991, Cornelissen 
2003, Callaway 2007). 
 
 9 
2. Objetivo general 
Evaluar el efecto de seis caracteres funcionales de un conjunto de especies leñosas en la 
riqueza y abundancia de especies asociadas en el Valle de Zapotitlán de las Salinas, Puebla. 
Objetivos particulares 
a) Determinar el efecto de planta-nodriza comparando el número de especies y la 
abundancia de individuos debajo del dosel y en sitios abiertos, para 15 especies 
leñosas. 
b) Caracterizar variables funcionales de las especies leñosas a través de la medición de 
la altura máxima, cobertura, distancia a la primera ramificación, densidad de la 
copa, longitud de las espinas y contenido de nitrógeno foliar en 15 especies leñosas. 
c) Establecer la relación entre los caracteres funcionales de las especies leñosas y las 
condiciones microclimáticas bajo su dosel a través de la medición de la temperatura 
ambiental, humedad relativa del ambiente, temperatura del suelo y radiación 
fotosintéticamente activa (PAR) debajo del dosel de especies leñosas y en sitios 
abiertos. 
d) Determinar el efecto de la orientación e identidad de las especies leñosas sobre las 
condiciones microclimáticas bajo su dosel. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 10 
3. Materiales y Métodos 
Área de Estudio 
El área de estudio se encuentra dentro de los límites de la Reserva de la Biosfera Tehuacán-
Cuicatlán que posee una superficie total de 490,186 hectáreas y se ubica en el municipio de 
Zapotitlán Salinas, Puebla, cerca del “Jardín Botánico Helia Bravo”. Los sitios de muestreo 
se localizan al pie de ladera del Cerro Cuthá a 18°19´51.5″N, 97°27´04.7″W. La altitud va 
de 1437 a 1468 msnm. La precipitación promedio es de 380 mm anuales y la temperatura 
media anual es de 21° C (García 1973). El período lluvioso normalmente comienza a 
finales de Mayo y continúa hasta finales de Septiembre. Los huracanes pueden extender las 
lluvias hasta Octubre (Valiente 1991). El suelo es rocoso y poco profundo derivado 
principalmente de rocas sedimentarias y metamórficas. 
Esta provincia es parte de la región xerofítica mexicana y es la región árida y semiárida más 
meridional de México (Rzedowski 1978). Se presentan principalmente dos asociaciones 
vegetales, tetechera de Neobuxbaumia tetetzo y cardonal de Cephalocereus columna-
trajani, de acuerdo con Valiente-Banuet et al. (2000). Se eligió la tetechera de 
Neobuxbaumia tetezo tomando en cuenta que existe menor variación ambiental, esto con el 
objetivo de minimizar el efecto de variables no controladas. 
La tetechera de Neobuxbaumia tetetzo se encuentra principalmente en laderas con lutitas, 
entre los 700 y los 1500 m. Los estratos arbustivos y arbóreos van de 2 a 8 m de alto 
respectivamente, en donde las especies dominantes son Mimosa luisana, Agave karwinskii, 
A. marmorata, Bursera aloexylon, Ceiba aesculifolia var. parvifolia, Acacia coulteri, 
Cordia curassavica, Fouquieria formosa, Calliandra eriophylla, Ipomoea arborescens, 
Caesalpinia melanadenia, Castela erecta entre otras. 
Especies de estudio 
Se seleccionaron 15 especies de plantas leñosas dominantes para la medición de atributos 
funcionales, entre estas Parkinsonia praecox (Ruiz & Pav.) Hawkins, Prosopis laevigata 
(Humb. & Bonpl. ex Willd.) M.C. Johnst., Acacia constricta Benth., Mimosa luisana 
Brandegee, Caesalpinia melanadenia (Rose) Standl., Castela erecta Turpin y Lippia 
graveolens Kunth, han sido reportadas previamente como plantas nodrizas (Valiente-
https://es.wikipedia.org/wiki/Hip%C3%B3lito_Ruiz_L%C3%B3pez
https://es.wikipedia.org/wiki/Pav.
https://es.wikipedia.org/wiki/Hawkins
 
 11 
Banuet et al. 1991c; Flores-Martínez et al. 1994; Flores 2001; Rodríguez-Ortega y Ezcurra 
2000; Mandujano et al. 2002); mientras que las especies Acacia coulteri Benth., A. 
subangulata Rose, Aeschynomene compacta Rose, Senna wislizenii H.S. Irwin & Barneby, 
Bursera arida (Rose)Standl., B. biflora Standl., Ipomoea pauciflora M. Martens & 
Galeotti y Mascagnia parvifolia (A. Juss.) Nied., no se han reportado como nodrizas. Sin 
embargo, éstas últimas se eligieron para poder comparar la variación de atributos 
funcionales. 
Determinación del efecto planta nodriza: riqueza y abundancia de especies asociadas 
Para registrar la riqueza y la abundancia de especies asociadas a las plantas leñosas se 
ubicaron dos cuadrantes de 0.5 m², orientados al norte y al este, debajo del dosel de cada 
individuo de planta leñosa. El muestreo se realizó en 15 individuos de 15 especies leñosas. 
En cada cuadrante se registró el número de individuos por especie de planta perenne 
observada y su altura. Se ubicaron dos cuadrantes con las mismas dimensiones y 
orientaciones antes mencionadas fuera de la proyección del dosel de cada individuo, para 
poder comparar la riqueza y la abundancia de especies asociadas con los sitios en espacio 
abierto. Los cuadrantes bajo el dosel se colocaron adyacentes al tallo principal de las 
plantas leñosas, debido a que las condiciones microambientales en el borde de la sombra 
proyectada podían corresponder a una mezcla de condiciones entre las áreas abiertas y la 
proyección de las plantas y por lo tanto el efecto real sobre la riqueza de especies y su 
abundancia podría ser enmascarada por el efecto de borde (Badano y Cavieres 2006). 
Debido a la variación temporal de los muestreos se tomó la decisión de no incluir a las 
especies anuales para evitar efectos confusos o muestreo incompleto relacionado con la 
temporada (Soliveres et al. 2014). 
Registro de variables funcionales 
Se registraron los siguientes caracteres funcionales de las especies leñosas: altura máxima, 
cobertura, distancia a la primera ramificación, densidad de la copa, longitud de las espinas 
y contenido de nitrógeno foliar. Las variables de respuesta fueron la riqueza y abundancia 
de especies asociadas. 
 
 12 
Se realizaron seis muestreos de campo en los meses de abril, mayo, agosto y octubre de 
2015 y enero y marzo de 2016. Durante los muestreos se registraron atributos en 15 
individuos adultos para las 15 especies de plantas leñosas. Se seleccionaron individuos con 
copas aisladas para evitar la influencia de individuos cercanos y se marcaron con placas de 
aluminio para poder realizar mediciones posteriores. A continuación se presenta el método 
que se siguió para la medición de los caracteres. 
Cobertura: Se estimó como el área de una elipse, midiendo dos diámetros perpendiculares y 
utilizando la fórmula C= ((D1+D2)/4)² x , donde C= cobertura, D1= diámetro 1, D2= 
diámetro 2. 
Altura máxima: La diferencia entre la altura de los tejidos fotosintéticos más altos en la 
copa y la base de la planta. Se midió la altura máxima del follaje, no de las inflorescencias, 
frutos o semillas (Weiher et al. 1999; Cornelissen et al. 2003). 
Distancia a la primera ramificación: La distancia mínima entre la primera división del tallo 
principal y el nivel del suelo. 
Densidad de la copa: Como el número de contactos de las partes vivas de la planta con una 
vara de metal, colocada en la parte central de la planta. Esta se colocaba desde el nivel del 
suelo hasta donde terminaban los tejidos fotosintéticos más altos. 
Espinescencia: Se seleccionaron 3 espinas por cada individuo y se registró la longitud de 
las mismas para cada individuo (Cornelissen et al. 2003). 
Concentración de nitrógeno foliar: Se tomaron muestras de hojas expuestas completamente 
al sol, 3 hojas por individuo, de 5 individuos distintos para cada especie. Se envolvieron en 
papel y se guardaron en bolsas de papel para transportarlas. Se utilizó la técnica de análisis 
Kjeldahl incluyendo la digestión ácida, seguida de análisis colorimétricos (Cornelissen et 
al. 2003). Se procesaron tres muestras para cada especie y el valor promedio obtenido se 
incluyó como el contenido de nitrógeno foliar para cada individuo por especie. 
 
 13 
Registro de parámetros microambientales 
Debido a las limitaciones de tiempo y equipo no se pudieron realizar mediciones 
microclimáticas debajo de todos los individuos marcados o debajo de todas las especies en 
un solo momento, sin embargo, se realizaron mediciones en un mínimo de cinco individuos 
para diez especies leñosas. 
Se utilizaron tres sensores HOBO U23 Pro v2 Temperature/Relative Humidity Data Logger 
para la medición de temperatura ambiental (°C) y humedad relativa del aire (% de 
humedad relativa). Los sensores se colocaron debajo del dosel de las especies leñosas 
durante un mínimo de 3 minutos por planta. Se configuraron para realizar mediciones cada 
10 segundos y así poder maximizar el número de mediciones durante el período registrado. 
Con los datos del periodo registrado se calculó el promedio para cada parámetro. Se colocó 
un sensor al Norte y otro al Este debajo de la planta leñosa y otro más en espacio abierto sin 
ningún tipo de cobertura vegetal. Se realizaron correlaciones de los datos registrados por 
los sensores previo a su utilización en campo, esto para comparar las mediciones 
registradas por los distintos sensores y de ser necesario realizar correcciones en los 
resultados. La temperatura del suelo se registró con una pistola de haz infrarrojo 
OMEGASCOPE OS530HRE Handheld Infrared Thermometer con una emisividad del 
0.95. Se realizaron dos mediciones al norte y dos mediciones al este debajo del dosel de las 
especies leñosas, a través de cuadrantes de 30 cm por lado en los que se mantenía en 
funcionamiento el termómetro. Se registró la temperatura promedio para cada cuadrante. La 
radiación fotosintéticamente activa (PAR) se registró con un medidor de luz LI-COR LI-
250A y un sensor de luz PAR, LI-190R (μmol de fotones s-
1
 m
2
). Se registraron cinco 
mediciones comenzando desde la base del tronco del individuo y hacia fuera antes de llegar 
al borde. De estas mediciones se obtuvieron promedios para la orientación norte y este. 
Los datos de las variables ambientales se registraron durante la temporada de secas en el 
Valle de Zapotitlán, del 11 al 14 de Marzo de 2016. Se eligió la época de secas ya que se 
buscó que las condiciones ambientales fueran lo más homogéneas posibles para que el 
efecto en el cambio de las variables microambientales fuera atribuible a las especies 
nodriza en vez de al cambio en la hora del día o el tiempo atmosférico, que suelen ser muy 
variables en época de lluvias. La información se registró a partir de las 12:00 pm y hasta las 
 
 14 
3:30 pm. Con base en resultados de ensayos previos se observó que los valores de las 
variables ambientales permanecieron constantes durante este periodo de tiempo, lo que 
permitió diferenciar los cambios en las condiciones microambientales causados por las 
características funcionales de las especies leñosas de aquellos cambios asociados a la hora 
del día. Todas las especies leñosas bajo las cuales se midieron las variables ambientales 
tenían hojas presentes al momento de realizar las mediciones. 
4. Análisis estadísticos 
Para determinar si existían diferencias en la frecuencia de individuos registrados debajo de 
especies leñosas y en sitios abiertos se realizaron pruebas de X
2
 para cada una de las 
especies leñosas de manera independiente. Debido a que los datos no cumplieron con los 
supuestos de la prueba de 
 
X
2
 se utilizó la razón de máxima verosimilitud de X
2
, esta se 
utiliza cuando las frecuencias esperadas en alguna celda son < 5 o existen celdas con 
valores de < 1(McHugh 2013). 
Posteriormente, para cada especie leñosa se realizó un análisis de los residuales ajustados 
para conocer si el número de individuos de las especies beneficiadas fue mayor o menor 
que lo esperado por azar. Si el valor obtenido de residuales ajustados era ≤ 2 ó ≥ 2 se 
consideró que existe una frecuencia de individuos beneficiados menor o mayor, 
respectivamente, de la que seesperaría por azar para cada especie leñosa. Estos valores 
representan el número de desviaciones estándar alejadas de la media (Sharpe 2015). Este 
análisis se utilizó para comparar la preferencia de las especies beneficiadas entre las dos 
condiciones: bajo sombra y en espacios abiertos. 
Se comparó la riqueza y abundancia de las especies asociadas a la copa entre las diferentes 
especies leñosas a través de modelos lineales generalizados (GLM), utilizando una 
distribución de tipo Poisson y una función de enlace logarítmica para cada modelo. Para 
comparar entre las diferentes especies de nodrizas se realizaron pruebas post-hoc (con 
corrección de Bonferroni para comparaciones múltiples). 
Para evaluar el efecto de las variables funcionales sobre la riqueza y abundancia de especies 
asociadas se llevaron a cabo modelos lineales generalizados utilizando una distribución de 
tipo Poisson y una función de enlace logarítmica. Se incluyeron como efectos principales a 
 
 15 
la altura máxima, cobertura de la copa, distancia a la primera ramificación, longitud de las 
espinas, densidad de la copa y el contenido de nitrógeno foliar. Mientras que, como 
variables de respuesta se incluyeron el número de especies y la abundancia analizadas por 
separado. Se utilizó una regresión por pasos para seleccionar el modelo que mejor se 
ajustara a los datos. Para seleccionar el mejor modelo se usó el criterio de información 
Akaike (AIC). 
Se realizaron modelos lineales generalizados para probar el efecto de la especie, la 
orientación, la fecha de medición y la interacción entre la especie y la orientación sobre 
cada una de las variables ambientales: temperatura promedio del suelo, temperatura y 
humedad relativa del ambiente y radiación PAR. 
Se llevaron a cabo análisis multivariados incluyendo un análisis de componentes 
principales (PCA) donde se ordenaron las especies leñosas con base en sus caracteres 
funcionales (altura máxima, cobertura de la copa, altura a la primera ramificación, densidad 
de la copa, longitud de las espinas y nitrógeno foliar) y un análisis de redundancia (RDA) 
para estudiar los efectos de las variables microambientales y funcionales sobre la riqueza y 
abundancia de especies asociadas. 
Los análisis se realizaron con el software estadístico SPSS versión 22, para Mac Os (SPSS 
Inc., Chicago, Illinois, USA) y el ambiente de programación R 3.2.2 (The R Foundation for 
Statistical Computing Platform). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 16 
5. Resultados 
Determinación del efecto planta nodriza: riqueza y abundancia de especies asociadas.
 
Se observaron diferencias significativas entre la frecuencia de individuos debajo del dosel 
de especies leñosas y en sitios abiertos para 11 de las 15 especies estudiadas (Cuadro 2). 
Estas especies mostraron una mayor frecuencia de individuos asociados en los cuadrantes 
de 0.5 m², comparado con sitios abiertos. Únicamente Bursera arida, Ipomoea pauciflora, 
Mascagnia parvifolia y Mimosa luisana no mostraron diferencias bajo su dosel y en sitios 
abiertos. 
Cuadro 2. Resultados del análisis de la razón de máxima verosimilitud de X². Valor: 
Valores de razón de máxima verosimilitud para las 15 especies de leñosas estudiadas, gl: 
grados de libertad y P: valor de significancia de la prueba. En negritas se muestran los 
valores de P para la comparación entre sitios bajo el dosel y en espacios abiertos. 
 
Especie Valor gl P 
Acacia constricta 42.382 14 <0.001 
Acacia coulteri 75.997 19 <0.001 
Acacia subangulata 30.523 17 0.023 
Aeschynomene compacta 29.481 12 0.003 
Bursera arida 20.315 14 0.121 
Bursera biflora 33.867 18 0.013 
Caesalpinia melanadenia 26.890 15 0.030 
Castela erecta 39.638 15 <0.001 
Ipomoea pauciflora 29.683 19 0.560 
Lippia graveolens 24.155 13 0.030 
Mascagnia parvifolia 14.548 8 0.069 
Mimosa luisana 26.715 17 0.062 
Parkinsonia praecox 31.982 15 0.006 
Prosopis laevigata 117.175 21 <0.001 
Senna wislizeni 34.263 19 0.017 
 
 17 
Se registró un total de 47 especies perennes bajo el dosel de las 15 especies leñosas. Las 
especies perennes pertenecieron a 42 géneros y 23 familias, siendo Cactaceae y Fabaceae 
las familias mejor representadas con 10 y 8 especies respectivamente. Se encontró que la 
riqueza de especies beneficiadas fue significativamente distinta entre especies leñosas (X 
2 
= 88.65, g.l. = 14, P ˂0.001) (Figura 1). Las especies leñosas que presentaron el promedio 
más alto de especies asociadas fueron Parkinsonia praecox, Acacia coulteri y Prosopis 
laevigata con más de 3 especies beneficiadas en promedio por cuadrante de 0.5m², 
contrastando con especies como Aeschynomene compacta y Mascagnia parvifolia que 
presentaron en promedio menos de una especie asociada por cuadrante. La abundancia de 
especies asociadas fue significativamente distinta entre especies leñosas (X 
2 
= 349.54, g.l. 
= 14, P ˂0.001) (Figura 2). De manera similar a la riqueza, las especies leñosas que mayor 
abundancia de individuos asociados presentaron fueron Parkinsonia praecox, Acacia 
coulteri y Prosopis laevigata. En el otro extremo Mascagnia parvifolia y Aeschynomene 
compacta fueron las especies que menos abundancia de individuos asociados presentaron. 
Los valores de residuales ajustados positivos (>2) indicaron que hubo más individuos de 
especies beneficiadas bajo el dosel de algunas especies leñosas de lo que se esperaría si se 
distribuyeran de manera aleatoria (Cuadro 3). Mammillaria carnea se presentó con mayor 
frecuencia en la condición de sombra comparada con el espacio abierto y presentó una 
preferencia por la sombra de especies leñosas como Acacia constricta, Castela erecta, 
Parkinsonia praecox y Prosopis laevigata. Por otro lado, especies como Mammillaria 
sphacelata, Hechtia podantha y Neobuxbaumia tetetzo mostraron una preferencia por la 
condición de sombra bajo Acacia coulteri (Cuadro 3). 
 
 
 
 
 
 
 
 18 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 1. Promedio de riqueza de especies beneficiadas por especie leñosa. Especies: 
Aec=Aeschynomene compacta, Mp= Mascagnia parvifolia, Ip= Ipomoea pauciflora, Cm= 
Caesalpinia melanadenia, Lp= Lippia graveolens, Ba= Bursera arida, As= Acacia subangulata, 
Ac= Acacia constricta, Ml= Mimosa luisana, Sw= Senna wislizenii, Ce= Castela erecta, Bb= 
Bursera biflora, Pp= Parkinsonia praecox, Aa= Acacia coulteri, Pl= Prosopis laevigata. El círculo 
negro y las barras representan la media ±1 error estándar. Las barras con diferentes letras indican 
diferencias significativas (p < 0.001). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 19 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 2. Abundancia de especies beneficiadas. Especies: Aec=Aeschynomene compacta, Mp= 
Mascagnia parvifolia, Ip= Ipomoea pauciflora, Cm= Caesalpinia melanadenia, Lp= Lippia 
graveolens, Ba= Bursera arida, As= Acacia subangulata, Ac= Acacia constricta, Ml= Mimosa 
luisana, Sw= Senna wislizenii, Ce= Castela erecta, Bb= Bursera biflora, Pp= Parkinsonia praecox, 
Aa= Acacia coulteri, Pl= Prosopis laevigata. El círculo y las barras representan la media ±1 error 
estándar. Las barras con diferentes letras indican diferencias significativas (p < 0.001). 
 
 
Cuadro 3. Asociación entre especies leñosas y beneficiadas donde se encontraron valores 
de residuales ajustados  2 para las especies beneficiadas. 
Especie leñosa Especie beneficiada Residuales ajustados 
Acacia constricta Mammillaria carnea 2.903 
Acacia coulteri Hechtia podantha 2.124 
 Mammillaria sphacelata 2.052 
 Neobuxbaumia tetetzo 2.165 
Aeschynomene compacta Agave macroacantha 2.029 
Castela erecta Mammillaria carnea 2.568 
Parkinsonia praecox Mammillaria carnea 2.940 
Prosopis laevigata Mammillaria carnea 5.567 
 Agave marmorata 2.269 
 
 20 
Caracterización funcional de las especies leñosas 
El análisis de componentes principales (PCA) explicó un total de 60.16 % de la varianzaen 
los dos primeros componentes principales. Las variables con las cargas más altas en el eje 
principal 1 fueron la altura máxima (0.60), cobertura (0.56) y contenido de nitrógeno foliar 
(0.49), para el eje principal 2 fueron la altura a la primera ramificación (0.58), la longitud 
de las espinas (0.55) y la densidad de la copa (0.48). Con base en estas variables se 
ordenaron por un lado especies como Parkinsonia praecox, Acacia coulteri, Prosopis 
laevigata y Senna wislizeni que presentan mayor altura, cobertura y contenido de nitrógeno 
foliar (Figura 3). En el lado opuesto se ordenan especies con características contrastantes: 
menor tamaño y menor contenido de nitrógeno foliar, como Mascagnia parvifolia, Lippia 
graveolens y Caesalpinia melanadenia (Figura 3). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 3. Diagrama de ordenación que muestra el resultado del análisis de componentes 
principales que incluyó a las especies leñosas y sus caracteres funcionales. 
 
 21 
Caracteres funcionales y su relación con la riqueza y abundancia de especies 
asociadas 
El modelo que mejor se ajustó a los datos para la riqueza de especies beneficiadas incluyó 
las variables de cobertura, densidad de la copa y contenido de nitrógeno foliar las cuales 
tuvieron un efecto significativo sobre la riqueza de especies (Cuadros 4 y 5). 
 
Cuadro 4. Selección de modelos basados en el menor valor del criterio de información de Akaike 
(AIC). El signo + indica la inclusión de la variable en el modelo, por el contrario el signo – indica la 
ausencia de la variable en el modelo. El mejor modelo para explicar la riqueza de especies incluyó a 
la cobertura, densidad de la copa y contenido de nitrógeno foliar como variables funcionales. 
Altura 
máxima 
Cobertura 
Altura a la 1a 
ramificación 
Densidad de 
copa 
Longitud de 
espinas 
Nitrógeno 
foliar 
Valor de AIC 
+ + + + + + 657.45 
+ + - + + + 655.56 
- + - + + + 654.56 
- + - + - + 653.6 
 
 
Cuadro 5. Resumen del modelo lineal generalizado con las variables funcionales, cobertura, 
densidad de copa y nitrógeno foliar incluidas como efectos principales sobre la riqueza de especies 
asociadas. Se muestran el valor del estimado, error estándar (E.E), valor de z y significancia 
estadística (P) para cada variable. 
 
El mejor modelo explicativo para la abundancia de especies beneficiadas incluyó la 
cobertura, altura a la primera ramificación, densidad de la copa y contenido de nitrógeno 
foliar (Cuadro 6 y 7). 
 
 
 
 Estimado E.E z P 
 (Intercepto) -0.381268 0.210745 -1.809 0.07 
 Cobertura 0.030192 0.008237 3.665 < 0.001 
 Densidad copa 0.063915 0.029225 2.187 <0.028 
 Nitrógeno foliar 0.239849 0.072639 3.302 <0.001 
 
 22 
Cuadro 6. Selección de modelos basados en el valor del criterio de información de Akaike (AIC). 
El signo + indica la inclusión de la variable en el modelo, por el contrario el signo – indica la 
ausencia de la variable en el modelo. El mejor modelo para explicar la abundancia de especies 
incluyó a la cobertura, la altura a la primera ramificación, densidad de la copa y nitrógeno foliar 
como variables funcionales. 
 
Cuadro 7. Resumen del modelo lineal generalizado con las variables cobertura, altura a la primera 
ramificación, densidad de copa y nitrógeno foliar incluidas como efectos principales sobre la 
abundancia de especies asociadas. Se muestran el valor del estimado, error estándar, valor de z y 
significancia estadística (P) para cada variable. 
 
Parámetros microambientales 
Se encontró un efecto significativo de la identidad de la especie leñosa sobre la temperatura 
promedio del suelo (X 
2 
= 17.582, g.l. = 9, P = 0.04). Los promedios de temperatura del 
suelo más altos se registraron bajo la copa de Mascagnia parvifolia y Mimosa luisana, con 
44.38 y 41.56 C respectivamente. Por el contrario, Prosopis laevigata y Acacia constricta 
presentaron los promedios de temperatura del suelo más bajos, con 31.07 y 31.31 °C 
respectivamente (Figura 4). En espacio abierto se presentaron temperaturas mínimas 
promedio de 33.9 ºC y máximas de 62.5 ºC (Figura 5). La fecha de medición no presentó 
un efecto significativo sobre la temperatura del suelo (X 
2 
= 1.667, g.l = 2, P = 0.434), 
tampoco la orientación (norte y este) de los cuadrantes (X 
2 
= 0.617, g.l. = 1, P = 0.432). 
 
Altura 
máxima 
Cobertura 
Altura a la 1a 
ramificación 
Densidad 
de copa 
Longitud 
de espinas 
Nitrógeno 
foliar 
Valor de 
AIC 
+ + + + + + 1062.67 
+ + + + - + 1060.68 
- + + + - + 1058.9 
 Estimado E.E. z P 
 (Intercepto) -0.684990 0.170653 -4.014 <0.001 
 Cobertura 0.043750 0.005468 8.001 <0.001 
 1a ramificación 0.592188 0.163837 3.614 <0.001 
 Densidad copa 0.092999 0.021064 4.415 <0.001 
 Nitrógeno foliar 0.533515 0.052546 10.153 <0.001 
 
 23 
De manera similar la identidad de la especie leñosa tuvo un efecto significativo sobre la 
radiación PAR medida debajo de la copa (X 
2 
= 38.477, g.l. = 9, P < 0.001). Los promedios 
más altos de radiación se presentaron bajo Caesalpinia melanadenia y Mascagnia 
parvifolia con 1117.03 y 1129.33 μmol/s-
1
 m
2
 respectivamente, mientras que las especies 
que mostraron los promedios más bajos de radiación fueron Lippia graveolens con 574.35 
μmol/s-
1
 m
2
, Castela erecta con 672.91 μmol/s-
1
 m
2
 y Acacia coulteri con 694.43 μmol/s-
1
 
m
2
 (Figura 6). En espacios abiertos se presentaron valores mínimos promedio de 1472 y 
máximos de 2026 (μmol/s-
1
 m
2
) (Figura 7). La fecha de medición y la orientación de los 
cuadrantes no tuvieron un efecto significativo sobre la radiación PAR (X 
2 
= 4.854, g.l. = 2, 
P = 0.88; X
2 
= 0.121, g.l. = 1, P = 0.72). 
 
La temperatura y humedad ambiental fueron significativamente distintas debajo de las 
especies leñosas (X 
2 
= 652.2, g.l = 9, P = < 0.001, X 
2 
= 576.35, g.l = 9, P = <0.001) 
(Figuras 8 y 10). La orientación de los cuadrantes no presentó un efecto significativo sobre 
la temperatura pero sí sobre la humedad ambiental (X 
2
= 217.67, g.l=1, P = <0.001). 
Mimosa luisana y Mascagnia parvifolia presentaron los promedios de temperatura más 
altos, 34.14 y 35.22 C respectivamente, por el contrario, las especies que mostraron los 
promedios más bajos de temperatura ambiental fueron Acacia coulteri con 31.97 C y 
Parkinsonia praecox con 32.12 C. La fecha y hora de medición tuvieron un efecto 
significativo sobre la temperatura ambiental (X 
2 
= 919.03, g.l = 2, P = <0.001; X 
2 
= 9.71, 
g.l = 2, P = <0.005) y sobre la humedad ambiental (X 
2 
= 1258.60, g.l = 2, P <0.001, X 
2 
= 
395.02, g.l = 2, P = <0.001); 
 
 
 
 
 
 
 
 24 
 
 
Figura 4. Diagramas de caja que muestran la temperatura del suelo debajo de cada especie 
leñosa. 
 
 
Figura 5. Diagramas de caja que muestra la temperatura del suelo en espacio abierto. 
 
 
Senna 
wislizeni
Prosopis 
laevigata
Parkinsonia 
praecox
Mimosa 
luisana
Mascagnia 
parvifolia
Lippia 
graveolens
Castela 
erecta
Caesalpinia 
melanadenia
Acacia 
coulteri
Acacia 
constricta
 
 
 
 
 T
em
p
er
a
tu
ra
 
d
el
 s
u
el
o
 (
°C
)
60
40
20
0
Senna 
wislizeni
Prosopislaevigata
Parkinsonia 
praecox
Mimosa 
luisana
Mascagnia 
parvifolia
Lippia 
graveolens
Castela 
erecta
Caesalpinia 
melanadenia
Acacia 
coulteri
Acacia 
constricta
 
 
 
T
em
p
er
a
tu
ra
 d
e
l 
su
el
o
 (
˚C
)
60
40
20
0
 
 25 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 6. Diagramas de caja que muestran la radiación PAR debajo de cada especie leñosa. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 7. Diagramas de caja que muestran la radiación PAR en espacio abierto. 
 
 
 26 
 
Figura 8. Diagramas de caja que muestran la temperatura ambiental debajo de cada especie 
leñosa. 
 
 
 
Figura 9. Diagramas de caja que muestran la temperatura ambiental en espacio abierto 
Senna 
wislizeni
Prosopis 
laevigata
Parkinsonia 
praecox
Mimosa 
luisana
Mascagnia 
parvifolia
Lippia 
graveolens
Castela 
erecta
Caesalpinia 
melanadenia
Acacia 
coulteri
Acacia 
constricta
 
 
 
 
 
 
T
em
p
e
ra
tu
ra
 a
m
b
ie
n
ta
l 
(˚
C
)
50
40
30
20
10
0
Senna 
wislizeni
Prosopis 
laevigata
Parkinsonia 
praecox
Mimosa 
luisana
Mascagnia 
parvifolia
Lippia 
graveolens
Castela 
erecta
Caesalpinia 
melanadenia
Acacia 
coulteri
Acacia 
constricta
 
 
 
 
 T
em
p
e
ra
tu
ra
 a
m
b
ie
n
ta
l 
 (
˚C
)
40
30
20
10
0
 
 27 
 
 
Figura 10. Diagramas de caja que muestran la humedad ambiental debajo de cada especie 
leñosa. 
 
Figura 11. Diagramas de caja que muestran la humedad ambiental en espacio abierto 
 
Senna 
wislizeni
Prosopis 
laevigata
Parkinsonia 
praecox
Mimosa 
luisana
Mascagnia 
parvifolia
Lippia 
graveolens
Castela 
erecta
Caesalpinia 
melanadenia
Acacia 
coulteri
Acacia 
constricta
 
 
 
 
 
H
u
m
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d
a
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m
b
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n
ta
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 (
%
)
40
30
20
10
0
Senna 
wislizeni
Prosopis 
laevigata
Parkinsonia 
praecox
Mimosa 
luisana
Mascagnia 
parvifolia
Lippia 
graveolens
Castela 
erecta
Caesalpinia 
melanadenia
Acacia 
coulteri
Acacia 
constricta
 
 
H
u
m
ed
a
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 a
m
b
ie
n
ta
l 
 (
%
)
40
30
20
10
0
 
 28 
En el diagrama de ordenación que se obtuvo del análisis de redundancia (RDA) (Figura 
12), las flechas azules representan a las variables ambientales y funcionales. Los sitios (sit) 
representan a los individuos de especies leñosas de los cuales se obtuvieron los datos 
microambientales y funcionales. Finalmente como variables de respuesta se muestran en 
letras rojas a la abundancia y riqueza de especies asociadas. El coseno de los ángulos entre 
los vectores muestra la correlación entre las variables que éstos representan. Los ángulos 
cercanos a 90° grados entre vectores, es decir casi ortogonales, representan muy poca 
correlación entre las variables. Por el contrario, a menor ángulo entre los vectores, mayor 
grado de correlación entre variables. Por último, si entre los vectores se presenta un ángulo 
cercano a los 180° sugiere una fuerte correlación negativa entre las variables, lo que 
significa que las direcciones de incremento son opuestas entre sí. La dirección de las 
flechas representa la dirección de cambio de las variables ambientales y funcionales, la 
longitud de los vectores indica el grado en el que cada variable ambiental y funcional 
representa a las variables de respuesta. 
 
Las variables funcionales de las plantas leñosas que mostraron mayor correlación con la 
abundancia de especies asociadas fueron la altura, cobertura de la planta nodriza y el 
contenido de nitrógeno foliar. La riqueza de especies asociadas mostró una fuerte 
correlación con la densidad de la copa. La dirección de crecimiento de las variables 
ambientales como temperatura y humedad ambiental, PAR y temperatura del suelo fue 
contraria a la dirección de crecimiento de las variables funcionales como la altura máxima, 
la cobertura y el contenido de nitrógeno foliar. Lo anterior significa que a mayor cobertura, 
altura y contenido de nitrógeno foliar en la nodriza se presenta menor temperatura 
ambiental, menor temperatura del suelo y menor cantidad de luz bajo su copa. El porcentaje 
acumulado de varianza explicada en los dos primeros ejes del RDA para los datos de 
diversidad de especies asociadas (riqueza y abundancia) fue de 49%. Se incluyeron las 
variables microambientales medidas en ambas orientaciones (N y E) debido a que el 
modelo incrementó la varianza explicada al incluirlas. 
 
 
 
 
 29 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 12. Diagrama de ordenación que muestra el resultado del análisis de redundancia 
entre la riqueza y abundancia de especies como variables de respuesta (en letras rojas) y las 
variables funcionales y microambientales como variables explicativas. Las abreviaturas N y 
E, refieren las orientaciones de medición norte y este, respectivamente, de las variables 
microambientales; Tamb, temperatura ambiental; PAR, radiación fotosintéticamente activa; 
Tsuelo, temperatura del suelo; sit, número de individuo de planta leñosa. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 30 
6. Discusión 
Los resultados muestran la presencia de interacciones positivas del tipo planta-nodriza entre 
las especies estudiadas que se ubican en las laderas del Cerro Cuthá, lo que destaca la 
importancia de esta interacción para la estructura de la comunidad de plantas en el Valle de 
Zapotitlán. Una elevada proporción de las especies leñosas funcionan como sitios de 
resguardo para otras especies de plantas, como Prosopis laevigata, Parkinsonia praecox, 
Castela erecta, Acacia constricta, Caesalpinia melanadenia y Lippia graveolens que han 
sido reportadas de manera independiente como plantas nodrizas (Valiente-Banuet et al. 
1991c; Flores-Martínez et al. 1994; Flores 2001; Rodríguez-Ortega y Ezcurra 2000; 
Mandujano et al. 2002). En este estudio se reafirma su función como nodrizas y la 
importancia de estas especies a nivel comunitario en ecosistemas semi-áridos. Por otro 
lado, especies como Acacia coulteri, Acacia subangulata, Aeschynomene compacta, Senna 
wislizenni y Bursera biflora mostraron un efecto nodriza que no había sido reportado 
anteriormente para estas especies, sugiriendo que esta interacción es más generalizada de lo 
que se le considera en el sitio de estudio e involucra un mayor número de especies leñosas 
que pueden funcionar como nodrizas así como más especies asociadas o beneficiadas. 
Soliveres et al. (2014) menciona la existencia de comunidades que se encuentran 
principalmente dominadas por un tipo de nodriza, como algunos pastizales, y comunidades 
con mayor riqueza de especies arbustivas que funcionan varias de ellas como plantas 
nodrizas. Valiente-Banuet (2007) menciona que este patrón de varias plantas nodrizas se 
observa hacia la tetechera de N. mezcalaensis. En el área de estudio del presente trabajo 
también se encontró que la función de nodricismo se distribuye entre diversas especies 
leñosas. De acuerdo con la “hipótesis de seguro” o “insurance hypothesis” la biodiversidad 
asegura a los ecosistemas contra la disminución de sus funciones ecológicas, ya que 
muchas especies proveen mayores garantías de que algunas de ellas se mantendrán 
funcionando incluso si otras fallan (Yachi y Loreau 1999). La diversidad de especies que 
pueden desempeñar el papel de nodrizas en el sitio de estudio estaría entonces asegurando 
la continuidad del proceso de facilitación así como el mantenimiento de la diversidad del 
ecosistema. 
 
 
 
 31 
Con respecto a la especificidad de las asociaciones Maarten (2012) menciona que algunas 
especies beneficiadas tienen un mayor rango de tolerancia al estrés mientras que otras 
dependen de la facilitación de las nodrizas para establecerse de manera exitosa, lo que 
podría explicar la presencia de especies asociadas bajo diferentes nodrizas y por otro lado 
especies asociadas a una nodriza en particular. Por ejemplo, en el sitio de estudio se 
observaron especiesbeneficiadas que no mostraron preferencia por condiciones de sombra 
entre especies leñosas y se encontraron asociadas a varias plantas nodrizas, como en el caso 
de Mammillaria carnea. Otras, por el contrario, se encontraron únicamente debajo de una 
nodriza particular, como en el caso de Neobuxbaumia tetetzo, que se encontró con mayor 
frecuencia debajo del dosel de Acacia coulteri. Los resultados anteriores sugieren la 
existencia de microhábitats más propicios para ciertas especies asociadas que dependen de 
las características específicas de la planta nodriza involucrada en la interacción. La 
diversidad de especies que pueden desempeñar el rol de nodrizas en el sitio de estudio 
representa entonces un variado mosaico de condiciones microambientales en las que 
podrían establecerse las especies beneficiadas de acuerdo con sus requerimientos 
fisiológicos. Con base en los resultados obtenidos podemos observar con mayor detalle la 
especificidad de las interacciones positivas entre diferentes especies de plantas en 
ambientes semiáridos como el Valle de Zapotitlán. 
La variación en la diversidad de especies asociadas se relacionó de manera significativa con 
la cobertura, la densidad de la copa y el contenido de nitrógeno foliar, además de la altura a 
la primera ramificación para el caso específico de la abundancia. Al aumentar la cobertura, 
densidad de la copa y contenido de nitrógeno foliar, se encontró mayor diversidad de 
especies asociadas, mientras que a mayor altura a la primera ramificación se registró menor 
diversidad de especies asociadas. Por ejemplo, la diversidad de especies asociadas fue 
mayor bajo Acacia coulteri, Prosopis laevigata y Parkinsonia praecox, que presentaron los 
valores más altos de cobertura, densidad de la copa y contenido de nitrógeno foliar. Estos 
caracteres funcionales, a su vez, están directamente relacionados con la modificación de las 
condiciones microambientales que las especies nodrizas generan, como puede comprobarse 
al observar que las tres especies mencionadas mostraron los valores más bajos de 
temperatura del suelo y temperatura y humedad ambiental. Debajo del dosel de Acacia 
 
 32 
coulteri se registraron además los valores más bajos de radiación PAR. Las especies 
leñosas con los valores más bajos de riqueza y abundancia de especies asociadas fueron 
Mascagnia parvifolia, Aeschynomene compacta e Ipomoea pauciflora, que presentaron 
poca cobertura, baja densidad de la copa y bajo contenido de nitrógeno foliar. Debajo del 
dosel de Mascagnia parvifolia, se registraron los valores más altos de temperatura del 
suelo, radiación PAR y temperatura ambiental. 
En el análisis de redundancia, la altura máxima de las especies leñosas mostró una fuerte 
correlación con la abundancia de especies asociadas, sin embargo los modelos lineales 
generalizados mostraron que este efecto no fue significativo. Se ha relacionado a la altura 
con la habilidad competitiva del individuo, con su efecto sobre la productividad primaria y 
el microclima que genera (Cornellisen y Moles et al. 2009), con el incremento en la riqueza 
de especies que crecen debajo en ambientes limitantes como la tundra. No obstante, en este 
estudio no se encontró un efecto de esta variable sobre la diversidad de especies asociadas. 
La cobertura de las plantas leñosas fue un rasgo más informativo que la altura de éstas, lo 
que podría sugerir que para las especies asociadas es más importante la cantidad de sombra 
en términos de área provista directamente debajo de la copa que una especie nodriza que 
alcance una altura mayor pero cuya cobertura sea mínima. Los resultados obtenidos en este 
estudio coinciden con antecedentes que señalan que la estructura de las plantas leñosas, y 
en particular la estructura de la copa es importante para su función como nodriza (Lajtha y 
Schlesinger 1986; Suzán et al 1996; Tewksbury 2001; Funk et al 2008; Castillo-Landero y 
Valiente-Banuet 2010). 
Además de las características morfológicas de la copa, el contenido de nitrógeno foliar 
también resultó ser importante para la función nodriza de las diferentes especies leñosas, a 
mayor contenido de nitrógeno foliar mayor número de especies e individuos asociados. En 
este estudio no se realizaron mediciones directas de nitrógeno en el suelo, sin embargo, la 
cantidad presente en las hojas parece ser un buen indicador de la diversidad de especies 
asociadas que pueden albergar las nodrizas. La presencia de especies fijadoras de nitrógeno 
se ha relacionado previamente con su capacidad para facilitar el crecimiento de otras 
plantas al aumentar el contenido de nitrógeno en el suelo, como lo reportaban Franco y 
Nobel en 1989 y otros autores posteriormente (Facelli y Brock, 2000; Bellingham, 2001; 
 
 33 
Callaway, 2007). Otros estudios han demostrado de manera experimental que la adición de 
hojarasca de especies fijadoras de nitrógeno puede aumentar la biomasa de las raíces y el 
contenido de nitrógeno foliar en las especies sobre las cuales se aplica (Camargo-Ricalde y 
Dhillion, 2003). Lo anterior sugiere que el contenido de nitrógeno foliar que aporta la 
hojarasca de las especies leñosas puede modificar la fertilidad del suelo y a su vez, en 
conjunto con las características estructurales, crear condiciones propicias para el 
establecimiento de otras especies de plantas. La especie leñosa Castela erecta, por ejemplo, 
ha sido reportada como nodriza en estudios previos (Valiente-Banuet et al. 1991ª; Cardel et 
al. 1997) y también presentó una mayor frecuencia de individuos asociados en el presente 
estudio, sin embargo, su contenido de nitrógeno foliar fue bajo comparado con otras 
especies leñosas y esto podría explicar por qué a pesar de modificar de manera importante 
el microclima debajo de su copa no fue una de las especies que albergó mayor diversidad 
de especies. Por otro lado, la variación en el contenido de nitrógeno foliar en las especies de 
la familia Fabaceae sugiere que pertenecer a esta familia no supone la presencia de mayor 
contenido de nitrógeno foliar comparado con otras especies. Por ejemplo, en Caesalpinia 
melanadenia se encontraron los niveles más bajos de nitrógeno foliar entre todas las 
especies leñosas analizadas. 
Debido a que la protección contra la herbivoría es uno de los mecanismos de facilitación 
para algunas especies, podría esperarse que la longitud de las espinas de las especies 
leñosas tendría un efecto de protección ante los herbívoros, o lo que Callaway (2007) llama 
“defensa compartida”, sin embargo, no se encontró ningún efecto de este rasgo sobre la 
diversidad de especies asociadas. Lo anterior a pesar de que se logró capturar la variación 
de este rasgo entre las diversas especies leñosas, desde las especies que no tienen espinas 
como Caesalpinia melanadenia, Mascagnia parvifolia, Lippia graveolens, hasta Castela 
erecta que presentó las espinas más grandes. La protección contra la herbivoría podría 
representar un beneficio de asociarse a otra especie, sin embargo, el mecanismo de 
protección podría ser distinto al propuesto aquí. La producción de compuestos secundarios 
y la reducción en la palatabilidad se han considerado, además de la presencia de espinas, 
como rasgos relacionados con la protección de la herbivoría en especies asociadas (Smit et 
al. 2006; Barbosa et al. 2009; Bee et al. 2009). Investigar, por lo tanto, qué rasgos de las 
 
 34 
especies leñosas facilitan el crecimiento de otras especies al reducir de manera significativa 
la herbivoría ayudaría a entender mejor los patrones de asociación de especies que se 
observan. 
La información anterior, en conjunto, brinda un panorama más amplio y más detallado de 
las relaciones ecológicas presentes en la comunidad de plantas del Valle de Tehuacán-
Cuicatán y específicamente del Valle de Zapotitlán y de las implicaciones de la facilitación 
sobre la biodiversidad en este tipo de ecosistemassemi-áridos. También permite discernir 
con mayor claridad el porqué de los patrones de asociación de especies que son observados 
en el área de estudio. 
A partir de esta información pueden plantearse nuevas preguntas e hipótesis como las 
relacionadas con la posibilidad de estudiar estos hallazgos en otras comunidades vegetales 
cercanas y evaluar si estos patrones se repiten o si éstos varían espacialmente. También 
surgen preguntas acerca de la estabilidad de estas relaciones ecológicas en un contexto de 
cambio global en donde las condiciones ambientales se están viendo modificadas 
rápidamente y continuarán con esta tendencia. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 35 
7. Conclusiones 
Se corroboró la presencia de interacciones positivas del tipo planta-nodriza en una elevada 
proporción de especies leñosas estudiadas de la comunidad de plantas del Valle de 
Zapotitlán. Algunas de estas especies no habían sido reportadas como nodrizas por lo que 
las implicaciones de las interacciones positivas entre plantas, para la biodiversidad a nivel 
comunitario, podrían ser aún mayores. Fue posible profundizar en el conocimiento del 
sistema al encontrar relaciones planta-nodriza especie dependientes y otras generalistas. 
Las especies leñosas que mostraron un mejor desempeño como nodrizas compartían un 
conjunto de caracteres como mayor cobertura, mayor densidad de la copa y mayor 
contenido de nitrógeno foliar, las dos primeras relacionadas con la modificación de las 
condiciones microambientales bajo las nodrizas y el nitrógeno posiblemente con la 
modificación de la fertilidad del suelo. No todos los caracteres propuestos mostraron un 
efecto sobre la diversidad de especies asociadas, entre estos la altura máxima y la presencia 
de espinas. 
Por otra parte, la variación de los atributos funcionales se relacionó con la variación de la 
diversidad de especies asociadas. La relación sinérgica de estos caracteres parece traducirse 
en un mejor desempeño de las especies nodrizas, evaluado en términos de riqueza y 
abundancia de especies asociadas. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 36 
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