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28/7/2022

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Biología

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO

Facultad de Estudios Superiores Zaragoza

Carrera de Biología

Factores que determinan la estructura y composición de las
comunidades de aves en etapas iniciales de la sucesión del
Bosque Tropical Seco

T E S I S
Que para obtener el título de
B I Ó L O G A
P R E S E N T A
SOLE YERED RUIZ GARCÍA

DIRECTOR DE TESIS: DR. LUIS DANIEL AVILA CABADILLA

CIUDAD DE MÉXICO MAYO, 2016

UNAM – Dirección General de Bibliotecas
Tesis Digitales
Restricciones de uso

DERECHOS RESERVADOS ©
PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL

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DERECHOS RESERVADOS ©
PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL

UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO
FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES
ZARAGOZA

Factores que determinan la estructura y composición de las
comunidades de aves en etapas iniciales de la sucesión del
Bosque Tropical Seco

Ecología de comunidades

Sole Yered Ruiz García

Director de tesis: Dr. Luis Daniel Avila Cabadilla
Escuela Nacional de Estudios Superiores, Unidad Morelia, UNAM.

Asesor interno: Dr. Antonio Alfredo Bueno Hernández
Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, UNAM.

AGRADECIMIENTOS
A la Universidad Nacional Autónoma de México por darme las herramientas desde el bachillerato
en el Colegio de Ciencias y Humanidades Plantel Oriente para poder cursar satisfactoriamente mis
estudios en el nivel superior.
A la Facultad de Estudios Superiores Zaragoza por brindarme un espacio en sus aulas y dejarme
las más importantes enseñanzas en mi vida académica.
Al Dr. Luis Daniel Avila Cabadilla por darme la oportunidad y confianza para poder integrarme al
equipo de laboratorio, además por todas las aportaciones a este trabajo que lo han enriquecido
bastante.
A la Dra. Mariana Yólotl Alvarez Añorve por todas las correcciones y observaciones que han
contribuido bastante en éste trabajo y además por el apoyo dado.
Al M. en C. Juan Manuel Lobato García por la enseñanza y asesoría sobre las aves que me brindó
en campo y además por sus comentarios que hicieron de este un mejor trabajo.
Al Dr. Jorge H. Vega Rivera por las facilidades para poder trabajar dentro de la EBCH.
Al proyecto PAPIIT IA203413 (2014) y PAPIIT IA204014 (2014) por financiar los materiales e
insumos para la realización de las prácticas de campo.
A mi asesor interno y sinodal Dr. Alfredo Bueno, por sus observaciones y apoyo en los trámites.
Agradezco también a los miembros del comité de sinodales, M. en C. Nicté Ramírez Priego, M. en
C. Maricela Valdés Ruiz y M. en C. Gabriela Selene Ortíz Burgos por sus observaciones y
atención.
A los ejidatarios que permitieron el desarrollo de este proyecto en sus parcelas.
A mis padres Josefina García Paz y J. Trinidad Ruiz Cerda que sin ellos, mi carrera académica no
hubiera sido posible, por su apoyo incondicional y fiel, porque en ningún aula podré aprender cosas
que ustedes dejaron y siguen aportando en mí para siempre.
A Joel Neftali Ruiz García por acompañarme, apoyarme y ayudara para que el trabajo en campo
fuera más sencillo y a Jorge Trinidad Ruiz García porque gracias a su compañía y apoyo también
he logrado ser una profesional.
A mis compañeros de laboratorio Sergio Amador, Mayra Zamora, Antonio Chávez, Marisela Pineda
y Yesenia Fraga, que con ellos compartí gran parte del trabajo de campo e hicieron del trabajo más
ameno.
A Serch por cuidarme y porque tú sabes lo que significas para mí. A May, por ser tan buena
conmigo y siempre darme el jalón de orejas necesario. A Chapis porque siempre me volvía a
recordar que muchas veces es mejor dejarse llevar. A Tony por tantas risas, por su compañía y el
café de Uruapan que siempre nos hacía despertar.
A la M. en C. Magdalena Ordóñez Reséndiz por su apoyo en los últimos semestres de la carrera de
Biología en los cuales me proporcionó conocimiento sobre insectos maduros además por su apoyo
en momentos difíciles.

A Gabriela Islas, Alejandra Gómez, Alejandra Morales y Jocelyn Rodríguez por acompañarme
desde un principio, paso a paso en esta carrera y siempre estar ahí para escucharme, cuidarme,
estar conmigo en las buenas y en las malas, por dejar en mi memoria tan buenos recuerdos que
siempre llevaré.

A Arantza Daw, Zaira Gutiérrez, Marino Cid, Shaid González, David Espinosa, Sebastián Ponce,
César Rojas, Oscar González, Alberto Vizuet, Arturo Avila por siempre sacarme una sonrisa con
sus ocurrencias, por levantarme el ánimo en los malos momentos aunque ustedes no lo supieran,
siempre me hizo bien estar a su lado.
A Gisela Salvatierra y Monserrat Ramírez con quien compartí la última etapa de mi carrera y que
se hicieron muy importantes en mi vida en tan poco tiempo.
A mis tíos Rocío García Paz y Juan de Dios Maldonado Corona, mis primas Rocío y Mayra
Maldonado García y mis sobrinos por hacer más grata mi estadía en Michoacán, por no dejarme
sola y por su compañía, los quiero mucho.
A mis tías Lidia, Cuca, Chabela y Yolanda por no dejarme extrañar tanto a mi mamá.
Maritza Hernández García, gracias por tanta diversión compartida, por permitirme estar contigo
cuando más lo he necesitado.
A mi primo José Alberto Aguilera García, su esposa e hijos por permitirme estar con ellos en
Morelia y abrirme las puertas de su casa.
A mi mamá Tere†, por recibirme siempre con los brazos abiertos, por haberme dado tanto cariño y
dejar una huella importante en mi existencia; a mi primo Roberto Carlos Aguilar García† y mi tía
Bertha García Paz† que las visitas familiares en Taretan no son lo mismo sin ustedes porque se les
extraña y no saben la falta que nos hacen, pues la familia quedó con una gran fractura desde su
partida, que seguimos sanando y que esperamos un día estar con ustedes.
A mi amiga Dianey Pérez Segura por no olvidarme después de tantos años y estar para mí cuando
más lo necesité a lo largo de todo este tiempo de amistad, te quiero loca.
A Fernando Gutiérrez Pérez por apoyarme y siempre alentarme durante mis estudios, porque
siempre serás importante y parte de que yo fuera feliz los años de la carrera fue porque los
compartí contigo.
A los locos Denisse, Jocelyn y Víctor que tanto extraño y ya no veo por nuestras múltiples
ocupaciones pero que jamás olvido.
A Fredd García Miranda porque a pesar de estar tan lejos sé que siempre en él puedo encontrar un
amigo.
A Ivett Pérez por su ayuda en la reparación de redes de niebla, Sharon Morales por su apoyo en
laboratorio y a Mitzi Zárate e Isabel Pérez por la ayuda y el apoyo brindado en muestreos.
A todos los amigos y familiares que me faltaron mencionar.

TABLA DE CONTENIDORESUMEN ........................................................................................................................................................ 1
INTRODUCCIÓN ............................................................................................................................................. 2
Dinámica sucesional del bosque tropical seco ....................................................................................... 3
Importancia ecológica de las aves ............................................................................................................ 4
Consumidores primarios ........................................................................................................................ 5
Consumidores secundarios ................................................................................................................... 6
Las aves en los bosques tropicales .......................................................................................................... 6
ANTECEDENTES ............................................................................................................................................ 9
OBJETIVOS ................................................................................................................................................... 13
Objetivo general ........................................................................................................................................ 13
Objetivos específicos ................................................................................................................................ 13
HIPÓTESIS ..................................................................................................................................................... 14
ÁREA DE ESTUDIO ...................................................................................................................................... 15
MÉTODOS ...................................................................................................................................................... 17
Sistema de estudio .................................................................................................................................... 17
Muestreo de la comunidad de aves ........................................................................................................ 20
Caracterización de la vegetación ............................................................................................................ 21
Caracterización del paisaje ...................................................................................................................... 24
Análisis de datos ....................................................................................................................................... 27
RESULTADOS ............................................................................................................................................... 33
Riqueza de especies................................................................................................................................. 34
Composición específica ........................................................................................................................... 37
DISCUSIÓN .................................................................................................................................................... 43
Las comunidades de aves de los estadios iniciales de la sucesión: factores que afectan su
riqueza y composición. ............................................................................................................................. 44
Escalas espaciales relevantes para la respuesta de las comunidades de aves y factores
modulando dicha respuesta. ................................................................................................................... 48
Implicaciones para la conservación de las comunidades de aves y de los procesos ecológicos en
paisajes antropogénicos tropicales......................................................................................................... 50
CONCLUSIONES .......................................................................................................................................... 54
APÉNDICE ..................................................................................................................................................... 57
LITERATURA CITADA ................................................................................................................................. 71
RECURSOS ELECTRÓNICOS ................................................................................................................... 79

RESUMEN
Actualmente, la mayor parte de los bosques tropicales secos (BTS) se han
transformado en asentamientos humanos, campos agrícolas, campos ganaderos y
bosques secundarios en diferentes estadios sucesionales. Para entender el
proceso sucesional que está ocurriendo en estos sistemas, es necesario estudiar
las interacciones entre las comunidades animales y vegetales durante este
proceso, considerando la influencia de los atributos del hábitat a diferentes
escalas. Las aves en particular, participan activamente en la sucesión vía
dispersión de semillas, polinización, control de otras poblaciones y reciclaje de
nutrientes y energía. El objetivo de este trabajo fue evaluar la respuesta de las
comunidades de aves a los atributos del hábitat a diferentes escalas espaciales,
durante los estadios sucesionales tempranos del BTS, debido a que durante esta
etapa se define en gran medida el curso del proceso sucesional. Para ello,
utilizando redes de niebla (por 5 horas diarias) y puntos de conteo de radio fijo (10
minutos), se caracterizó la comunidad de aves en 14 sitios del BTS Chamela-
Cuixmala, doce representaban estadios sucesionales tempranos y dos el bosque
conservado. Para cada sitio en sucesión se analizó también: 1) la composición del
paisaje en un radio de 3 km en derredor y 2) la estructura y composición de la
vegetación. Los resultados obtenidos indican que, en general, la variación en la
riqueza de especies estuvo principalmente explicada por la variación en los
atributos del paisaje, mientras que la variación de la composición, tanto por
especies como por gremios tróficos, estuvo principalmente explicada por la
variación en los atributos de la vegetación, es decir que para la conservación de
las aves sería necesario conservar los remanentes de bosque maduro que rodean
la vegetación secundaria debido a que son importantes para la sucesión del
bosque vía dispersión de semillas, polinización y regulación de vertebrados
herbívoros.
Palabras clave: Fragmentación, Aves, Proceso sucesional, BTS, Paisaje.

INTRODUCCIÓN

México es un país megadiverso que ocupa el cuarto lugar de un grupo de 17
países que albergan cerca de 70% de las especies conocidas. En este sentido,
nuestro país presenta un elevado número de especies, una alta riqueza de
endemismos, una alta diversidad de ecosistemas y una gran variabilidad genética
en muchos grupos taxonómicos (Espinosa-Organista et al., 2008).
Los bosques secos de México, en particular, son el hábitat de nuestros
principales cultivos y han sido transformados con fines agrícolas desde hace miles
de años. Su cobertura original, de 33.9 millones de hectáreas, ha sufrido una
caída notable y en el año 2002 solo quedaban unas 8.9 millones de hectáreas
(26% de la cobertura original). De este remanente, sólo el 38% se encuentra en
buen estado de conservación y el 62% está conformado por vegetación
secundaria bajo diferentes grados de perturbación (Challenger y Dirzo, 2009).
Este escenario es común a los bosques tropicales secos (BTS) de todo el
continente, ya quesuelen ubicarse en áreas con excelentes condiciones para la
agricultura y el desarrollo de la ganadería (Sánchez-Azofeifa y Portillo-Quintero,
2011), lo que ocasiona que estén en constante transformación. En América, los
BTS se distribuyen desde el noroeste de México hasta el norte de Argentina
(Linares et al., 2011) y, hasta la fecha, la mayor parte de su área original ha sido
reemplazada por un mosaico de asentamientos humanos, campos agrícolas,
campos ganaderos y bosques secundarios en diferentes estadios de sucesión
(Sánchez-Azofeifa et al., 2005). Por esta razón, el BTS, que constituye el 42% de

la vegetación intertropical del planeta, además está entre los tipos de vegetación
más amenazados del mundo (Murphy y Lugo, 1986).
En este contexto, es crucial entender la regeneración natural del BTS,
considerando que este ecosistema presenta características estructurales y
funcionales únicas que determinan una respuesta singular a la perturbación
humana (Avila-Cabadilla et al., 2009; Alvarez-Añorve et al., 2012). En
comparación con los bosques tropicales húmedos y lluviosos, por ejemplo, los
BTS se caracterizan por estar adaptados a una marcada estacionalidad en los
regímenes de precipitación, por presentar un gran número de especies
endémicas, por una vegetación con menor complejidad estructural y por el
predominio de la anemocoría sobre la zoocoría como síndrome de dispersión,
entre otros aspectos.
Dinámica sucesional del bosque tropical seco

La sucesión secundaria es el conjunto de cambios en los atributos de las
comunidades bióticas que suceden a una perturbación (Begon et al., 1996). Este
proceso puede considerarse más probabilístico que predecible, y puede
desarrollarse por diferentes rutas desde los primeros estadios (sucesión temprana)
hasta la madurez (Ewel, 1980).
En la regeneración del BTS, las especies vegetales en campos recién
abandonados se ven limitados por una larga y severa temporada seca (Opler et
al., 1976) y se ven beneficiadas durante una corta época de lluvias lo cual, en
comparación con los bosques húmedos, reduce las posibilidades de germinación

de semillas, establecimiento de plántulas, la regeneración y el proceso de
sucesión natural del BTS (Quesada et al. 2009).
Cuando se quema la vegetación por las actividades antrópicas, las semillas
de arbustos y árboles se pierden, quedando sólo aquellas plantas herbáceas
(Rico-Gray y García-Franco 1992; Miller, 1999). Sin embargo, al cabo de unos
cuantos años aparecen plantas leñosas y arbustivas (Magaña, 2005),
comprobando así que los dispersores de semillas juegan un papel importante en la
regeneración de este ecosistema (Martínez-Ramos, 2008).
En general, estudios en este y otros sistemas tropicales demuestran que las
comunidades faunísticas juegan un papel activo en la sucesión temprana, vía
dispersión de semillas, dispersión de hongos micorrízicos, polinización, herbivoría
y descomposición de materia orgánica (Charles-Dominique, 1986; Majer, 1989;
Muscarella y Fleming 2007). Dentro de las comunidades que juegan un papel
crítico en la regeneración de los ecosistemas tropicales se encuentran, por
ejemplo, las aves (Holl, 2002; Barrantes y Pereira, 2002).
Importancia ecológica de las aves

En México, se encuentra el 11% de las especies de aves del mundo concentradas
principalmente en la región oeste. Esto nos coloca en el onceavo lugar del mundo
en riqueza avifaunística y en el cuarto lugar en cuanto a especies de aves
endémicas (Navarro- Sigüenza et al., 2014).

Las aves se consideran un grupo clave en el funcionamiento de los
ecosistemas debido a que interactúan con un diverso espectro de organismos,
regulando procesos ecológicos como la dispersión de semillas, la polinización, el
control de poblaciones de invertebrados y vertebrados pequeños, la
descomposición de la materia orgánica, el reciclaje de nutrientes y energía, entre
otros (Arizmendi-Arriaga et al., 2002; Quesada et al., 2009). Esto posibilita la
reproducción de las plantas, la regeneración de los bosques, el control de la
herbivoría y el movimiento de nutrientes.
Los organismos difieren entre sí por cómo obtienen la energía durante el
desarrollo de sus funciones vitales, lo cual determina el papel que juegan en los
ecosistemas (Martínez-Ramos, 2008). Dentro de esta variación, existen especies
que son funcionalmente más semejantes que otras y estas especies constituyen lo
que se denomina un grupo funcional, es decir, un conjunto de especies que
poseen atributos (morfológicos, fisiológicos, conductuales o de historia de vida)
que son semejantes y desempeñan papeles ecológicos equivalentes (Chapin III et
al., 2002). En el caso de las aves, existen diferentes grupos funcionales definidos
en cuanto a sus hábitos alimenticios, grupos que, a su vez, juegan distintos
papeles en los ecosistemas. De acuerdo a Martínez-Ramos (2008), las aves se
pueden clasificar de la siguiente manera:
Consumidores primarios
a) Nectarívoros: Se alimentan del néctar de las flores. Las aves que fungen como
polinizadores desempeñan un papel fundamental en el
mantenimiento de la diversidad genética de las poblaciones, en el

mantenimiento de las especies en las comunidades vegetales y en
la producción agrícola (Fontaine et al. 2006).
b) Frugívoros: Se alimentan de frutos. Las aves nectarívoras y frugívoras proveen
el servicio de polinización y dispersión de semillas, esta función es
crucial para el mantenimiento de la diversidad vegetal y la dinámica
de los ecosistemas.
c) Granívoros: Se alimentan de semillas. Los granívoros se relacionan con las
especies vegetales ya que funcionan como verdaderos
depredadores. Esta función de depredación puede ser un factor de
regulación para el crecimiento de las poblaciones de plantas y de la
biomasa vegetal.
Consumidores secundarios
a) Insectívoros: Aquellos que se alimentan de insectos.
b) Carnívoros: Depredadores, se incluyen a las aves rapaces que se alimentan de
otros animales vivos.
Las aves en los bosques tropicales

Diversos estudios muestran la importancia de las aves en la dispersión de semillas
y en la sucesión de las selvas tropicales (Holl, 2002; Barrantes y Pereira, 2002).
Las aves insectívoras en particular promueven la regeneración de la vegetación a
través de la limitación de la herbivoría (por ejemplo Van Bael et al., 2008).
En los sistemas agrícolas tropicales, el consumo de plagas de insectos puede
provocar un aumento de los rendimientos y ganancias económicas sustanciales

para los agricultores (Kellermann et al., 2008; Johnson et al., 2010; Boyles et
al., 2011, 2013; Karp et al., 2013; Maas et al., 2012).
El daño antropogénico provocado por la explotación de recursos en los
bosques tropicales, provoca cambios en la estructura de la vegetación afectando
la diversidad y composición de las comunidades de aves (Shahabuddin y Kumar,
2006). En los BTS, como el de la Región Chamela-Cuixmala (RCC), Jalisco, la
diversidad de aves puede aumentar durante la época húmeda o a lo largo de los
arroyos (Ornelas et al., 1993). Algunas especies de estos bosques son sensibles a
los cambios estacionales. Tal es el caso de Amazona finschi (Psittacidae), una
especie altamente amenazada y endémica de la RCC, que es sensible a dichos
cambios debido a la disponibilidad de recursos que pueden limitar la reproducción
de los loros en este ecosistema (Renton y Salinas-Melgoza, 2004). En este
sentido, Marini (2002) señala la importancia de la conservación de grandes
fragmentos de BTS, debido a que las aves endémicas son sensibles a la
perturbación.
En el BTS de la RCC, nuestra zona de estudio, hay aproximadamente 270
especies de aves (24 son endémicas de México), de las cuales el 60% son
residentes y el resto son especies migratorias (Martínez et al., 2010). El paisaje dela región incluye numerosos fragmentos de vegetación con diferentes grados de
perturbación que se han originado principalmente como consecuencia de las
actividades agropecuarias. El abandono de estas actividades ha abierto paso a la
sucesión, mientras que el desfase entre los sitios en relación al tiempo de
abandono, ha ocasionado la formación de un paisaje compuesto por un mosaico
http://onlinelibrary.wiley.com.pbidi.unam.mx:8080/doi/10.1111/brv.12211/full#brv12211-bib-0065
http://onlinelibrary.wiley.com.pbidi.unam.mx:8080/doi/10.1111/brv.12211/full#brv12211-bib-0013

de diferentes estadios sucesionales (Castillo et al., 2005; Avila-Cabadilla et al.,
2009).
Un paso necesario para entender a profundidad el proceso sucesional del
BTS, es identificar qué factores modulan la distribución y el desempeño de las
comunidades de aves en los paisajes transformados. Para identificar estos
factores, es importante considerar la alta heterogeneidad inherente a dichos
paisajes, esto en aras de detectar respuestas representativas de la realidad.
Asimismo, dado que la dinámica de las comunidades bióticas durante la sucesión
temprana determina en gran parte el curso de la sucesión secundaria, es crucial
estudiar en detalle cómo se conforman las comunidades en estos estadios, ya que
ello nos dará información relevante sobre la dinámica sucesional subsecuente.
En este contexto, es necesario identificar: 1) los factores que modulan la
estructura y composición de las comunidades de aves en el BTS, 2) las escalas
espaciales a las que ocurre esta modulación y 3) las configuraciones del paisaje
que favorezcan la conservación de este grupo faunístico en bosques manejados.
Este tipo de información ayudará a subsanar la escasez de conocimiento
con respecto al papel de la fauna en la regeneración y sucesión del BTS y a cómo
los atributos del hábitat influencian la ocurrencia de estos grupos y de los procesos
ecológicos que ellos regulan. Asimismo, esta información nos permitirá conocer el
valor de los bosques secundarios para la conservación de grupos faunísticos y
procesos ecológicos clave en el funcionamiento de los ecosistemas tropicales.

ANTECEDENTES

Aunque en los últimos años la comunidad científica ha comenzado a estudiar la
regeneración natural del BTS, aún faltan varios pasos para generar un
conocimiento profundo de este proceso. Hasta ahora, por ejemplo, estos estudios
raramente evalúan la influencia relativa de la variación ambiental in situ y la
variación ambiental a escala de paisaje en la sucesión (pero ver Avila-Cabadilla et
al., 2012). En el mismo sentido, la heterogeneidad inherente a los paisajes
antropogénicos no ha sido debidamente considerada, siendo que el curso del
proceso sucesional está determinado por un complejo conjunto de interacciones
entre factores locales, los atributos del paisaje, la historia del sitio y la historia de
vida de las especies (Pickett et al., 1987 a y b; Chazdon et al., 2007).
Otros componentes que han sido relativamente poco estudiados con
respecto a la regeneración del BTS, son los cambios sucesionales en los atributos
de las comunidades faunísticas y en los procesos ecológicos asociados a éstas.
Entre las pocas comunidades faunísticas que se han estudiado en un contexto
sucesional en este sistema, encontramos a los murciélagos, vertebrados
voladores que han mostrado responder a los atributos de la vegetación o del
paisaje según el grupo funcional o gremio al cual pertenecen. Los murciélagos
nectarívoros, por ejemplo, responden a una escala del paisaje de entre 500 y 1000
metros, mientras que las especies frugívoras responden más a la estructura de la
vegetación (Avila-Cabadilla et al., 2012).

Con respecto a las aves, en diferentes estudios ha quedado clara su
importancia en la dispersión de semillas y en la sucesión de los bosques tropicales
(Holl, 2002; Barrantes y Pereira 2002). Sin embargo, hasta ahora la mayoría de los
estudios relacionados con la avifauna del BTS están principalmente ligados a
listados y descripciones breves como son los estudios de Zimmerman y Harry
(1951), Selander y Giller (1959), Lobato-García et. al., (2014) y Arizmendi-Arriaga
et al. (1990 y 2002). Cabe señalar que esta última autora incluye además datos de
la dieta en su listado de las especies del BTS de Chamela. Martínez-Ramos
(2008) reporta que en este bosque el 51% de las especies de aves son carnívoras
alimentándose estrictamente de insectos, y otro 18% son carnívoras facultativas
que pueden incluir también alimento vegetal en su dieta.
En cuanto a las respuestas de este grupo faunístico a los atributos del
hábitat, sabemos que, en general, responden rápidamente a los cambios en la
estructura de la vegetación asociada a la sucesión. En estudios anteriores se ha
determinado que la variación en la cobertura de la vegetación original puede
definir en gran medida la respuesta de las aves en paisajes antrópicos (Rolstad,
1991; McGarigal y McComb 1995; Villard et al., 1999).
En un trabajo en el que se estudiaron las características de las
comunidades de aves en diferentes estadios sucesionales del BTS (Chazdon et
al., 2011), se encontraron que en los estadios tempranos, dominados por pastos,
eran invadidos por especies granívoras y/o especialistas en pastizales. Asimismo,
la recolonización de estos sitios por especies insectívoras, frugívoras y
nectarívoras promovería el proceso sucesional. En general, la riqueza y

abundancia de las especies granívoras disminuyó durante la sucesión, mientras
que el número de especies e individuos de aves frugívoras y nectarívoras
aumentó. También la complejidad de las comunidades de aves insectívoras se
incrementó, sugiriendo que un aumento en la complejidad estructural de la
vegetación asociada a la edad sucesional, podía proporcionar un mayor número
de nichos de alimentación para las aves insectívoras. De manera impresionante, el
13% de todas las especies se compartieron en todas las etapas en sucesión, entre
ellas, ocho especies endémicas de México. Estos resultados confirman la idea de
que las aves responden rápidamente a los cambios estructurales de la vegetación.
Por otra parte, la configuración irregular del paisaje agrícola en la RCC, estaría
permitiendo que las aves se muevan fácilmente entre diferentes etapas de
sucesión y bosque maduro, promoviendo la rápida recuperación de las
comunidades de aves (Chazdon et al. 2011).
En el mismo sentido, un estudio con respecto al efecto de los atributos
estructurales de la vegetación en las comunidades de aves de Chamela,
MacGregor y Schondube (2011), reportan que en zonas donde la estructura de la
vegetación es más simple, la diversidad de especies es mayor, pero esto puede
deberse al bosque conservado que rodea a esas zonas, haciendo más compleja
su estructura a escala del paisaje. Por otra parte, las plantaciones de árboles
frutales podrían estar sirviendo de refugio para las especies en la época de secas.
Este estudio enfatiza el importante papel de los bosques conservados en los
paisajes antropogénicos así como la relevancia que pueden tener los atributos del

paisaje en la estructuración de las comunidades de aves y en la dinámica general
de los bosques tropicales.

Es necesario, por tanto, generar información sobre cómo las comunidades
de aves de la sucesión temprana responden a los atributos del hábitat a diferentes
escalas espaciales (desde la escala local hasta la escala de paisaje) así como
sobre el efecto de las diferentes estaciones (seca y lluvia) en esta respuesta,
aspecto que tampoco ha sido abordado en profundidad hasta el momento. Para
generar esta información, en este estudio caracterizaremos esta respuesta en las
comunidades de aves de las etapas iniciales de la sucesión en el BTS de
Chamela-Cuixmala.

OBJETIVOSObjetivo general

Evaluar la respuesta de las comunidades de aves a la variación en los atributos
del hábitat, a diferentes escalas espaciales, durante las etapas iniciales de la
sucesión del bosque tropical seco.
Objetivos específicos

1. Caracterizar las comunidades de aves que se presentan en las etapas
iniciales de la sucesión del bosque tropical seco.
2. Evaluar cómo la variación en los atributos de la vegetación y del paisaje
afectan la estructura y composición de las comunidades de aves tanto
residentes como migratorias.
3. Identificar la escala espacial a la que las comunidades de aves responden
más a la variación en los atributos del hábitat.
4. Evaluar la respuesta de las comunidades de aves a los cambios estacionales,
identificando cómo la estacionalidad podría modular la respuesta de estas
comunidades a la variación en los atributos del hábitat.
5. Discutir las implicaciones de los resultados obtenidos para la conservación de
las aves y de los procesos ecológicos en que éstas participan dentro de
paisajes tropicales transformados por la actividad antrópica.

HIPÓTESIS

1. Los grandes continuos de bosque conservado, al ofrecer una mayor
diversidad y cantidad de recursos, favorecen la presencia de un mayor
número de especies, sensu la teoría de biogeografía de islas (MacArthur y
Wilson 1967).

2. La presencia de un mayor número de especies de plantas y el incremento
en el grado de complejidad estructural de la vegetación, al estar asociados
con una mayor diversidad de recursos disponibles, favorece la presencia de
un mayor número de especies de aves, sensu la hipótesis de la
heterogeneidad del hábitat (MacArthur y MacArthur 1961).

3. El marcado régimen estacional en la precipitación, al determinar un
marcado patrón fenológico en las plantas del bosque seco y como
consecuencia fluctuaciones en la disponibilidad de recursos, favorece
cambios estacionales en la composición y estructura de los ensamblajes de
aves.

ÁREA DE ESTUDIO

El estudio se realizó en el BTS de la Región de Chamela-Cuixmala, ubicada en la
costa del Pacífico Mexicano, en el estado de Jalisco, entre las coordenadas de
19°37’ – 19°59’ de latitud Norte y 100°94’ – 105°06’ de longitud Oeste (Figura 1).
Esta región se caracteriza por un marcado régimen estacional en la precipitación,
presentándose la mayor parte de las lluvias durante los meses de Junio y Octubre.
La precipitación promedio anual llega a alcanzar los 763 ± 258 (DS) mm, mientras
que la temperatura promedio anual es de 24.6 ºC (García-Oliva et. al., 2002).
Como consecuencia del clima predominante, el bosque tropical seco (BTS)
constituye el tipo de vegetación predominante en la región, el cual llega a cubrir
hasta el 92% de la cobertura terrestre en la Reserva de la Biosfera Chamela-
Cuixmala (Lott 1993, Sánchez-Azofeifa et al., 2009).
En esta región se estableció en 1971 la Estación de Biología Chamela
(EBCH), del Instituto de Biología de la UNAM. A partir de entonces, varios
investigadores de la UNAM y de otras universidades de México y del mundo han
utilizado esta región como zona de estudio para caracterizar y comprender el
funcionamiento del BTS, llegando a ser referencia mundial sobre el conocimiento
de este sistema. Muestra de ello es la vasta literatura científica que se ha
generado en la zona (Figura 1). Dada la importancia de la zona, se decretó en
1993, por el Diario Oficial de la Federación, la Reserva de la Biósfera Chamela-
Cuixmala (RBCC), esto con el objetivo de conservar la biodiversidad propia de
este sistema.

La RBCC hoy en día abarca una extensión de aproximadamente 13,142 ha,
de las cuales 8,208 ha (80 %) están incluidas en 4 zonas núcleos y 4,934 ha
(20%) corresponden a la zona de amortiguamiento. Esta región ha sido
considerada como un área de Importancia para la Conservación de las Aves
(AICA), debido a: 1) la gran riqueza de especie que presenta, 2) el alto nivel de
endemismos y 3) la presencia de especies en peligro de extinción (Arizmendi-
Arriaga y Márquez-Valdemar, 2002).

Figura 1. Mapa de la ubicación de la RBCC (en color rojo) dentro de Jalisco, México. Mapa elaborado con
ArcMap 10.3.

MÉTODOS
Sistema de estudio

Para la realización de este estudio se seleccionaron 14 sitios (Figura 2), de los
cuales 12 representan las primeras etapas de la sucesión del BTS (sufrieron una
remoción significativa de la vegetación en los últimos 3-10 años) y 2 las etapas
más avanzadas de este proceso (áreas con más de 50 años sin experimentar un
disturbio antrópico significativo), las cuales fueron empleadas como referencia
(Tabla 1). Para la ubicación de los sitios y la determinación de su edad de
abandono empleamos mapas de vegetación generados para la región (Avila-
Cabadilla et al., 2012), imágenes de satélite de alta resolución (disponibles en
Google Earth Pro), así como información recabada a partir de entrevistas
realizadas a los ejidatarios dueños de los terrenos. Finalmente, consideramos
para nuestro estudio aquellos sitios que presentaron las siguientes
características: a) una superficie de al menos 200 x 200 m, permitiendo demarcar
las parcelas de vegetación y una adecuada distribución de las redes de niebla; b)
una pendiente menor a 20º, permitiendo erigir de forma satisfactoria las redes de
niebla; c) accesibilidad a través de caminos, para poder trasladar el material
necesario para el estudio y d) una distancia mínima de 3000 m entre sitios, para
evitar el efecto de la autocorrelación espacial al momento de analizar la variación
en los atributos de las comunidades de aves y el efecto de la pseudoreplicación al
momento de evaluar la influencia de los atributos del paisaje (Hurlbert, 1984;
Legendre, 1993; Eigenbrod et al., 2011) (Figura 2).

Figura 2. Ubicación de los sitios de estudio en la costa del Pacífico del estado de Jalisco. El área
de la RBCC aparece delimitada por una línea blanca. Los puntos rojos, dentro de la
RBCC, señalan los dos sitios con bosque maduro; los doce sitios de etapas iniciales
están señalados por puntos negros. Los círculos amarillos alrededor muestran un radio
de 3000 m.

Tabla 1. Se encuentran en la tabla los sitios de estudio, el acrónimo, la ubicación en coordenadas
en grados decimales y los años de abandono (Edad). Los acrónimos de los sitios se conformaron
considerando el nombre de la localidad en que se encuentran.

Sitio de estudio Acrónimo Coordenadas Edad (años)
Camino antiguo sur de
la EBCC
UNAM 495714.11 2155886.58

Conservado
Entrada a la RBCC
por la UdG
UDG 497754.56 2159380.25

Conservado
Camino a basurero de
la región de Careyes
BAS 496910.00

2153804.00

5
Hidalgo Nuevo 1 HN1 512421.70 2146004.25 5
Hidalgo Nuevo 2 HN2 510901.45 2137510.57 8
José María Morelos JMM 482196.89 2180118.71 6
Juan Gil Preciado JGP 489736.27 2177966.29 4
La Fortuna LFO 487057.37 2168455.34

9
Ley Federal Hidalgo LFH 520324.15 2143911.18 7
Limoncitos LIM 506714.19 2157197.15 9
Nacastillo 1 NA1 506923.65 2165806.57 8
Nacastillo 2 NA2 511084.92 2169833.19 9
Santa Cruz de Otates SCU 494734.16 2168241.65 6
Zapata ZAP 505311.33 2143972.60 10

Muestreo de la comunidad de aves

Para el muestreo de las comunidades de aves en cada uno de los sitios de
estudio, se emplearon 8 redes de niebla (largo: 12 m, alto: 2.5 m, malla: 36 mm),
ubicadas a nivel del suelo, dispuestas de forma paralela a la vegetación y
separadas entre sí a una distancia de hasta 30 m. Adicionalmente, se emplearon
dos puntos de conteo de radio fijo (tiempo: 10 min, radio: 30 m, distancia entre
puntos: 50 m, siguiendo la metodología propuesta por Ralph et al., 1996. Los
puntos de conteo se realizaron paracorroborar si las especies registradas durante
los muestreos estaban utilizando activamente el hábitat que se estaba
caracterizando, logrando así una evaluación más adecuada (Rappole et al.,
1998). Cada muestreo tuvo una duración de 5 horas comenzando desde el
amanecer, abarcándose de esta forma el pico de actividad de las aves (Ralph et
al., 1996; González, 2011). Durante el muestreo, las redes de niebla se revisaron
cada 15-30 min aproximadamente, removiendo y depositando en bolsas de tela
todos los individuos capturados. Posteriormente, a la brevedad posible, para cada
individuo capturado se determinó la especie, sexo, edad relativa y condición
reproductiva sensu Ralph et al. (1996). Para la identificación de las especies en
campo nos auxiliamos con las guías de campo de Howell y Webb (2005) y de
NGS (2002). La nomenclatura taxonómica que empleamos se apega a lo que
propone la última versión del check-list de “American Ornitology Union”,
incluyendo el suplemento más reciente (AOU, 1998; Chesser et al., 2013). Los
individuos se fueron liberando conforme se registraban sus datos.

En total se realizaron cuatro muestreos en cada uno de los sitios, dos
durante la época de secas y dos durante la época de lluvias. Los sitios se
muestrearon cada dos meses aproximadamente.
Caracterización de la vegetación

El muestreo de la vegetación se realizó durante la época de lluvia, que es cuando
la mayoría de las especies de la región presentan hoja, flores y frutos, lo cual
facilita la identificación taxonómica.
En cada uno de los sitios se ubicaron 5 transectos de 2 X 100 m (1000 m2),
separados entre sí por 25 m y distantes por al menos 50 m de otro tipo de
vegetación (Figura 3). En cada transecto se identificaron todos los individuos
leñosos con un diámetro a la altura del pecho (DAP) de al menos 2.5 cm, a los
cuales se les determinó: 1) la especie, 2) el número de ramas y 3) el área basal
de cada rama.

Figura 3. Distribución de los transectos de vegetación en los sitios de estudio. Los transectos están
representados por las líneas azul oscuro.

25m
10
0m

Para caracterizar la complejidad estructural de la vegetación a la altura del
dosel, se estimó la altura de los 10 individuos más altos en cada sitio y también se
registró el índice de área foliar, para lo cual se utilizó un analizador de dosel (LAI
2200, LICOR) con el que, en cada sitio, se realizaron cuatro lecturas (hacia cada
una de las direcciones cardinales), en 28 puntos regularmente distribuidos a través
de la parcela de estudio (Figura 4).

Figura 4. Colaboradores realizando la medición de índice de área foliar (LAI, siglas en inglés) en los sitios de
estudio.

El índice de área foliar cuantifica el área que ocupa la vegetación,
proyectada en un plano horizontal (Fournier et al., 2003) y se considera una
herramienta útil para caracterizar la complejidad estructural de la vegetación. Este
índice ha sido empleado con éxito para discriminar entre sitios con vegetación
contrastante en relación a: el número de estratos, el área basal total y el número
de ramas (Kalacska et al., 2004).
Para estimar la complejidad estructural del sotobosque, se caracterizó la
densidad de la vegetación en este estrato alrededor de cada red de niebla sensu

Baumgartem (2009). Para ello, ubicamos dos cuadrantes de color blanco, de
3x3m, paralelo y a ambos lados de cada una de las redes niebla, siempre a una
distancia de 10 m de las redes. A cada uno de los cuadrantes se les tomó una
fotografía con el objetivo de determinar el porcentaje de área cubierto por la
vegetación en cada cuadrante, medida empleada como proxy de la densidad del
sotobosque (Figura 5).

Figura 5. Fotografía del cuadrante blanco de 3 x 3 metros utilizado para estimar la densidad del
sotobosque. El cuadrante se ubica en una de las esquinas de la red de niebla, de forma
paralela a la misma.

En total se obtuvieron y procesaron 16 imágenes por sitio. El análisis de las
imágenes se realizó con la ayuda del programa GIMP 2.8.14, para convertirlas a
escala de grises y con el programa Image J 1.47, para estimar el porcentaje del
cuadrante ocupado por la vegetación.
En síntesis, para cuantificar la estructura de la vegetación, para cada uno
de los sitios estimamos los siguientes parámetros: 1) el número de especies, 2) el
número de individuos, 3) el número de ramas, 4) el área basal promedio de las
3m

ramas, 5) el área basal total de la parcela, 6) la altura promedio de los 10
individuos más altos, 7) el índice de área foliar promedio y 8) la densidad del
sotobosque promedio.
Caracterización del paisaje

La caracterización del paisaje colindante a cada uno de los sitios de estudio, se
realizó con base en imágenes SPOT-5 clasificadas, con una resolución espacial
nominal de 10 m. Estas imágenes se adquirieron durante la época de secas del
año 2011, lo cual facilitó la discriminación de los principales tipos de vegetación
de la región (pastizales, bosque seco y vegetación riparia) (Kalacska et. al., 2005;
Sánchez-Azofeifa et. al., 2009; Avila-Cabadilla et al., 2012). Para la clasificación
de las imágenes empleamos una combinación de algoritmos diferentes, que
incluyen la segmentación de imágenes y la clasificación no supervisada. Las
imágenes clasificadas resultantes fueron evaluadas y reclasificadas cuando se
consideró necesario, esto con base en datos auxiliares colectados durante el
trabajo de campo y con la ayuda de imágenes de alta resolución disponibles en
Google Earth Pro.
Para cada uno de los sitios en sucesión temprana, se estimó la cobertura
del bosque tropical seco y de la vegetación riparia a seis diferentes escalas
espaciales (Figura 6). Estos constituyen los tipos de vegetación natural
predominantes en la región (Lott, 1993). Para ello, empleamos áreas “buffers” en
forma de anillos (Figura 6), definidos por el área comprendida entre diferentes
combinaciones de circunferencias centradas en los sitios de estudio: de 500 y

1000 m de radio (denominado “buffer” de 1000 m), de 1000 y 1500 m de radio
(buffer de 1500 m), de 1500 y 2000 m de radio (buffer de 2000 m), de 2000 y
2500 m de radio (buffer de 2500 m), de 2500 y 3000 m de radio (buffer de 3000
m). Adicionalmente, consideramos como el buffer de 500 m el área comprendida
por una circunferencia de 500 m de radio centrada en cada sitio de estudio. En
total se consideraron 6 escalas espaciales.
Para cada área buffer se estimó: 1) el porcentaje de bosque seco y 2) el
porcentaje de bosque ripario (Figura 7). Los porcentajes de cobertura para estos
dos tipos de vegetación se definieron como la suma de las áreas (m2) de todos
los parches correspondientes a estas coberturas, dividida por el área total
abarcada por el área buffer y multiplicado por 100.
De forma general, evitamos el efecto de la pseudoreplicación en estas
mediciones, de dos maneras diferentes, primero seleccionando sitios de estudio a
una distancia euclidiana entre sí que evite el sobrelapamiento de sus respectivas
áreas “buffers” y segundo, empleando áreas “buffers” con forma de anillos
(Hurlbert 1984; Legendre 1993). Con esto garantizamos que los valores de las
variables independientes correspondientes a áreas “buffers” adyacentes (para
diferentes sitios) y a áreas “buffers” anidadas (para un mismo sitio) constituyan
observaciones independientes, cumpliendo así con este importante supuesto de
los análisis estadísticos y minimizando la probabilidad de cometer el error Tipo I
(rechazar una hipótesis nula verdadera) debido al efecto de la pseudoreplicación
(Eigenbrod et al 2011, Schneider et al., 2011).

La clasificación se llevó a cabo con el software QGIS (v. 2.6.1-Brighton,
QGIS Development Team 2014) y losmódulos Orfeo, SAGA y GRASS
implementados en este software. Todas las estimaciones de la composición del
paisaje se realizaron con la ayuda del complemento “LecoS – Landscape Ecology
Statistics” (Jung, 2016) implementado para QGIS (v. 2.6.1-Brighton, QGIS
Development Team 2014).

Figura 6. Áreas “buffers”, en forma de anillos, empleadas para la caracterización del paisaje
circundante a cada sitio de estudio.
500 m
1000 m
1500 m
2000 m
2500 m
3000 m

Figura 7. Clasificación de la cobertura terrestre en un radio de 3000 m alrededor de los sitios de
estudio. Clases de cobertura terrestre: 1) bosque tropical seco (en color gris), bosque
ripario (en color negro) y 3) otros tipos de cobertura (en color blanco).
Análisis de datos

Evaluamos la eficiencia (“completeness” en inglés) de los muestreos realizados
en cada sitio de estudio, calculando el porcentaje del total de especies que
estimamos encontrar, que estuvo representando en nuestros muestreos. Para
estimar la riqueza de especies empleamos los índices Chao 2 y Jacknife 1
(Magurran, 2004), debido que su estimación estuvo poco sesgada por el tamaño
de las muestras (Colwell y Coddington, 1994). El cálculo del valor de eficiencia
estuvo basado específicamente en el valor promedio de las estimaciones
brindadas por ambos índices. Consideramos que un 90% de “completeness” es

un nivel adecuado de eficiencia en los muestreos (Moreno y Halffter, 2001). Los
cálculos se realizaron considerando por separado las especies residentes y las
migratorias.
Adicionalmente, evaluamos si la distancia entre los sitios de estudio pudo
influir significativamente en los resultados obtenidos durante los muestreos (por
evidencia de autocorrelación espacial), lo cual, de ser cierto, violaría uno de los
supuestos más importantes de los análisis estadísticos (independencia de las
observaciones) y favorecería el incurrir en el error Tipo I (Legendre, 1993). Para
este análisis empleamos la prueba de Mantel (considerando 999 permutaciones),
la cual está basada en un análisis de las correlaciones (prueba de correlación de
Spearman) entre la distancia euclidiana entre los sitios de estudio y el grado de
similitud de los ensamblajes de aves en términos de su composición específica. El
grado se similitud entre los ensamblajes de aves se cuantificó mediante el uso del
índice de Jaccard (Magurran, 2004), el cual sólo considera los datos de presencia
- ausencia de las especies en cada uno de los sitios estudiados. Los resultados
obtenidos en los muestreos para las aves residentes y migratorias se analizaron
por separado.
Por otra parte, el grado de disimilitud entre los ensamblajes de aves
estudiados, tanto en términos de su composición específica, como de su
composición por gremios tróficos, fue analizado empleando la técnica de
ordenación “escalamiento multidimensional no métrico” (NMDS, siglas en inglés).
Esta es una técnica basada en interacciones, que no depende del supuesto de
normalidad multivariada, el cual afecta a la gran mayoría de las técnicas de

ordenación (ej. análisis de componente principales, análisis de correspondencia
canónica) que históricamente se han empleado para analizar datos ecológicos que
rara vez cumplen con este supuesto (McCune y Grace 2002). Para este análisis
empleamos las matrices de incidencia de las especies residentes y migratorias
(analizadas por separado) en cada uno de los sitios de estudio. El grado de
disimilitud entre los ensamblajes presentes en cada sitio se cuantificó empleando
el índice de Jaccard (Magurran, 2004). Finalmente, los valores de cada uno de los
sitios de estudio en los ejes resultantes de las ordenaciones, se emplearon como
variables para evaluar las respuestas de los ensamblajes de aves a la variación en
los atributos del hábitat.
Los análisis estadísticos dirigidos a evaluar la asociación entre la variación
en la riqueza y composición de los ensamblajes de aves y la variación en los
atributos del hábitat, a diferentes escalas espaciales, estuvieron basados en
modelos lineales generalizados (GLMs).
En los modelos conformados se consideraron como variables de respuesta
la riqueza de especies residentes y migratorias estimada en cada sitio, así como
los valores de los sitios de estudio en los ejes resultantes de las ordenaciones, los
cuales fueron considerados como un proxy de la variación en la composición
específica y en la composición por gremios tróficos de los ensamblajes de aves.
Por otra parte, consideramos como variables independientes (explicativas)
tanto los atributos de la vegetación como los del paisaje. Los atributos de la
vegetación considerados fueron: número de especies de plantas (VGespecie),
número de ramas (VGramas), área basal a nivel de parcela (VGAB), promedio de

área basal de las ramas (VGABramas), altura promedio de los árboles más altos
(VGaltura), índice de área foliar (VGIAF) y densidad de la vegetación en el
sotobosque (VGsotobosque). Los atributos del paisaje colindante que se consideraron
fueron: el porcentaje de bosque seco (BSescala) y el porcentaje de bosque ripario
(BRescala) a las 6 diferentes escalas espaciales consideradas en el estudio.
Al momento de conformar los GLMs para el análisis de la riqueza de
especies empleamos la distribución “Poisson” asociada con la función de
ligamiento “log”, mientras que para el análisis de la composición específica y por
gremio trófico empleamos la distribución “Gaussian”, asociada con la función de
ligamiento “identity”.
Para identificar las variables independientes con mayor poder explicativo
empleamos el método de selección de modelos basado en el Criterio de
Información de Akaike, corregido para muestras de pequeño tamaño (AICc, en
inglés). Para esto, para cada variable de respuesta analizada conformamos un set
de modelos, compuesto por varios modelos considerando por separado cada una
de las variables independientes y un modelo nulo, sin poder explicativo alguno.
Posteriormente, para cada modelo calculamos el AICc, de acuerdo con Burnham y
Anderson (2002) y comparamos los modelos entre sí empleando el Δi, que es la
diferencia de AICc entre un modelo dado y el mejor modelo (AICc más bajo).
Adicionalmente, calculamos los pesos de AIC para cada modelo (wi). El wi
representa el peso de la evidencia de que un cierto modelo sea el mejor modelo
dada la base de datos y el grupo de modelos candidatos.

El set de modelos más plausibles (grupo de confianza del 95%) se definió
sumando el wi, desde el más grande hasta el más pequeño, hasta que la suma
fuera 0.95. Solo los modelos con un AICc menor que el modelo nulo fueron
considerados para definir el set de modelos más plausibles. Todos los análisis se
realizaron en R (R Development Core Team 2009).
De forma general, con los primeros análisis buscamos identificar cuáles son
los atributos del hábitat cuya variación pudieran estar definiendo en gran medida la
variación en la riqueza de especies. Posteriormente, analizamos la variación en la
composición de los ensamblajes de aves (a nivel de especie y de gremio trófico),
considerando para esto por separado los datos correspondientes a las especies
migratorias y a las especies residentes.
El análisis de las especies residentes nos permitió evaluar cómo la
estacionalidad modula la respuesta a la variación en los atributos del hábitat, de
las aves que permanecen en la zona durante todo el año. El análisis de las
especies migratorias, por otra parte, nos permitió evaluar la respuesta a la
variación en los atributos del hábitat de grupos de especies que migran hacia la
región solo en un determinado periodo de tiempo (ejemplo: durante el
invierno/periodo de secas y durante el verano/periodo de lluvias), enfrentando
ciertas condiciones ambientales específicas, las cuales están definidasen gran
medida por los patrones fenológicos imperantes en la región. En este sentido, sólo
analizamos las especies migratorias invernales, que se presentan en la región en
la épocas de secas, ya que fueron muy pocos los registros obtenidos para las

especies migratorias que se presentan en la región durante el verano (época de
lluvia).

RESULTADOS

Los muestreos realizados en cada uno de los sitios de estudio, nos permitieron
detectar la presencia de 83 especies de aves, de las cuales 45 son residentes y 38
migratorias (36 migratorias invernales y 2 migratorias de verano). Las especies
migratorias se determinaron de acuerdo a Arizmendi-Arriaga et al., 1990. Las
especies identificadas estuvieron agrupadas en 62 géneros y 25 familias, siendo la
familias Tyrannidae (12 especies), Cardinalidae (10 especies) y Parulidae (10
especies) las mejores representadas. Más del 50 por ciento de las especies
detectadas son insectívoras (Tablas 3 y 4).
El esfuerzo de muestreo empleado nos permitió, de manera general,
caracterizar apropiadamente los ensamblajes de especies residentes, ya que el
porcentaje de eficiencia (“completeness”) alcanzó valores entre el 78 y el 100%,
teniendo un valor promedio entre todos los sitios del 90%. Por otra parte, la
eficiencia del muestreo realizado para caracterizar los ensamblajes de especies
migratorias fue mucho menor, alcanzando valores que van desde el 32% hasta el
91% (promedio: 63%). Asimismo, no encontramos evidencia de estructura
espacial en nuestros datos, ya que las matrices de distancias euclidianas y
ecológicas no estuvieron significativamente correlacionadas. Estos resultados
fueron consistentes, al analizar por separado las especies residentes (rs = -0.05, p
= 0.65) y las especies migratorias (rs = 0.01, p = 0.46).

Riqueza de especies

De forma general, detectamos una reducida variación y pocas diferencias
significativas en relación a la riqueza de especies entre los ensamblajes de aves
residentes presentes en los sitios de estudio (Figura 8). De hecho, no
identificamos ningún atributo del hábitat, tanto de la vegetación, como del paisaje,
cuya variación estuviera asociada con la poca variación observada en la riqueza
de especies (Tabla 5).
Por otra parte, la variación observada entre los ensamblajes de aves
migratorias fue mucho más notoria, y en algunos casos significativa (Figura 9),
siendo mayor las diferencias entre los ensamblajes presentes en los sitios en
sucesión temprana y los que representan etapas más avanzadas de la sucesión.
Ejemplo de esto son las diferencias detectadas entre los sitios en sucesión
temprana JMM, LFO, NA1 y SCU y los de bosque seco más conservados UDG y
UNAM, con respecto al índice Jacknife 1.
Asismismo, observamos que la variación en la riqueza de especies
migratorias invernales en las etapas iniciales de la sucesión, estuvo explicada en
gran medida por la variación en la cobertura del bosque ripario y en menor medida
por la variación en la cobertura del bosque seco, por la densidad del sotobosque y
por el número de especies encontradas en la vegetación (Tabla 6). En este
sentido, la mayor riqueza de especies migratorias se observó en sitios con menor
cobertura de bosque, tanto ripario, como seco, en las áreas colindantes, así como
donde la vegetación, a nivel del sotobosque, es estructuralmente más sencilla.

Figura 8. Riqueza de especies de aves residentes estimadas para cada uno de los sitios de
estudio. La riqueza de especie se estimó empleando el índice Chao 2 (A, RChao2) y
Jacknife 1 (B, RJack1).

BAS
HN1
HN2
JGP
JMM LFO
LFH
LIM
NA1
NA2
SCU
ZAP
UDG
UNAM
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
A
BAS
HN1
HN2 JGP JMM LFO
LFH
LIM NA1
NA2
SCU ZAP
UDG UNAM
0
10
20
30
40
50
60
B
R
Ja
ck
1
R
C
ha
o2

Figura 9. Riqueza de especies de aves migratorias estimadas para cada uno de los sitios de
estudio. La riqueza de especie se estimó empleando el índice Chao 2 (A, RChao2) y
Jacknife 1 (B, RJack1).
BAS
HN1 HN2
JGP
JMM LFO
LFH
LIM
NA1
NA2
SCU
ZAP
UDG
UNAM
-20
0
20
40
60
80
100
120
140
A
BAS
HN1 HN2
JGP
JMM LFO
LFH
LIM NA1
NA2
SCU
ZAP
UDG
UNAM
0
5
10
15
20
25
30
35
40
B
R
Ja
ck
1
R
C
ha
o2

Composición específica
De forma general, las ordenaciones resultantes nos permitieron mapear, de forma
satisfactoria, las diferencias que se presentaron entre los ensamblajes de especies
residentes y migratorias en términos de la composición específica y la
composición por gremios tróficos. Muestra de ello es que el valor de “stress”
obtenido para las ordenaciones fue bajo, tomando valores que van de 5.78 a 11.81
(Fig. 10, 11, 12 y 13). Según McCune y Grace (2002) mientras menor es el valor
del stress, mejor es la ordenación resultante representando las diferencias
originales de las entidades estudiadas; para ello se han propuesto diferentes
reglas de dedo (rules of thumb) para interpretar los valores de stress resultantes
de las ordenaciones, entre ellas las de Kruskal y las de Clarke. Kruskal plantea
con base en sus estudios que un valor de stress de 2.5 corresponden a una
ordenación excelente, de 5 buena, de 10 justa y de 20 pobre. Asimismo, Clarke
sugiere que un valor de stress de <5 corresponde a una ordenación excelente, de
5-10 buena, de 10-20 aceptable y >20 pobre.

Figura 10. Ordenación (NMDS) de los sitios de estudio mostrando su similitud en relación a la
composición de especies de los ensamblajes de aves residentes.
-0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6
-0
.4
-0
.2
0.
0
0.
2
0.
4
NMDS1
N
M
D
S2
BAS
HN1
HN2 JGP
JMM
LFO
LFH
LIM
NA1
NA2
SCU
UDG
UNAM
ZAP
E. Secas
Stress: 5.78
-0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4
-0
.4
-0
.2
0.
0
0.
2
0.
4
NMDS1
N
M
D
S2
BAS
HN1
HN2
JGP
JMM
LFO LFH
LIM
NA1
NA2
SCU
UDG
UNAM
ZAP
E. Lluvias
Stress: 9.13

Figura 11. Ordenación (NMDS) de los sitios de estudio mostrando su similitud en relación a la
composición por gremios tróficos, de los ensamblajes de aves residentes.
-0.2 -0.1 0.0 0.1 0.2
-0
.2
-0
.1
0.
0
0.
1
0.
2
NMDS1
NM
DS
2
BAS
HN1
HN2
JGP
JMM
LFO
LFH
LIM
NA1NA2
SCU
UDG
UNAM
ZAP
E. Secas
Stress: 11.81
-0.2 0.0 0.2 0.4
-0
.4
-0
.2
0.
0
0.
2
NMDS1
NM
DS
2
BAS
HN1
HN2
JGP
JMM
LFO
LFH
LIM
NA1
NA2
SCU
UDG
UNAM
ZAP
E. Lluvias
Stress: 11.66

Figura 12. Ordenación (NMDS) de los sitios de estudio mostrando su similitud en relación a la
composición de especies de los ensamblajes de aves migratorias.

Figura 13. Ordenación (NMDS) de los sitios de estudio mostrando su similitud en relación a la
composición por gremios tróficos, de los ensamblajes de aves migratorias.

-0.5 0.0 0.5 1.0
-0
.5
0.
0
0.
5
1.
0
NMDS1
N
M
D
S
2
BAS
HN1
HN2
JGP
JMM
LFO
LFH
LIM
NA1
NA2
SCU
UDG
UNAM
ZAP
E. Secas
Stress: 6.99
-0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4
-0
.4
-0
.2
0.
0
0.
2
0.
4
NMDS1
N
M
D
S2
BAS
HN1
HN2
JGP
JMM
LFO
LFH
LIM
NA1
NA2
SCU
UDG
UNAM
ZAP
E. Secas
Stress: 9.64

A través de las ordenaciones pudimos detectar una gran variación en la
composición específica y en la composición por gremios tróficos entre los
ensamblajes de especies de aves residentes presentes en las etapas iniciales de
la sucesión, los cuales, a su vez, tendieron a diferenciarse notablemente de los
ensamblajes observados en los bosques más conservados (sitios UNAM y UDG)
(Fig 10 y 11). De hecho, detectamos un grupo de especies que solamente se
presentó en las etapas inicialesde la sucesión, como: Columbina talpacoti (familia
Columbidae); Morococcyx erythropygus (Cuculidae); Peucaea ruficauda
(Emberizidae); Quiscalus mexicanus (Icteridae); Melanotis caerulescens
(Mimidae); Momotus mexicanus (Momotidae), Dryocopus lineatus (Picidae),
Volatinia jacarina (Thraupidae); Cynanthus latirostris (Trochilidae), Camptostoma
imberbe, Myiodynastes luteiventris y Pitangus sulphuratus (Tyrannidae) (Tabla 3).
También observamos que la mayoría de las especies reconocidas como
granívoras estuvieron estrechamente relacionadas con las etapas tempranas de la
sucesión. Cabe resaltar que las diferencias entre los ensamblajes de los sitios en
sucesión temprana y aquellos sitios en sucesión tardía fue mucho más notorio
durante la época de secas, que durante la época de lluvia.
En general, la variación en la composición específica estuvo asociada en
gran medida con la variación en los atributos de la vegetación, tanto en la época
de secas como de lluvia, siendo los atributos más relevantes la altura promedio de
los árboles más altos y el área basal, tanto a nivel de la parcela, como a nivel de
las ramas (Tabla 5). Asimismo, observamos que la variación en la composición
específica, tanto en época de secas como de lluvia, también estuvo asociada (en

menor medida) con la variación en la cobertura del bosque seco próximo a los
sitios de estudio (a una escala de 1000 y 2000 m).
Específicamente, en los ensamblajes de aves residentes la variación en la
composición por gremios tróficos estuvo también asociada con la variación en los
atributos de la vegetación, principalmente con el número total de ramas presentes
y el área basal promedio de las mismas.
En relación a las especies migratorias, observamos que también hay una
gran variación en la composición específica y en la composición por gremios
tróficos entre los ensamblajes que se presentan en los sitios en sucesión
temprana y que estos tienden a ser diferentes a los ensamblajes observados en
los sitios más conservados (Fig. 12 y 13).
Las especies migratorias que principalmente se presentan en las etapas
iniciales de la sucesión fueron: Chordeiles acutipennis (Caprimulgidae); Passerina
caraulea, P. versicolor, Piranga rubra, Piranga sp. (Cardinalidae); Melospiza
lincolnii (Emberizidae); Spinus psaltria (Fringillidae); Icterus cucullatus, I. spurius,
Molothrus aeneus, M. ater (Icteridae); Cardellina pusilla, Mniotilta varia,
Oreothlypis luciae (Parulidae); Polioptila caerulea (Polioptilidae); Archilochus
colubris, Heliomaster constantii (Trochilidae); Catharus aurantiirostris (Turdidae);
Empidonax minimus, Myiarchus cinerascens (Tyrannidae) y Vireo belli, V.
hypochryseus (Vireonidae) (Tabla 4). Nuestros registros también indican que la
mayoría de las especies reconocidas como insectívoras – granívoras y
nectarívoras estuvieron estrechamente relacionadas con las etapas tempranas de
la sucesión.

De manera similar a lo observado para las especies residentes, detectamos
que la variación en la composición específica y en la composición por gremios
tróficos de los ensamblajes de especies migratorias invernales (analizados solo
durante la época de secas) estuvo principalmente asociada con la variación en los
atributos de la vegetación, siendo los más importantes el área basal a nivel de
parcela y de rama, así como la altura promedio de los árboles más altos (Tabla 6).
DISCUSIÓN

De manera general, nuestros resultados indican que los cambios en la vegetación
inducidos por la actividad antrópica, tanto a escala local como a escala de paisaje,
determinan variaciones significativas en la riqueza y composición de los
ensamblajes de especies de aves residentes y migratorias. De forma muy
sintética, podríamos decir también que la variación en la riqueza de especies
estuvo principalmente explicada por la variación en los atributos del paisaje,
mientras que la variación en composición, tanto a nivel específico como a nivel de
gremios tróficos, estuvo principalmente explicada por la variación en los atributos
de la vegetación.

Las comunidades de aves de los estadios iniciales de la sucesión:
factores que afectan su riqueza y composición.

Lo primero que hay que decir de las comunidades de aves que se presentan en
las etapas tempranas de la sucesión del BTS de Chamela-Cuixmala, es que hay
dos tipos de ensamblajes que deben ser considerados por separado, el de las
aves migratorias y el de las aves residentes. Dichos ensamblajes, al tener
requerimientos ecológicos y papeles en el ecosistema muy distintos, responden
también de manera claramente diferenciada a los cambios en los atributos del
hábitat.
En cuanto a riqueza de especies, por ejemplo, las especies migratorias
resultaron ser más susceptibles a la modificación en los atributos del hábitat a
escala del paisaje que los ensamblajes de especies residentes. Los ensamblajes
más diversos de especies migratorias se encontraron en zonas con poca
cobertura de vegetación riparia y bosque seco, dominadas principalmente por
vegetación secundaria. En este mismo sentido, encontramos un mayor número de
especies migratorias en los sitios en sucesión temprana donde la vegetación era
estructuralmente más sencilla.
En estudios anteriores ya se había identificado la importancia que tiene la
vegetación secundaria para las aves migratorias que se presentan en la región
(Almazán-Núñez et al., 2015). Específicamente, estudios realizados en ésta
región, concluyeron que la alteración del bosque seco podría llegar a favorecer a
la mayoría de las aves migratorias, las cuales en gran medida se restringen a los
Veronica
Texto escrito a máquina
DISCUSIÓN

sitios perturbados en comparación con las especies residentes (Hutto, 1989;
Villaseñor y Hutto 1995; Morales-Pérez, 2002). En este sentido, Morales Pérez
(2002) llego a reportar hasta 20 especies migratorias en bosques perturbados
ubicados en los alrededores de la Reserva de la Biosfera Chamela-Cuixmala.
Una gran proporción de las especies migratorias que se presentan en la
región durante la etapa invernal, consumen artrópodos y tiene la capacidad de
ubicar a sus presas entre las hojas secas que permanecen pegadas a los árboles
durante esta época del año. Esta estrategia de forrajeo, aunada al empleo de
fuentes alternas de alimento, les permite sobrevivir en la región durante la época
de secas, cuando ocurre una disminución notable en la abundancia de insectos en
la región (Pescador-Rubio et al., 2002, Arizmendi-Arriaga et al., 2002, Vega et al.,
2010).
En el caso de las aves residentes, estas mostraron relativamente poca
susceptibilidad a los cambios en la cobertura de los principales tipos de vegetación
de la región (ej. bosque seco y vegetación riparia). Esto puede deberse, por una
parte, a que la mayoría de los taxa de aves terrestres endémicas (o residentes)
son originarias de especies generalistas (Hahn et al., 2012), lo cual determinaría
una baja respuesta de la riqueza a la variación en diferentes tipos de cobertura.
Por otra parte, esta poca susceptibilidad puede deberse tanto a la persistencia en
la región de considerables continuos de la vegetación original, incluidos
principalmente en la Reserva de la Biosfera Chamela-Cuixmala, como al alto
grado de vagilidad de las aves, que les permite utilizar los recursos distribuidos a
Veronica
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todo lo largo del paisaje antrópico con mayor eficiencia que otros vertebrados (con
excepción de los murciélagos).
En nuestra región de estudio en particular, se ha visto que la cobertura del
bosque seco, estimada a diferentes escalas espaciales, va desde un 72 hasta un
80% (Sanchez-Azofeifa et al., 2009). Respuestas similares de las aves a las
encontradas en nuestro estudio se han reportado para otras regiones del país
(Carraraet al., 2015), donde incluso el porcentaje de bosque remanente es mucho
menor que en nuestra región de estudio (ej. aproximadamente 40%). En este
sentido, se ha sugerido que la presencia de grandes continuos de la vegetación
original garantiza una alta conectividad en el paisaje, facilitando el movimiento de
las aves entre los parches de vegetación presentes (Carrara et al., 2015). Estos
hallazgos enfatizan la importancia de preservar grandes regiones de BTS en buen
estado de conservación con el objetivo de mantener la diversidad original de aves
residentes en los paisajes tropicales transformados por el hombre.
Ahora bien, en términos de la composición de los ensamblajes, ésta fue
significativamente diferente entre los estadios tempranos y tardíos de la sucesión,
tanto para las aves residentes como para las aves migratorias en donde los
insectívoros, granívoros y nectarívoros estuvieron principalmente asociados a la
sucesión temprana, sugiriendo que las diferencias entre estos dos tipos de
vegetación (secundaria y conservada) tienen gran relevancia para los ensamblajes
de aves de la región. Para las aves residentes, la diferencia entre estos
ensamblajes fue más notoria durante la época de secas, quizá porque durante
esta época las diferencias entre los dos hábitat (secundario y conservado) se

acentúan mucho dada la escasez de cobertura foliar, que es más evidente en las
etapas tempranas de la sucesión, donde las hojas se pierden primero y con
mayor intensidad (Lopezaraiza-Mikel et al., 2013).
En otros sistemas tropicales como la selva baja submontana, Clough et al.,
(2009) han encontrado que la riqueza de especies frugívoras y nectarívoras
disminuye al aumentar la distancia al bosque conservado, mientras que la riqueza
de los granívoros aumenta. Esto concuerda con el hecho de que hayamos
registrado más aves granívoras en los sitios con menor cobertura de bosque
ripario y seco (matriz menos parecida al bosque conservado) y donde la estructura
vegetal es más sencilla (Tablas 3 y 4).
La idea de que los atributos estructurales tienen una particular importancia
para determinar la composición de los ensamblajes de aves, se reafirma cuando
analizamos como la variación en los atributos de la vegetación secundaria afectan
dicha composición, ya que los cambios en la composición específica y funcional
(por gremios tróficos), se asociaron en gran medida a cambios en los atributos
estructurales de la vegetación secundaria de los parches estudiados (ej. altura de
los árboles, número de ramas y su área basal).
La susceptibilidad de los ensamblajes de especies residentes y migratorias
a los cambios en los atributos estructurales de la vegetación secundaria es
esperada, de acuerdo con la “hipótesis de la heterogeneidad del hábitat” (Tews et
al., 2004), ya que estos cambios determinan variaciones importantes en el grado
de heterogeneidad del hábitat y con esto en el número de nichos disponibles y en

la diversidad de formas en que las aves emplean los recursos (ej. alimento y
refugios) (ver, Zanette et al., 2000; Lindell et al., 2004; Báldi, 2008). Se ha visto
que en la mayoría de los hábitats, las comunidades de plantas determinan la
estructura física del ambiente, teniendo una marcada influencia en la distribución e
interacciones de las especies de animales (Lawton, 1983). En el caso de las aves,
esta hipótesis fue por primera vez enunciada por MacArthur y MacArthur en 1961,
quienes encontraron evidencia de que, más que la composición específica, era la
estructura física de las comunidades de plantas la que tenía un efecto más notorio
sobre las comunidades de aves.
Cabe señalar que, en el caso particular de las especies residentes, los
cambios a escala de paisaje en la cobertura de bosque seco y de la vegetación
riparia, también tuvieron un efecto importante. Esto puede deberse a que cambios
significativos en la cobertura de la vegetación pueden determinar: 1) cambios en el
grado de heterogeneidad del hábitat, 2) variaciones significativas en la
disponibilidad de recursos (tróficos y refugios), 3) variaciones en los tamaños
poblaciones de las especies de aves y con ello en su probabilidad de extinción
(Hanski, 1999; Carrara et al., 2015).
Escalas espaciales relevantes para la respuesta de las comunidades
de aves y factores modulando dicha respuesta.

En este tipo de estudios, una pregunta relevante tanto en términos ecológicos
como en términos de conservación, sería ¿Cuál es la escala espacial a la que las

comunidades de aves responden más a la variación en los atributos del hábitat?
Basados en los datos mencionados, podríamos decir que los atributos a escala de
paisaje afectan principalmente la riqueza de los ensamblajes de aves migratorias y
la composición de los ensamblajes de aves residentes, en tanto que los atributos
del hábitat a escala local estarían afectando principalmente la composición de
ambos tipos de ensamblajes. Es decir, la riqueza y composición de las
comunidades de aves estarían siendo afectadas por los atributos del hábitat a
diferentes escalas espaciales y este efecto sería diferente para las aves residentes
y migratorias.
En este sentido, es importante notar que hubo cierta consistencia en los
atributos del hábitat cuya variación estuvo asociada con la variación de la
composición específica de los ensamblajes (ej. altura de los árboles, área basal
total de la parcela, área basal promedio de las ramas y porcentaje de cobertura del
bosque seco). La mayoría de ellos son atributos estructurales del hábitat a escala
local. Esta consistencia enfatiza la relevancia de los atributos estructurales de la
vegetación para los ensamblajes de aves y también sugiere que, al menos en los
bosques secundarios del BTS, estos atributos podrían ser más relevantes que la
composición específica (sensu Mac Arthur y Mac Arthur, 1961).
Por supuesto, la marcada estacionalidad de los BTS podría modular la
respuesta de los ensamblajes de aves a la variación de los atributos mencionados,
y aunque la duración de nuestro estudio (un año) nos impidió evaluar
adecuadamente el efecto de la estacionalidad sobre estos ensamblajes, sí
detectamos, en varios de nuestros sitios, cambios importantes en la riqueza de

especies y en la composición específica entre los ensamblajes de aves residentes
entre la época seca y la época de lluvias.
Estos cambios estacionales podrían explicarse por los cambios que se
producen en la vegetación entre estaciones, dando lugar a un marcado patrón
fenológico y a variaciones en la productividad primaria. Esto, a su vez, ocasionaría
que las aves residentes enfrenten cambios a lo largo del año en cuanto a: 1) las
condiciones microclimáticas, 2) la disponibilidad de recursos tróficos (ej. flores,
frutos y abundancia de consumidores primarios como los insectos) y refugio y 3) la
disponibilidad de sitios para anidamiento. Todo esto determinaría que algunas
especies no estén presentes en ciertos sitios, o en toda la región, durante cierta
época del año (Arizmendi-Arriaga et al., 1990; Martínez-Yrizar et al., 1996;
Pescador-Rubio et al., 2002).
Implicaciones para la conservación de las comunidades de aves y de
los procesos ecológicos en paisajes antropogénicos tropicales

Los resultados obtenidos en este estudio aportan un conocimiento significativo
acerca de los principales agentes de cambio en los ensamblajes de grupos
faunísticos que habitan los bosques tropicales secundarios y que juegan un papel
clave en el funcionamiento de los ecosistemas, como lo son las aves. Esto es
especialmente importante para sistemas fuertemente amenazados y poco
estudiados como es el caso de los bosques tropicales secos.

Es necesario profundizar más en este tipo de estudios para determinar el
grado al cual las diferentes especies de aves emplean