Filogeografa-de-sturnira-lilium-chiroptera-phyllostomidae-en-Mesoamerica

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UNIVERSIDAD NACIONAL 
AUTÓNOMA DE MÉXICO 
 
 FACULTAD DE CIENCIAS 
 
 
Filogeografía de Sturnira lilium 
(Chiroptera: Phyllostomidae) 
en Mesoamérica. 
 
 
T E S I S 
 
 
 QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: 
 B I Ó L O G O 
 
 
 
 P R E S E N T A : 
 
 Giovani Hernández Canchola 
 
 
 
 
 
 
 
 DIRECTOR DE TESIS: 
 Dra. Livia Socorro León Paniagua 
 
 2013 
 
 
 
 
 
 
fACULTAD DE CIENCIAS 
COMIT~ ACAD~MICO DE LA LICENCIATURA EN BrOLOGIA 
UNIDAD DE ENSErilANZA 
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ACT. MAURICIO AGUILAR GONZÁlEZ 
JEFE DE LA DIVISiÓN DE ESTUDIOS PROFESIONALES 
P R E S E N T E 
OF No FCIEJCALBJU.EJ0601/12 
ASUNTO ASIgnaCIón de lurado 
Por este medio, el Comité Académico de la licenciatura en Biclogla informa a ustedes que el dia 
28 de septiembre de 2012. aprobó que el alumno: 
Glovani Hernándel. Canchola 
con número de cuenta 304224669, presentar<li el reporte t~ulado: 
f ilogeografia de S'umlra IllIJm (Chiroptera: PhyllostomidH) en Mesoaménca. 
COtTespondiente a la OPCIón de tesis 
ASImIsmo, este coTlité informa a usted que el tutor y los sinodales autoriZados para la direccIón y 
rev,s<ón del trabajo arriba sefialado son: 
Presidente: 
Vocal: 
Secretario 
Tutor 
Suptente 
Suplente: 
Dr. Rodrigo Antonio Medellin legorreta 
Dra Blanca Estela Hernándel. Bai'ios 
Dra. livia Socorro león Paniagua 
Dr Jase Antonio Guerrero Enriquel. 
M C Enrique ArbeIáez Cortés 
En consecuenCIa, este Com~é solicita a usted se entregue al CItado alumno la papelerla que 
conforme a la normatlvidad aplicable, debe llenar. se proceda a la elaboración de los votos 
aprobalonos y se dé inICIO al proceso de reviSIón de estudios correspondientes. 
A T E N T A M E N T E 
' POR MI RAZA HABLARÁ El EspIRITU' 
Ciudad Universitaria . O. F., a 05 de octubre de 2012. 
El COORDINADOR DE LA UNIDAD DE ENSErilANZA 
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I,ISLDAO Oto f'''' , " 
FACULTAD DE CIENCIAS 
COMIT~ ACAD~MICO DE LA LICENCIATURA EN BIOlOGIA 
UNIDAD DE ENSErilANZA 
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ACT. MAURJCIO AGUILAR GONZÁlEZ 
JEFE DE LA DIVISiÓN DE ESTUDIOS PROFESIONALES 
PRESENTE 
OF No. FCIEJCALBN.EJ0607/12 
ASUNTO Aslgn3C1Óf1 ele Jurado 
Por este medio, el Comlte Academico de la licenciatura en Blelogla informa a ustedes que el dia 
28 de septiembre de 2012. aprobó que el alumno' 
Glo~anl Hernándel. Canchola 
con numero de cuenta 304224669, presentar;! el reporte titulado: 
Filogeografia de S'umlra hlium (Chiroptera: Phyllostomldae) en Mesoamenca 
cotrespondiente a la oPCIón de tesIS 
ASimismo. este COTllte informa a usted que el tutor ~ los sinodales autoriZados para la direcClÓfl y 
reVISión del trabajo arriba sefialado son' 
Presidente 
Vocal. 
Secretario 
Tutor 
Suplente 
Suplente 
Dr Rodngo AntoniO Medell ln Legorreta 
Ora Blanca Estela Hernandel. Bafios 
Dra. livi8 Socorro León Paniagua 
Dr José Amonio Guerrero Enriquez 
t,I C Enrique Arbeláez Cortés 
En consecuenCIa, este Conute solicda a usted se entregue al CItado alumno la papelerla que 
conforme a la normatlVldad aplicable, debe llenar, se proceda a la elaboración de los votos 
aprobatonos y se de inICIO al proceso de re~isiÓfl de estudios correspondientes. 
ATENTAMENTE 
'POR MI RAZA HABLARÁ EL EspIRITU" 
Ciudad Uni~e~it aria . D F" a 05 de octubre de 2012. 
El COORDINADOR DE LA UNIDAD DE ENSErilANZA 
~~Q~ DR. ~D~O G clA RE~--PGe:,~ · 
PACULTAI1 UF' n~" 't.\ ' 
 
 
Agradecimientos académicos 
A la Dra. Livia León Paniagua por su asesoramiento durante la carrera y en este trabajo. 
A la Dirección General de Asuntos del Personal Académico (DGAPA) y a la Dra. Blanca Estela 
Hernández Baños por su autorización para el otorgamiento de la beca financiada por el proyecto 
PAPIIT-UNAM No. IN-202509, así como al proyecto No. IB-200611 a cargo de la Dra. Livia León 
Paniagua por financiar este trabajo. 
A los curadores y personas de las diferentes colecciones científicas que facilitaron muestras para 
este trabajo: Dra. Livia León Paniagua y M. en B. Zamira Anahí Ávila Valle (Colección de Mamíferos 
del Museo de Zoología “Alfonso L. Herrera”, Facultad de Ciencias – Universidad Nacional 
Autónoma de México), Dra. Celia López González y M. en C. Diego F. García Mendoza (Laboratorio 
de Vida Silvestre, Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, 
Unidad Durango – Instituto Politécnico Nacional), Dr. Robb T. Brumfield, Dr. Mark S. Hafner y Dr. 
Jesús A. Fernández (Collection of Genetic Resources of Museum of Natural Science – Louisiana 
State University). Especialmente a los colectores que depositaron su material en estas colecciones 
científicas. A la M.S. Lisa Bradley por facilitarme bibliografía desde Texas Tech University. 
A las personas que facilitaron la colecta de ejemplares para realizar este trabajo: Dra. Livia León 
Paniagua, Dr. Jorge Arturo Meave del Castillo, Dra. María Elena Calderón Segura y particularmente 
a quienes me acompañaron en campo: Melbi Alejandro Ramos Fabiel, Camilo Tovar Pacheco, 
César Martínez Becerril, Roussel Enrique Hernández Robledo, Sofía Isabel Villa Rzedowski y Omar 
Arenas Silva. 
 A los responsables de los laboratorios en donde desarrollé las técnicas de Biología molecular, así 
como a quienes me instruyeron y ayudaron: Dr. José Antonio Guerrero Enríquez y Biól. Sergio 
Albino Miranda (Laboratorio de Sistemática y Morfología, Facultad de Ciencias Biológicas – 
Universidad Autónoma del Estado de Morelos), M. en C. Fabiola Ramírez Corona (Laboratorio del 
Taller de Biogeografía y Sistemática, Facultad de Ciencias – UNAM), Dra. Livia León Paniagua, Dra. 
Blanca Estela Hernández Baños, M. en B. Zamira Anahí Ávila Valle, M. en C. Enrique Arbeláez 
Cortés, M. en C. Héctor Carlos Olguín Monroy, Biól. Yire Antonio Gómez Jiménez y Biól. Deborah 
Veranea Espinosa (Laboratorio de Ornitología y Mastozoología, Facultad de Ciencias – UNAM). 
A la M. en B. Zamira Anahí Ávila Valle y al M. en C. Enrique Arbeláez Cortés por sus comentarios e 
introducción sobre los análisis realizados en este trabajo. 
A los miembros del jurado encargados de la revisión de este trabajo Dr. Rodrigo Antonio Medellín 
Legorreta, Dra. Blanca Estela Hernández Baños, Dra. Livia León Paniagua, Dr. José Antonio 
Guerrero Enríquez y M. en C. Enrique Arbeláez Cortés. 
La presente tesis fue desarrollada en el Taller “Faunística, Sistemática y Biogeografía de 
Vertebrados Terrestres de México”, del Museo de Zoología “Alfonso L. Herrera” de la Facultad de 
Ciencias – UNAM. 
 
 
Agradecimientos personales 
 
No podría escribir estas líneas sin el apoyo, comprensión y amor que me ha brindado mi familia en 
todo momento. Me formaron y deseo seguir creciendo juntos, ya que representan mi base y 
motivación. Los amo y le agradezco a cada uno por lo que me ha compartido y enseñado, soy lo 
que somos. 
He caminado al lado de mis amigos y crecimos juntos, les agradezco su tiempo y todo lo que 
hemos pasado y aprendido. Su cariño, apoyo y confianza me han hecho seguir, aún en momentos 
de aprendizaje. Y claro, grandes y maravillosos momentos de mi vida los he pasado con ustedes. 
A ti que representas mi compañero, tu apoyo y guía ha sido fundamental. Porque más allá de todo 
nos unen los grandes momentos que hemos compartido, nuestro cariño y las experiencias que 
deseo sigan creciendo. 
A todos los profesores que me transmitieron su saber y experiencias, pero muy especialmente a 
mi asesora académica, quien siempre me brindo su confianza y facilidades desde el primer día en 
que la conocí, además de transmitirme grandes cualidades humanas y profesionales. 
Importantes momentos los pasé con mis compañeros, sus charlas, ánimos, consejos y ayuda me 
permitieron concluir este trabajo, además de pasar tiempos muy agradables. 
Muy especialmente a la UniversidadNacional Autónoma de México, que representa un gran 
motivo de orgullo que ha definido mi vida. Jamás dejaré de estar agradecido con mi casa de 
estudios y aprendizaje, mi hogar. 
 
 
 
 
A todos ustedes, porque esto es el reflejo y la suma de todos nosotros. 
Gracias. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
A Leonor, Gabino, Miguel, Maricela, Mariana, Marta 
 
 
El ratón y el murciélago 
Dibujos y cuento por Diego Barletta 
 
 
 
 
Eligmodontia typus se ha encontrado con 
Sturnira lilium, y no lo puede creer. 
"¿No te das cuenta de que estás al revés?" le dijo. 
"¿De qué hablas?" contestó el murciélago 
"¡si el que está al revés sos vos!" 
 
 
 
 
 
 
Atónitos, el ratón y el murciélago fueron a 
buscar cada uno a un amigo para que vieran 
 a ese otro animalito que vivía de esa 
 forma tan extraña. La mosqueta y el 
 monito de monte se quedan asombrados. 
 
 
 
 
 
 
Tanto bochinche hacían que salió el Tucu-tucu a 
ver qué pasaba. Ante la sorpresa, ninguno dijo nada, 
pero todos pensaron lo mismo: 
"Ah, caramba, no importa que tan loco esté alguien, 
siempre aparece otro que lo supera." 
 
 
RESUMEN 
En las regiones tropicales de México y Centro América se localiza el murciélago frugívoro Sturnira 
lilium parvidens, taxón que se ha propuesto como una especie diferente. Con el fin de aclarar el 
estatus taxonómico de esta unidad mesoamericana y determinar los eventos históricos y 
geográficos más relevantes en su historia evolutiva, se compilaron 51 secuencias publicadas del 
gen mitocondrial citocromo-b (775pb) de S. lilium y se generaron las secuencias de este gen 
completo (1,140 pb) de 96 ejemplares de S. l. parvidens. Los análisis filogenéticos mostraron que S. 
parvidens representa un grupo monofilético claramente diferenciado con la categoría de especie y 
se sugiere que la Cordillera de Talamanca, en Costa Rica, es su límite meridional. Adicionalmente, 
se obtuvo evidencia filogeográfica de dos linajes dentro de S. parvidens: un haplogrupo en la 
Vertiente del Golfo de México - Centro América y otro haplogrupo localizado en la Vertiente del 
Pacífico, el límite entre estas unidades se ubica en las inmediaciones de la Cuenca del Río Balsas. 
Se encontró una alta diversidad haplotídica y una baja diversidad nucleotídica en S. parvidens y en 
sus haplogrupos, que aunado a los estadísticos demográficos señalan recientes expansiones 
poblaciones. El origen de S. parvidens parece estar asociado al Gran Intercambio Biótico 
Americano, representando otro caso de diversificación in situ en Mesoamérica, mientras que la 
diversificación de los haplogrupos fue posterior y posiblemente se relaciona con las oscilaciones 
climáticas ocurridas en el Pleistoceno tardío y Holoceno temprano. 
 
 
 
CONTENIDO 
 
I. INTRODUCCIÓN 1 
 1.1 Filogeografía y marcadores moleculares 1 
 1.2 Sturnira lilium (E. Geoffroy, 1810) 2 
1.3 Mesoamérica 5 
II. MATERIALES Y MÉTODOS 7 
 2.1 Obtención de muestras 7 
 2.2 Obtención de secuencias 7 
 2.3 Análisis filogenéticos 9 
 2.4 Análisis de estructura filogeográfica 10 
 2.5 Análisis de diversidad genética y demografía histórica 10 
III. RESULTADOS 11 
 3.1 Sturnira lilium 11 
 3.1.1 Relaciones filogenéticas 11 
 3.2 Sturnira lilium parvidens 13 
3.2.1 Relaciones filogenéticas 13 
3.2.2 Estructura filogeográfica 13 
3.2.3 Diversidad genética y demografía histórica 17 
IV. DISCUSIÓN 18 
 4.1 Sturnira parvidens (Goldman, 1917) 18 
 4.2 Estructura filogeográfica de Sturnira parvidens 19 
 4.3 Origen y diversificación 20 
 4.3.1 Origen de Sturnira parvidens 21 
 4.3.2 Diversificación de los haplogrupos 22 
 4.4 Perspectivas finales 23 
V. CONCLUSIONES 24 
VI. REFERENCIAS 25 
VII. APÉNDICES 32
1 
 
I. INTRODUCCIÓN 
En el Neotrópico destaca la familia de murciélagos Phyllostomidae por ser los quirópteros más 
diversos y característicos de la región (Wetterer et al 2000, Ceballos 2005), además son 
considerados como elementos clave en la estructura y funcionalidad de los ecosistemas (Medellín 
2003). Por ejemplo, los murciélagos frugívoros dispersan más semillas que las aves y juegan un 
papel importante en los procesos sucesionales y de restauración ecológica en regiones tropicales 
(Medellín y Gaona 1999, Olea-Wagner et al 2007), donde se ubican los ecosistemas en mayor 
peligro de desaparecer inmediatamente (Mittermeier y Goettsch de Mittermeier 1992). La historia 
de los linajes genéticos puede identificar unidades taxonómicas previamente no reconocidas y los 
mecanismos que las han originado (Avise et al 1987, Avise 2000, 2009), de este modo se puede 
evaluar la conservación y manejo del patrimonio existente (Petit et al 2005, Rocha et al 2007). 
1.1 Filogeografía y marcadores moleculares 
La diversidad biológica incluye a la variación genética dentro y entre las especies (Domínguez-
Domínguez y Vázquez-Domínguez 2009), sus patrones de distribución son extremadamente 
diversos debido a las condiciones actuales del medio y los factores históricos que la moldearon 
(Neiswenter y Riddle 2010). Es por ello que la variación entre las poblaciones de una especie 
puede revelar sus asociaciones históricas y geográficas, que dan indicios sobre los eventos que 
promovieron la especiación (Kirchman et al 2000). 
Los eventos históricos más influyentes en la actual distribución de las especies y sus linajes 
de genes son analizados por la filogeografía (Avise et al 1987, Avise 2000, 2009), una disciplina de 
la biogeografía histórica que parte del supuesto de que las especies exhiben cierto grado de 
estructura genética asociada a su distribución geográfica, por lo que analiza las genealogías de 
genes para determinar el impacto de los eventos históricos en la composición y estructura 
genética de las poblaciones actuales (Domínguez-Domínguez y Vázquez Domínguez 2009), de esta 
manera se integran aspectos relacionados con el tiempo (relaciones evolutivas) y el espacio 
(distribución geográfica; Avise et al 1987, Avise 2000 y 2009). 
En la actualidad los estudios filogeográficos se basan principalmente en el análisis de 
secuencias de ADN (Lanteri y Confalonieri 2003), definidos como los marcadores moleculares más 
efectivos para inferir genealogías (Freeland 2005). En especies animales se utiliza principalmente 
el ADN mitocondrial (ADNmt), ya que presenta una rápida tasa de evolución que revela múltiples 
2 
 
linajes genéticos dentro y entre poblaciones, no recombina por lo que no se desvirtúan las 
genealogías, y cada individuo lleva un único genotipo por lo que es posible trazar los linajes 
individuales en el tiempo y el espacio (Avise 2000, 2009). Esta molécula circular altamente 
compacta se conforma de una región no codificante y 37 genes codificantes: dos ARNr, 22 ARNt y 
13 subunidades proteicas (Freeland 2005). 
El gen mitocondrial citocromo b (citb) es muy utilizado para descifrar las relaciones 
evolutivas debido a que se tiene gran conocimiento de su función y estructura, no se han 
reportado pseudogenes y al ser codificante su alineamiento resulta ser más sencillo (Irwin et al 
1991). Codifica una proteína del complejo III de la cadena respiratoria mitocondrial, que participa 
en la transferencia de electrones y la translocación de protones durante el proceso de formación 
de ATP. Los segmentos transmembranales y los extremos de la proteína poseen muchos sitios 
variables, mientras que las superficies externas evolucionan lentamente debido a que contienen 
los centros redox (Irwin et al 1991). El estatus del gen citb comoindicador universal y su uso 
extendido permiten su comparación entre diversos taxa aún muy divergentes, además se ha 
observado que reporta altos niveles de congruencia entre los límites de especies en mamíferos 
(Bradley y Baker 2001, Baker y Bradley 2006). 
1.2 Sturnira lilium (É. Geoffroy, 1810) 
La familia Phyllostomidae incluye a la subfamilia Stenodermatinae, la cual presenta una gran 
riqueza de especies y reúne a la mayoría de los murciélagos neotropicales frugívoros. Destacan los 
miembros del género Sturnira, ya que forman una unidad claramente definida, politípica y 
monofilética, pero que encierra relaciones enigmáticas (de la Torre 1961, Owen 1987, 1988, 
Pacheco y Patterson 1991, Iudica 2000). Este género se conforma de aproximadamente 19 
especies (Contreras y Cadena 2000, Iudica 2000, Sánchez-Hernández et al 2005, McCarthy et al 
2006, Jarrín-V. y Kunz 2011), la mayoría de ellas con distribuciones restringidas y asociadas a la 
Cordillera de los Andes. Se diferencian de otros Stenodermatinae por la ausencia de cola, el hueso 
calcáneo reducido y el uropatagio vestigial, y se agrupan en los subgéneros Corvira (taxón basal 
con dos especies endémicas de los Andes) y Sturnira (el resto de las especies; Villalobos y Valerio 
2002). A su vez, el subgénero Sturnira comprende dos clados: el de las especies que generalmente 
habitan en altas elevaciones y presentan las cúspides linguales suavizadas en los molares 
inferiores, y el de las especies que habitan generalmente tierras bajas y presentan las cúspides 
linguales profundas en los molares inferiores (de la Torre 1961, Iudica 2000, Villalobos y Valerio 
3 
 
2002, Jarrín-V. y Kunz 2011. En este último clado se ubica Sturnira lilium, especie estrechamente 
relacionada a S. luisi (Davis 1980, de Costa Rica hasta Perú), S. thomasi (de la Torre y Schwartz 
1966, Genoways 1998, en las Antillas Guadalupe y Montserrat) y S. aratathomasi (Peterson y 
Tamsitt 1968, en Colombia y Ecuador). 
Sturnira lilium (É. Geoffroy, 1810) es un murciélago de tamaño mediano, la hoja nasal y las 
orejas son cortas y anchas, el pelaje es abundante y suave en todo el cuerpo, su coloración varía 
de acuerdo al sexo, edad y distribución desde el gris oscuro al rojizo oscuro, el vientre es más claro 
que el dorso; su fórmula dentaria es I 2/2 C 1/1 PM 2/2 M 3/3 = 32, los incisivos inferiores son 
trilobulados; presenta dimorfismo sexual siendo los machos más grandes que las hembras (Villa-R. 
1966, Gannon et al 1989, Téllez-Girón y Amín 2005). Se distribuye en el Neotrópico entre 0 y 2000 
metros sobre el nivel del mar, desde México hasta Argentina y Paraguay, además de las Antillas 
Menores desde Dominica hasta Trinidad y Tobago, con excepción de Barbados; habita bosques 
húmedos, semihúmedos y cultivos frutales, sus refugios incluyen cuevas, túneles, árboles huecos y 
construcciones (Villa-R. 1966, Gannon et al 1989). Se alimenta de gran variedad de frutos, polen e 
insectos (Téllez-Girón y Amín 2005) con una preferencia de forrajeo en zonas abiertas y de 
sucesión temprana (Iudica y Bonaccorso 1997, Olea-Wagner et al 2007). S. lilium es considerado 
un consumidor especialista de frutos de plantas pioneras (Cecropia, Solanum, Clidemia, Piper) que 
participa activamente en la dispersión de sus semillas y contribuye de gran manera en la 
regeneración y colonización de la vegetación en sitios con algún grado de disturbio (Olea-Wagner 
et al 2007). Es una especie abundante que no se encuentra en ninguna categoría de riesgo (Téllez-
Girón y Amín 2005). 
Francisco de Azara dio a conocer al mundo esta especie en 1801 a través de sus escritos y 
dibujos, pero fue É. Geoffroy (1810) quien describe científicamente a la especie basándose en el 
trabajo de Azara y la denomina Phyllostoma lilium. Gray en 1842 designa el género Sturnira 
cuando describe a S. spectrum (sinonimia de S. lilium; en de la Torre 1961) y es Gervais en 1855 el 
primero en utilizar la combinación Sturnira lilium (en de la Torre 1961). 
Goldman (1917) describe la subespecie S. l. parvidens con ejemplares de México y 
menciona que es una marcada raza norteña, el límite meridional de esta subespecie se ha 
debatido entre Panamá ó el norte de sur América (Figura 1; Iudica 2000). La subespecie S. l. lilium 
se restringe a sur América ya que el ejemplar tipo de la especie tiene como localidad América, y 
Cabrera en 1958 restringe la localidad a Asunción Paraguay, debido a que Azara trabajó 
4
 
 
 
Figura 1. En verde se muestra la distribución de S. l. parvidens (Goldman 1917), el sur de su distribución aún es debatida entre Panamá 
o el norte de Sur América. Los puntos rojos corresponden a las localidades de los ejemplares secuenciados en el presente estudio (ver 
Apéndice A). 
 
D
ieg
o
 B
a
rletta
. 
 
5 
 
intensamente en la región (en Sánchez-Hernández y Romero-Almaraz 2003). Las cinco subespecies 
restantes que incluye S. lilium fueron descritas en años posteriores y corresponden a las 
poblaciones que habitan en las Antillas Menores (de la Torre 1966, de la Torre y Schwartz 1966, 
Jones y Phillips 1976, Genoways 1998). 
Goldman (1917) y de la Torre (1961) reconocían diferencias morfológicas y de coloración 
entre las unidades suramericana (S. l. lilium) y mesoamericana (S. l. parvidens), sin embargo 
parecían no ser suficientes para considerar a las poblaciones de S. lilium del sur y del norte como 
especies distintas. Estudios recientes con marcadores moleculares como citocromo b y citocromo 
oxidasa I plantean que S. lilium es una agrupación críptica que incluye tres clados (Ditchfield 2000, 
Iudica 2000, Hajibabaei et al 2007, Clare et al 2011), denominados como S. l. parvidens 
(Mesoamérica), complejo luisi (norte de Sur América, las Antillas, además de S. luisi y S. thomasi) y 
S. l. lilium (sur de Sur América; Iudica 2000), sin embargo las relaciones entre ellos aún no son 
claras (Ditchfield 2000, Iudica 2000, Hajibabaei et al 2007, Clare et al 2011; Figura 2) y se ha 
sugerido que la unidad mesoamericana debe considerarse como una especie distinta de S. l. lilium 
(Iudica 2000). 
 
Figura 2. Relaciones intraespecíficas propuestas para S. lilium, la nomenclatura de los clados está definida 
por Iudica (2000). A) Propuesta basada en la suma de caracteres morfológicos y un fragmento de citb (778 
pb; Iudica 2000). B) Propuesta generada por secuencias del gen citb y citocromo oxidasa I (Ditchfield 2000, 
Hajibabaei et al 2007, Clare et al 2011). 
 
1.3 Mesoamérica 
La fauna de murciélagos de Mesoamérica está constituida por 170 especies clasificadas en 9 
familias, y es el área con el mayor número absoluto de especies endémicas de murciélagos en el 
nuevo mundo (Ortega y Arita 1998). Los patrones de distribución de los murciélagos difieren a los 
de mamíferos no voladores, debido a que los Chiroptera son un grupo con adaptaciones 
6 
 
morfológicas, fisiológicas y ecológicas para el vuelo, por lo que sus particulares respuestas a las 
barreras geográficas son diferentes (Ortega y Arita 1998, Ditchfield 2000). 
La región mesoamericana abarca la zona tropical entre México y Panamá y es una de las 
regiones más intrincadas biológicamente (León-Paniagua et al 2007) debido a su compleja 
tectónica e historia geológica que formaron importantes barreras como Istmos y extensas cadenas 
montañosas que originan fuertes gradientes altitudinales, hábitats fragmentados en tierras bajas y 
una gran diversidad de ecosistemas (Marshall y Liebherr 2000, Hasbún et al 2005, Vázquez-
Miranda et al 2009, Daza et al 2010). El cierre del Istmo de Panamá hace aproximadamente tres 
millones de años promovió el intercambio de biota entre las regiones Neártica y Neotropical, 
además de que en la región ocurrieron varios eventos de diversificación in situ (Hernández-Baños 
et al 1995, Hoffmann y Baker 2003, Hasbún et al 2005, León-Paniagua et al 2007). 
Estos factores contribuyeron en el gran númerode especies y taxa endémicos de diversos 
grupos taxonómicos que presenta la zona, que ha sido identificada como un hotspot de 
biodiversidad (Myers et al 2000) y un área crítica para la preservación de la flora y fauna del 
hemisferio oeste (Myers et al 2000, Wilson y Johnson 2010). Sólo el 20% queda más o menos en 
estado natural y de esta porción, el 59.9% se encuentra bajo protección (Myers et al 2000), 
aunque la mayoría de esta superficie se encuentra fragmentada y amenazada por la conversión a 
tierras de cultivo y pastoreo (Wilson y Johnson 2010). Es también una de las regiones más 
amenazadas por la humanidad, ya que presenta una de las tasas de crecimiento poblacional más 
altas del mundo, además los efectos del calentamiento global están causando impactos 
significativos en la biota de la región (Wilson y Johnson 2010). 
Debido a que S. lilium presenta una gran distribución atípica dentro del género y porque 
sus relaciones intraespecíficas no son claras, la unidad mesoamericana S. l. parvidens representa 
un interesante caso para analizar la diversificación de linajes en la región, ya que los estudios 
filogeográficos pueden ser informativos en el entendimiento de las fuerzas involucradas en el 
establecimiento de la rica biodiversidad de Mesoamérica (Hasbún et al 2005, Daza et al 2010). 
El objetivo de este estudio fue describir y analizar los patrones históricos y geográficos de 
Sturnira lilium parvidens a partir de la variación del gen mitocondrial citocromo b para proponer 
hipótesis sobre su historia evolutiva. Para ello se examinaron las relaciones filogenéticas, la 
estructura filogeográfica, la variación genética y la demografía histórica de sus poblaciones. 
7 
 
II. MATERIALES Y MÉTODOS 
2.1 Obtención de muestras 
Las muestras provienen de material depositado en la Colección de Mamíferos del Museo de 
Zoología “Alfonso L. Herrera”, Facultad de Ciencias – Universidad Nacional Autónoma de México 
(MZFC), en el Laboratorio de Vida Silvestre del Centro Interdisciplinario de Investigación para el 
Desarrollo Integral Regional, Unidad Durango – Instituto Politécnico Nacional (CIIDIR-D) y en la 
Collection of Genetic Resources of Museum of Natural Science – Louisiana State University 
(LSUMZ; Apéndice A). Además se realizó trabajo de campo en los estados de Chiapas, Guerrero, 
Morelos y Oaxaca, colectando a los murciélagos con redes de niebla y preparándolos como 
ejemplares de colección científica, se extrajeron muestras de tejido (riñón, hígado y corazón) que 
fueron preservadas en etanol al 96%; el material fue depositado en el MZFC, donde las muestras 
de tejido se congelaron a -70° C. En total se utilizaron 96 muestras que corresponden a 41 
localidades únicas dentro de la distribución de S. l. parvidens (Figura 1). Los tejidos de los grupos 
externos utilizados fueron complejo luisi (3), S. ludovici (2), S. oporaphilium (1), Dermanura 
tolteca (1) y Micronycteris microtis (1). 
2.2 Obtención de secuencias 
Se siguió un protocolo modificado para la extracción de ADN por el método de NaCl y cloroformo: 
alcohol isoamílico (Apéndice B). La amplificación del gen mitocondrial citb se realizó mediante la 
técnica de Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR), utilizando seis oligonucleótidos para 
amplificar el gen en dos o tres fragmentos (Cuadro 1, Figura 3). Las condiciones para un volumen 
final de 12.5 μL por reacción fueron: 7.325 μL de H20, 1.25 μL de Buffer [10x], 0.825 μL de Mix 
dNTP’s [2mM], 0.75 μL de MgCl2 [25mM], 0.625 μL de cada oligonucleótido [10μM], 0.1 μL de 
polimerasa Taq [5u/μL] y 1 μL de ADN; durante cada ronda de PCR se trabajó con un control 
negativo para descartar contaminación por ADN foráneo. El programa para la amplificación de 
cada fragmento se observan en el Cuadro 2. Posteriormente, con 1.5 μL de estos productos se 
realizó la electroforesis en geles de agarosa TAE [1x] teñidos con bromuro de etidio y se realizó su 
visualización, considerando como referencia una muestra cuyo tamaño del fragmento amplificado 
era conocido. Estos productos se enviaron al High-Throughput Genomics Center, Department of 
Genome Sciences - University of Washington, en donde fueron purificados con Exo-Sap y 
posteriormente fueron preparados para ser leídos en un secuenciador automático ABI 3730xl. Una 
8 
 
vez obtenidas las secuencias, se continuó con su edición y alineamiento en los Software Mega 5.05 
(Tamura et al 2011) y FinchTV 1.4 (Patterson et al 2004) a través de una revisión visual de todas 
ellas y su conversión a aminoácidos para confirmar el alineamiento. Además se compilaron las 
secuencias publicadas del gen citb de las especies S. lilium, S. thomasi y S. luisi (775 pb, Iudica 
2000; Apéndice C). 
Cuadro 1. Lista de los seis oligonucleótidos utilizados para amplificar el gen citb. 
Iniciador Secuencia Referencia 
L14724 5'-CGAAGCTTGATATGAAAAACCATCGTTG-3' Irwin et al 1991 
bat380F 5'-TTCGCCGTCATAGCCACA-3' Iudica 2000 
L15513 5'-CTAGGAGACCCTGACAACTA-3' Irwin et al 1991 
bat420R 5'-TGGTGATGACTGTTGCTCCYC-3' Iudica 2000 
H15547 5'-AATAGGAAGTATCATTCGGGTTTGATG-3' Edwards et al 1991 
H15915R 5'-GGAATTCATCTCTCCGGTTTACAAGAC-3' Irwin et al 1991 
 
 
Figura 3. Estrategia de amplificación del gen citb. El gen citb (1,140 pb) se representa con la barra mayor y 
sus regiones de flanqueo. Las barras menores corresponden a los fragmentos amplificados. Las flechas 
indican la dirección de los oligonucleótidos y los asteriscos señalan el oligonucleótido utilizado para 
secuenciar cada fragmento (ver Cuadro 1). 
 
 
Cuadro 2. Programa utilizado para la amplificación del gen citb. 
 Temperatura Tiempo (m:s) Ciclos 
Desnaturalización inicial 95°C 06:00 
Desnaturalización 95°C 00:45 
10 Alineación 45°C 01:00 
Extensión 72°C 01:30 
Desnaturalización 95°C 00:45 
30 Alineación 48 ó 49°C* 01:00 
Extensión 72°C 01:30 
Extensión final 72°C 08:00 
*Fragmentos A y C: 49°C; Fragmentos B y D: 48°C (ver Figura 3). 
9 
 
2.3 Análisis filogenéticos 
Los análisis filogenéticos fueron realizados con dos grupos de datos, primero, con todas las 
secuencias disponibles (775 pb), y segundo, solo con las secuencies obtenidas en el presente 
estudio (1,140 pb). En ambos casos las relaciones filogenéticas fueron analizadas a través de los 
criterios de Neighbour-Joining (NJ), Máxima Parsimonia (MP) e Inferencia Bayesiana (IB), ya que 
cuando las relaciones identificadas en el análisis de NJ son idénticas a las construidas por métodos 
cladísticos o probabilísticos, se pueden utilizar los valores generados por la matriz de distancias 
genéticas para hacer comparaciones (Bradley y Baker 2001). La construcción por el método de NJ 
y la matriz de distancias genéticas entre los taxa se realizó en el Software Mega 5.05 (Tamura et al 
2011) con 1,000 réplicas de bootstrap (Felsenstein 1985) empleando el modelo de sustitución 
nucleotídica Kimura 2-parámetros (Kimura 1980), con el propósito de continuidad y comparación 
entre diversos estudios (Bradley y Baker 2001, Baker y Bradley 2006). La construcción basada en el 
criterio de MP se realizó en el Software TNT (Goloboff et al 2003) realizando una búsqueda 
heurística con el reordenamiento de ramas TBR; a partir de los árboles más parsimoniosos se 
construyó un árbol consenso de mayoría (50%) en donde el apoyo de las ramas se obtuvo con 
1,000 réplicas bootstrap (Felsenstein 1985). La elección del modelo de sustitución nucleotídica que 
mejor se ajusta a la evolución de las secuencias se realizó en jModelTest 0.1.1 (Posada 2008) 
utilizando el Criterio de Información Bayesiano. Considerando este modelo evolutivo y sus 
parámetros asociados se realizó la construcción por IB en el Software MrBayes 3.2 (Ronquist et al 
2012) empleando el algoritmo de Cadenas Markov de Monte Carlo (MCMC) con tres cadenas 
calientes y una fría, en dos corridas simultáneas e independientes de 10,000,000 de generaciones 
muestreando datos cada 500 generacionesy descartando el 25% de los árboles iniciales como 
burn-in; la topología final se obtuvo por un consenso de mayoría del 50% considerando un burn-in 
del 25%, el porcentaje de muestreo recuperado para cada clado particular fue asumido como la 
probabilidad posterior del clado. 
 
 
 
 
10 
 
2.4 Análisis de estructura filogeográfica 
Los análisis filogeográficos de S. l. parvidens fueron realizados con las secuencias completas del 
gen citb (1,140 pb). Se construyó la red de haplotipos en el Software Network 4.6.1.0 utilizando el 
algoritmo Median Joining (Bandelt et al 1999). 
Para explorar la estructura genética se utilizó el algoritmo SAMOVA (Análisis Espacial de 
Varianza Molecular) en el Software SAMOVA 1.0 (Dupanloup et al 2002). Este algoritmo define las 
agrupaciones al encontrar las barreras genéticas/geográficas más importantes, ya que localiza la 
máxima varianza genética entre grupos de poblaciones geográficamente adyacentes y 
genéticamente homogéneas. Se basa en un Análisis de Varianza Molecular (AMOVA, Excoffier et 
al 1992), pero a diferencia de este último, SAMOVA no requiere que las agrupaciones sean 
definidas a priori, sino que emergen de los datos de acuerdo al número de agrupamientos que 
señala el usuario (K). Se probó con K=2 hasta 10 con 100 permutaciones. 
2.5 Análisis de diversidad genética y demografía histórica 
Considerando los resultados de los análisis filogenéticos y filogeográficos se definieron 
agrupaciones a posteriori para los análisis de diversidad genética y demografía histórica. Se utilizó 
el Software DnaSP 5.10 (Librado y Rozas 2009) para calcular los valores de diversidad genética: 
número de haplotipos (H), diversidad haplotídica (dH), diversidad nucleotídica (π), sitios 
invariables (Si), sitios segregantes (Ss), sitios segregantes únicos (Ssu), sitios parsimoniosamente 
informativos (Spi), mutaciones totales (M), mutaciones sinónimas (Ms) y mutaciones no sinónimas 
(Mns). En el mismo Software se calcularon los estadísticos Fs de Fu (Fu 1997) y R2 (Ramos-Onsins y 
Rozas 2002) ya que son considerados los más efectivos para detectar fluctuaciones demográficas 
bajo la hipótesis de evolución neutral (Fu 1997, Ramos-Onsins y Rozas 2002, Francisco et al 2009, 
Guevara-Chumacero et al 2010). El estadístico Fs de Fu utiliza la distribución de haplotipos, 
mientras que el estadístico R2 utiliza la frecuencia de los sitios segregantes (Ramos-Onsins y Rozas 
2002). Los valores de significancia de este par de estadísticos se obtuvieron con el algoritmo de 
coalescencia implementado en el mismo Software con 1,000 réplicas. 
 
 
11 
 
III. RESULTADOS 
3.1 Sturnira lilium 
Se compilaron 51 secuencias publicadas (Iudica 2000; Apéndice C) que se añadieron a las 104 
secuencias generadas en este trabajo (96 de S. l. parvidens, 3 del complejo luisi y 5 como grupo 
externo), dando un total de 155 secuencias de 775 pb. 
3.1.1 Relaciones filogenéticas 
De acuerdo al Criterio de Información Bayesiano el modelo de sustitución nucleotídica que mejor 
se ajustó a la evolución de las secuencias es el HYK+G (Hasegawa et al 1985), con los siguientes 
parámetros: forma de distribución gamma de 0.1380, tasa de transiciones/ transversiones de 
7.1663 y frecuencia nucleotídica A=0.3110, G=0.1180, C=0.3523 y T=0.2186. Las construcciones 
por NJ, MP e IB generaron topologías similares (Figura 4), en todos los casos se recuperan los 
clados S. l. parvidens, complejo luisi y S. l. lilium. En la topología generada por MP no se resuelve la 
relación entre los tres clados, sin embargo, las topologías de NJ e IB señalan que el grupo hermano 
de S. l. parvidens es el complejo luisi, estas unidades limitan en el sur de Costa Rica (Figura 5). El 
Cuadro 3 muestra las distancias genéticas promedio entre los taxa. 
 
Figura 4. Clados identificados en S. lilium con 775 pb del gen citb. Se muestra el consenso de mayoría (50%) 
obtenido mediante IB, similar a la topología obtenida por el consenso de mayoría (50%) por MP (IC=0.393, 
IR=0.785). Los soportes de los clados están indicados arriba de las ramas por la probabilidad posterior (IB) y 
abajo por el valor bootstrap (MP). Los números dentro de los paréntesis indican el número de secuencias 
analizadas. Los grupos externos utilizados fueron S. ludovici, S. oporaphilium, D. tolteca y M. microtis 
0.1
D_tolt
S_lud1
S_opar
M_mega
S_lud2
0.97 
60 
 
 
0.56 
 - 
complejo luisi 
(31) 
 
 
S. lilium (Costa Rica, Panamá, Perú, 
Ecuador, Venezuela, Guyana, 
Surinam, Guyana Francesa, Trinidad 
y Tobago, Granada, San Vicente y las 
Granadinas, Martinica, Dominica), 
S. luisi, S. thomasi. 
 
S. l. parvidens 
 (109) 
 
 
S. lilium (México, Guatemala, Honduras, 
El Salvador, Costa Rica). 
 
S. l. lilium 
(10) 
 
 
S. lilium (Brasil, Bolivia, Paraguay). 
 
0.98 
89 
 
 
1 
99 
 
 
1 
98 
 
 
12 
 
 
 
 
 
 
Figura 5. Límite geográfico entre S. l. parvidens y el complejo luisi. Los triángulos pertenecen a las 
localidades de colecta de S. l. parvidens y las cruces a las del complejo luisi. En el mapa se observan en gris 
las elevaciones mayores a 2000 metros sobre el nivel del mar. 
 
 
 
 
 
Cuadro 3. Distancias genéticas calculadas con el modelo de 
sustitución nucelotídica Kimura 2-parámetros (775 pb). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Taxón 1 2 3 4 5 6 
S. l. parvidens (1) - 
complejo luisi (2) 4.84 - 
S. l. lilium (3) 5.51 5.81 - 
S. ludovici (4) 7.31 6.93 7.26 - 
S. oporaphilium (5) 7.23 6.55 6.92 5.19 - 
D. tolteca (6) 16.43 14.93 15.41 15.66 15.27 - 
M. microtis (7) 12.94 12.35 12.71 13.06 13.31 17.29 
Cordillera de Talamanca 
 
Panamá 
 
 
Costa Rica 
 
13 
 
3.2 Sturnira lilium parvidens 
Se generaron 104 secuencias completas del gen citocromo b (1,140 pb), de las cuales 96 
ejemplares son S. l. parvidens y 8 fueron usados como el grupo externo (Apéndice A). 
3.2.1 Relaciones filogenéticas 
De acuerdo al Criterio de Información Bayesiano el modelo de sustitución nucleotídica que mejor 
se ajustó a la evolución de las secuencias es el HYK+G (Hasegawa et al 1985), con los siguientes 
parámetros: forma de distribución gamma de 0.0920, tasa de transiciones/transversiones de 
15.8665 y frecuencia nucleotídica A=0.3216, G=0.1086, C=0.3551 y T=0.2148. Las construcciones 
por NJ, MP e IB generaron topologías similares con diferencias en la posición de algunas ramas 
terminales (Figura 6). S. l. parvidens se divide en dos clados bien soportados con distribución 
alelopátrida: el primero se distribuye por la Vertiente del Golfo de México, desde Tamaulipas hacia 
el sur por Centro América hasta Costa Rica; mientras que el otro clado se distribuye por la 
Vertiente del Pacífico, desde Chihuahua hasta la Cuenca del Río Balsas. La distancia genética entre 
estos dos linajes es de 1.35, la distancia genética entre S. l. parvidens y el complejo luisi es de 5.12, 
contra S. ludovici es de 7.91 y contra S. oporaphilium es de 8.34. Valores mayores a 15 ocurren al 
comparar S. l. parvidens contra D. tolteca y M. microtis. 
3.2.2 Estructura filogeográfica 
La red de haplotipos de S. l. parvidens (n=96, 1,140 pb) formó una estructura de dos haplogrupos: 
el de la Vertiente del Golfo – Centro América y el de la Vertiente del Pacífico, que limitan en las 
inmediaciones de la Cuenca del Río Balsas (Figura 7). Se identificaron 76 haplotipos (Apéndice A), 
de los cuales 66 son únicos y diez son compartidos. El haplotipo 12 es el más abundante y se 
distribuye ampliamente en seis ejemplares del haplogrupo Vertiente del Golfo – Centro América 
ubicados en Campeche, Oaxaca, Puebla, Querétaro y Alajuela. En Zoquiapam Boca de los Ríos, 
Oaxaca se encontró un ejemplar del haplogrupo Vertiente del Pacífico y dos del haplogrupo 
Vertiente del Golfo – Centro América; mientras que en la región de Los Pozos Cuesta del Novillo, 
Michoacán se encontró un ejemplar del haplogrupo Vertiente del Golfo – Centro América y 13del 
haplogrupo Vertiente del Pacífico. Los haplotipos más cercanos entre haplogrupos se separan por 
15 mutaciones puntuales. Cuando la red de haplotipos se construye incluyendo a los ejemplares 
del complejo luisi se observan 55 mutaciones puntuales entre S. l. parvidens y el complejo luisi 
(red no mostrada). 
14 
 
 
Figura 6. Relaciones filogenéticas entre haplotipos de S. l. parvidens (1,140 pb). Se muestra solo el consenso 
de mayoría (50%) obtenido mediante IB, similar a la topología obtenida por el consenso de mayoría (50%) 
por MP (IC=0.608, IR=0.701). Los soportes de los clados están indicados arriba de las ramas por la 
probabilidad posterior (IB) y abajo por el valor bootstrap (MP), los asteriscos señalan otras ramas con 
soporte en IB y MP mayor del 50%. 
 
 
0.1
V
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el
 G
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 –
 C
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 A
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M_micr 
D_tolt 
S_opor 
S_ludo1 
S_ludo2 
C_lui1 
C_lui2 
h_25 
h_27 
h_42 
h_41 
h_53 
h_26 
h_29 
h_35 
h_37 
h_38 
h_39 
h_40 
h_43 
h_28 
h_60 
h_9 
h_36 
 
h_7 
h_51 
 
h_52 
 
h_50 
 
h_55 
 
h_59 
 
h_61 
 
 
h_62 
 
h_16 
 
h_57 
 
h_58 
 
h_5 
 
h_12 
 
h_17 
 
h_19 
 
h_20 
 
h_31 
 
h_33 
 
h_34 
 
h_66 
 
h_67 
 
h_72 
 
h_73 
 
h_75 
 
h_1 
 
h_63 
 
h_2 
 
h_4 
 
h_6 
 
h_65 
 
h_8 
 
h_23 
 
h_11 
 
h_56 
 
h_13 
 
h_69 
h_15 
 
h_18 
 
h_30 
 
h_32 
 
h_64 
 
h_44 
 
h_49 
 
h_71 
 
h_45 
 
h_47 
 
h_3 
 
h_21 
 
h_22 
 
h_46 
 
h_14 
 
h_54 
 
h_10 
 
h_48 
 
h_68 
 
h_70 
 
h_74 
 
h_24 
 
h_76 
 
0.1 
 
1 
100 
1 
83 1 
100 
1 
100 
0.85 
76 
1 
100 
0.83 
63 
0.59 * 
1 
76 
0.98 
76 
87 
1 
 * 
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16 
 
Los resultados obtenidos mediante el algoritmo SAMOVA (96 secuencias, 1,140 pb) 
señalan que al solicitar dos grupos de poblaciones (K=2) se forman los haplogrupos Golfo – Centro 
América y Pacífico (φCT=0.623, Cuadro 4). En ningún caso (K=2 hasta 10) se asocian poblaciones de 
distintos haplogrupos. Cuando K=3, 4, 5, y 7 se generan particiones sólo dentro del haplogrupo 
Vertiente del Pacífico, y cuando K=6, 8, 9, y 10 aparecen particiones dentro del haplogrupo Golfo – 
Centro América. El valor de φCT más alto se encontró cuando K=7 (φCT=0.649) que divide a las 
poblaciones como se observa en el Cuadro 4. Los valores del AMOVA para K=2 y K=7 se observan 
en el Cuadro 5, en ambos casos se observa que el mayor porcentaje de variación se presenta entre 
los grupos formados. Estas agrupaciones geográficamente adyacentes son genéticamente 
homogéneas, ya que poca variación ocurre entre las poblaciones de las agrupaciones. 
Los análisis filogeográficos señalan que el límite entre las unidades Golfo – Centro América 
y Pacífico se presenta en las inmediaciones de la Cuenca del Río Balsas: del lado oeste (Michoacán) 
dominan los haplotipos de la Vertiente del Pacífico, del lado este (Oaxaca) dominan los haplotipos 
de la Vertiente del Golfo – Centro América, mientras que en el norte de la cuenca se presentan 
haplotipos del Pacífico en Guerrero y haplotipos del Golfo – Centro América en Morelos. 
 
 
Cuadro 4. Agrupaciones formadas por SAMOVA con K=2 y K=7. 
K Agrupaciones formadas HG* φCT 
2 
 Tamaulipas, San Luis Potosí, Veracruz, Hidalgo, Querétaro, Puebla, Morelos, 
Oaxaca, Chiapas, Campeche, Quintana Roo, Costa Rica 
GC 
0.6239 
 Chihuahua, Durango, Nayarit, Colima, Jalisco, Guerrero, Michoacán P 
7 
 Tamaulipas, San Luis Potosí, Veracruz, Hidalgo, Querétaro, Puebla, Morelos, 
Oaxaca, Chiapas, Campeche, Quintana Roo, Costa Rica 
GC 
0.6497 
 Chihuahua 
P 
 Durango, Nayarit (4) 
 Nayarit (1) 
 Colima 
 Jalisco, Guerrero (1), Michoacán (3) 
 Guerrero (1), Michoacán (1) 
Los paréntesis indican el número de poblaciones por cada estado. 
*Haplogrupos GC=Golfo – Centro América; P=Pacífico. 
Ambos valores φCT son significativos (p<0.05). 
 
 
 
 
 
 
17 
 
 
Cuadro 5. Valores obtenidos por el AMOVA para K=2 y K=7 (Ver Cuadro 4). 
Componente de variación 
Porcentaje 
de 
variación 
Índice de 
fijación 
K 
Entre agrupaciones 62.39 φCT=0.6239 
Entre poblaciones de las agrupaciones 1.14 φSC=0.0302 2 
Dentro de las poblaciones 36.47 φST=0.6353 
Entre agrupaciones 64.97 φCT=0.6497 
Entre poblaciones de las agrupaciones -3.65 φSC=-0.1042 7 
Dentro de las poblaciones 38.68 φST=0.6132 
Todos los valores φ son significativos (p<0.05). 
 
3.2.3 Diversidad genética y demografía histórica 
Los grupos de datos definidos a posteriori para realizar los análisis de diversidad genética y 
demografía histórica fueron los haplogrupos Golfo – Centro América, Pacífico y en su conjunto 
como S. l. parvidens (96 secuencias, 1,140 pb; Cuadro 6). Para S. l. parvidens se observa que la 
mayoría de las posiciones nucleotídicas se han conservado (1,057 pb) y sólo 83 pb representan 
sitios segregantes, de estos 35 son sustituciones únicas y 48 son sitios parsimoniosamente 
informativos; asimismo, se registraron 85 mutaciones de las que 73 son sinónimas y 12 no 
sinónimas. Estos estimadores de diversidad genética presentan valores con proporciones 
semejantes a S. l. parvidens dentro de cada haplogrupo. En todos los casos los valores de 
diversidad haplotídica son altos y los de diversidad nucleotídica son bajos, del mismo modo, el 
estadístico Fs de Fu mostró valores negativos grandes y el estadístico R2 valores positivos 
pequeños, todo ellos significativos. 
Cuadro 6. Estimadores de diversidad genética y fluctuaciones demográficas del gen mitocondrial 
citb (1,140 pb) obtenidos para los haplogrupos GC* y P*, y en su conjunto como S. l. parvidens. 
Haplogrupo n H Si Ss Ssu Spi M Ms Mns dH π Fs+ R2+ 
GC* 65 48 1089 51 27 24 52 41 11 0.984 0.00315 -64.306 0.0305 
P* 31 28 1097 43 22 21 43 37 6 0.991 0.00623 -21.501 0.0684 
S. l. parvidens 96 76 1057 83 35 48 85 73 12 0.992 0.00781 -81.904 0.0496 
n=tamaño poblacional, H=número de haplotipos, Si=sitios invariables, Ss=sitios segregantes, 
Ssu=sitios segregantes únicos, Spi=sitios parsimoniosamente informativos, M=mutaciones totales, 
Ms=mutaciones sinónimas, Mns=mutaciones no sinónimas, dH=diversidad haplotídica, 
π=diversidad nucleotídica.*GC=Golfo – Centro América, P=Pacífico. 
+Todos los valores de Fs y R2 son significativos (p<0.05). 
 
18 
 
IV. DISCUSIÓN 
4.1 Sturnira parvidens (Goldman, 1917) 
Se ha propuesto que S. lilium incluye especies crípticas debido a la profunda divergencia 
intraespecífica y a las distribuciones alopátricas que presentan estas unidades (Ditchfield 2000, 
Iudica 2000, Hajibabaei et al 2007, Clare et al 2011). En este trabajo se confirma que existen tres 
linajes genéticos dentro de S. lilium que no coinciden con las dos subespecies continentales 
definidas morfológicamente: S. l. parvidensy S. l. lilium. También se corrobora la monofilia de S. l. 
parvidens y su relación con el taxón más cercano, el complejo luisi, hipótesis previamente 
reportada con los genes citb y COI (Ditchfield 2000, Hajibabaei et al 2007, Clare et al 2011), 
además existe menor distancia genética entre S. l. parvidens y el complejo luisi (4.84) que entre S. 
l. parvidens y S. l. lilium (5.51). 
S. parvidens (Goldman, 1917) debe reconocerse como una especie diferente (Iudica 2000), 
ya que las distancias genéticas obtenidas entre los tres clados de S. lilium se encuentran dentro del 
rango que reconoce especies hermanas en mamíferos, de acuerdo al concepto genético de 
especie (Bradley y Baker 2001, Baker y Bradley 2006). Goldman (1917) y Sánchez-Hernández y 
Romero-Almaraz (2003) señalan que S. l. parvidens presenta diferencias en los incisivos superiores 
internos, además presenta medidas dentales más pequeñas, tiene el antebrazo y la tibia más 
cortos y el cráneo más estrecho que S. l. lilium. Existen agrupaciones mínimas diagnosticables 
(morfológica y molecularmente) como lo establece el concepto filogenético para reconocer 
especies (Nixon y Wheeler 1990), y estas agrupaciones representan linajes independientes con 
tendencias propias como es referido por el concepto evolutivo de especie (Simpson 1961). 
El límite geográfico entre S. parvidens y el complejo luisi se localiza al sur de Costa Rica 
(Iudica 2000) y se asocia con la Cordillera de Talamanca. Estas tierras altas han sido reconocidas 
como una importante barrera biogeográfica en diversos taxa como reptiles (p. ej. Zamudio 1997), 
anfibios (p. ej. Robertson y Zamudio 2009), roedores (p. ej. Gutiérrez-García y Vázquez-
Domínguez 2012) y murciélagos (p. ej. Hoffmann y Baker 2003). Además, no es el único caso en 
que esta Cordillera se relaciona con aspectos de la historia evolutiva del género Sturnira, por 
ejemplo, S. mordax se considera una especie endémica de estas tierras altas (Villalobos y Valerio 
2002) y el complejo ludovici también muestra una estructura filogeográfica asociada a estas 
montañas (Iudica 2000). En contraste, para las unidades de tierras bajas S. parvidens y el complejo 
19 
 
luisi, esta barrera geográfica parece no ser totalmente contundente, ya que existen zonas de baja 
elevación que circundan esta Cordillera que podrían facilitar el contacto entre ambas unidades. Sin 
embargo, al norte de esta región sólo se encuentran haplotipos que pertenecen a S. parvidens, y al 
sur sólo se detectaron haplotipos correspondientes al complejo luisi. Ditchfield (2000) reconocía 
que las barreras geográficas que dividen a los clados de S. lilium parecían no ser absolutas, por lo 
que factores históricos, ecológicos o conductuales podrían participar en la conformación de estas 
unidades (Avise 2000, Vázquez-Domínguez 2007). Un factor ecológico podría estar relacionado, ya 
que la Cordillera de Talamanca contribuye en la diferenciación ambiental de sus laderas, la región 
del Caribe es lluviosa prácticamente todo el año, mientras que la región del Pacífico presenta una 
estación seca (Poelchau y Hamrick 2011). 
4.2 Estructura filogeográfica de Sturnira parvidens 
Los haplogrupos Golfo – Centro América y Pacífico muestran un claro proceso de diversificación 
dentro de S. parvidens, sin embargo, no existe la suficiente evidencia para determinar el estatus 
taxonómico de estas unidades. Para ello se podrían implementar y ampliar las metodologías que 
recientemente identificaron linajes crípticos dentro de este género. Por ejemplo, con la 
morfometría geométrica se reconoció una nueva especie de Sturnira (Jarrín-V. y Kunz 2011). 
Además, la comparación entre marcadores moleculares mitocondriales y microsatélites permitiría 
una comprensión más precisa y completa sobre la historia de estos linajes (Flanders et al 2009). 
de la Torre (1961) señaló la posible ocurrencia de una subespecie de S. lilium más grande y 
de color más claro presente solo en la Cuenca del Río Balsas, estos resultados rechazan esa 
hipótesis, ya que en la región quedan diferenciados los haplogrupos, pero no se identifican 
unidades características de la zona. Adicionalmente, el patrón filogeográfico de S. parvidens es 
muy similar al reportado para el armadillo Dasypus novemcinctus, se sugiere que los haplogrupos 
de estos armadillos se diferenciaron antes de llegar a la región y ocurrieron dos eventos de 
colonización (Arteaga et al 2011, 2012). Esta interpretación no puede aplicarse a los resultados del 
presente estudio debido a que ningún haplotipo de S. parvidens se ha encontrado en Sur América, 
además, la estructura filogeográfica de estos murciélagos señala un acontecimiento vicariante 
posterior al arribo en la región, como a continuación se describe. 
Cuando se presenta una estructura filogeográfica se pueden inferir dos procesos, un 
evento vicariante o el aislamiento por distancia (Ortiz-Medrano et al 2008). Las especies con 
20 
 
mayor vagilidad son las más susceptibles a estructurarse por un proceso vicariante (Avise 2009), 
como en el caso de algunas especies de quirópteros (Hoffmann y Baker 2003, Ortega et al 2009, 
Guevara-Chumacero et al 2010). Así mismo, existen análisis filogeográficos de murciélagos 
ampliamente distribuidos que señalan disyunciones de menor importancia como barreras 
significativas para el flujo de genes (Ditchfield 2000, Campbell et al 2004). La compleja orografía 
que circunda la Cuenca del Río Balsas podría ser un factor involucrado en la estructura de S. 
parvidens, fenómeno consistente con el modelo de especiación vicariante alopátrida (Devitt 2006). 
4.3 Origen y diversificación 
Cuando no existe alguna fuerza o evento que restringe la evolución molecular, se espera que la 
proporción de mutaciones sinónimas y no sinónimas sean equivalentes (Hedrick 2011), ya que los 
genes mutantes no tendrían adaptativamente ni más ni menos ventajas (Kimura 1968). Estos 
resultados muestran que la mayor parte de las mutaciones en S. parvidens y en sus haplogrupos 
son sinónimas, por lo que alguna fluctuación demográfica o fuerza evolutiva podría estar actuando 
sobre la evolución del gen citb (Fu 1997, Ramos-Onsins y Rozas 2002, Ojeda 2010). 
En S. parvidens y en sus haplogrupos, las probabilidades de que dos haplotipos escogidos 
al azar sean diferentes (dH) son altas, y las probabilidades de que dos nucleótidos homólogos 
escogidos al azar sean distintos (π) son bajas (Avise 2000, Hedrick 2011). Dicho de otra forma, 
existen muchos haplotipos cercanamente relacionados (Ojeda 2010), supuesto confirmado por las 
inferencias filogenéticas y la red de haplotipos. Esto es característico de un rápido crecimiento 
demográfico a partir de una población ancestral pequeña (Avise 2000, Ojeda 2010), que puede 
asociarse con un evento de diversificación reciente (Francisco et al 2009, Arbeláez-Cortés et al 
2010). Además, los pequeños valores de distancia genética entre haplogrupos (1.35) y entre S. 
parvidens y el complejo luisi (5.12) confirman que ha ocurrido poco tiempo desde su 
diversificación, ya que los valores de las distancias genéticas incrementan con el tiempo (Baker y 
Bradley 2006). Esta evidencia sugiere que se ha contado con el tiempo suficiente para recuperar la 
variación haplotídica por la acumulación de mutaciones, pero no ha sido el necesario para 
almacenar grandes diferencias (Avise 2000). 
Para concluir sobre la hipótesis de crecimiento poblacional reciente, se analizó el 
estadístico Fs de Fu, que muestra altos valores negativos cuando existen mutaciones recientes en 
exceso (Fu 1997), y el estadístico R2, que arroja pequeños valores en un escenario de crecimiento 
21 
 
poblacional rápido (Ramos-Onsins y Rozas 2002). En todos los casos se obtuvieron resultados 
significativos que revelan un escenario de reciente expansión demográfica, por lo que debió 
ocurrir una primera expansión cuando S. parvidens divergió de S. lilium,y otras posteriores a la 
diferenciación de los haplogrupos Golfo – Centro América y Pacífico. 
4.3.1 Origen de Sturnira parvidens 
Es probable que la región de los Andes sea el lugar de origen y principal centro de diversificación 
del género Sturnira, debido a que la mayoría de las especies de este género se restringen, o por lo 
menos, incluyen esta región en su distribución. Además, el subgénero basal Corvira es endémico 
de esta zona, un área relevante en la evolución de murciélagos filostómidos (Hoffmann y Baker 
2003). Villalobos y Valerio (2002) proponen que el clado de las especies de Sturnira que habitan en 
tierras bajas divergió de un ancestro que habitaba en altas elevaciones. Las distancias genéticas 
apoyan esta hipótesis, debido a que los valores entre especies montanas son mayores a las 
existentes entre especies de tierras bajas (Iudica 2000, Jarrín-V. y Kunz 2011, presente estudio). 
Asimismo, se ha sugerido que alguna población ancestral de S. lilium o S. luisi fue la que descendió 
a tierras bajas y después se diversificó (Villalobos y Valerio 2002). Es muy probable que haya sido 
S. lilium debido a que esta especie presenta mayor similitud morfológica con la mayoría de las 
poblaciones de tierras bajas, y ya se ha propuesto que algunas especies (de la Torre 1959, 
Villalobos y Valerio 2002) y subespecies (de la Torre 1966, de la Torre y Schwartz 1966, Jones y 
Phillips 1976, Genoways 1998) se originaron a partir de poblaciones ancestrales de S. lilium. 
Además, estos resultados muestran a S. lilium como el taxón basal de estas especies. 
 Un análisis filogeográfico de S. lilium a nivel continental (Ditchfield 2000) sugiere que la 
división entre S. parvidens, el complejo luisi y S. lilium ocurrió hace aproximadamente dos o tres 
millones de años durante el Pleistoceno. Esta hipótesis es soportada por el registro fósil, ya que en 
México y Brasil se han colectado ejemplares que datan del Pleistoceno tardío (Gannon et al 1989, 
Arroyo-Cabrales y Polaco 2008) y en Belice se encontró un ejemplar de Sturnira, muy 
probablemente de S. lilium, fechado en el Pleistoceno – Holoceno (Czaplewski et al 2003). Estos 
descubrimientos indican que a finales del Pleistoceno la especie ya había colonizado las áreas en 
las que actualmente se encuentra. 
Hace aproximadamente tres millones de años se estableció la conexión entre Norte y Sur 
América a través del Istmo de Panamá, que generó un acceso para la dispersión de múltiples 
22 
 
especies entre ambos continentes (Hoffmann y Baker 2003, Poelchau y Hamrick 2011, Arteaga et 
al 2012). Este evento es conocido como el Gran Intercambio Biótico Americano (Arteaga et al 
2012) y fue determinante en la biogeografía de los mamíferos de la región (Hoffmann y Baker 
2003, Arteaga et al 2012). 
Se espera que la dispersión actúe de manera relevante al moldear los patrones 
filogeográficos de los quirópteros debido a su capacidad de vuelo (Hoffmann y Baker 2003), por lo 
que se plantea que alguna población ancestral de S. lilium, presente en el norte de Sur América, se 
dispersara durante el Gran Intercambio Biótico Americano hacia Mesoamérica y comenzara un 
proceso de diversificación durante la época de hielo que comenzaba (Ditchfield 2000). Después de 
la diferenciación de S. parvidens siguió la expansión demográfica detectada. De esta manera, esta 
especie de tierras bajas muestra un proceso de especiación y diversificación in situ en 
Mesoamérica, además, es una de las pocas especies del género que no se localiza en los Andes. 
4.3.2 Diversificación de los haplogrupos 
El haplogrupo del Pacífico se distribuye en una región extremadamente rica en endemismos 
(Ortega et al 2009) y diversos eventos ocurridos desde el Oligoceno – Mioceno (hace 34 millones 
de años) se han relacionado con la diversificación de su biodiversidad (Becerra 2005, Devitt 2006, 
Ortega et al 2009). Sin embargo, estas épocas son muy antiguas cuando se habla de la 
diversificación de S. parvidens (2-3 millones de años; Ditchfield 2000). 
El límite geográfico entre los haplogrupos Golfo – Centro América y Pacífico se localiza en 
las inmediaciones de la Cuenca del Río Balsas, región que presenta una alta diversidad y 
endemismos de diversos taxa, además de conformarse por importantes barreras geográficas 
(Hernández-Baños et al 1995, Amman y Bradley 2004, Devitt 2006, Ortega et al 2009). Uno de los 
elementos que forman esta Cuenca es la Faja Neovolcánica Transmexicana, que comenzó a 
desarrollarse durante el Mioceno pero su configuración actual finalizó hasta el Holoceno 
(Ferrusquía-Villafranca 1998, Gómez-Tuena et al 2005), mientras que la Sierra Madre del Sur es 
aún más antigua (Ferrusquía-Villafranca 1998). Los eventos más recientes en la orogénesis de la 
Faja Neovolcánica Transmexicana pudieron involucrarse en la diferenciación de los haplogrupos. 
Sin embargo, la estructura filogeográfica de S. parvidens probablemente sea consecuencia 
de las oscilaciones climáticas del Pleistoceno tardío y Holoceno temprano, las cuales promovieron 
la especiación y estructuración genética de la biota neotropical de tierras bajas (Zarza et al 2008). 
23 
 
Además, favorecieron la diversificación de mamíferos (Sullivan et al 1997, Fa y Morales 1998, 
Sullivan et al 2000, Hoffmann y Baker 2003, León-Paniagua et al 2007, Guevara-Chumacero et al 
2010) y este patrón de divergencia durante el Cuaternario ya ha sido reportado en la Cuenca del 
Río Balsas (Amman y Bradley 2004, Zarza et al 2008, Barrera-Guzmán et al 2012, Pringle et al 
2012). Se ha propuesto que durante las oscilaciones climáticas estas tierras bajas fueron ocupadas 
principalmente por bosques de pino encino y bosques mesófilos de montaña (Fa y Morales 1998, 
Sullivan et al 1997) o que estas zonas eran afectadas por incursiones marinas (Zarza et al 2008, 
Pringle et al 2012). Cualquiera de estos fenómenos pudo promover la separación de S. parvidens 
en dos poblaciones, y hasta que las comunidades tropicales se restablecieron en la región, los 
haplogrupos diferenciados posiblemente sufrieron las expansiones demográficas detectadas. 
Asimismo, es posible que los haplogrupos hayan experimentado un contacto secundario reciente 
debido a la falta de barreras estrictas y a la continuidad climática y del tipo de vegetación en la 
zona de contacto, por lo que la influencia de las distribuciones históricas pueda estar actuando en 
la estructura filogeográfica de esta especie. 
4.4 Perspectivas finales 
Los resultados obtenidos en este trabajo implican que S. lilium no es una especie de tan amplia 
distribución, y que S. parvidens es una especie restringida a Mesoamérica, región que enfrenta 
severos problemas para la conservación de la diversidad biológica (Myers et al 2000, Wilson y 
Johnson 2010). Los estudios filogeográficos no sólo responden preguntas con sentido evolutivo, 
sino que tienen implicaciones, como la conservación de las áreas de endemismo (hotspots), cuya 
identificación se basa principalmente en la taxonomía y distribución de las especies (Rocha et al 
2007). Además, una forma de evaluar y validar las consecuencias ecológicas y evolutivas del 
cambio climático es indagando en los procesos y consecuencias de las oscilaciones climáticas que 
ya ocurrieron (Petit et al 2005). La relevancia de S. parvidens en esta materia se debe a que es una 
especie muy abundante en Mesoamérica (Téllez-Girón y Amín 2005), que seguirá participando 
activamente como una pieza fundamental en los procesos de sucesión, restauración ecológica y 
dispersión de semillas en las regiones tropicales (Iudica y Bonaccorso 1997, Medellín y Gaona 
1999, Olea-Wagner et al 2007). La actividad de estos murciélagos frugívoros es una de las piezas 
que permitirán la funcionalidad de los ecosistemas, los cuales mantienen a la diversidad biológica, 
nuestro recurso más importante para el futuro (Mittermeier y Goettsch de Mittermeier 1992). 
 
24 
 
V.CONCLUSIONES 
Sturnira parvidens (Goldman, 1917) se reconoce como una especie que se originó a partir de una 
población ancestral de S. lilium del norte de Sur América que migró por el Istmo de Panamá 
durante el Gran Intercambio Biótico Americano y se diferenció in situ en Mesoamérica. Su 
distribución abarca las regiones tropicales de México y Centro América y su límite meridional se 
ubica al sur de Costa Rica, en la Cordillera de Talamanca. A pesar de su gran vagilidad, S. parvidens 
exhibe una clara estructura filogeográfica conformada por dos linajes: el haplogrupo Vertiente del 
Golfo – Centro América y el haplogrupo Vertiente del Pacífico, ambos se limitan en las 
inmediaciones de la Cuenca del Río Balsas. La diversificación de estos haplogrupos se relaciona con 
las oscilaciones climáticas del Pleistoceno tardío y Holoceno temprano, y aunque el patrón 
filogeográfico es claro ha ocurrido poco tiempo para acumular grandes diferencias, por lo que el 
estatus taxonómico de estas unidades aún no es claro. Cuando las comunidades tropicales se 
restablecieron, los haplogrupos diferenciados experimentaron una expansión demográfica y 
posiblemente ocurrió un contacto secundario entre poblaciones debido a la ausencia de barreras 
actuales. 
 
 
 
 
25 
 
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