Aproximacion-experimental-de-la-sucesion-microbiana--la-dinamica-del-nitrogeno-en-un-microcosmos

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA 
DE MÉXICO
DOCTORADO EN CIENCIAS 
BIOMÉDICAS
INSTITUTO DE ECOLOGÍA
Aproximación experimental de la sucesión microbiana: la 
dinámica del nitrógeno en un microcosmos
TESIS
QUE PARA OPTAR POR EL GRADO DE:
DOCTORA EN CIENCIAS
P R E S E N T A :
NGUYEN ESMERALDA LÓPEZ LOZANO
DIRECTORA DE TESIS: 
DRA. VALERIA SOUZA SALDIVAR, Instituto de Ecología
MIEMBROS DEL COMITE TUTOR: 
DR. FELIPE GARCIA OLIVA, Centro de Investigaciones en Ecosistemas. 
DR. WILHEM HANSBERG TORRES, Instituto de Fisiología Celular.
México, D.F. Enero 2013
 
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Aproximación experimental de la sucesión microbiana: la dinámica del 
nitrógeno en un microcosmos
M en C. Nguyen Esmeralda López Lozano
Instituto de Ecología UNAM
nguyenesme@gmail.com
Esta tesis de Doctorado se realizó bajo la dirección del la Dra. Valeria Souza Saldívar en el 
Departamento de Ecología Evolutiva del Instituto de Ecología en la Universidad Nacional Autónoma 
de México.
El Comité Tutoral que asesoró el desarrollo de esta tesis estuvo formado por:
Dra. Valeria Souza Saldívar, Instituto de Ecología, UNAM.
Dr. Felipe García Oliva, Centro de Investigaciones en Ecosistemas, UNAM.
Dr. Wilhem Hansberg Torres, Instituto de Fisiología Celular, UNAM.
El desarrollo de esta tesis doctoral fue financiado por la beca de doctorado CONACyT (48810), por los 
proyectos “Cuatrocienegas como sistema modelo para determinar el efecto del cambio climático global 
en los ciclos de C y N” (SEMARNAT 2006-CO1-23459) y “Conocimiento y conservación de la 
biodiversidad del sistema Churince, Cuatro Ciénegas, Coahuila” (Alianza WWF-Fundación Carlos 
Slim OL039) 
mailto:nguyenesme@gmail.com
Agradecimientos académicos
Agradezco a la Dra. Valeria Souza Saldivar quien dirigió la realización de esta tesis doctoral. Al 
Dr. Luis Eguiarte Fruns por codirigir extraoficialmente esta tesis. Al Dr. Felipe García Oliva miembro 
de mi comité tutorial por la orientación en la parte biogeoquimica del proyecto y por la ayuda en el 
procesamiento de los análisis de suelo. Al Dr. Wilhem Hansberg Torres también miembro de mi comité 
tutorial. A la Dra. Karla Heidelberg por sus aportaciones para la realización del proyecto de sucesión 
microbiana.
Agradezco especialmente a los técnicos que me auxiliaron durante la realización del proyecto. A Laura 
Espinoza Asuar por la asesoría y ayuda en el trabajo de biología molecular. A Erika Aguirre Planter por 
el apoyo logístico en el laboratorio. A Rodrigo Velázquez-Durán, Maribel Nava-Mendoza y Celeste 
Martínez Piedragil por la asistencia en los análisis biogeoquímicos de los suelos. A Rodrigo González 
Chauvet por su ayuda en la colecta de las muestras. 
Agradezco a todos los miembros del laboratorio de Evolución Molecular y Experimental del Instituto 
de Ecología UNAM, así como a los miembros del laboratorio de Biogeoquímica de Suelos del CIEco 
UNAM que me asistieron en la colecta de las muestras de suelo. A Germán Bonilla Rosso, Jaime Gasca 
Pineda y William C. Nelson por su asistencia en la parte bioinformatica. A Fausto Rene Beamonte 
Barrientos por la asesoría en los análisis estadísticos. A Cristine Rooks y Santiago Ramírez Barahona 
por las correcciones gramáticas del ingles en los artículos.
Agradezco a los miembros del jurado: Dra. Esperanza Martinez Romero, Dr. David Romero Camarena, 
Dr. Miguel Martinez Ramos y en especial al Dr. Julio Campo Alves cuyos comentarios mejoraron 
substancialmente el escrito de la tesis.
Agradezco a todas las fuentes de financiamiento para la realización de esta tesis doctoral: beca 
CONACyT (48810), proyectos “Cuatrocienegas como sistema modelo para determinar el efecto del 
cambio climático global en los ciclos de C y N” (SEMARNAT 2006-CO1-23459) y “Conocimiento y 
conservación de la biodiversidad del sistema Churince, Cuatro Ciénegas, Coahuila” (Alianza WWF-
Fundación Carlos Slim OL039). A Valeria Souza Saldivar, Fausto Rene Beamonte Barrientos, 
Guadalupe Lozano Bello y Emiliano López Lozano por sus aportaciones económicas. Finalmente 
agradezco al Instituto de ecología y al posgrado en ciencias biomédicas UNAM. 
Agradecimientos personales
Desde que pretendí estudiar un doctorado he acumulado muchísima gente a la cual agradecer, 
pero tratando de que no se me olvide nadie empezare diciendo gracias a todos los que me han ayudado, 
apoyado, enseñado y/o acompañado en los últimos siete años. Sin embargo, agradezco de manera 
especial a las siguientes personas:
A Valeria por que nunca pierde la fe y trata de ser positiva hasta en los casos más perdidos. A Luis por 
que recibe hasta cascajo y resulto ser mas necio que Valeria y yo, gracias a eso fue posible insistir hasta 
que se publicara el artículo para que pudiera titularme. Gracias a ambos por mostrarme Cuatro 
Ciénegas, por tratar de enseñarme algo sobre ecología microbiana y por brindarme su amistad.
A los que con la convivencia diaria y por padecer del mismo mal en algún momento se convirtieron en 
amigos : Germán, Andrea, Laura, Jaime y Morena. Gracias a los miembros del laboratorio de evolución 
molecular y experimental presentes y pasados, que hicieron llevadero aunque a veces no tanto (por ser 
demasiados) el doctorado: Erika, Gaby, Marco, Sandra, Nuria, Eria, Santiago, Richard, Cerritos, Ana, 
Rodrigo, Manuel, Enrique, Jorge, Sandra, María, Alexander, Alejandra, Christine, Silvia, la Sra. Silvia 
y etcétera.
A la familia escogida, que me ayudaron a vivir una realidad alternativa del doctorado: Fabricio, Natalia, 
Edgar, Checo, Tulio, Pablo, Adrianita (mi comadre), Don Ivan (mi compadre) y René. A los demás 
compañeros del Instituto de Ecología y anexas.
A la familia danzonera, por que sin ellos no hubiera sobrevivido los últimos años del doctorado, por 
todo el amor y hacerme recuperar la confianza en mi talento. Gracias a Félix Rentería, Ángeles Ibarra, 
Marcela Scheufler, Silvia Escalera, René Beamonte (la pareja de Esmeralda), Omar Diaz, Fernando 
Sanchez, Javier Contreras, las hermanas Rentería (Xochitl y Eva), etcétera. Al Danzón por que el día 
que dejemos de bailar moriremos “Danzón o muerte”.
A los amigos Groningeneanos, coincidentes y perdidos en el sitio con el clima mas raro del mundo: 
Elisa, Jose Juan y Adri Fortis, gracias por que sin saberlo me ayudaron a escapar en uno de los 
momentos mas difíciles. A los integrantes del internacional Microbial Ecology group de la Universidad 
de Groningen, por una de las etapas más constructivas de mi vida.
A mi amiga Verónica, dispuesta apoyarme y regañarme cuando sea necesario.
A mi familia de sangre, siempre presentes en mente y corazón: Lao-tse, Xochitl, Tonatzin, Ernesto, 
Marcos, Lupita y Emiliano. A la familia extendida los Beamonte- Barrientos.
A mis tres pares de ojos verdes compañeros de casa: Gary y Tomasa, por obligarme a levantarme cada 
día y recordarme lo básica que es la vida. A Fausto René Beamonte Barrientos. Apareciste en mi primer 
día de clases del doctorado con una sonrisa gigante y tres rastas, te quedaste en mi vida para compartir, 
caminar, disfrutar,aprender, discutir, negociar, caer, levantarnos, llorar pero sobre todo reír. Gracias por 
ser el mejor compañero de viaje.
¡Gracias!
A quien corresponda...
Índice
Resumen.......................................................................................................................1
Resumen en Ingles.........................................................................................................3
Capitulo I
Introducción.....................................................................................................4
La ecología microbiana moderna..........................................................4
Conceptos básicos de sucesión ecologia...............................................5
Dínamica temporal de las comunidades microbianas...........................7
Sistemas heterotróficos endógenos............................................8
Sistemas heterotróficos exógenos.............................................10
Sistemas autotróficos................................................................14
En busca de un modelo general de sucesión microbiana.....................17
Resistencia, resiliencia, redundancia....................................................21
El ciclo del nitrógeno............................................................................24
Cuatro Ciénegas....................................................................................25
Capitulo II
Comunidades bacterianas y ciclo del nitrógeno en un suelo gipsófilo en Cuatro Ciénegas 
Coahuila, México: una mirada a un análogo de Marte................................................29
Capitulo III
Patrones temporales de una comunidad microbiana después de una perturbación en 
microcosmos de suelo del valle de Cuatro Ciénegas, México.....................................44
Capitulo IV
Consideraciones finales....................................................................................88
Referencias ….............................................................................................................93
Resumen
En los últimos años ha habido un creciente interés en tratar de comprender la ecología 
microbiana en ambientes naturales, por lo que se tiene la necesidad de generar datos que nos permitan 
desarrollar un marco teórico general que incluya a los microorganismos. Esta tesis se enmarca entonces 
en el contexto de responder preguntas ecológicas generales como son ¿Cual es la relación entre la 
diversidad microbiana y las funciones ecosistémicas? ¿Cuál es el patrón sucesional de una comunidad 
microbiana ante una perturbación? ¿La capacidad de resiliencia está asociada a la redundancia 
funcional? Para responder estas preguntas es necesario contar con un buen modelo de estudio como 
puede ser un ecosistema relativamente simple y autocontenido. Por esta razón, elegimos estudiar las 
comunidades del suelo en el valle de Cuatro Ciénegas Coahuila (CCB), un ecosistema oligotrófico 
inusual. La presente tesis se encuentra dividida en cuatro capítulos. El capitulo I es una introducción 
que comienza con una descripción del estado actual de la ecología microbiana, continua abordando 
conceptos básicos de sucesión ecológica así como una revisión sobre sucesión en comunidades 
microbianas. Posteriormente para contextualizar al lector se trata de manera general el ciclo del 
nitrógeno y se describe brevemente el sitio de estudio. El capitulo II es un artículo de investigación 
publicado en la revista Astrobiology, en el cual se realizó una descripción general obteniendo datos 
sobre la concentración de nutrientes, a su vez se generaron librerías de clonas tanto de la comunidad 
microbiana general (empleando el marcador 16S rRNA), así como de la comunidad fijadora de N (con 
el marcador nifH) y de la desnitrificante (con los marcadores nirS y nirK) presentes en los suelos de 
Churince, un sistema ubicado en CCB. En dicho artículo se hace énfasis en las características de estos 
suelos que los hacen ser considerados un análogo de Marte. En el sitio con mayor humedad se encontró 
una mayor concentración de Carbono, Nitrógeno y Fósforo que en el sitio con menor humedad. Ambos 
sitios presentaron una riqueza elevada con una mayor diversidad en el sitio húmedo, con muy poco 
sobrelapamiento taxonómico entre ellos. Los resultados sugieren que los suelos ricos en yeso de CCB 
albergan un ecosistema microbiano único que incluye novedosos ensambles microbianos. El capítulo 
III es la versión preliminar del artículo sobre el experimento de sucesión microbiana en microcosmos 
de suelo estéril, en el que describimos el proceso de sucesión durante un año analizando la composición 
de la comunidad microbiana en diferentes periodos de tiempo, mediante librerías de pyrosecuenciación 
de 16S rRNA. A la par hacemos una correlación de la composición de grupos microbianos con las 
características del suelo presente en los microcosmos. Además se analizaron cambios en algunos 
1
grupos funcionales del ciclo del Nitrógeno, comparando los genes nifH, nirS and nirK, con la intención 
de evaluar la capacidad de resiliencia de esta comunidad comparando los microcosmos con el suelo 
aledaño sin perturbar en la última fecha de muestreo. A pesar de que los sitios difieren en su 
biogeoquímica y biodiversidad, ambos presentaron un patrón similar de cambios al principio de la 
sucesión que diverge en etapas posteriores. Al final del experimento comparando el suelo adyacente sin 
perturbar con las muestras experimentalmente perturbadas, observamos que la biodiversidad 
microbiana no se ha recuperado después de un año. Finalmente en el capitulo IV presento algunas 
consideraciones finales derivadas de las problemáticas metodológicas y conceptuales a las que me 
enfrente durante el desarrollo de esta tesis. Sinceramente espero que este escrito pueda ser de utilidad 
para algún estudiante.
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Abstract
In recent years, there has been a growing interest to understand microbial ecology in natural 
environments, being necessary generate data to develop a general theoretical framework that includes 
microorganisms. The context of this thesis is the general ecological questions such as How is the 
relationship between microbial diversity and ecosystem functions? How microbial communities 
respond to a disturbance? Is resilience associated with functional redundancy? To answer these 
questions it is necessary an propitiated system model, a relatively simple and self-contained ecosystem 
such as Cuatro Cienegas Basin (CCB), an unusual oligotrophic ecosystem. The thesis is divided into 
four chapters. Chapter I is an introduction, that begins with a description of the current state of 
microbial ecology, continues with basic concepts of ecological succession and review succession of 
microbial communities. Subsequently this chapter addresses a briefly description of the nitrogen cycle 
and the study site. Chapter II is a research article published in the Astrobiology journal, It is a general 
description of the Churince soils, a system located at CCB. From these soils, we obtained data of the 
soil nutrients concentration, also clone libraries were generated from the general microbial community 
(using the marker 16S rRNA ) as well as N-fixing (using nifH gene) and denitrifying (using nirK and 
nirS genes) communities. The article emphasizes the characteristics of CCB soils to considered it as a 
Mars analog. The site with the highest moisture presented higher carbon, nitrogen and phosphorous. 
Both sites had a higher diversity low taxonomic overlap between them. The results suggest that CCB 
soils rich in gypsum harbor a unique microbial ecosystem that includes novel microbial assemblages. 
Chapter III is the preliminary version of the article about a microbial succession experiment insterile 
soil microcosms, in which we undertook a comparative 16S rRNA pyrosequencing study to evaluate 
microbial community succession and recovery over a 12-month period after disturbance at two sites. 
Results were related to concurrent measurements of humidity, organic matter, total C and N content. 
We also followed changes in nitrogen cycle functional groups by comparing changes in the genes nifH, 
nirS and nirK. While each site differed in both biogeochemistry and biodiversity, both present similar 
pattern of change during the succession. At the end of the experiment, by comparing the adjacent soil 
samples with the experimentally disturbed soil, we also observed that the microbial biodiversity does 
not return to its original taxonomic diversity after a year. Finally in Chapter IV presents some final 
considerations arising from the methodological and conceptual problems to which I face during the 
development of this thesis.
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Capítulo I
Introducción
La ecología microbiana moderna
La ecología microbiana es una disciplina relativamente reciente que comenzó su auge después 
de que el 16s rDNA se identificó como el marcador universal para la clasificación de procariontes 
(Woese et al., 1990). Sin embargo, su desarrollo estuvo fuertemente marcado por la microbiología 
clásica. Los primeros ecólogos microbianos, basados en lo que se podía cultivar, pensaron que los 
procariontes presentaban una ecología particular que no necesariamente debería ajustarse a los patrones 
establecidos para los macroorganismos. Una de las afirmaciones en torno a esta idea fue por ejemplo, 
que los microorganismos no presentan patrones biogeografícos ya que pueden dispersarse a grandes 
distancias y llegar prácticamente a cualquier lugar del planeta (Finlay et al., 2001).
Sin embargo, con el surgimiento de mejores marcadores moleculares esta visión comenzó a cambiar 
(Horner-devine y Bohannan, 2004; Papke y Ward, 2004). Tales técnicas han facilitado el análisis de la 
abundancia y la diversidad tanto de bacterias como de archaeas, así como la identificación del 
aislamiento geográfico de algunos grupos (Curtis y Sloan, 2004). Al mismo tiempo, con el desarrollo 
de la metagenómica, durante los últimos años se ha comenzado a “abrir la caja negra” de los 
ecosistemas, permitiendo a los ecólogos entender mejor el papel funcional de los microorganismos en 
el planeta y su enorme importancia en los ciclos biogeoquímicos (Grundmann et al., 2004). El 
conocimiento generado a partir de estos datos moleculares ha originado una nueva visión de la ecología 
microbiana. Por un lado, en esta visión se intenta aplicar a los microorganismos la teoría ecológica 
desarrollada hasta ahora para los macroorganismos (Prosser et al., 2007). Por otro lado, los 
microorganismos pueden ser utilizados como un modelo útil para desarrollar nuevas teorías ecológicas 
aplicables a todos los seres vivos (Jessup et al. 2004). Estudios que han adoptado esta visión han 
documentado patrones de estratificación espacial en poblaciones naturales a diferentes escalas (Noguez 
et al., 2005; Zhou et al., 2008), una relación inversa entre la riqueza de especies y la variación temporal 
de las funciones ecosistémicas (Morin y McGrady-Steed, 2004), y el aislamiento físico como un factor 
4
crítico en la diversificación de los procariontes (Papke y Ward, 2004), por mencionar sólo algunos 
temas. En este sentido cabe recalcar que los estudios que tratan el tema de sucesión ecológica en 
microbios, así como estudios que intentan entender las reglas de ensamblaje de las comunidades 
microbianas están muy dispersos, ya que, como veremos más adelante, abordan una gran variedad de 
ecosistemas y escalas temporales. Sin embargo, el estudio de la ecología de comunidades microbianas 
parece ser una línea de investigación que brinda la oportunidad de responder a preguntas clásicas en la 
ecología, como son: ¿Cuáles son las reglas de ensamblaje que estructuran a una comunidad biótica? 
¿Como se ensambla la complejidad? ¿Existen factores facilitadores en este ensamblaje? ¿Hay especies 
que son clave para la estabilidad del ensamblaje? Para contestar estas preguntas es necesario obtener 
primero la descripción de los patrones de sucesión y, sobre todo, unificar las diversas observaciones 
para el desarrollo de teoría que nos ayude a explicarla.
Conceptos básicos de sucesión ecológica 
A pesar de que los cambios que ocurren en la naturaleza a través del tiempo fueron observados 
desde la antigüedad por los primeros naturalistas, no es sino hasta 1860 que Thoreau acuña el término 
“sucesión” para definir el recambio de especies vegetales a través del tiempo, justo en la época en que 
la ecología comenzaba a forjarse (McIntosh, 1999). Desde entonces este concepto no sólo es parte del 
léxico común de los ecólogos de comunidades, sino que también se involucra en uno de los mayores 
debates en este ámbito: el rol de la biodiversidad en la funcionalidad del ecosistema. En este sentido los 
primeros estudios fueron realizados por ecólogos vegetales que identificaron cambios temporales en la 
composición de especies que se presentan después de que ocurre una perturbación (Cowles, 1899; 
Clements, 1916; Keever, 1950; Bard, 1952), observando un reemplazo secuencial de especies que 
parecía ser específico para las condiciones de clima y/o de suelo propios de cada localidad. En base a 
estos estudios se desarrollaron diversos conceptos que ayudan a entender el proceso de secesión, 
algunos de los cuales se describen a continuación.
Históricamente se distingue entre dos tipos de sucesión, la sucesión primaria que ocurre en sitios con 
un sustrato estéril, sin vida, que no ha sido previamente influenciado por una comunidad biótica. En la 
actualidad esta puede ser provocada de manera natural por eventos de perturbación que generen nuevos 
sustratos como el vulcanismo o una desglaciación. La sucesión secundaria ocurre después de una 
5
perturbación en la cual no se elimina por completo a la comunidad o en el caso de que esta sea 
removida, permanece la posibilidad de una rápida recolonización ya sea a través de migración o 
dispersión de la comunidad aledaña (o de manera menos probable de comunidades lejanas), así como 
también por la permanencia de esporas y semillas (Begon et al., 2006). Considerando los factores que 
dirigen los eventos de sucesión se puede hablar de sucesión autogénica, cuando los cambios 
sucesionales ocurren a raíz de la modificación del ambiente por la acción de los organismos que viven 
en el sitio en sucesión o por las interacciones que se dan entre ellos y en ausencia de influencias 
abióticas. Por el contrario, se habla de sucesión alogénica cuando el proceso de reemplazamiento de 
especies está dirigido por factores abióticos que son externos a la actividad biológica de la comunidad 
sucesional. Las interacciones entre las poblaciones y las adaptaciones que estas poseen contribuyen a la 
estabilidad ecológica ante los cambios alogénicos, por lo que es posible llegar a comunidades en 
condiciones estables (con variaciones periódicas pero predecibles).
El proceso de sucesión ecológica, descrito de manera ideal, comienza con la colonización de un 
sustrato por especies pioneras, cuya actividad modifica el hábitat permitiendo que especies 
colonizadoras secundarias puedan establecerse (Morin, 1999). Con la llegada de estas últimas se 
repite el proceso anterior y nuevas especies ingresan a la comunidad a través del llamado mecanismo 
de facilitación (Connel y Slatyer, 1977). Algunas especies pueden mantenerse en la comunidad 
simplemente por tolerancia a los nuevos cambios ambientales sin afectar a ninguno de sus miembros o 
simplemente por que son más longevas que otras. La sucesión tambiénpuede ocurrir por la inhibición 
directa de alguna especie sobre otras de manera que el reemplazo de especies sólo ocurre cuando la 
especie inhibidora es removida del sistema (Connel y Slatyer, 1977). Según Clements (1936), las 
diferentes etapas de la sucesión van transcurriendo hasta llegar a una etapa relativamente estable 
denominada clímax, en la que la probabilidad de reemplazo de una especie por otra permanece 
constante a través del tiempo (Clements, 1936). Este modelo general fue ampliamente discutido, 
actualmente el proceso de sucesión ya no se visualiza como un proceso determinista hacia un estado de 
climax estable único, en vez de esto se reconocen ampliamente los efectos de las perturbaciones, 
dispersión, colonización e interacciones entre las especies, lo cual produce patrones y variabilidad tanto 
espacial como temporal (Hill et al. 2004).
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Diversas teorías buscan explicar el proceso de sucesión. Los ejemplos clásicos, han sugerido que la 
contribución de cada especie a la función ecológica está influenciada por sus interacciones como son la 
competencia o la depredación (Lawton, 1994) y se ha propuesto la existencia de especies clave en el 
ecosistema que determinan el siguiente paso en la composición de la comunidad (Walker, 1992). Uno 
de los modelos más aceptados por la ecología general es el de la competencia diferencial por los 
recursos (Tilman, 1985), esta teoría enfatiza los cambios en las habilidades competitivas de las especies 
dominantes durante el proceso de sucesión, asumiendo que esta es la que dirige el proceso de 
reemplazo. Otros modelos que visualizan el paisaje como un gran conjunto de parches o puntos en el 
espacio cuyo estado se define por la lista de especies que los ocupan utilizan cadenas de Markov para 
explicar las transiciones de especies, mediante la probabilidad de que una especie sea sustituida por 
otra en uno de los parches de acuerdo a la abundancia relativa de las especies en la comunidad (Hill et 
al., 2004). Las teorías anteriores permiten afirmar que las especies en una comunidad ocupan nichos 
específicos en el ecosistema, algunas especies son reemplazadas por otras que están mejor adaptadas al 
ambiente que prevalece en un momento dado del tiempo o como consecuencia de las interacciones 
entre las especies con diferentes historias y estrategias de vida (Soberón, 2007). De esta manera, la 
estructura de las comunidades cambia con el tiempo. 
Dinámica temporal de las comunidades microbianas
Como acabamos de ver la sucesión es un concepto muy importante en la ecología de 
comunidades; sin embargo, los trabajos sobre este tema abarcan principalmente la sucesión de la 
vegetación (Loreau et al., 2001). Los ecólogos clásicos ignoraban todo lo que no podían ver y 
cuantificar, así que aunque se sospechaba el papel de los microorganismos en la formación del suelo, 
así como su función de facilitadores en la colonización de las plantas pioneras, al no contar con las 
herramientas necesarias para analizarlos este componente fue considerado como una caja negra. Sin 
embargo, esta caja negra incluía a los seres vivos más abundantes y genéticamente diversos en el 
planeta los cuales, debido a su antigüedad y a su diversidad metabólica tienen papeles esenciales en 
todos los ciclos biogeoquímicos (Grundmann et al., 2004). Por ejemplo, un tapete microbiano, que es 
una comunidad compleja, altamente estructurada de especies microbianas interrelacionadas y que 
generalmente se encuentran adheridas a una superficie solida, puede albergar en solo unos cuantos 
milímetros todos los ciclos biogeoquímicos conocidos en el planeta (Konhauser, 2007). Las 
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comunidades microbianas resultan entonces sistemas modelo interesantes para el estudio de la sucesión 
ecológica, no solo por que se puede tener una comunidad altamente compleja en un espacio reducido, si 
no también por que se tiene la ventaja de poder estudiarlos bajo enfoques experimentales siguiendo la 
dinámica en cortos periodos de tiempo, lo cual es prácticamente inútil en el caso de plantas y animales 
vertebrados que requieren décadas o incluso siglos de seguimiento. En este sentido se ha explorado la 
sucesión microbiana en una gran variedad de ambientes, los cuales han expuesto diversos aspectos 
teóricos sobre el proceso de sucesión.
Fierer y colaboradores (2010) en una revisión al respecto de trabajos de sucesión microbiana, 
clasificaron los procesos de sucesión en tres categorías basadas en la fuente de C que principalmente 
alimenta a la comunidad. Estas categorías son: heterotrófica endógena, heterotrófica exógena y 
autotrófica. En el presente ensayo se emplea esta misma clasificación para facilitar el entendimiento de 
los ejemplos que se presentan a continuación.
Sistemas heterotróficos endógenos
El desarrollo histórico de la microbiología sesgó fuertemente la visión de la microbiota hacia su 
papel como descomponedores, dejando de lado su rol de productores primarios o bioingenieros. 
Podríamos decir que los sistemas heterotróficos endógenos se refieren a comunidades que cumplen con 
este perfil clásico de una microbiota totalmente dependiente del carbono (C) orgánico presente en el 
sustrato. Ejemplos de estudios que abordan este tipo de comunidades microbianas incluyen el análisis 
del efecto de la calidad del sustrato proveniente de diferentes especies de plantas, así como de los 
sitios de descomposición, en la composición de especies microbianas, ya sea durante la colonización de 
hojarasca (Aneja et al., 2006; Duarte et al., 2009; Hattenschwile et al., 2005), durante la formación de 
compostas (Yu et al., 2007; Rui et al., 2009; Ishii et al., 2000; Schloss et al., 2005) o en la colonización 
de productos alimenticios (Fontana et al., 2006; Ercolini et al., 2004). Estos trabajos emplearon 
técnicas de tipificación molecular y/o bancos de clonas de 16S y 18S rDNA principalmente para 
caracterizar la composición de la comunidad microbiana. 
En el caso de una comunidad microbiana que se desarrolla en la hojarasca en descomposición, la 
diversidad de especies de plantas de las que proviene afecta la biomasa y la dinámica de nutrientes. Es 
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decir, tanto la calidad como los posibles compuestos secundarios de la hojarasca, pueden estimular o 
inhibir la actividad de los microorganismos, lo cual tiene repercusiones directas en el tiempo de 
descomposición y a su vez en la velocidad de reciclamiento de nutrientes. Se ha visto que la sucesión 
microbiana con diferentes capacidades enzimáticas potencia la descomposición, mientras que las 
interacciones antagónicas entre hongos que compiten por recursos similares la atenúa (Hattenschwiler 
et al., 2005).
En el caso de las compostas, un factor particularmente importante es la temperatura, ya que ocurren 
cambios abruptos que van de 25 a 58°C en las etapas iniciales de formación, para posteriormente 
descender de manera gradual. Debido a esto, el desarrollo de las compostas se divide en cuatro etapas: 
mesófila, termófila, enfriamiento y maduración. Estas etapas parecen estar determinadas por el orden 
en la utilización de los sustratos. En la fase mesófila hay una rápida proliferación de bacterias como 
resultado del consumo de compuestos fácilmente asimilables (carbohidratos solubles) y el consumo de 
oxigeno. Posteriormente hay una transición a la utilización de sustratos por fermentación 
produciéndose ácidos orgánicos, proceso por el cual la temperatura comienza a elevarse. En la fase 
termófila aparecen grupos de bacillus y otras bacterias termoresistentes o termófilas. Las bacterias 
celulolíticas y proteoliticas que utilizan sustratos complejos aparecen en mayor numero al final de esta 
fasecomo resultado de la gran cantidad de proteínas liberadas cuando los microorganismos mueren 
(Chroni et al. 2009). Después, durante la fase de enfriamiento se incrementa el número de filotipos 
desconocidos (Ishii et al., 2000) y en etapas finales se establecen consorcios especializados en la 
degradación de los materiales más complejos como la lignina (Székely et al., 2009). 
En los alimentos ocurre algo muy similar, dependiendo del producto del que se trate se seleccionan 
cierto tipo de microorganismos capaces de ocupar esos nichos, como pueden ser Lactobacillus sakei y 
Lactobacillus curvatus en paquetes de carne empacados al vacío (Fontana et al., 2006), cepas de 
Debaryomyces hanseni en quesos maduros (Peterse et al., 2002), Bacterias acidolacticas, 
Micrococcaceae y levaduras en la maduración de embutidos (Coppola et al., 2000) y cecina (García et 
al, 1995). 
Lo que se ha concluido de estos sistemas heterótrofos endógenos, es que existe una diversidad 
extraordinaria de descomponedores cuyos cambios temporales dependen del tipo de sustrato y de las 
9
variaciones intrínsecas producidas durante el desarrollo de la comunidad.
Sistemas heterotróficos exógenos
En este tipo de sistemas, el C proviene de fuentes externas, por lo que los cambios en la 
dinámica de la comunidad microbiana están dirigidos por factores más complejos que la cantidad de C 
orgánico disponible. Ejemplos de estos sistemas son la mayoría de las comunidades microbianas 
acuáticas, donde se han explorado los efectos de las diferentes estrategias de vida de cada organismo. 
Dado que estas diferentes estrategias se acoplan en el tiempo, surgen las interacciones ecológicas a 
medida de cómo se ensamblan las comunidades. Por lo que, la llegada estocástica de especies que 
compiten y sus subsecuentes interacciones han sido señaladas como las fuerzas principales que marcan 
el ensamblaje (Lawton, 1994). Sin embargo, los efectos del orden cronológico en el que se incorporan 
las especies son muy difíciles de medir en macroorganismos, pero en microorganismos se pueden 
emplear sistemas modelo llamados microcosmos para analizarlos. De esta manera, en cuerpos acuáticos 
se ha probado que en etapas tempranas de la sucesión, la sincronización en la incorporación de 
depredadores de bacterias (protozoarios) cambia la dinámica a largo plazo (Olito y Fukami, 2009). Esto 
se debe a que el momento de arribo del depredador y su “voracidad” desempeñan un papel clave, dado 
que afectan directamente la abundancia de las presas y por ende, la probabilidad de establecerse como 
miembros de la comunidad. Esto significa que las especies que se encuentran en etapas tempranas 
pueden presentar interacciones intensas determinando así los siguientes pasos de la sucesión. Este 
patrón se ha observado también en macroorganismos como son pastos depredados por herbívoros 
invertebrados (Bishop, 2002), en comunidades de pantanos costeros en donde los gansos muestran una 
preferencia por hierbas pioneras (Olff y Ritchie, 1998), en hormigas cortadoras de hojas (Alia 
lacvigata) que afectan de manera selectiva la supervivencia de plántulas (Vasconcelos y Cherrett, 2009) 
y en comunidades de bosques templados afectados por la introducción de herbívoros ungulados 
(Coomes et al., 2003) entre muchos más. El hecho de que un patrón observado en microorganismos 
ocurra en macroorganismos nos indica el potencial de generalización de las comunidades microbianas 
como modelo y la importancia de generar más información sobre las interacciones ecológicas 
microbianas.
¿Cómo se estructuran las comunidades microbianas heterótrofas? Las especies clave, ya sean 
10
inhibidoras o facilitadoras, dirigen el ensamble de la comunidad al mismo tiempo que el ensamble de 
las redes tróficas. Un ejemplo muy interesante son los herbívoros medianos de selvas tropicales, cuya 
remoción por efecto antropogénico ha tenido efectos dramáticos en la composición vegetal, ya que al 
no estar presentes impiden el establecimiento de carnívoros de mayor tamaño (Dirzo et al., 2007). Sin 
embargo, el ejemplo clásico de un sistema experimental con macroorganismos que prueba el efecto de 
una especie clave, es la remoción de estrellas de mar de la comunidad bentónica (Duggins, 1983). Al 
retirar esta especie, la abundancia de otros depredadores se modifica, así como la diversidad y 
densidad de algas, afectando directamente a la producción primaria. Regresando a los ejemplos con 
microorganismos se ha descrito que si se manipula la intensidad de forrajeo y la composición del 
fitoplancton mediante la selección y separación por tamaño de los depredadores, se puede observar una 
sucesión de linajes procariontes con morfologías resistentes a la bacteriovoria como son microcolonias, 
grandes agregados o filamentos (Salcher et al., 2005; Kent et al., 2006). 
Sin embargo, la depredación, no es el único factor moldeador, hay que recordar que estas comunidades 
están fuertemente influenciadas por la entrada de sustratos orgánicos que modifican la abundancia de 
las poblaciones. En microcosmos de lagunas costeras, si se incrementa la glucosa (fuente rica en C) se 
promueve la presencia de Gammaproteobacterias, la adición de leucina (fuente rica en N y C) 
promueve la presencia de Alfaproteobacterias y si se añade al medio extracto de levadura (un sustrato 
mucho más complejo en nutrientes) ambos grupos proliferan. En el caso de la glucosa existe una 
mayor tendencia a la agregación y filamentación que hace más resistente al bacterioplancton de la 
bacteriovoria, mientras que en el caso del extracto de levadura se mantienen como procariontes libres 
siendo más propensos a la ingestión por nanoflagelados (Alonso-Saez et al., 2009). La variación en la 
entrada de nutrientes en un sistema natural fluctúa estacionalmente por lo que existe una sincronización 
temporal de las poblaciones (Kent et al., 2006). Entonces tenemos un doble control sobre las 
poblaciones de bacterioplancton, la entrada externa de nutrientes y el control ejercido por la intensa 
bacteriovoria. 
Si bien la identificación de la depredación es de gran relevancia aun se desconoce mucho de este tipo 
de control entre especies del mismo dominio, es decir, bacterias depredando a bacterias (Bdellovibrio, 
myxococcus, lysobacter, etc.) (Jurkevitch, 2007). Además se encuentran los virus, reguladores de la 
abundancia y diversidad genética de las poblaciones microbianas (Shapiro et al., 2010; Weinbauer et 
11
al., 2010). Los virus son las entidades biológicas mas abundantes en los ecosistemas acuáticos (en 
promedio hay 1000 virus por cada bacteria), así que la lisis celular que provocan es equiparable a la 
bacteriovoria de los protistas, por lo que diversas rutas de interacción entre bacteriovoros, bacterias y 
virus han sido propuestas pero muy pocos estudios se han dedicado a su caracterización (Miki y 
Jacquet, 2008). En este ámbito resulta necesario comprender mejor las interacciones microbianas que 
son fuerzas autogénicas, no solo en lo que respecta a la depredación, sino también al resto de las 
interacciones que incluso pueden ser de cooperación. 
Los biofilms y tapetes microbianos son ejemplos clásicos de cooperación microbiana, los cuales 
proporcionan protección y promueven el sinergismo metabólico entre sus miembros. La mayoría de los 
biofilms conocidos están formados de una o pocas especies. Los biofilms multiespecie eventualmente 
derivan en tapetes microbianos con una alta estructuración espacial, algunos tipos de tapetes 
dependiendo del medio pueden formar estromatolitos (Konhauser, 2007). Se sabe que en la formación 
de un biofilm está controlada por factores físicos y químicos además de los procesosbióticos (Lyautey 
et al., 2005; Roeselers et al., 2006; Besemer et al., 2007). Por ejemplo, en los biofilms epilíticos de los 
ríos, los perfiles de la comunidad muestran variaciones en la biomasa y en la presencia de grupos en 
cada estación, algunos de los cuales presentan patrones particulares o están presentes sólo durante 
ciertas etapas sucesionales, ya que son influenciados por la temperatura, luz y estabilidad 
hidrodinámica que varían a lo largo del año (Lyautey et al., 2005). Para probar estos factores de control 
se han usado microcosmos de laminas de acrílico, sometiendo a la comunidad en formación a fuerzas 
alogénicas como la velocidad de flujo de agua, la cual es muy importante en ecosistemas fluviales 
(Besemer et al., 2007). Algo muy interesante es que en este tipo de biofilms durante las primeras etapas 
las trayectorias sucesionales pueden divergir entre replicas de la comunidad, pero en etapas maduras 
convergen. Al parecer el inicio de la sucesión es dirigido por algas que como ingenieros ecosistémicos 
modulan los microambientes para crear arquitecturas similares y las mismas condiciones de flujo, por 
lo que los controles físicos se reducen acoplándose al control biológico (Besemer et al. 2007). Otro 
factor físico importante es la intensidad de la luz. Bajo condiciones de mucha luz, los primeros 
colonizadores son predominantemente algas verdes, mientras que a bajas intensidades lo son bacterias 
heterótrofas (Roeselers et al., 2006). Sin embargo, el desarrollo de la comunidad fotótrofa, es decir el 
tiempo que tardan en colonizar estos organismos es mucho más rápido sobre superficies precolonizadas 
con bacterias heterótrofas que sobre superficies vírgenes (Roeselers et al., 2006). 
12
Comunidades microbianas heterótrofas complejas. En los biofilms multiespecies, los patrones de 
sucesión son determinados por la disponibilidad de espacio y recursos, seguido de la diferenciación de 
nicho, la habilidad para adherirse a la superficie y a otras especies por coagregación empleando 
moléculas señalizadoras especificas (Kolenbrander et al., 2010). Uno de los biofilms más estudiados es 
el de la placa dental. Las bacterias orales colonizadoras que en general son especies de streptococci y 
actinomyces, se pegan a los receptores complementarios presentes en la película salival que cubre la 
superficie dental (mucinas sialiladas, proteínas ricas en prolina, α-amilasa, aglutinina salival y 
fragmentos celulares) (Kolenbrander et al., 2010). Los Streptococci fermentan los carbohidratos de 
bajo peso molecular a ácidos como el acetato, formato y lactato. Estos últimos son recursos disponibles 
para otras bacterias del biofilm, pero además estos compuestos acidifican el medio seleccionando las 
bacterias acidotolerantes como miembros. Los siguientes colonizadores se pegan a las bacterias 
previamente unidas, dándose una unión secuencial por medio de coagregación mediada por señales 
intercelulares de quorum sensing. Bacterias del género fusobacterium tienen la capacidad de coagregar 
con colonizadores iniciales, tempranos y tardíos, por lo que se ha sugerido que sirven como puente en 
la sucesión de la placa dental actuando como facilitadores. La sucesión de la placa dental es 
reproducible, sucede después de cada limpieza bucal, lo que indica que las interacciones no son 
azarosas. En una persona sana los streptococci, los actinomices y veillonellae dominan, mientras que 
periodontopatógenos pueden estar presentes en baja proporción, una mala higiene bucal permite 
cambios en el ambiente que promueven el incremento de la biomasa de periodontopatógenos 
ocasionando enfermedades (Kolenbrander et al. 2010).
Otro de estos sistemas heterotróficos exógenos que ha sido muy estudiado es el intestino humano. El 
ensamble de la microbiota humana comienza en las primeras horas después del nacimiento por 
microbios ambientales. El microbioma materno vaginal y fecal es el inoculo más importante, durante 
los primeros meses de lactancia, bacterias como las bifidobacterias pueden ser abundantes ya que están 
altamente adaptadas a procesar los oligosacáridos de la leche. Sin embargo, aunque la dieta es 
constante la microbiota experimenta una gran variación interpersonal que es mayor entre bebes que 
entre adultos, no sólo en el numero de taxones, si no también en los genes funcionales (Palmer et al., 
2007; Kurokawa et al., 2007). La introducción de alimentos vegetales parece provocar una 
codominancia de Bacteroidetes y Firmicutes, así como el enriquecimiento de genes funcionales 
13
característicos de la microbiota intestinal adulta. Estos genes incluyen los que se usan para romper 
polisacáridos de plantas y compuestos xenobióticos, así como involucrados en la biosíntesis de 
vitaminas (Koenig et al., 2010). Después del destete, la abundancia de phyla bacterianos se vuelve 
relativamente constante alcanzando un estado estable con muchos de los atributos funcionales de la 
microbiota adulta después del primer año de vida (Palmer et al., 2007). La gran variación interpersonal 
en las primeras etapas parece ser reflejo de acontecimientos de la vida diaria como son enfermedades, 
tratamientos con antibióticos, cambios en el estilo de vida e incluso diferencias en la respuesta inmune 
ante los colonizadores (Palmer et al., 2007; Koenig et al., 2010).
Como hemos visto, los sistemas heterotróficos exógenos son muy diversos, pero como su nombre 
sugiere, su estabilidad y complejidad depende directamente de las variaciones temporales en el flujo de 
nutrientes que llegan del exterior, así como factores físicos asociados a estas. Debido a estas 
fluctuaciones inherentes a estos sistemas, el papel de las interacciones en el establecimiento y el 
mantenimiento de las especies en estas comunidades son fundamentales. 
Sistemas autotróficos
A diferencia de los sistemas anteriores, los sistemas autotróficos, no dependen de fuentes 
externas de C, más bien se encuentran dominados por organismos autótrofos capaces de fijar los 
nutrientes necesarios para su subsistencia, además de una amplia variedad de microorganismos 
heterótrofos descomponedores, permitiendo así el flujo de nutrientes desde sus formas inorgánicas 
hasta una amplia variedad de formas orgánicas. Por ejemplo, Schmidt y colaboradores (2007) 
analizaron los cambios en la comunidad bacteriana a lo largo de una cronosecuencia de tres suelos 
jóvenes sin vegetación producto del retroceso de un glaciar en el suroeste de Perú (en un gradiente de 
aproximadamente 20 años), encontrando que la equitatividad, la diversidad filogenética y el número de 
filotipos son bajos en suelos jóvenes, se incrementan en los de mediana edad y se estabilizan en los 
suelos más viejos (Schmidt et al., 2007). Este patrón también ha podido observarse en suelos de mayor 
edad que se han desarrollado por deposición eólica intermitente durante 77 mil años (Tarlera et al., 
2008). Lo que es muy interesante es que además de los cambios biológicos cambian los nutrientes de 
manera paralela, ya que en las comunidades microbianas los grupos funcionales actúan 
diferencialmente en cada etapa. Por ejemplo, durante los deshielos hay un incremento en la liberación 
14
de N2O y CO2 en el suelo, el cual es atribuido a la difusión de substratos orgánicos a partir de los 
agregados que se deshacen en este proceso y ponen disponibles nutrientes para la comunidad 
microbiana desnitrificante logrando así incrementar su actividad (Sharma et al., 2006). Los patrones de 
expresión y diversidad de dos genes marcadores para la comunidad desnitrificante, napA y nirS, 
muestran los niveles másaltos justo después de que comienza el deshielo para posteriormente 
disminuir. Los patrones de bandeo que representan la diversidad de estos genes muestran una clara 
sucesión de especies desnitrificantes, donde el patrón más complejo se observa al final cuando el N2O 
alcanza los niveles máximos (Sharma et al. 2006). Otro ejemplo son suelos a diferentes distancias de un 
glaciar en Austria durante su retroceso, en estos se analizó por PCR cuantitativo la abundancia de genes 
para desnitrificación (narG, nirK y nosZ) a la par del 16S, encontrando que la densidad de 16S se 
incrementa con el tiempo de desarrollo del suelo, pero la diversidad disminuye (Deiglmayr et al., 
2006). Así mismo, diferentes comunidades de desnitrificantes se desarrollan durante esta sucesión 
primaria y la actividad de esta comunidad se incrementa significativamente con la edad debido a la 
disponibilidad de C y nitratos. Al parecer, las presiones de competencia de los reductores de nitratos 
son relativamente bajas en etapas tempranas porque hay una densidad menor, entonces es posible 
mantener una mayor diversidad para posteriormente disminuir por competencia. En estos sistemas se 
ha observado que la diversidad funcional alcanza una estabilidad alrededor de los 50 años de sucesión 
(Tscherko et al., 2003). Un último ejemplo en un sistema desértico referido a la fijación de N y a una 
escala más pequeña es lo observado en costras microbianas de suelos desérticos en el altiplano del 
Colorado y en el desierto Chihuahuense donde la actividad de la nitrogenasa es respectivamente 10 y 
2.5 veces mayor en costras maduras que en las poco desarrolladas (Yeager et al., 2004). Así mismo, la 
composición de especies no varía significativamente pero la abundancia medida por PCR cuantitativo 
es 7.5 veces mayor en costras maduras. La serie de patrones que se observan a grandes escalas 
temporales sugieren que al igual que las comunidades de macroorganismos, las comunidades 
microbianas de los suelos se estructuran por la edad de los sustratos y van de la mano con el desarrollo 
del ecosistema, por lo que podrían tener cambios predecibles en el tiempo.
Sí bien es posible observar patrones a gran escala, las comunidades microbianas tienen la capacidad 
metabólica y genética para adaptarse a condiciones ambientales cambiantes a escalas de tiempo muy 
pequeñas, la biomasa microbiana puede cambiar de días a meses dependiendo de las variaciones 
climáticas, lo que resulta en una sucesión estacional. Para comunidades de suelos alpinos, los cambios 
15
estacionales tienen implicaciones en el ciclo del N e incluso se han propuesto mecanismos en donde 
los cambios en la comunidad microbiana son la causa principal para explicar la perdida y retención de 
las formas de N disponibles a través del año (Nemergut et al. 2007). Un factor alogénico como la 
estacionalidad influye en la estructuración de la comunidad y a su vez esta influye en los procesos 
ecosistémicos.
Con los estudios de sucesión en sistemas autotróficos se ha comenzado a comprender la relación 
biodiversidad-función, es decir, como las variaciones en el flujo de nutrientes durante el proceso de 
sucesión se correlacionan con los cambios en la composición microbiana. Sí bien se han identificado 
patrones de sucesión en microorganismos, el mayor problema al que se han enfrentado este tipo de 
trabajos es realizar una asociación directa entre la colonización, los procesos y grupos microbianos 
específicos. Esto se atribuye principalmente a la gran plasticidad genética y metabólica de los 
procariontes. La asociación directa de especies-función en una comunidad completa es más sencilla de 
observar en sustratos y procesos particulares. Un ejemplo es el estudio realizado sobre la comunidad 
microbiana que induce la corrosión del concreto en los sistemas de alcantarillado mediante la 
producción de ácido sulfúrico (Okabe et al., 2007). En este caso dado que se conocía directamente la 
función que se deseaba buscar (sulforeductoras productoras de ácido sulfúrico), se identificaron con 
sondas dirigidas de 16S los grupos de bacterias sulfo-oxidantes durante el proceso de corrosión durante 
un año, identificando las especies involucradas en la producción de ácido sulfúrico y el orden en que 
estas iban integrándose a la comunidad, así como la variación en la abundancia de las mismas de 
acuerdo al pH en la superficie del concreto y a la tolerancia a la acidez de estas (Okabe et al. 2007). En 
este caso existe una gran ventaja al seguir especies que han sido previamente aisladas, de las cuales se 
conocen sus capacidades tróficas (autótrofas o mixotrofas) y su habilidad de utilizar diferentes 
compuestos del azufre (H2S, S0, and S2O3(2-)). Seguir a un solo grupo funcional resulta bastante 
informativo para desentrañar proceso por proceso lo que ocurre en una comunidad, el único problema 
es que en comunidades complejas son muchos procesos ocurriendo en un mismo momento, por lo que 
esto representa uno de los mayores retos de los ecólogos microbianos. Nuevas herramientas 
metagenómicas están surgiendo en un afán de resolver este problema, pero aun falta mejorar la 
capacidad de análisis de estas grandes bases de datos, así como poder asociarlas a análisis de expresión 
y cuantificación de parámetros ambientales a lo largo del tiempo a escalas que sean relevantes para los 
microorganismos. 
16
En busca de un modelo general de sucesión microbiana 
Modelos de sucesión microbiana. Ante la gran cantidad de ecosistemas que pueden ser ocupados por 
las comunidades microbianas y con los datos recabados de como ocurre la sucesión primaria en ellas, 
tratar de contar una historia general parecería una tarea titánica. En primer lugar porque las escalas de 
tiempo de cada estudio difieren mucho, desde horas (placa dental), meses (flora intestinal) hasta años 
(deshielos). Sin embargo, la mayor parte de los estudios coinciden en un aumento en la acumulación de 
biomasa en las primeras etapas de sucesión disminuyendo conforme la sucesión progresa y los recursos 
se vuelven más limitantes (Figura 1). Así mismo, aunque no hay un patrón generalizable a todas las 
comunidades microbianas con respecto a la identidad de los nuevos taxones, hay una tendencia a un 
incremento en el número de taxones, pero la velocidad de acumulación varía de acuerdo al tipo de 
sistema adquiriendo patrones fluctuantes particulares (Figura 1). Esto último puede deberse no sólo a 
las particularidades de cada sistema si no también a las metodologías y escalas temporales usadas en 
cada estudio. 
El primer modelo sobre sucesión microbiana surgió para la formación de biofilms autótrofos (Jackson 
et al., 2003), pero parece tener un mayor poder de generalización hacia otras comunidades autótrofas 
(Fig. 1A). Dicho modelo propone que la colonización inicial de una superficie conduce a un rápido 
incremento en la riqueza de especies, posteriormente esta disminuye debido a que algunas poblaciones 
colonizadoras son menos competitivas y son excluidas de la comunidad. Mientras la edad de la 
comunidad aumenta, la competencia comienza a ser menos importante en la estructuración del 
ensamble microbiano, a su vez nuevos recursos y hábitats producto de la actividad microbiana se ponen 
disponibles. Sobre esto podemos dar múltiples ejemplos como son los desechos metabólicos, la 
formación de agregados o estructura tridimensional con polisacáridos, la formación de ambientes 
anóxicos, etc. La diversidad de recursos puede entenderse como un incremento en el número de nichos 
ecológicos. Debido a estos nuevos nichos, puede haber un segundo incremento en la riqueza a medida 
que la comunidad madura, incorporándose poblaciones más especializadasen la utilización de estos 
nuevos recursos. En este punto la estructura de la comunidad es dirigida por la diversidad de recursos 
más que por la competencia. En etapas posteriores, las bacterias heterótrofas se vuelven dependientes 
de la producción autótrofa, así que la comunidad se convierte en un sistema más cerrado.
17
Figura 1. Modelos conceptuales de como cambian 
las comunidades microbianas durante la sucesión 
de tres categorías propuestas por Fierer et al. 
(2010). 
Para las comunidades heterótrofas se han propuesto dos modelos dependiendo de las fuentes de C 
orgánico disuelto (Fierer et al. 2010)(Figura 1B y 1C). Cuando existe una superficie libre, dependiendo 
del tipo de sustrato, esta puede ser colonizada rápidamente por poblaciones de bacterias, algunas de las 
cuales pueden crecer y persistir como parte de la comunidad por lo que la diversidad aumenta. Estas 
poblaciones de pioneros en su mayoría heterótrofos dependen de la disponibilidad del carbono orgánico 
disuelto (COD), ya sea que se encuentre disponible en el sustrato (regularmente en muy pocas 
cantidades) en el caso de comunidades heterótrofas endógenas o que provenga de fuentes aledañas en 
las comunidades heterótrofas exógenas. Las especies colonizadoras se seleccionan por su capacidad de 
adherirse o permanecer en el nuevo sustrato. Algunas de estas pueden funcionar como bioingenieros 
modificando las condiciones del sustrato, otras pueden tener capacidades autótrofas que comiencen a 
disminuir la dependencia de fuentes externas de nutrientes, esto selecciona a cierto tipo de especies 
ocasionando que la diversidad disminuya. Aunque en comunidades heterótrofas exógenas los autótrofos 
son menos favorecidos, por lo que se mantienen como sistemas abiertos con poco reciclaje interno de 
nutrientes, con fluctuaciones en la diversidad que dependen del afluente de nutrientes. En todos los 
casos, las nuevas poblaciones de bacterias colonizan a través de migración por viento, flujo de agua, 
inoculos o incluso movilidad propia. En contraste, algunas poblaciones pueden desaparecer de la 
18
comunidad ya sea por muerte celular, pérdida por desprendimiento de la superficie, interacciones 
negativas o por que las condiciones cambian (en gran medida por la actividad y crecimiento 
microbiano) y esa población no logra adaptarse. Sí bien unas poblaciones se pierden otras se ven 
favorecidas por estos cambios, lo que facilita su posterior dominancia. 
Los modelos clásicos para comunidades de plantas se basan en las interacciones de competencia por 
recursos y facilitación (Callaway y Walker, 1997), que como vimos son aplicables en microorganismos. 
El modelo de Tilman (1985) sobre la proporción limitada de recursos, da mucho énfasis a las 
interacciones de competencia como estructuradoras de la comunidad. En la sucesión autótrofa 
microbiana, los nutrientes, los donadores inorgánicos de electrones y la luz parecen ser los recursos 
limitantes en la producción de biomasa, los heterótrofos pueden ser favorecidos en etapas tardías 
usando niveles traza de COD (Roeselers et al., 2006; Okabe et al., 2007). En la sucesión heterótrofa 
endógena microbiana, lo primero que se consume son los sustratos lábiles por lo que oportunistas 
copiotrofos son los que proliferan para ser sustituidos posteriormente por oligotrofos capaces de 
degradar fuentes complejas de C orgánico (Chroni et al., 2009; Rui et al., 2009). En ambos modelos se 
observa un pico en la riqueza de especies, el cual representa la presencia de más poblaciones de lo que 
la comunidad puede soportar, por lo que posteriormente disminuye la riqueza, entonces la competencia 
estaría estructurando las primeras etapas, pero se vuelve menos importante a medida que se pierden 
poblaciones y el espectro de recursos se abre. En las comunidades microbianas que presentan sucesión 
heterótrofa exógena, al depender de una fuente externa de nutrientes la variación en las poblaciones 
autotrofas, copiotrofas y oligotroficas dependerá de las variaciones en el afluente de nutrientes, ya sea 
por la estacionalidad, ciclos circadianos, cambios de habito del hospedero, etc. (Palmer et al., 2007; 
Chroni et al., 2009; Lyautey et al., 2005; Koenig et al., 2010; Rui et al., 2009; Kolenbrander et al., 
2010). Sin embargo, aunque encontramos ciertas similitudes entre los modelos que se han generado 
para plantas y los que aplican para microorganismos, una comunidad de plantas por muy compleja que 
sea requiere siempre de los mismos nutrientes básicos. La complejidad taxonómica y funcional de las 
comunidades microbianas supera por mucho a la de las comunidades vegetales, dado que en estas 
conviven organismos con una gran variedad metabólica. Esto hace que los patrones de sucesión no 
puedan basarse únicamente en la competencia y disponibilidad de recursos.
Veamos ahora modelos que incluyen otro tipo de interacciones. El modelo de facilitación establece que 
19
una especie dominante es capaz de modificar el sustrato y microclima haciendo posible la entrada de 
una segunda especie que eventualmente se convertirá en dominante, esta segunda especie es capaz de 
modificar el medio excluyendo a la primera especie, permitiendo la entrada de una tercera especie y así 
sucesivamente (Connell y Slatyer, 1977). Se sugiere que este mecanismo es más frecuente durante la 
colonización de un nuevo sustrato. Por ejemplo, la facilitación puede ser llevada a cabo por bacterias 
fijadoras de C, fijadoras de N, productoras de fosfatasas y todas aquellas con relaciones sintróficas 
(cross-feeding), es decir, microorganismos con metabolismos complementarios que colaboran para 
realizar una reacción química que de otra manera sería desfavorable energéticamente. Además de la 
facilitación, vimos que la depredación puede jugar un papel transcendental dependiendo del momento 
de arribo de los depredadores (Olito y Fukami, 2009). Se ha observado que algunos depredadores 
protistas prefieren a las bacterias más grandes (Pernthalerlr et al., 1996) y que estas últimas son más 
grandes porque son mejores competidores. Esto último se ajusta a la observación clásica de que los 
depredadores que prefieren presas de mayor tamaño favorecen el incremento de la diversidad a través 
de la supresión de los mejores competidores (Chase et al., 2002). Pero como ya se había mencionado 
falta mucho aun por saber sobre el papel que juega la depredación por protistas, bacterias y la lisis 
celular por los virus en la regulación de las poblaciones microbianas, así como otros mecanismos de 
tolerancia, inhibición e incluso colonización aleatoria.
Por otro lado, pensar en el ensamble de una comunidad de macroorganismos conlleva pensar en el 
establecimiento de niveles tróficos. En microorganismos si bien existen fotótrofos y quimiótrofos que 
pueden encargarse de la producción primaria y heterótrofos encargados de la descomposición, el 
concepto de niveles tróficos es muy difícil de aplicar. Esto se debe por un lado a las interacciones de 
“cross-feeding” y por otro lado a la capacidad facultativa de estas especies, un fotótrofo o quimiótrofo 
puede ser “heterótrofo facultativo” o mejor conocidos como mixotrofos. Entonces más que tener una 
red trófica lineal lo que tendríamos es un intercambio de nutrientes en múltiples direcciones. 
Según Clements durante la sucesión en la vegetación se genera un patrón de cambios en la diversidad 
y/o en la dominancia de especies hasta un punto en el que la composición se convierte en relativamente 
estable, llegando al estado final de la sucesión que se le denomina clímax (Clements, 1936). En dicho 
estado hay un ensamble de especies características que definen al ecosistema. Este ha sido un concepto 
muy discutido por los ecólogos dado que se requieren datos temporales robustos parareconocer si los 
20
cambios que se observan en una comunidad son fluctuaciones naturales de la comunidad clímax o si la 
comunidad se mantiene cambiante. En microorganismos se cuenta con pocos datos de este tipo como 
para reconocer una comunidad clímax, sin embargo en comunidades como la placa dental, se observan 
patrones de sucesión reproducibles en los que se identifica una composición similar en cada evento 
(Kolenbrander et al., 2010). Así mismo, en el caso de la flora intestinal aunque hay una gran variación 
durante la sucesión en los primeros meses de vida, a partir de los dos años de edad permanece casi 
constante y sólo varia por eventos particulares (enfermedades, medicación, cambios de hábitos 
alimenticios, etc) (Palmer et al. 2007). A pesar de que el concepto de clímax resulta una posibilidad 
viable para microorganismos que habitan en sistemas contenidos, es necesario reconocer el papel del 
azar en el ensamble de comunidades e incluirlo en los modelos neutrales de biodiversidad (Gleason, 
1926; Hubbell, 2001). 
El estudio de la sucesión microbiana representa un gran reto debido a su gran complejidad y a que 
metodológicamente se complica el muestreo no invasivo, lo que conlleva problemas en la replicación y 
seguimiento temporal. Sin embargo, a pesar de la poca evidencia experimental con la que se cuenta 
comenzamos a reconocer patrones. En un escenario en el que la ecología microbiana está floreciendo, 
nos encontramos ante la oportunidad de tomar sistemas modelo que deben ser descritos a detalle de 
manera temporal, así como ahondar en el estudio de las interacciones microbianas y la identificación de 
grupos funcionales. Es necesario complementar las teorías desarrolladas para otros grupos y establecer 
un marco teórico que permita predecir los patrones espaciales y temporales de las comunidades 
microbianas. Debemos olvidarnos de la idea de que son organismos de excepción, dado que los 
patrones que empezamos a reconocer no han mostrado que tengan una ecología particular, si no que 
unicamente representan comunidades más complejas en las que descifrar sus patrones permitirá hacer 
generalizaciones más robustas y aplicables a diferentes escalas. Sí bien se ha comenzado a trabajar 
sobre los patrones espaciales es momento de que los ecólogos microbianos se interesen en mayor 
medida por los patrones temporales.
Resistencia, resiliencia y redundancia.
Otro aspecto primordial cuando hablamos de sucesión es lo que ocurre cuando una comunidad 
es sometida a una perturbación y podemos decir que se da un proceso de sucesión secundaria. La 
21
manera en como ocurre esta última depende no sólo del tipo y frecuencia de la perturbación, si no 
también de la resistencia, la resiliencia y la redundancia funcional que tenga la comunidad. La 
resistencia puede definirse como la capacidad de un sistema para mantener su estado original ante una 
fuerza disruptiva externa (Harrison, 1979). Se ha demostrado que las comunidades microbianas son 
sensibles a perturbaciones, sin embargo aunque la composición de la comunidad se modifique, en 
ocasiones puede ser resiliente y regresar rápidamente a la composición previa a la perturbación. Sí la 
perturbación es persistente o si la magnitud de la misma es muy grande, puede alterar de forma 
permanente la composición, sobre todo por el gran gasto energético que implica afrontar esta 
perturbación, el cual dificulta a los organismos tener suficiente energía que sustente los mecanismos 
contra dicha perturbación (Tobor-Kaplon et al., 2006; van der Wurff et al., 2007).
La hipótesis de la relación diversidad-estabilidad sugiere que la diversidad provee de un seguro que 
minimiza los grandes cambios a nivel ecosistémico en respuesta a los cambios ambientales globales 
(McNaughton, 1977; Ives y Hughes, 2002). La denominada resiliencia ecológica es una medida de la 
cantidad de cambios o perturbaciones que tienen que ocurrir para que un sistema que se mantiene por 
cierto tipo de procesos que se refuerzan mutuamente cambie a procesos y estructuras diferentes 
(Holling, 1973). La influencia de la diversidad en la estabilidad ecosistémica es compleja, depende no 
sólo de la riqueza de especies si no también de la equitatividad e identidad de las mismas. Ha sido 
propuesto que el incremento en la diversidad conduce a una mayor resiliencia ecológica dado que las 
funciones ecológicas de diferentes especies pueden sobrelaparse, así en caso de que una especie sea 
removida la función puede persistir mediante la compensación por otra especie con una función similar 
(Ehrlich y Walker, 1998; Frost et al., 1995). Además, la resistencia y la resiliencia puede variar entre la 
comunidades funcionales microbianas dependiendo del grado de redundancia funcional (Allison y 
Martiny, 2008). Entonces para reducir la variación temporal de los procesos ecosistémicos en 
ambientes cambiantes se requiere un gran número de especies porque esto incrementa la probabilidad 
de encontrar especies funcionalmente redundantes (Tilman et al., 2006). Existe un debate al respecto, 
ya que en microcosmos en condiciones de laboratorio se ha observado que al modificar la diversidad 
mediante dilución, el decremento de la diversidad no tiene efecto en esta capacidad de resiliencia si no 
que más bien está relacionada con componentes específicos de la comunidad (Griffiths 2004, Wertz et 
al., 2007). Pero por otro lado, en comunidades microbianas de suelos que naturalmente poseen 
diferentes niveles de diversidad se ha observado una correlación directa entre la diversidad y la 
22
capacidad de resiliencia ante perturbaciones por contaminantes (Girvan et al., 2005) o por cambios en 
la temperatura (Chaer et al., 2009).
Por otra parte, en una comunidad microbiana sin estrés existe un equilibro entre los organismos 
heterótrofos y los autótrofos, este equilibrio se modifica cuando se somete a una perturbación. En los 
casos en los que la perturbación se debe a una contaminante, se ha observado un incremento inicial 
rápido de la biomasa de algunos grupos de heterótrofos (Kaplan y Kitts, 2004), probablemente de 
aquellos que son capaces de degradar o de tolerar el contaminante. Cuando la contaminación llega a 
niveles muy altos el porcentaje de heterótrofos se incrementa y por el contrario los organismos 
autótrofos disminuyen (Jiang y Shen, 2007). Otro patrón interesante es que comunidades de eventos 
independientes de restauración en las mismas condiciones tienden a parecerse cada vez mas entre ellas 
durante el curso de la restauración , es decir, se dirigen a ser comunidades similares, reflejando así su 
capacidad de resiliencia (Jiang y Shen, 2007). 
Los microorganismos tienen una gran variedad de adaptaciones y mecanismos de aclimatación 
fisiológica que les permiten sobrevivir y mantenerse activos ante un estrés ambiental. Estas respuestas 
tienen un costo a nivel del organismo que pueden alterar los niveles ecosistémicos de C, energía y flujo 
de nutrientes. Por ejemplo, la desecación y el congelamiento pueden tener efectos a pesar de que la 
respuesta de la comunidad microbiana es limitada, los costos fisiológicos pueden tener graves 
implicaciones con respecto al C y al N. Los microbios sintetizan osmolitos para sobrevivir a la 
desecación y la síntesis de los mismos puede consumir más del 5% del total anual de producción 
primaria neta en pastizales (Schimel et al., 2007). Sabiendo que los micoorganismos tienen un papel 
fundamental en los ciclos biogeoquímicos del planeta el entender estos aspectos de resistencia, 
resiliencia y redundancia resulta de gran importancia, dado que esto permitiría incluirlos de manera 
adecuada en los modelos ecosistémicos. Uno de losciclos biogeoquímicos más importantes para la 
vida y que es de nuestro interés en esta tesis es el ciclo del N. 
23
El ciclo del nitrógeno
El nitrógeno es un elemento esencial para la vida dado que forma parte de los aminoácidos, 
ácidos nucleicos, aminoazucares y otros polímeros. El flujo de este elemento a través de la biosfera 
determina en gran parte la productividad ecológica en habitats tanto acuáticos como terrestres. 
Asimismo, su ciclo biogeoquímico es uno de los más complejos y es también de los mejor descritos 
desde el punto de vista molecular. Se sabe que la presencia de los diferentes estados redox de este 
elemento están estrechamente ligados a la actividad microbiana y se considera que cada 
microorganismo involucrado puede participar en una o varias transformaciones (Atlas-Bartha, 1997). 
En la figura 2 podemos observar un esquema general del ciclo inorgánico del nitrógeno en el que se 
indican las principales enzimas que participan en el proceso. 
Figura 2. Ciclo inorgánico del nitrógeno (modificado de Butler y Richardson 2005).
24
Oxido 
nítrico 
reductasa
Amonio 
mono-oxigenasa
NO3-
Nitrito 
oxidasa
Nitrato 
reductasa
narGHIJ
napABC
NO2-
NO
N2O
N2
NH4+
NH2OH
Nitrito 
reductasa
NrfA
Oxido Nitroso
reductasa
nosZ
Nitrogenasa
Hidroxilamina
oxidoreductasa
Nitrito reductasa
CuNir
Nitrito reductasa
ANAMOX
nifHDK
amoABnorBCZ
nirKS
hmp
Oxido 
nítrico 
reductasa
Amonio 
mono-oxigenasa
NO3-
Nitrito 
oxidasa
Nitrato 
reductasa
narGHIJ
napABC
NO2-
NO
N2O
N2
NH4+
NH2OH
Nitrito 
reductasa
NrfA
Oxido Nitroso
reductasa
nosZ
Nitrogenasa
Hidroxilamina
oxidoreductasa
Nitrito reductasa
CuNir
Nitrito reductasa
ANAMOX
nifHDK
amoABnorBCZ
nirKS
hmp
El mayor reservorio de este elemento es la atmósfera terrestre donde se encuentra como dinitrógeno o 
nitrógeno molecular (N2) constituyendo el 78% del aire que respiramos. Se sabe que algunas 
Cianobacterias, Proteobacterias de vida libre, Archaeas o Bacterias simbióticas como Rhizobium, tienen 
la capacidad de fijarlo como amonio (NH4+), el cual es incorporado rápidamente a componentes 
celulares en formas que pueden ser aprovechadas por todos los seres vivos. Estos microorganismos 
comparten la presencia de la enzima denominada nitrogenasa (Zehr et al. 2003). Posteriormente, el 
NH4+ es oxidado a nitrato (NO3-) en el proceso de nitrificación, realizado por organismos como 
Nitrosomonas y Nitrobacter, a través de tres enzimas (una amonio monoxigenasa, una hidroxilamina 
oxidoreductasa y una nitrito oxidasa). Este nitrato puede acumularse, perderse por lixiviación o puede 
ser convertido a una forma gaseosa en el proceso de desnitrificación, realizado por grupos como 
Pseudomonas o Alcaligenes mediante una nitrato reductasa, una nitrito reductasa, una oxido nítrico 
reductasa y una oxido nitroso reductasa, de esta manera es liberado nuevamente a la atmósfera 
(Ferguson, 1998). Recientemente se ha descubierto que el nitrógeno también puede ser transformado 
directamente de nitrito (NO2-) a N2 por el proceso anaeróbico conocido como Anamox llevado a cabo 
por el grupo plactomyces (Kindaichi et al., 2007). En este trabajo, nos enfocamos en la comunidad 
desnitrificante con la capacidad de transformar el NO2- a NO, en particular los organismos que poseen 
los genes nirS y nirK, así como en la comunidad fijadora de N usando el gen nifH. La finalidad de 
analizar dichos genes fue describir la diversidad de estos grupos funcionales, así como la redundancia 
funcional de los suelos de Cuatro Cienegas donde habitan. 
Cuatro Ciénegas
El valle de Cuatro Ciénegas (CCB) se encuentra localizado en el altiplano septentrional dentro 
del Desierto Chihuahuense, en la parte central del estado de Coahuila. Este valle está localizado entre la 
Sierra Madre Oriental y la Sierra Madre Occidental, los dos macizos montañosos más grandes de 
México, por lo que la humedad que viene del océano Pacífico y del Golfo de México no logra llegar al 
valle por la barrera montañosa, lo cual explica en parte las condiciones áridas del mismo. CCB se 
encuentra en la cota de los 700 msnm rodeado por las siguientes sierras: al norte La Madera y La 
Menchaca, al oeste La Purísima y San Vicente, al sur San Marcos y Pinos y al sureste La Fragua. 
Siendo la de La Madera la más alta de todas, con una altitud superior a los 2000 msnm (Figura 3).
25
Figura 3. Mapa del valle de 
Cuatro Ciénegas en el estado de 
Coahuila en México (tomada de 
Johannesson et al. 2004).
CCB es un área natural protegida en la categoría de Área de Protección de Flora y Fauna, 
considerado el humedal más importante dentro del Desierto Chihuahuense y uno de los humedales más 
importantes en México. En este valle subsisten la mayor cantidad de especies endémicas de Norte 
América por kilómetro cuadrado, por lo que es considerado como uno de los puntos más importantes 
en biodiversidad de esta región (WWF, TNC, RAMSAR, UNESCO). De manera contrastante, este sitio 
es oligotrófico, en donde las concentraciones de fósforo (P) son ínfimas, tanto en el suelo como en el 
agua, que como veremos en los capítulos II y III de esta tesis se ve reflejado en una proporción C:N:P 
muy desviada de la proporción de Redfield en el oceano (Elser et al., 2005). Este sistema destaca por la 
gran abundancia de comunidades microbianas poco comunes como son los tapetes microbianos y los 
estromatolitos, que son la base de la cadena alimenticia debido a la ausencia de algas en el agua (Souza 
et al., 2006)
26
El clima de la zona es seco semiárido BWhx’ (w) (e’) w’’con ligeras lluvias en verano y un porcentaje 
de lluvia invernal menor al 18%. Se considera que presenta escasa precipitación pluvial dado que 
llueve menos de 200 mm anualmente, la mayoría en verano, mientras que la evaporación anual 
potencial es 10 veces mayor que la lluvia anual (2000mm)(CONAGUA, 2004). La temperatura media 
anual es de 21.9ºC, con una oscilación térmica anual extrema de 16.7ºC. En este tipo de climas muy 
secos continentales es muy común que la precipitación y temperatura varíen mucho con respecto a las 
que se anotan como promedio, dado que existen años muy secos y otros bastante húmedos, 
prevaleciendo los primeros, por esa razón se suele hacer referencia a los máximos y mínimos más que a 
los promedios. La Figura 4 presenta un climograma basado en datos climáticos promedio de 70 años.
Figura 4. Climograma del Valle de Cuatro Ciénegas, Coahuila, México.
Las rocas presentes principalmente en el valle son calizas y yesos del jurásico (Mckee et al., 1990). Los 
suelos de tipo aluvial son el resultado del acarreo y la acumulación de materiales hacia las partes más 
bajas. Por su origen, los suelos en su mayoría presentan gran cantidad de sales disueltas del tipo 
carbonatos y sulfatos, sobre una base de yeso del jurásico, por lo que el tipo de suelo se considera como 
gipsisol y leptosol. Debido a esto, la vegetación predominante son pastizales halófilos. La combinación 
de aislamiento, condiciones extremas de temperatura, humedad, salinidad y la presencia de suelos 
27
ENE FEB MAR ABR MAY JUN JUL AGO SEP OCT NOV DIC
0
10
20
30
40
50
60
0
5
10
15
20
25
30
Climograma de Cuatro Cienegas
 Datos climáticos de 1941a 2012 (INEGI-INIFAP)
Precipitación promedio
Temperatura promedio
P
re
ci
pi
ta
ci
ón
 (m
m
)
T
em
pe
ra
tu
ra
 (°
C
)
yesosos, hacen que CCB presente un mosaico de oportunidades para el desarrollo de formas endémicas.
En específico nuestra localidad de muestreo está situada en el área denominada Churince, en la zona 
oeste de CCB a 740 m.a.s.l. En este sitio se encuentra un sistema compuesto por un manantial, una 
laguna intermedia y una laguna de desecación conectadas por riachuelos (Figura 5 y Figura S1 del 
capitulo II). 
Figure