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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO POSGRADO EN CIENCIAS DEL MAR Y LIMNOLOGÍA UNIDAD ACADÉMICA MAZATLÁN (QUÍMICA ACUÁTICA) “TRANSFERENCIA TRÓFICA DE SELENIO Y MERCURIO EN DEPREDADORES PELÁGICOS MAYORES DEL SURESTE DEL GOLFO DE CALIFORNIA” TESIS QUE PARA OBTENER EL GRADO DE: MAESTRO EN CIENCIAS PRESENTA: IBT. DANIELA ESTEFANÍA VALLADOLID GARNICA TUTOR: DR. MARTÍN FEDERICO SOTO JIMÉNEZ COMITÉ TUTOR: DRA. MARÍA AURORA ARMIENTA HERNÁNDEZ INSTITUTO DE GEOFÍSICA, UNAM DR. MARTÍN ENRIQUE JARA MARINI POSGRADO EN CIENCIAS DEL MAR Y LIMNOLOGÍA DR. JORGE RICARDO RUELAS INZUNZA POSGRADO EN CIENCIAS DEL MAR Y LIMNOLOGÍA DR. YASSIR EDÉN TORRES ROJAS POSGRADO EN CIENCIAS DEL MAR Y LIMNOLOGÍA México, D.F. Julio 2016 Javier San Roman Texto escrito a máquina INSTITUTO CIENCIAS DEL MAR Y LIMNOLOGÍA Javier San Roman Texto escrito a máquina Javier San Roman Texto escrito a máquina Javier San Roman Texto escrito a máquina UNAM – Dirección General de Bibliotecas Tesis Digitales Restricciones de uso DERECHOS RESERVADOS © PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal del Derecho de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México). El uso de imágenes, fragmentos de videos, y demás material que sea objeto de protección de los derechos de autor, será exclusivamente para fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el respectivo titular de los Derechos de Autor. “TRANSFERENCIA TRÓFICA DE SELENIO Y MERCURIO EN DEPREDADORES PELÁGICOS MAYORES DEL SURESTE DEL GOLFO DE CALIFORNIA” T E S I S QUE PARA OBTENER EL GRADO DE: MAESTRO EN CIENCIAS (Química Acuática) P r e s e n t a: IBT. Daniela Estefanía Valladolid Garnica Director de tesis: Dr. Martín Federico Soto Jiménez Comité tutoral: DRA. MARÍA AURORA ARMIENTA HERNÁNDEZ DR. MARTÍN ENRIQUE JARA MARINI DR. JORGE RICARDO RUELAS INZUNZA DR. YASSIR EDÉN TORRES ROJAS México, D.F., Julio 2016 Este trabajo se realizó en el laboratorio de Isotopía Estable de la Unidad Académica Mazatlán del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología de la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM). El estudio se financió con fondos del proyecto PAPIIT IN208613-3 “Contaminantes emergentes de riesgo en ecosistemas costeros del Golfo de California”, y del proyecto de fondos especiales del CONACYT 230061: “Fortalecimiento del Grupo de Investigación en Geoquímica y Contaminación Marina (GEMA) mediante la adquisición de un espectrómetro de masas de alta resolución”, ambos a cargo del Dr. Martín Federico Soto Jiménez. Los usuarios de la información no deben reproducir el contenido textual, gráficas o datos del trabajo sin el permiso expreso del autor y/o director del trabajo. Este puede ser obtenido escribiendo a la siguiente dirección: valladolid@ola.icmyl.unam.mx y/o martin@ola.icmyl.unam.mx Si el permiso se otorga deberá dar el agradecimiento correspondiente y citar la fuente del mismo de la siguiente manera. Valladolid-Garnica D.E. Transferencia trófica de selenio y mercurio en depredadores pelágicos mayores del sureste del Golfo de California. Tesis de maestría. Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología, ICMYL-UNAM, pp167. mailto:valladolid@ola.icmyl.unam.mx mailto:martin@ola.icmyl.unam.mx AGRADECIMIENTOS Al Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Unidad Académica Mazatlán en particular al Laboratorio de Isotopía Estable a cargo del Dr. Martin Federico Soto Jiménez y al CONACYT por proporcionarme el apoyo logístico, académico y económico tanto para la realización del posgrado, como para la estancia académica. A mi director de tesis Dr. Martín Federico Soto Jiménez, por darme la oportunidad de trabajar con él, por su apoyo, confianza, asesoría y disposición para mi progreso académico y personal. A mi comité tutoral: Dr. Yassir Edén Torres Rojas Dr. Martin Enrique Jara Marini Dr. Jorge Ricardo Ruelas Inzunza Dra. María Aurora Armienta Hernández A quienes les tengo aprecio, cariño y respeto, les agradezco infinitamente por compartir su conocimiento, atención, disponibilidad, confianza y paciencia durante mi formación académica. Gracias por hacerme crecer como persona y esforzarme para dar lo mejor de mí. A todos los profesores y doctores con los que tuve el gusto de tomar clases y fortalecer mi formación académica. Al Quím. Humberto Bojórquez Leyva por su colaboración en la utilización del equipo de laboratorio para la realización de los análisis, así como siempre hacer amena el momento por su gran sentido del humor. A la Dra. Magdalena Bergés Tiznado, a quién le tengo mucho respeto y admiración, que más que una compañera fue tutora y amiga. Gracias por todos los consejos, por compartir tu conocimiento conmigo, por todo el apoyo y enseñanza que recibí de tu parte. A mi familia que tanto amo. A mis padres por su apoyo incondicional, gracias por acompañarme en las buenas y en las malas, por impulsarme a ser mejor persona. Sin ellos no estaría parada donde ahora. A mi esposo Alexis Armando Flores Olivares por apoyarme en los muestreos, trabajo de laboratorio, y principalmente por siempre estar conmigo ante cualquier situación, gracias por nunca soltar mi mano durante esta etapa. A mi hijo quien me acompañó en cuerpo y alma durante la realización de este proyecto y fue el motor para culminar exitosamente esta etapa profesional. A Sara Gabriela Reyna Andrade, te quiero mucho amiga, gracias por tu gran ayuda en el trabajo de laboratorio y por su apoyo moral haciendo más amena mi estancia con su compañía. A los estudiantes Corazón Valenzuela, Jahaziel Padilla y María Najera por ofrecerme su amistad y por su colaboración y ayuda en el laboratorio. A mis compañeros de laboratorio de isótopos estables, Dra. Julia Ochoa, M. en C. Roberto Velázquez, Trixie Zavala, Vanessa Mercado, Roxana Navarro, Elena Jaffer, por ser como mi segunda familia, apoyarme y brindarme confianza en todo momento. A José Yacomelo Monterrosa, amigo a quién le guardo cariño y respeto, gracias por explicarme el mundo paralelo de la estadística y ecología, apoyarme en todo momento y orientarme de manera incondicional durante la realización de mi tesis. A Víctor Muro, por ayudarme con los muestreos y compartir su conocimiento en isótopos estables y hacer más amena mi estancia durante mi estancia en el posgrado. A Herlinda Rojas, responsable de la biblioteca, gracias por su amistad y por brindarme el material bibliográfico para la elaboración de la tesis. A Margarita Cordero Ruiz, Diana Juárez, Chantal Ruiz Guerrero y Gabriela Almaraz, por ayudarme en todo momento con información, formatos y solicitudes correspondientes a trámites escolares. A mis compañeros de maestría Oscar Zamora, Daniela Ríos, Estephanie Meza, Nancy Mozo, Brianda Ramos, Brigitte Gil, Omar Rubio, Vanessa Papiol, Diego Santos, por brindarme ayuda, enseñanzas y amistad. A Germán Ramírez Reséndiz y Carlos Suarez por el apoyo técnico en el centro de cómputo y enlaces con videoconferencias. A cada persona que estuvo presente y compartió momentos de felicidad, emoción y tristeza conmigo durante esta etapa. Dedicatoria A los tres hombres de mi vida: Mi padre Mi hijo Mi esposo A la flor más bella de mi jardín: Mi madre ÍNDICE I. INTRODUCCIÓN.................................................................................................. 1 I.1. MARCO TEÓRICO ............................................................................................5 I.1.1. Selenio ........................................................................................................ 5 I.1.2. Mercurio ...................................................................................................... 7 I.1.3 Uso de Isótopos estables para estudios de transferencia trófica. .............. 10 II. ANTECEDENTES ............................................................................................. 12 II.1. Estudios internacionales de transferencia trófica. ....................................... 12 II.2. Estudios nacionales de transferencia trófica. .............................................. 14 III. JUSTIFICACIÓN .............................................................................................. 15 IV. PREGUNTAS DE INVESTIGACIÓN ................................................................ 16 V. HIPÓTESIS ....................................................................................................... 16 VI. OBJETIVOS ..................................................................................................... 17 VI.1. Objetivo general. ........................................................................................... 17 VI.1.1 Objetivos específicos. .............................................................................. 17 VII. MÉTODOS ...................................................................................................... 18 VII.1. Área de estudio ......................................................................................... 18 VII.2. Colecta de las muestras ........................................................................... 20 VII.3 Procesamiento de las muestras. ................................................................ 21 VII.4. Preparación de muestras para análisis. .................................................... 26 VII.5. Análisis isotópico ...................................................................................... 26 VII.6 Determinación de elementos traza Se y Hg............................................... 27 VIII. PROCESAMIENTO DE LOS DATOS. ........................................................... 29 VIII.1 Análisis estadístico. .................................................................................. 29 VIII.2 Relación C:N ............................................................................................. 29 VIII.3 Correción de lípidos en análisis de isótopos estables de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N). ................................................................................................ 29 VIII.4 Determinación de Posición Trófica (PT). .................................................. 30 VIII. 5 Modelos de mezcla. ................................................................................. 31 VIII. 6 Traslape trófico ........................................................................................ 32 VIII. 7 Factor de acumulación corregido por SIA (FAPSC) ................................... 33 VIII. 8 Factor de Biomagnificación (FMB) ........................................................... 33 ii VIII. 9 Factor de Magnificación Trófico (FMT). ................................................... 34 VIII. 10 Valor de protección de selenio en la salud (Se HBV). ........................... 34 IX. RESULTADOS Y DISCUSIÓN ........................................................................ 35 IX.1 Índices ecológicos. ..................................................................................... 35 IX.1.1Contribuciones relativas a la dieta basadas en contenido estomacal ....... 35 IX.1.2Relación C:N ............................................................................................. 37 IX.1.3 Isótopos estables de 13C y 15N en depredadores pelágicos y presas. .. 38 13C ................................................................................................................. 40 15N ................................................................................................................. 40 IX.1.4 Contribuciones relativas a la dieta basadas en isótopos estables (SIA). . 41 IX.1.5 Posición trófica (PT)................................................................................. 47 XI.1.5.1Variación de la posición trófica con la longitud de las especies capturadas en el Sureste del Golfo de California. ........................................... 49 IX.1.6Estructura trófica del sureste del Golfo de California............................. 50 IX. 1.6.1Traslape trófico .................................................................................. 53 IX.1.2 Discusión ................................................................................................. 56 IX. 1.2.1 Razón C y N en el tejido. .................................................................. 56 IX.1.2.2 Estructura trófica y contribución isotópica (SIA). ............................... 56 IX.1.2.21 Marlin azul (M. nigricans)................................................................. 59 IX.1.2.2.2 Tiburón martillo (S. lewini) .............................................................. 60 IX.1.2.2.3 Pez vela (I. platypterus) .................................................................. 60 IX.1.2.2.4 Dorado (C. hippurus) ...................................................................... 62 IX.1.2.2.5 Atún aleta amarilla (T. albacares) ................................................... 63 IX.1.2.2.6 Marlin rayado (K. audax) ................................................................ 63 IX.1.2.3 Posición trófica y similitud entre la dieta de los depredadores pelágicos (SIBER). .......................................................................................................... 64 IX.2 Elementos traza. ............................................................................................ 68 IX.2.1Selenio ...................................................................................................... 68 IX.2.1.1 Contenido de Se en tejido muscular de los depredadores pelágicos. .. 68 IX.2.1.2Contenido de Se en tejido muscular de las presas. ............................... 70 IX.2.1.3Relación entre la longitud y la concentración de Se en tejido muscular de los depredadores pelágicos. ............................................................................. 71 iii IX.2.1.4Relación PT y concentración de Se en el tejido muscular de los depredadores pelágicos. .................................................................................... 72 IX.2.1.5Concentración de Se en depredadores pelágicos y presas frente a su hábito alimenticio y hábitat. ................................................................................ 73 IX.2.2 Mercurio ................................................................................................... 76 IX.2.2.1Contenido de Hg en tejido muscular de los depredadores pelágicos. ... 76 IX.2.2.2Contenido de Hg en tejido muscular de las presas. ............................... 77 IX.2.2.3Relación longitud y concentración de Hg en tejido muscular de los depredadores pelágicos. .................................................................................... 78 IX.2.2.4Relación PT y concentración de Hg en el tejido muscular de los depredadores pelágicos. .................................................................................... 79 IX.2.2.5Concentración de Hg en depredadores pelágicos y presas frente a su hábito alimenticio y hábitat. ................................................................................ 80 IX.2.3 Relación Se:Hg ........................................................................................ 83 IX.2.3.1 Relación molar Se:Hg en el tejido de los depredadores pelágicos. ...... 83 IX.2.3.2Relación molar Se:Hg y PT en los depredadores pelágicos. ................. 84 IX.2.3.3Relaciónmolar Se:Hg y el hábito alimenticio de las especies de la trama trófica. ................................................................................................................ 85 IX.2.3.4Relación molar Se:Hg yel hábitat de las especies de la trama trófica. .. 86 IX. 2.3.5Valor de protección del Se en la salud (Se HBV). ................................ 86 IX.2.3. Discusión ................................................................................................... 89 IX.2.3.1 Bioacumulación de Hg y Se en el tejido muscular de los depredadores pelágicos. ........................................................................................................... 89 IX.2.3.1.1 Marlín rayado K. audax ...................................................................... 90 IX.2.3.1.2 Marlín azul M. nigricans ..................................................................... 91 IX.2.3.1.3 Pez velaIstiophorus platypterus ......................................................... 91 IX.2.3.1.4 Tiburón martillo Sphyrna lewini .......................................................... 92 IX.2.3.1.5 Dorado C. hippurus ............................................................................ 93 IX.2.3.1.6 Atún aleta amarilla Thunnus albacares .............................................. 94 IX.2.3.2 Relación Se:Hg y Se-HBV .................................................................... 95 IX.3.1Transferencia de selenio y mercurio en la trama trófica del sureste del Golfo de california. .......................................................................................................... 97 IX.3.1.1Factor de bioacumulación. ........................................................................ 97 IX.3.1.1.1Selenio. ............................................................................................... 97 IX.3.1.1.2Mercurio. ............................................................................................. 98 iv IX.3.1.2Factor de Magnificación Trófico (FMT) en el sureste del Golfo de California. ............................................................................................................................ 103 IX.3.1.2.1Selenio. ............................................................................................. 103 IX.3.1.2.1Mercurio. ........................................................................................... 105 IX.3.2. Discusión .............................................................................................. 107 IX.3.2.1 Factor de acumulación corregido por SIA y Factor de Bioacumulación ...................................................................................................................... 107 IX.3.2.2 Factor de Magnificación Trófico .......................................................... 111 X. CONCLUSIONES ........................................................................................... 114 XI. ANEXOS. ....................................................................................................... 117 ANEXO I. Descripción de Coryphaena hippurus .............................................. 117 Anexo 2. Descripción de Istiophorus platypterus ............................................. 118 Anexo 3. Descripción de Sphyrna lewini .......................................................... 119 Anexo 4. Descripción de Makaira nigricans ..................................................... 121 Anexo 5. Descripción de Kajikia audax. ........................................................... 122 Anexo 6. Descripción de Thunnus albacares ................................................... 122 Anexo 7. Tabla 9 Concentración de Hg y Se en depredadores mayores del mundo. ......................................................................................................................... 124 Anexo 8. Tabla 10. Composición isotópica de 15N y 13C, relación molar de C:N y valor corregido de 13C por la ecuación de Logan et al. (2008) en depredadores pelágicos mayores del sureste del Golfo de California. ................................... 126 Anexo 9. Tabla 12 Procentajes de húmedad promedio y desviación estándar del tejido de depredadores y presas del sureste del Golfo de California. .............. 130 XII. Literatura citada ............................................................................................ 131 v ÍNDICE DE FIGURAS Figura 1. Área de estudio, sureste del Golfo de California. .................................. 19 Figura 2. Porcentaje de contribución isotópica en las presas con mayor %IIR en la dieta de M. nigricans obtenido por el paquete estadístico SIAR.Indica la proporción con la que contribuyen a la dieta, donde las cajas representan el 95%, 75% y 50%. .............................................................................................................................. 41 Figura 3. Representa la distribución de la probabilidad de ocurrencia, donde en el eje Y la frecuencia y en el eje X la proporción, cada color corresponde a una presa en particular. .......................................................................................................... 41 Figura 4.Porcentaje de contribución isotópica en las presas con mayor %IIR en la dieta S. lewini obtenido por el paquete estadístico SIAR.En el primer gráfico se aprecia la proporción con la que contribuyen a la dieta, donde las cajas representan el 95%, 75% y 50%. .............................................................................................. 42 Figura 5. El histograma representa la distribución de la probabilidad de ocurrencia, donde en el eje Y la frecuencia y en el eje X la proporción, cada color corresponde a una presa en particular. ...................................................................................... 42 Figura 6. Porcentaje de contribución isotópica en las presas con mayor %IIR en la dieta C. hippurus obtenido por el paquete estadístico SIAR.En el primer gráfico se aprecia la proporción con la que contribuyen a la dieta, donde las cajas representan el 95%, 75% y 50%. .............................................................................................. 43 Figura 7.Representa la distribución de la probabilidad de ocurrencia, donde en el eje Y la frecuencia y en el eje X la proporción, cada color corresponde a una presa en particular. .......................................................................................................... 43 Figura 8. Porcentaje de contribución isotópica en las presas con mayor %IIR en la dieta I. platypterus obtenido por el paquete estadístico SIAR.En el primer gráfico se aprecia la proporción con la que contribuyen a la dieta, donde las cajas representan el 95%, 75% y 50%. .............................................................................................. 44 Figura 9. Representa la distribución de la probabilidad de ocurrencia, donde en el eje Y la frecuencia y en el eje X la proporción, cada color corresponde a una presa en particular. .......................................................................................................... 44 Figura 10. Porcentaje de contribución isotópica en las presas con mayor %IIR en la dieta T. albacares obtenido por el paquete estadístico SIAR.En el primer gráfico se aprecia la proporción con la que contribuyen a la dieta, donde las cajas representan el 95%, 75% y 50%. .............................................................................................. 45 Figura 11. Representa la distribución de la probabilidad de ocurrencia, donde en el eje Y la frecuencia y en el eje X la proporción, cada color corresponde a una presa en particular. .......................................................................................................... 45 Figura 12. Porcentaje de contribución isotópica en las presas con mayor %IIR en la dietaK. audax obtenido por el paquete estadístico SIAR.En el primer gráfico se aprecia la proporción con la que contribuyen a la dieta, donde las cajas representan el 95%, 75% y 50%. .............................................................................................. 46 vi Figura 13 .Representa la distribución de la probabilidad de ocurrencia, donde en el eje Y la frecuencia y en el eje X la proporción, cada color corresponde a una presa en particular. .......................................................................................................... 46 Figura 14. Posición trófica promedio calculada y desviación estándar para especies pelágicas (15Nbase =10.63 ‰) y especies bentónicas (15Nbase =8.44 ‰) capturados en el sureste de Golfo de California. Las viñetas rojas indican ser depredadores pelágicos, azul presas con alto %IIR y negro presas que conforman el resto de la dieta....................................................................................................................... 48 Figura 15. Posición trófica de las presas y depredadorescapturados en el sureste del Golfo de California clasificadas según su hábito alimenticio. Se adicionan los datos de la prueba Tuckey, donde el valor de A>B>C>D. ..................................... 48 Figura 16. Correlación entre la posición trófica (PT) y la longitud (cm) de las especies que componen la trama trófica del sureste del Golfo de California. IP (I. platypterus), KA (K. audax), MN (M. nigricans), TA (T. albacares), CH (C. hippurus), SL (S. lewini). ........................................................................................................ 49 Figura 17. Reconstrucción de la trama trófica del sureste del Golfo de California. KA (K. audax), MN (M. nigricans), IP (I. platypterus), CH (C. hippurus), TA (T. albacares), SL (S. lewini).Valores promedio y DE en función de los valores isotópicos de 13C y PT calculado de los depredadores pelágicos y sus presas. . 51 Figura 18. Posición trófica frente a δ13C del entramado trófico del sureste del Golfo de California. KA (K. audax), MN (M. nigricans), IP (I. platypterus), CH (C. hippurus), TA (T. albacares), SL (S. lewini). Las líneas muestran el porcentaje de contribución relativa de la dieta mediante isótopos estables, dichas contribuciones fueron calculadas con el paquete estadístico R (SIAR), el cuadro representa el área de traslape.................................................................................................................. 52 Figura 19. Descripción cualitativa del traslapo trófico entre los depredadores pelágicos del sureste del Golfo de California obtenida del paquete estadístico SIAR, con la herramienta SIBER. Cada elipse determina los límites de distribución de cada individuo, siendo este espacio donde se segregan más del 50% de los datos.KA (K. audax), MN (M. nigricans), IP (I. platypterus), CH (C. hippurus), TA (T. albacares), SL (S. lewini). ........................................................................................................ 53 Figura 20. Posición trófica frente a 13C del entramado trófico del sureste del Golfo de California. El sombreado indica traslape entre las especies y las líneas superpuestas indican que existe un traslape entre 2 o más especies. .................. 54 Figura 21. Concentración de selenio (g/g p.h.) en el tejido muscular de los depredadores capturados en el sureste del Golfo de California. Mostrando mediana, desviación estándar, los valores máximos y mínimos y los resultados de la prueba Tukey A>B>C>D. .................................................................................................. 68 Figura 22. Concentración de selenio (g/g p.h.) en el tejido muscular de los organismos presa de los peces pelágicos capturados en el Sureste del Golfo de California. .............................................................................................................. 70 vii Figura 23. Correlación entre longitud (cm) y el contenido de selenio total (g/g p.h.) en las especies de depredadores pelágicos capturados en el Sureste del Golfo de California. .............................................................................................................. 71 Figura 24.Correlación entre la PT y la concentración de selenio total (g/g p.h.) en las especies de depredadores pelágicos capturados en el Sureste del Golfo de California. .............................................................................................................. 72 Figura 25. Concentración de selenio (g/g p.h.) en reaciónal hábito alimenticio de las especies capturadas en el sureste del Golfo de California, que componen la trama trófica. Mostrando mediana, desviación estándar, y los valores máximos y mínimos.Diferente letra indica diferencia significativa (p<0.05). ............................ 73 Figura 26. Correlación entre la concentración de Se (g/g p.h) en los organismos, agrupados por su hábito alimenticio, de las especies capturadas en el sureste del Golfo de California que componen la trama trófica. .............................................. 74 Figura 27. Concentración de selenio (g/g p.h.) frente al hábitat de las especies capturadas en el sureste del Golfo de California que componen la trama trófica. . 75 Figura 28. Concentración de mercurio en el tejido muscular de los depredadores pelágicos capturados en el sureste del Golfo de California. Mostrando mediana, desviación estándar, los valores máximos y mínimos, y los resultados de la prueba Tukey A>B>C>D. .................................................................................................. 76 Figura 29. Concentración de mercurio (µg/g p.h.) en el tejido muscular de los organismos presa de los peces pelágicos, capturados en el Sureste del Golfo de California. .............................................................................................................. 77 Figura 30. Correlación entre la longitud (cm) y el contenido de mercurio total (µg/g p.h.) en las especies de depredadores pelágicos capturados en el sureste del Golfo de California. ......................................................................................................... 78 Figura 31.Correlación entre la PT y la concentración de mercurio total (µg/g p.h.) en las especies de depredadores pelágicos capturados en el Sureste del Golfo de California. .............................................................................................................. 79 Figura 32. Concentración de mercurio µg/g p.h. frente al hábito alimenticio de las especies que componen la trama trófica capturadas en el sureste del Golfo de California. Mostrando mediana, desviación estándar, y los valores máximos y mínimos. Diferente letra indica diferencia significativa (p<0.05). ........................... 80 Figura 33. Correlación entre la concentración de mercurio µg/g p.h y la PT frente al hábito alimenticio de las especies capturadas en el sureste del Golfo de California que componen la trama trófica. ............................................................................. 81 Figura 34. Concentración de mercurio µg/g p.h. frente al hábitat de las especies que componen la trama trófica capturadas en el sureste del Golfo de California. . 82 Figura 35. Relación molar Se:Hg en el tejido de los depredadores pelágicos capturados en el sureste del Golfo de California. Mostrando mediana, desviación estándar, los valores máximos y mínimos. Diferente letra indica diferencia significativa (p<0.05). ............................................................................................ 83 Figura 36. Correlación entre la relación molar de Se:Hg y la PT calculada en los depredadores pelágicos capturados en el sureste del Golfo de California. ........... 84 viii Figura 37. Relaciòn molar Se:Hg frente al hábito alimenticio de las especies que componen la tramatrófica capturadas en el sureste del Golfo de California. Mostrando mediana, desviación estándary los valores máximos y mínimos.Diferente letra indica diferencia significativa (p<0.05). .......................................................... 85 Figura 38. Relación Se:Hg molar frente al hábitat de las especies que componen la trama trófica capturadas en el sureste del Golfo de California. ......................... 86 Figura 39. Relación Se HBV frente los depredadores pelágicos capturados en el sureste del Golfo de California. Mostrando mediana, desviación estándar, los valores máximos y mínimos. Diferente letra indica diferencia significativa (p<0.05). .............................................................................................................................. 87 Figura 40. Correlación entre el valor de protección del selenio (Se HBV) frente a la longitud (cm) de las especies que componen la trama trófica del sureste del Golfo de California. Cada color de viñeta indica el tipo de hábito alimenticio de la especie. .............................................................................................................................. 88 Figura 41. Correlación entre el valor de protección del selenio (Se HBV) frente a la PT de las especies que componen la trama trófica del sureste del Golfo de California. Cada color de viñeta indica el tipo de hábito alimenticio de la especie. 88 Figura 42.Transferencia trófica de selenio en la trama alimenticia del sureste del Golfo de California. Las diferentes líneas indican la contribución de Se (g/g p.h.) mediante el factor de bioacumulación (FB) calculado con respecto concentraci de selenio obtenida en el tejido muscular de las presas con mayor contribución isotópica y mayor importancia relativa en la dieta de los depredadores pelágicos. ............................................................................................................................ 101 Figura 43.Transferencia trófica de mercurio en la trama alimenticia del sureste del Golfo de California. Las diferentes líneas indican la contribución de Hg (µg/g p.h.) mediante el factor de biomagnificación (FB) calculado con respecto concentración de selenio obtenida en el tejido muscular de las presas con mayor contribución isotópica y mayor importancia relativa en la dieta de los depredadores pelágicos. ............................................................................................................................ 102 Figura 44. Correlación entre el Log10 Se y la PT de los grupos de organismos de la trama trófica del sureste del Golfo de California. ................................................. 103 Figura 45. Factor de magnificación trófico (FMT) de la concentración de Se (log10)(µg/g p.h.) y la PT calculada en la trama trófica del sureste del Golfo de California, catalogadas por su hábitat. ................................................................ 104 Figura 46. Factor de magnificación trófico (FMT) de la concentración de Hg (log10) µg/g p.h. y la PT calculada en la trama trófica del sureste del Golfo de California, catalogadas por su hábito alimenticio.................................................................. 105 Figura 47. Factor de magnificación trófico (FMT) de la concentración de Hg (log10) µg/g p.h. y la PT calculada en la trama trófica del sureste del Golfo de California, catalogadas por su hábitat. ................................................................................. 106 Figura 48. Coryphaena hippurus (Fisher et. al 1995). ........................................ 117 Figura 49. Istiophorus platypterus (Fisher et al. 1995). ...................................... 119 Figura 50.Sphyrna lewini (Fisher et al. 1995). .................................................... 120 ix Figura 51. Makaira nigricans (Fisher et al. 1995). .............................................. 121 Figura 52. Kajikia audax (Nakamura, 1985) ....................................................... 122 Figura 53.Thunnus albacares (Fisher et al. 1995). ............................................. 123 x ÍNDICE DE TABLAS Tabla 1. Número de depredadore pelágicos muestreados en los años 2006-2013. 20 Tabla 2. Descripción de la categorización de hábitat (de acuerdo a Ketchum, 1972), hábito alimenticio (de acuerdo a Mejía y Garzón-Ferreira, 2000) y zona de captura (de acuerdo a la CIMARES, 2010) asignada a las especies de presas y depredadores capturados en el sureste del Golfo de California . 23 Tabla 3. Especies pelágicos mayores y sus presas capturados en las localidades Mazatlán y Teacapán ubicadas en el sureste del Golfo de California, número de especies (N), Zona de captura, Hábitat, Hábito alimenticio, Longitud total y desviación estándar (DE). 24 Tabla 4. Presas y valores isotópicos de 13C y 15N ingresados al programa SIAR. 32 Tabla 5. Especies de presas que conforman la dieta de los depredadores pelágicos M. nigricans, S. lewini, C. hippurus, I. platypterus, T. albacares y K. audax capturados en el sureste del Golfo de California. Los porcentajes de índice de importancia relativa (%IIR) corresponden a lo observado en el análisis de contenido estomacal en este estudio y a lo reportado en la literatura. 36 Tabla 6. Composición isotópica de 13C y 15N en depredadores pelágicos, la relación molar C.N y el valor corregido de 13C, número de muestras (N) y desviación estándar (DE). 37 Tabla 7. Valores isotópicos 13C y 15N, posición trófica (PT) y desviación estándar (DE) de las especies que conforman la red trófica del sureste del Golfo de California. 39 Tabla 8. Comparación de dos elipses de depredadores por diferencias significativas en el SEAc obtenida del paquete estadístico SIAR, con la herramienta SIBER. Letras en negritas significa que le traslape no es significativo. 54 Tabla 9. Valores cuantitativos de amplitud de nicho isotópico para cada especie de la trama trófica, basado en una rutina de selección aleatoria de una matriz de covarianza, considerando el tamaño de la muestra y la estructura de los datos en el paquete estadístico R. 55 Tabla 10. Concentraciones de Hg (µg/g p.h.) y Se (g/g p.h.) en todas las especies capturadas en el sureste del Golfo de California. 69 Tabla 11. Diferencia entre la posición trófica de la presa con respecto al depredador (ΔPT), factor de bioacumulación (FB), factor de acumulación corregido ( FA PS) y contribución isotópica de la dieta (SIA). 99 Tabla 12. Procentajes de húmedad promedio y desviación estándar del tejido de depredadores y presas del sureste del Golfo de California. 130 RESUMEN Se estudió la transferencia trófica de Se y Hg en una trama trófica pelágica del sureste del Golfo de California. Se colectaron un total de 309 ejemplares, 180 especímenes de depredadores tope y 129 de organismos presa. Se reconstruyó la trama alimenticia combinando las técnicas de contenido estomacal e isótopos estables. Posteriormente, se determinaron las concentraciones de Se y Hg en el tejido muscular de los depredadores marlín azul (Makaira nigricans), pez vela (Istiophorus platypterus), marlín rayado (Kajikia audax), tiburón martillo (Sphyrna lewini), dorado (Coryphaena hippurus) y atún aleta amarilla (Thunnus albacares) y de las presas que conforman su dieta. Se determinó la posición trófica (PT) de cada organismo, el porcentaje de contribución relativa de la dieta mediante modelos de mezcla por estadística bayesiana, la similitud de la dieta, el factor de acumulación corregido por isótopos estables (FApsc), el factor de biomagnificación (FB), el factor de magnificación trófico (FMT) y el valor protector de Se en la salud (Se HBV). De manera general la PT presentó el siguiente orden K. audax> M. nigricans> I. platypterus>S. lewini> T. albacares>C. hippurus. El porcentaje de SIA fue mayor en peces vertebrados en comparación con los cefalópodos y crustáceos. Las especiesde picudos (I. platypterus, K. audax y M. nigricans), por un lado, y las de tiburón juvenil, atún aleta amarilla, y dorado tienen dietas similares. La dieta de I. platypterus no fue diferente a la del grupo del atún, tiburón y dorado. El FAPSC de Se presentó el siguiente orden I. platypterus > S.lewini > T.albacares> C. hippurus >M. nigricans, mientras que en Hg se presentó el siguiente orden K. audax> S. lewini > I. platypterus > T. albacares > C. hippurus > M. nigricans. El FMT fue >1 en Hg (R2= 0.307, P= 0.0001 FMT= 18.23) y Se (R2= 0.112, P= 0.0001 FMT= 14.75), indicando que hay transferencia de ambos elementos desde las fuentes hasta niveles tróficos superiores. Por otro lado, se presentó mayor eficiencia de transferencia en organismos pelágicos que en bentónicos y bentopelágicos, y mayores en peces óseos y menores en cefalópodos. Finalmente se presentó una relación positiva entre la longitud (cm) y el Se BHV (R2= 0.242; P=0.001) para las especies que conforman la trama trófica. ABSTRACT We studied trophic transfer of Se and Hg in a pelagic food web along southern of gulf of California. We collected 309 samples, 180 apex predator and 129 prey organisms. Combining stomach content (SCA) and stable isotopes analysis (SIA) we reconstructed the marine food web. Subsequently the concentration of Se and Hg were determined in muscle tissue of top predators blue marlin (Makaira nigricans), sailfish (Istiophorus platypterus), stripped marlin (Kajikia audax), hammerhead shark (Shyrna lewini), dolphinfish (Coryphaena hippurus) and yellowfin tuna (Thunnus albacares) and their preys. Trophic position (PT) was estimated for each organism. We also calculated the percentage of relative contribution based on SIA by mixing models using bayesian statistic, diet similitude, accumulation factor (FApsc), biomagnification factor (FB), trophic magnification factor (FMT), and selenium health benefit value (Se HBV). Overall PT showed following order K. audax> M. nigricans> I. platypterus>S. lewini> T. albacares>C. hippurus. Higher SIA percentages were found in vertebrate fish than cephalopods and crustaceans preys. The billfishes (I. platypterus, K. audax y M. nigricans) and the group formed by juvenile hammerhead shark, yellowfin tuna and dolphinfish showed similar diet. I. platypterus diet has not different to hammerhead shark, yellowfin tuna and dolphinfish group. Se FApsc decresed as follow: I. platypterus > S.lewini > T.albacares> C. hippurus >M. nigricans, while Hg FApsc it was K. audax> S. lewini > I. platypterus > T. albacares > C. hippurus > M. nigricans. FMT was >1 in Hg (R2= 0.307, P= 0.0001 FMT= 18.23) and Se (R2= 0.112, P= 0.0001 FMT= 14.75), which evidenced that the trophic transfer occurs from food web base to higher trophic levels. In addition, pelagic species showed higher transfer efficiency of Se and Hg than benthic and benthopelagic organisms. Furthermore, vertebrate fishes showed higher FB values than cephalopods. Finally Se HBV and body length (cm) showed a significant correlation (R2= 0.242; P=0.001) for the completed species dataset. 1 I. INTRODUCCIÓN Los ecosistemas costeros mexicanos se caracterizan por presentar una gran diversidad de especies y abundancia. Esto ha permitido establecer grandes pesquerías comerciales, principalmente en el Golfo de California (SECTUR, 2010). Dentro de los ecosistemas costeros se observan redes tróficas, la cual empieza desde los productores primarios (base) hasta los depredadores tope. Peces como el tiburón martillo (Sphyrna lewini), dorado (Coryphaena hippurus), pez vela (Istiophorus platypterus), marlín azul (Makaira nigricans), marlín rayado (Kajikia audax) atún aleta amarilla (Thunnus albacares) son clasificados como pelágicos mayores, dado que completan su ciclo de vida en la columna de agua y se encuentran en los nivelessuperiores de las tramas tróficas marinas. En el caso específico de S. lewini, I. platypterus, M. nigricansy K. audax, son denominados depredadores tope, ya que por sus características fisiológicas, se encuentran en la cima de la cadena alimenticia y prácticamente sin depredadores naturales (Cortés, 1999). Por otro lado, T. albacares y C. hippurus son considerados depredadores pelágicos, pero no están en la cima de las tramas, dado que se encuentran en la dieta de los depredadores tope (Olson y Watters; 2003). En tramas o redes tróficas existe un conjunto de cadenas que se encuentran interrelacionadas ecológicamente, la transferencia de energía y de los ET puede ocurrir entre los eslabones de una cadena trófica con los de otras cadenas con las que interactúan (Soto-Jiménez, 2011). El estudio de las redes tróficas permite 1) entender las relaciones alimenticias que se establecen entre especies que conforman una comunidad (depredación – competencia) (Díaz-García, 2006; Molina-Hernández, 2011), 2) evaluar la magnitud y la importancia de las relaciones que existen dentro de un ecosistema (Briand, 1983), 3) conocer el papel funcional de una especie dentro de un gremio y su importancia ecológica y 4) identificar las fuentes de energía y trazar su flujo en un ecosistema (Cohen, 1977), y, 5) trazar la 2 transferencia trófica de nutrientes y contaminantes tales como los ET (Jara-Marini et al. 2009; Soto-Jiménez, 2011). Los elementos traza (ET) se encuentran en cantidades <0.01% del peso total corporal y se dividen en esenciales y no esenciales. Un elemento se considera esencial cuando 1) se presenta en los tejidos, 2) se mantiene a una concentración constante, 3) produce anomalías fisiológicas al ser excluido del organismo y 4) puede ser capaz de remediar estas condiciones al reincorporarse al organismo. Por otro lado, los elementos no esenciales están ausentes de las funciones biológicas tales como transporte de cargas, balance osmótico, actividad enzimática, transporte y almacenamiento de oxígeno, entre otros (Gray et al. 2002). Los elementos esenciales tienen un nivel normal de concentración en cada compartimiento del organismo que se define como la cantidad adecuada del elemento que garantiza el desempeño de las funciones biológicas. Si la concentración es más alta de lo normal, el elemento tiene características tóxicas, en el caso opuesto se pueden manifestar como síntomas carenciales en el organismos (Alarcón-Corredor, 2009). Entre los ET más característicos podemos encontrar al mercurio (Hg) y selenio (Se). El Hg se caracteriza por ser un contaminante altamente tóxico que causa alteraciones y trastornos neurológicos (Boening, 2000). El Hg tiende a biomagnificarse (Boudou y Ribeyre, 1997); el Se es un elemento esencial involucrado en distintos procesos enzimáticos, el cual en altas concentraciones causa trastornos teratogénicos y deformidades en la zona lumbar, cabeza y columna (Hamilton, 2004). El Se juega un rol antagónico ante altas concentraciones de mercurio, es decir, inhibe su toxicidad y tiende a transferirse a lo largo de las tramas tróficas (Zwolak y Zaporowska, 2011). En el cerebro el MeHg puede secuestrar específicamente al selenio con un efecto sobre la biodisponibilidad de seleniuros libres, requeridos para la síntesis de selenoproteínas (Rayman, 2000). Al disminuir la producción de estas proteínas en el cerebro, se reduce la actividad de la selenoproteína glutatión peroxidasa y de las hormonas tiroideas esenciales para el desarrollo normal y funcionamiento neurológico. Por tanto, es probable que el efecto protector del selenio contra exposición al mercurio se derive de la 3 importancia de mantener el suficiente selenio libre para la síntesis normal de la proteína (Kaneko y Ralston, 2007). Actualmente, los estudios de transferencia trófica de los ET están enfocados a la reconstrucción del entramado de las redes tróficas y atribuir con precisión la posición trófica de los organismos. El usode los isótopos estables de carbono (12C, 13C) y nitrógeno (14N, 15N) son herramientas útiles para distinguir entre las fuentes y rutas de energía y para establecer las estructuras de las tramas tróficas en las comunidades ecológicas (Soto-Jiménez, 2011). Normalmente el isótopo pesado (15N) se enriquece en el depredador en relación con la presa que conforma su dieta, ya que el isótopo estable más ligero (14N) es excretado más rápidamente. Este frecuente enriquecimiento del 15N es asumido como constante (aproximadamente 3.4‰) y es utilizado para el establecimiento de posición trófica de un organismo (Torres-Rojas et al. 2011). Por otro lado, la firma isotópica del carbono (13C) en los consumidores puede revelar la contribución relativa de las fuentes (autóctonas y alóctonas) de carbono a la dieta y las rutas de la energía (Soto-Jiménez, 2011). En este trabajo se investiga la transferencia trófica de Se, un elemento esencial y de Hg un elemento no esencial, a través de una trama trófica marina (Soto-Jiménez, 2011) A paritr del usocombinado de isótopos estables de carbono y nitrógeno y la determinación de la concentración de ET (Se y Hg) en tejido muscular esto con la finalidad de a) reconstruir la trama trófica del sureste del Golfo de California, b) establecer las relaciones tróficas que se da entre los seis depredadores pelágicos S. lewini, I. platypterus, M. nigricans, K.audax T. albacares y C. hippurus), c) identificar el posicionamiento trófico preciso de cada especie (depredadores pelágicos y presas que conforman su dieta) d) identificar la relación entre la concentración de ET con respecto a la posición trófica de los depredadores pelágicos y e) identificar la principal ruta de energía las especies de pelágicos mayores que habitan el ambiente marino localizado al sureste del Golfo de California. Lo anterior permite establecer la transferencia trófica de ET en estos depredadores pelágicos con respecto a sus presas y, por ende, contar con un 4 panorama de las concentraciones potenciales presentes en las redes tróficas en el sureste del Golfo de California. 5 I.1. MARCO TEÓRICO I.1.1. Selenio El selenio (Se) es un elemento traza esencial en los animales (Eisler, 2000), que tiene tres niveles de actividad biológica 1) concentraciones traza las cuales son requeridas para un desarrollo y crecimiento óptimo; 2) concentraciones moderadas las cuales son almacenadas y mantiene las funciones homeostáticas y 3) concentraciones elevadas que podrían conllevar a efectos tóxicos (Hamilton, 2004). La absorción de Se por la biota acuática puede ser directamente del agua (epidermis, branquias, intestino), sin embargo; la vía de captación dominante es por su dieta (Dallinger et al. 1987). Los efectos tóxicos de Se derivados de concentraciones altas son: reducción del crecimiento, deformidades en regiones de cabeza, boca, lumbar y espina caudal, escoliosis, edemas, problemas de cerebro, corazón y ojos, problemas teratogénicos (deformidad en larvas) (Fan y Kizer, 1990). El Se en los ecosistemas acuáticos es presentado como seleniato y en menor proporción como selenito (encontrado principalmente en fitoplancton), aunque pueden formarse especies metiladas volátiles por acción de oxidación y metilación de las bacterias sulfato-reductoras. En la actualidad se conocen menos 30 selenoproteínas presentes en peces, las más abundantes son selenocistina (SeCys2), selenocisteína (SeCys), selenometionina (SeMet), metil-selenocisteína (CH3SeCys) y seleno-metil-selenocisteína (SCM)(Whanger, 1975; Dodig y Cepelak, 2004). El Se interacciona con varios elementos traza en peces, aves y mamíferos (Diplock, 1976). Estas interacciones pueden ser aditivas, antagonistas o sinergistas y en algunos casos pueden incluso revertir daño causado por otros elementos. Por ejemplo, se sabe que el selenio inhibe o mitiga la toxicidad provocada por el mercurio (Levander 1969, Whanger, 1975, Diplock, 1976, Fan et al. 1998). El Se tiene una alta afinidad química con mercurio en los sistemas biológicos y puede formar complejos de Hg-Se insolubles, secuestrando al Hg y neutralizando sus 6 efectos tóxicos. Se han realizado estudios en sistemas cerrados contaminados con Hg adicionando Se y han observado que se ha reducido la acumulación de Hg en la biota (Boening, 2000, Zwolak y Zaporowska, 2011), mientras que en otros estudios han observado que el Se inhibe el enriquecimiento de Hg en las tramas tróficas (Jin et al. 1999, Paulson y Lundberg 1989, Southworth et al. 2000). El Se interfiere con Hg, ya que Hgse moviliza en las redes tróficas directamente del agua (Klaverkamp et al. 1983). Es sabido que el metilmercurio tiene la capacidad de atravesar la barrera sangre-cerebro. En el cerebro el MeHg puede secuestrar específicamente al Se con un efecto sobre la biodisponibilidad seleniuros libres, requeridos para la síntesis de selenoproteínas. El Se es un constituyente de las selenoproteinas (aminoácidos selenometionina y selenocisteína) que forman parte de complejos enzimáticos con funciones antioxidantes, anticancerígenos, producción de la hormona tiroidea, inmunes y de fertilidad (Rayman, 2000). Al disminuir la producción de estas proteínas en el cerebro, se reduce la actividad de la selenoproteína glutatión peroxidasa y de las hormonas tiroideas esenciales para el normal desarrollo y funcionamiento neurológico. Por tanto, es probable que el efecto protector del selenio contra exposición al mercurio se derive de la importancia de mantener el suficiente selenio libre para la síntesis normal de la proteína. A la fecha no hay consenso sobre los niveles recomendados de consumo de selenio (Rayman y Ralston, 2004). Para los ingleses la ingesta diaria recomendada para personas adultas es de 75 g d-1 para los hombres y 60 g d-1 para las mujeres, para el estadounidense es de 55 g d-1 para ambos sexos (Dodig y Cépelak, 2004). La OMS/FAO/OIEA recomiendan sólo 40 g d-1 para los hombres y 30 g d-1 para las mujeres. Rayman y Ralston (2004) establecen que los niveles de consumo necesarios deben ser aproximadamente 80-100 g d-1. En la actualidad, el Reino Unido y otros países europeos tienen niveles de consumo de aproximadamente la mitad de sus recomendaciones. En China la ingesta es menor de 19 g d-1 para hombres y menos de 13 g d-1 para las mujeres. 7 Efectos tóxicos por selenio también ocurren por exposición crónica, como los ocurridos en China, con individuos ingiriendo 5 mg selenio/día y hasta 38 mg de selenio/día. Entre los signos de selenosis se incluyen pérdida de pelo y uñas, lesiones de piel, caries y alteraciones del sistema nervioso. En los Estados Unidos se reportó un envenenamiento por selenio en 13 personas que consumieron un “suplemento alimenticio saludable” con cerca de 200 veces más selenio que el indicado en la etiqueta. Los síntomas más comunes fueron náuseas, vómitos, pérdida de cabello, decoloración y pérdida de uñas, irritabilidad, fatiga, y neuropatía periférica. Dado que la base bioquímica de la selenosis no se entiende, el límite superior de la ingesta alimentaria estimada inocua y adecuada actualmente se ha fijado en 200 microgramos por día (MacFarquhar et al. 2010). I.1.2. Mercurio El mercurio (Hg) además de ser un elemento traza no esencial (Ullrich et al. 2001), es el tercer lugar en toxicidad de la lista de sustancias dañinas prioritarias (CERCLA, 2015).El Hg se encuentra ampliamente distribuido en el ambiente debido a su movilización natural y antropogénica, y a su elevado tiempo de residencia atmosférica (Ullrich et al. 2001). Las fuentes naturales de Hg son la desgasificación de la corteza terrestre, ventilas hidrotermales, emisiones volcánicas, e incendios forestales (Adriano et al. 2001). Las fuentes antropogénicas son la minería, la fundición, industria electrólisis, industriaplástica, vertederos, eliminación de desechos, industria papelera, fungicidas, agricultura, astilleros, baterías eléctricas y termoeléctricas (Neuman y Unger, 2003). El Hg puede presentarse como un constituyente disuelto en el agua, concentrado en la microcapa de la interface aire-agua, unido al plancton y detritus suspendido, también puede estar presente en el fondo de los sedimentos y bentos (U.S. EPA, 1999). En la columna de agua, la toxicidad del mercurio es afectada por la temperatura, salinidad, oxígeno disuelto y dureza del agua (Boening, 2000). Las tres especies o estados de oxidación de Hg prevalecientes en el medio acuático son: 8 Hg0 – mercurio elemental o metálico, Hg22+- mercurio divalente, Hg2+ – ion mercurio (Fitzgerald, 1989; Penedo de Pinho et al. 2001). En aguas oxigenadas que soportan la vida de organismos, el mercurio en su forma Hg2+ generalmente es el que domina y es removido de los sólidos suspendidos y del fondo de los sedimentos, mediante la unión con detritus orgánico y mediante la asimilación biótica. Las especies de mercurio forman compuestos inorgánicos (p.e. HgCl2) como orgánicos (p.e. Me-Hg, CH3Hg+). Las formas orgánicas del Hg, como el MeHg presenta una vida media biológica más larga que la del mercurio inorgánico; la vida media del MeHg oscila estre 1.5 y 2 años (Ruothula y Miettenen, 1971). Cuando el Hg es ingerido por las bacterias pseudomonas, un átomo de carbono se adhiere a un átomo de mercurio, cambiando sus propiedades y una vez efectuada la conversión bacteriana, la metilación aeróbica del Hg es llevada a cabo por organismos y bacterias por medio del complejo homocisteína-Hg en los procesos celulares que normalmente producen metionina o por metilación anaeróbica de bacterias metanogénicas o por derivados de la metilcobalamina (Ochiai, 1985). Los factores que afectan a la toxicidad del Hg en la biota acuática son la especiación química y las condiciones biológicas del organismo. La forma más tóxica del Hg es el metil-mercurio (MeHg) (Uryu et al. 2001). La disponibilidad del Hg para los organismos depende del estado de crecimiento, posición trófica, tamaño, biomasa, sexo, comportamiento migratorio, entre otros factores (Boudou y Ribeyre, 1997). El MeHg tiende a adherirse a moléculas y a algunos receptores de las membranas celulares, tales como lípidos, proteínas y esteroides, por esta característica es que tiene la habilidad de transferirse en las cadenas alimentarias acuáticassiendo los organismos más afectados las aves, peces y mamíferos que ocupan los niveles más altos de la trama alimenticia. El órgano principal donde se acumula el Hg en peces es en el riñón, seguido del hígado y el músculo (Boudou y Ribeyre, 1997, Falcó et al. 2006; Ruelas-Inzunza et al. 2008; Luoma y Rainbow, 2008; Cheng et al. 2011). 9 Los depredadores tope pueden llegar a ser la vía principal para contaminar al humano a través del consumo de organismos con altas concentraciones de mercurio (Lacerda et al. 2000). El exponerse a cantidades altas de mercurio les provoca alteraciones fisiológicas, las cuales pueden causar desórdenes reproductivos, neurológicos o metabólicos, particularmente durante la gestación (Mancera-Rodríguez y Álvarez-León, 2006); mientras que en los peces ocasiona alteraciones en los epitelios branquiales y dérmicos, reducción en la absorción de los aminoácidos y azúcares en el intestino, e inhibición de enzimas intestinales, daños en órganos locomotrices y en el sistema nervioso, provoca disminución de la calidad de vida del organismo, genera defectos a nivel reproductivo, daños fisiológicos y genéticos (Castillo, 1990, ATSDR, 2009). El Comité del Codex sobre Aditivos Alimentarios y Contaminantes de los Alimentos (CCF10) de la OMS/FAO establece como nivel de ingesta semanal tolerable provisional (PTWI) un máximo de 4 µg/kg por peso corporal para mercurio inorgánico y de 1.6 µg/kg para el MeHg (JECFA, 2003). 10 I.1.3 Uso de Isótopos estables para estudios de transferencia trófica. Como se ha mencionado anteriormente una herramienta alternativa que se puede utilizar para afinar la información obtenida de técnicas tradicionales, es el análisis de isótopos estables (SIA, siglas en Inglés), especialmente de carbono (12C y 13C) y nitrógeno (14N y 15N). En las últimas décadas se ha empleado la técnica de isótopos estables de C y N para estudios de dieta asimilada, ya que esta herramienta permite evaluar cambios en la composición isotópica de tejidos de organismos después de un cambio en su dieta. Además, nos proporciona la información para estimar tasas de recambio metabólico, identificar la variabilidad intraespecífica, identificar semejanzas o diferencias en la dieta, evaluar la asimilación y contribución relativa de dietas isotópicamente distintas y evaluar los cambios de las relaciones isotópicas que resultan de los procesos químicos o biológicos en los que participan los isótopos por motivos de sus diferentes masas atómicas (fraccionación isotópica) (Herzka 2001; Le Vay y Gamboa-Delgado 2011; Bójorquez-Mascareño y Soto-Jiménez, 2015). Algunos trabajos se han realizado utilizando esta herramienta para conocer la estructura trófica de diferentes ecosistemas (Nixon et al. 1986; McClellan y Valiela, 1998; Jara-Marini et al. 2009, 2010), y las fuentes de alimentación de organismos de interés (Dittel et al. 1997; Bojorquez-Mascareño y Soto-Jiménez, 2013). Las abundancias naturales de isótopos estables de C y N han demostrado ser útiles para identificar las fuentes alimenticias directas e indirectas y para seguir rutas en las tramas tróficas (Preston et al. 1996). El fundamento se basa en que el crecimiento de tejidos que ocurre después del cambio de una dieta eventualmente reflejará la composición isotópica de la dieta suministrada y, por lo tanto, es factible estimar su contribución al consumidor (Fry y Arnold, 1982; Hobsony Clark, 1992; Hesslein et al. 1993; Herzka y Holt, 2000) Del mismo modo, se han descrito relaciones directas entre los tejidos de los depredadores y sus presas, asumiendo un enriquecimiento isotópico constante por cada nivel trófico en la red alimenticia (Caut et al. 2009), y donde la composición 11 isotópica del tejido de los organismos se deriva únicamente de la dieta, y la señal es distintiva de la zona de alimentación (DeNiro y Epstein, 1981). Peterson y Fry (1987) mencionan los tres principios de la técnica de isótopos estables: 1) los consumidores reflejan los isótopos de los recursos consumidos, 2) los recursos suelen ser isotópicamente diferentes, y 3) existen cambios relativamente fijos en la relación isotópica de cada transferencia entre recursos y consumidores. En depredadores marinos se han encontrado enriquecimientos aproximados de 3 a 4‰ de 15N en intervalos de presa a predador por cada nivel trófico (Vander-Zanden et al. 1999). En el caso de 13C, el cual refleja fuentes de nutrición autotrófica en la base de la red trófica. Se encuentran variaciones de valores de 0 y 1 (DeNiro y Epstein, 1981). Es por esto que la combinación de ambos isótopos es útil para la relación interespecífica de las redes tróficas. En México, se han relacionado estudios mediante el uso combinado de isótopos estables de carbono y de nitrógeno en organismos acuáticos, aunado a las técnicas convencionales de contenido estomacal, permiten la modelación de la estructura de una comunidad trófica, el posicionamiento preciso de cada especie o grupo funcional dentro de dicha estructura, sus interacciones tróficas y el flujo de la energía (Jara-Marini et al. 2009; 2010; Torres-Rojas et al. 2014). Los estudios de Jara-Marini y colaboradores han sido útiles para el estudio de procesos de transferencia de ET tales como Cd, Cu, Pb, Zny Hg. Por otro lado mediante la realización de experimentos de laboratorio se están entendiendo losmecanismos que gobiernan la transferencia de ET a través de la cuantificación de los factores de concentración, acumulación y biomagnificación (Soto-Jiménez et al. 2011). 12 II. ANTECEDENTES II.1. Estudios internacionales de transferencia trófica. Mathews et al. (2008), estudiaron la transferencia trófica de siete ET (Am, Cd, Co, Cs, Mn, Se, Zn) en cuatro niveles de una cadena trófica, utilizando radiotrazadores en alimento. La cadena trófica fue cultivada y manipulada bajo condiciones controladas, utilizando como base de la cadena fitoplancton (Isochrysis galbana), seguido por zooplancton (Artemia salina), peces dorada juveniles (Sparus auratus) y el róbalo (Dicentrarchus labrax). La concentración de ET decreció al incrementar el nivel trófico, a excepción de Cs, el cual presentó biomagnificacíon desde los niveles tróficos inferiores (fitoplancton), hasta los superiores (peces juveniles). Lavoei et al. (2010) realizaron un estudio en el Golfo de St. Lawrence donde se analizó la red trófica (utilizando isótopos de 13C y 15N) y las concentraciones de mercurio y metil-mercurio Reportaron la materia orgánica particulada (MOP) como la principal ruta de energía la cual llega hasta los niveles tróficos superiores. El factor de magnificación trófico fue mayor para especies pelágicas, consecutivamente para especies bentónicas y finalmente especies bentopelágicas. Los autores concluyeron, a pesar de la biodisponibilidad de Hg en especies bentónicas, la transferencia trófica se da con mayor eficiencia en cadenas pelágicas. Cui et al. (2011) evaluaron el proceso de transferencia trófica de nueve ET (As, Cd, Cr, Cu, Hg, Mn, Ni, Pb y Zn) reconstruyendo isotópicamente (13C y 15N) la red trófica de organismos acuáticos en el río Delta Amarillo situado en China. Los elementos Cd, Zn y Hg incrementaron la concentración conforme incrementaba el nivel trófico, mientras que As, Cr, Cu, Mn, Ni y Pb disminuyeron la concentración conforme se incrementaba el nivel trófico. Kehrig et al. (2013) realizaron un estudio para determinar la relación 15N y la concentración de selenio y mercurio en la costa de Brasil. Los valores de 15N fueron mayores para los depredadores tope y se encontraron correlaciones positivas entre ambos elementos y el valor isotópico 15N. El factor de magnificación 13 trófico en la red fue de 2.4 para selenio y 5.4 para mercurio, infiriendo que el mercurio tiende a transferirse e incrementarse eficientemente en la red trófica. Clayden et al. (2015) examinaron la red trófica (utilizando isótopos de 13C y 15N), el contenido de mercurio y el proceso de bioacumulación y biomagnificación de un lago ártico situada en Canadá. Se reporta una biomagnificación de MeHg desde los copépodos, peces, hasta las aves marinas. Las concentraciones de mercurio obtenidas fueron inferiores a las esperadas por cada nivel trófico en comparación a otros ecosistemas marinos. McMeans et al. (2015) estudiaron la red alimentaria pelágica y bentónica en Cumberland Sound, Canadá.Observaron una transferencia positiva significativa desde las fuentes primarias hasta los tiburones Somniosus microcephalus. Los tiburones presentaron concentraciones biomagnificadas significativamente de Hg. Los invertebrados y los tiburones mostraron transferencia trófica basada en la posición trófica y Hg, mientras que el resto de las especies presentaron variabilidad. Los autores infirieron que la transferencia no se presentó en todos los niveles tróficos debido a: 1) al hábito alimenticio de los tiburones, ya que son depredadores generalistas, 2) las concentraciones de Hg se traslapan entre las presas, y 3) las diferencias entre el tiempo de rotación ecológica entre los isótopos de C y N y Hg. Sakata et al. (2015) estableció una relación entre la concentración de 13 ET y 15N donde estableció la dependencia de acumulación por cada nivel trófico en la biota de la bahía de Suruga, Japón. Los resultados mostraron biomagnificación trófica para Hg, As y Se, biodilución trófica para Cd, Cu Mn, Ni, Pb, Sb y Zn, y relaciones no tróficas para Co, Cs y Mo. La biomaginificación de Hg no mostró diferencias significativas entre las localidades, mientras que Se y As mostraron diferencias en cada localidad siendo dependientes de la estructura de la red trófica y los factores ambientales. Schneider et al. (2015) realizaron un estudio para determinar como el selenio de origen antropogénico es biomagnificado a lo largo de la red trófica del lago Macquerie, Australia, reconstruyendo la trama trófica con el uso de isótopos de 13C 14 y 15N. Las concentraciones de selenio se encontraron entre los rangos de 0.2 µg/g en macroalgas y 12.9 µg/g en especies carnívoras. Los autores reportaron un factor de invertebrados de 1.9 y para peces 1.2, mostrando como el selenio puede magnificarse en las redes tróficas. II.2. Estudios nacionales de transferencia trófica. Jara-Marini et al. (2009) analizaron las relaciones tróficas y la transferencia de Cd, Cu, Pb y Zn en el Estero de Urías, situado en el sureste del Golfo de California, utilizando isótopos estables de carbono y nitrógeno. Se observaron variaciones en la concentración de los elementos con respecto a la fisiología de los organismos, los valores isotópicos de 13C variaron respecto al grupo funcional de los organismos y 15N repecto al hàbito alimenticio. Por otro lado, los ET analizados no fueron transferidos en la trama trófica según el factor de biomagnificación (<1). Sin embargo, se encontró de manera parcial una transferencia positiva de Cu y Zn en 3 niveles tróficos de la trama trófica. Jara-Marini et al. (2012) analizaron la transferencia de Hg en la trama trófica del Estero de Urías en la zona del sureste del Golfo de California, en dos épocas del año, utilizando isótopos de carbono y nitrógeno. La transferencia de Hg se observó desde consumidores terciarios>consumidores secundarios>consumidores primarios. Se encontró una relación directamente proporcional entre el la posición trófica y la concentración de Hg, y se presentaron variaciones entre la temporada de lluvias y secas. Se concluyó que el Hg se transfirió positivamente (factor de biomagnificación >1) en la trama trófica de la laguna costera debido a la naturaleza del elemento y por las condiciones ambientales en la que se encuentra. 15 III. JUSTIFICACIÓN En este estudio se planeta estudiar el proceso de la transferencia trófica de Hg y Se en una trama trófica marina del sureste del Golfo de California. Estobasado en la reconstrucción trófica mediante técnicas isotópicas y de contenido estomacal, además de la determinación del contenido de estos elementos.En el tejido muscular de los depredadores pelágicos y sus presas. En primera instancia, una parte de este estudio se basa en isótopos estables de C y N y modelos de mezcla, la cual nos permitirá conocer las relaciones ecológicas que se presentan entre las especies de depredadores tope, e identificar si hay similitud o diferencias entre la dieta de las especies que habitan en el sureste del Golfo de California y la existencia de alguna presa clave en la dieta de los mismos. Mientras que la combinación de isótopos estables y la determinación de ET nos permitirá calcular los factores de transferencia trófica y de bioacumulación en la trama trófica. El estudio de la transferencia de ET en las tramas tróficas es muy importante ya que la alta contaminación con estos elementos por las actividades humanas en los ecosistemas acuáticos, que son muy persistentes y tienen un alto potencial de acumulación en los organismos, pueden tener consecuencias ecológicas alafectar la salud de los ecosistemas y la salud humana por el consumo de organismos contaminados.Se han reportado diferentes grados de toxicidad de Hg y Se en los organismos, así como el efectoprotector del Se contra la toxicidad de Hg. Dado que los depredadores pelágicos y algunas de las presas estudiadas en el presente trabajo son especies de gran importancia comercial (sector pesquero artesanal, deportivo e industrial) y que son ampliamente consumidas en la dieta local y de otras regiones del mundo hacia donde son exportados , el entender cómo se llevan a cabo los procesos de transferencia de Hg y Se tiene relevancia desde el punto de vista ecológico, económico y de salud pública. 16 IV. PREGUNTAS DE INVESTIGACIÓN 1. ¿Existe alguna relación entre las dietas de los depredadores a estudiar?¿De qué manera están interrelacionadas? 2. ¿En qué concentraciones se encuentran el Hg y Se en los depredadores tope y en el de sus presas principales? 3. ¿Cuál es la magnitud del factor de transferencia de los elementos traza en los depredadores tope? ¿En tales depredadores se presenta el proceso biomagnificación, interrupción de la transferencia o biodilución del elemento traza correspondiente? V. HIPÓTESIS Considerando que las especies S. lewini, M. nigricans, I. platypterus, C. hippurus, K. audax y T. albacares capturados en la zona del Sureste del Golfo de California son depredadores situados en niveles superiores de la trama trófica marina, se espera encontrar niveles altos de Hg y Seen su tejido muscular, presentando variaciones entre ellos en relación con su dieta. Además, se espera encontrar una relación directamente proporcional entre la concentración de selenio y mercurio obtenida del tejido muscular de los depredadores tope, con la posición trófica determinada con la técnica de isótopos de C y N. Por otro lado, se espera que los niveles de Hg y Se en las especies de depredadores y presas varíen en función del hábitat (pelágico, bentónico y bentopelágico) y habito alimenticio (e.g. herbívoro, omnívoro y carnívoros de primer a tercer grado). 17 VI. OBJETIVOS VI.1. Objetivo general. Describir el proceso de transferencia de Hg y Se de seis especies de predadores pelágicos en la región SE del Golfo de California (Coryphaena hippurus, Sphyrna lewini, Istiophorus platypterus, Makaira nigricans, Kajikia audax yThunnus albacares). VI.1.1 Objetivos específicos. 1. Mediante el análisis de contenido estomacal y de isótopos estables determinar las contribuciones relativas de las dietas y determinar la posición trófica de seis pelágicos mayores y de sus presas capturadas en el sureste del Golfo de California. 2. Analizar el contenido de selenio y mercurio en tejidos muscular de Coryphaena hippurus, Sphyrna lewini, Istiophorus platypterus, Makaira nigricans, Kajikia audax yThunnus albacares y de sus respectivas presas. 3. Mediante los factores de transferencia correspondientes evaluar la posible biomagnificación, transferencia interrumpida o biodilución de elementos traza. 18 VII. MÉTODOS VII.1. Área de estudio El Golfo de California es un mar marginal de considerable interés oceanográfico y meteorológico, por su alta productividad biológica y sus características hidrográficas, climáticas y topográficas (Roden, 1958). El Golfo de California tiene una comunicación abierta con el Océano Pacífico Oriental Tropical a través de la boca de aproximadamente 200 km de ancho y de cuencas cuya profundidad excede a los 3,600 m. La circulación superficial en el Golfo de California es predominantemente estacional. En promedio, el agua entra durante primavera y verano y sale durante otoño e invierno. Generalmente el Golfo de California presenta una señal estacional fuerte en la circulación y temperatura superficial. En cambio, en la salinidad se ha encontrado que no tiene un patrón estacional definido (Roden, 1958).La temperatura superficial del mar en la región central y sur muestra amplitudes diferentes pudiéndose asociar con procesos de surgencias, durante el invierno al lado continental (Soto-Mardones, 1998). Existe un amplio espectro de hábitats marinos en el Golfo de California: una pronunciada transición latitudinal desde las mareas amplias, profundidades someras, temperaturas estacionales y variación del régimen de salinidad en el norte, a las condiciones físicas más moderadas y mayores profundidades en el sur. Estos factores físicos contribuyen al gran número de endemismos de especies marinas en el Golfo (Maluf, 1983). Por otro lado, es importante recalcar que a través de la actividad pesquera del Golfo se capturan o desembarcan importantes volúmenes de camarón, sardina, especies pelágicas y calamares, donde juntas pueden rebasar las 500 mil toneladas anuales, representando el 50% del peso total de la captura nacional (SEMARNAT, 2006). Los puertos más importantes sobre sus litorales son San Felipe en Baja California; Santa Rosalía, La Paz y San José del Cabo en Baja California Sur; Puerto Peñasco, Guaymas y Yávaros en Sonora; Topolobampo, Altata y Mazatlán en 19 Sinaloa; y San Blas en Nayarit (SEMARNAT, 2006). La costa mexicana del Pacífico del estado de Sinaloa, ocupa el segundo lugar en volumen de producción pesquera nacionalincluyendo a la pesca artesanal, deportiva e industrial (SECTUR, 2010). En presente estudio se enfocóa la parte sureste del Golfo de California. El límite sur del Golfo de California para el Ordenamiento Ecológico Marino del Golfo de California se define como una línea recta que va de Cabo San Lucas al límite sur del estado de Nayarit. La parte sureste del Golfo es la que se localiza frente a las costas del Estado de Sinaloa (25°00’10’’N, 107°30’10’’ O). Particularmente, las colectas fueron realizadas en un radio de 50 millas frente a la costa sur de Sinaloa, entre las Bahías de Mazatlán y de Teacapán (Fig. 1). Figura 1. Área de estudio, sureste del Golfo de California. 20 VII.2. Colecta de las muestras Los especímenes de los depredadores mayores C. hippurus, I. platypterus, S. lewini, K.audax, M. nigricans y T. albacares (Anexo 1) se recolectaron entre los años 2006- 2007 y 2012-2013 (Tabla 1.0). La mayoría de los ejemplares de picudos se capturaron entre los meses de enero a mayo en la zona marina frente a las costas de Mazatlán y Teacapán. La flota de Mazatlán captura cerca de 5,000 especímenes de picudos cada año (INP, 2002). Un 80% de los picudos capturados son pez vela (I. platypterus), 15% marlín rayado (K. audax), y el resto marlín azul y negro (M. nigricans y M. indica, respectivamente). La flota de Mazatlán captura cerca de 53,300 dorados (3,017 ± 353 ton/año) con base en el conocimiento de heterocigosidad esperada en la población y la tasa de mutación del microsatélite (CIBNOR. 2007).Los ejemplares detiburón martillo S. lewini fueron recolectados de la pesca artesanal, capturados en el área de Teacapán en temporada de secas mediante red de enmalle. En tanto que los ejemplares deatún aleta amarilla T. albacares fueron capturados por la pesca comercial. Tabla 1. Número de depredadore pelágicos muestreados en los años 2006-2013. Especie 2006 2008 2011 2012 2013 TOTAL Coryphaena hippurus 20 X 14 20 10 64 Istiophorus platypterus 17 X X 19 18 54 Kajikia audax 13 X X X 1 14 Makaira nigricans X X X 11 12 23 S. lewini X X X X 10 10 Thunnus albacares X 16 X X X 16 Las presas de los diferentes depredadores fueron recolectadas de tres fuentes: a) directamente del contenido estomacal, 2) de la pesca artesanal practicada por los pescadores locales de Mazatlán y Teacapán, y 3) de la pesca industrial principalmente de la pesca de camarón y del tiburón con base en Mazatlán. 21 VII.3 Procesamiento de las muestras. Para cada ejemplar recolectado se tomaron las medidas de peso y longitud total (S. lewini), longitud furcal (T. albacares y C. hippurus) o postorbital (M. nigricans, K. audaxyI. platypterus), que son medidas utilizadas como estándar para los diferentes depredadores
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