variacion-en-la-configuracion-genetica-del-complejo-mayor-de-histocompatibilidad-el-poblaciones-de-lobos-marinos-Zalophus-californianus-separadas-geograficamente

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POSGRADO EN CIENCIAS 
BIOLÓGICAS 
 
FACULTAD DE CIENCIAS 
VARIACIÓN EN LA CONFIGURACIÓN 
GENÉTICA DEL COMPLEJO MAYOR DE 
HISTOCOMPATIBILIDAD EL POBLACIONES 
DE LOBOS MARINOS (ZALOPHUS 
CALIFORNIANUS) SEPARADAS 
GEOGRÁFICAMENTE 
T E S I S 
QUE PARA OBTENER EL GRADO 
ACADÉMICO DE 
 
MAESTRO EN CIENCIAS 
(BIOLOGÍA ANIMAL) 
P R E S E N T A 
 
CARLOS RAMÓN GODÍNEZ REYES 
 
DIRECTOR DE TESIS: DRA. DULCE MARÍA BROUSSET 
 HERNÁNDEZ JÁUREGUI 
 
MÉXICO, D.F. A 07 DE SEPTIEMBRE DE 2010 
 
UNIVERSIDAD NACIONAL AUTONOMA DE MEXICO 
 
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CONTENIDO 
 
 
 
RESÚMEN…………………………………………. i 
 
ABSTRACTS………………………………………. i i 
 
1. INTRODUCCIÓN….…………………………... 1 
 
2. ARTÍCULO: MHC gene conf iguration variat ion in 
geographical ly disparate populations of Cal i fornia 
sea l ions (Zalophus cal i fornianus). 2005. L. Bowen, 
B.M. Aldridge, R. DeLong, S. Mel l in, C. Godínez, 
A. Zavala, F. Gul land, L. Lowenstein, J.L. Stott 
and M.L. Johnson. Molecular Ecology, 15, 529-
533. ………………………………………………… 16 
 
3. CONCLUSIÓN…………………………………. 22 
 
4. LITERATURA CITADA………………………… 26 
 
 
3 
 
 
 
RESUMEN 
Título de la tesis: Variación en la configuración genética del Complejo Mayor de 
Histocompatibilidad en poblaciones de lobos marinos (Zalophus californianus) 
separadas geográficamente 
 
 
MVZ Carlos Ramón Godínez Reyes 
Director: Dra. Dulce María Brousset Hernández Jáuregui 
Maestría en Ciencias (Biología Animal) 
No. Exp.: 3941060 
 
Se examinaron los genotipos de clase II del Complejo Mayor de 
Histocompatibilidad (MHC por sus siglas en inglés), en dos poblaciones de lobo 
marino de California (Zalophus californianus), aisladas geográficamente (una 
en el Golfo de California y otra en la costa del Océano Pacífico). Se examinó el 
DNA genómico de 227 lobos marinos de California, usando ocho pares de 
iniciadores (primer) específicos de secuencia (SSP por sus siglas en inglés) 
flanqueando el supuesto sitio de liga-péptido. Un total de 40 configuraciones de 
genotipo Zaca-DRB diferentes fue identificado entre los 227 individuos. Usando 
SSP-PCR, se encontraron diferencias significativas entre las poblaciones de 
Zalophus de la costa de California y el Golfo de California en números de 
secuencias DRB por individuo y la configuración de secuencias dentro de 
individuos. Además, patrones únicos locales de diversidad de MHC fueron 
identificados entre los animales de la región de las Grandes Islas del Golfo de 
California. Estas diferencias entre poblaciones son consistentes con sus 
diferentes patrones ecológicos de presión de selección y/o aislamiento 
geográfico. Las consecuencias de estas configuración dividida del MHC a nivel 
poblacional son desconocidas hasta el momento; sin embargo, el incremento a 
nivel mundial de enfermedades infecciosas emergentes urge su estudio. 
 
 
 
 
 
 
4 
 
 
 
ABSTRACT 
Thesis title: MHC gene configuration variation in geographically disparate 
populations of California sea lions (Zalophus californianus) 
 
MVZ Carlos Ramón Godínez Reyes 
Director: Dra. Dulce María Brousset Hernández Jáuregui 
Master in Science (Animal Biology) 
No. Exp.: 3941060 
 
Major histocompatibility complex (MHC) class II DRB genotypes were examined 
in two geographically isolated populations of California sea lions (Zalophus 
californianus) (Gulf of California and California coastal Pacific Ocean). Genomic 
DNA from 227 California sea lions was examined using eight sequence-specific 
primer (SSP) pairs flanking the putative peptide-binding site. A total of 40 
different Zaca-DRB genotype configurations were identified among the 227 
individuals. Using SSP-PCR, significant differences were found between 
coastal California and Gulf of California Zalophus populations in numbers of 
DRB sequences per individual and configuration of sequences within 
individuals. Additionally, unique local patterns of MHC diversity were identified 
among the Midriff Island animals. These population differences are consistent 
with either ecologically distinct patterns of selection pressures and/or 
geographical isolation. The consequences of these partitioned MHC 
configurations at the population level are as yet unknown; however, the 
worldwide increase in emerging marine diseases lends urgency to their 
examination. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
5 
 
 
1. INTRODUCCIÓN 
 
A diferencia de los ecosistemas terrestres en los que nos desenvolvemos con 
confianza y seguridad desde principios de la humanidad, mucho es lo que se 
desconoce acerca de lo que pasa en los ecosistemas marinos y, sobre todo, lo 
que de ello repercute en el desarrollo de la humanidad. Desde tiempos 
remotos, por ejemplo, la pesca ha sido una de las fuentes de alimentación más 
importantes para la humanidad, y provee de empleo y beneficios económicos a 
aquéllos involucrados en dicha actividad. Sin embargo, es en las últimas 
décadas hemos aprendido que lejos de ser inagotables, algunos de esos 
recursos marinos pesqueros se han colapsado por sobreexplotación, han 
desparecido de grandes regiones e incluso algunas especies se han extinguido 
de la faz del planeta, producto en gran medida de la presión que ejercen las 
actividades humanas, directa e indirectamente, sobre esos ecosistemas. Sin 
embargo, el incremento en nuestro conocimiento y el desarrollo dinámico de las 
pesquerías, nos ha mostrado que aunque renovables, no son infinitos y 
necesitan de un manejo apropiado, si su contribución al mejoramiento 
nutricional, económico y social al crecimiento de la población mundial se 
pretende sea sostenido (FAO 2009). Por otro lado, las evidencias de que el 
clima de la Tierra está cambiando a una tasa extraordinaria son cada vez 
mayores (Intergovernmental Panel on Climate Change 2007; Walsh 2008). Los 
Glaciares y los hielos de los polos disminuyen rápidamente, cambios en la 
distribución de flora y fauna tropical y templada, hacia los polos, y reportes de 
variaciones en la fenología de los fenómenos de historia natural en aves, 
reptiles y mamíferos son consistentes con el cambio climático (Moore, 2008). 
Aunado a ello, mientras más humanos habitan las regiones costeras, se 
comienza a desarrollar una especie de “ansiedad” global (Bossart, 2006) acerca 
de la salud de nuestros ecosistemas acuáticos. Particularmente en países 
desarrollados, como los Estados Unidos de Norteamérica, en donde más de la 
mitad de su población habita ecosistemas costeros de agua dulce o marinos, 
hay un creciente interés por monitorear esta condición. Uno de los 
componentes de la Iniciativa de Salud de Océanos y Humana de la National 
6 
 
 
Oceanic and Atmospheric Administration (NOAA), por ejemplo, incluye el 
concepto de especies centinela marinas. Dado que los mamíferos marinos 
integran y reflejan variaciones ecológicas a lo largo de grandes escalas 
espaciales y temporales, un buen número de ellos han sido descritos como 
centinelas de ecosistemas costeros y marinos (Aguirre y Tabor, 2004). Dichas 
especies centinelas han sido usadas para obtener alertas tempranas acerca de 
procesos negativos o impactos actuales o potenciales, precisamente porser 
longevas, su nivel trófico alto, y que tienen importantes reservas de grasa, que 
sirven como depósitos para toxinas antropogénicas (Reddy et al., 2001; Wells 
et al, 2004). Adicionalmente, los mamíferos marinos se consideran dentro de la 
megafauna que despierta fuertes emociones y simpatías humanas, por lo que 
es altamente observable (Bossart, 1999). Prácticamente todas las amenazas a 
los mamíferos marinos tienen que ver con el tamaño y la tasa de crecimiento 
poblacional y los patrones de comportamiento de consumo humanos (Marine 
Mammal Commission, 2004). Sin embargo, el mayor interés tal vez sea lo que 
los mamíferos marinos nos pueden decir acerca de nuestra condición de salud 
humana, o sobre potenciales impactos en nuestro bienestar (Bossart, 2006). Es 
decir, hay que conocer la la condición de salud de estas especies centinela, 
para poder conocer cual es el estado o condición de salud de estos ecosistemas 
(Godínez et al. 2006). Para conocer el estado poblacional y condición de salud 
de especies marinas, según ciencia de la biología de la conservación, además 
realizar estudios de demografía, que nos indican el tamaño, estructura, 
distribución y abundancia de las mismas, se necesita integrar teorías de los 
campos de la ecología, taxonomía y genética para evaluar los efectos humanos 
sobre la biodiversidad biológica, y para desarrollar aproximaciones prácticas 
para prevenir la extinción de especies (Wilson, 1992; Soulé, 1996). Un factor 
importante en la definición de la dinámica de las poblaciones de especies 
animales, incluyendo a los mamíferos marinos, son las enfermedades, ya que 
en cierto momento pueden definir la salud o muerte de algunos individuos o, en 
su caso poblaciones animales enteras, por lo que también juegan un rol 
importante en la toma de decisiones en cuanto a el manejo de especies y 
7 
 
 
ecosistemas, reproducción en cautiverio y reintroducción, y restauración de 
hábitat (Woodroffe, 1999). 
A pesar de que una buena parte de las enfermedades infecciosas en vida libre 
pasan inadvertidas (Scott 1988), se requiere de mayor investigación sobre los 
efectos de las enfermedades infecciosas sobre los organismos silvestres a un 
nivel poblacional (Woodroffe 1999). 
El Golfo de California es el único mar interior en el Pacífico Oriental, es la región 
pesquera más importante de México y uno de los sistemas marinos más 
observados de cerca por el sector de la conservación (Lluch, et al. 2007). Ha 
sido objeto de exporación por decadas, y se han hecho algunas evaluaciones 
aisladas sobre variaciones climáticas y perturbaciones en el ecosistema 
inducidas por el hombre. Es único por su conformación y su localización 
geográfica. Además es sitio de interés y representan ecosistemas con un 
notable aislamiento geográfico, rarezas biológicas e importantes endemismos 
(Lluch et al. 2007). 
En este mar interior se reportan 36 especies de mamíferos marinos (4 
pinnipedos, 31 cetáceos y un murciélago; Aurioles-Gamboa, 1993; Guerrero-
Ruíz et al. 2006; Brusca et al., 2004), 29 especies más que en Alaska, región 
considerada como de alta biodiversidad (Wynne,1992). Esto es en parte porque 
el Golfo es un área de alimentación y reproducción de cetáceos tales como la 
ballena azul (Gendron, 1991), jorobada (Urban et al., 2000), gris (Aurioles 
Gamboa, 1993), cachalotes, calderones de aletas cortas, delfín de Baird, rorcual 
tropical, ballenas de Bryde (Breese y Tershy, 1993), etc. Sin embargo, hay 
stocks residentes de cetáceos y uno de pinnípedo, algunos incluso aislados del 
Oceano Pacífico, como el lobo marino de California (Zalophus californianus), el 
rorcual o ballena de aleta (Balaenoptera physalus) (Bérubé et al., 2002), y la 
más pequeña de las marsopas, considerada endémica del norte del Golfo de 
California (Jaramillo-Legorreta et al., 1999). 
El lobo marino de California se considera dentro de las especies “centinela” ya 
que son sensibles a cambios en el ambiente reflejándolos en la salud de sus 
poblaciones.Muchos factores son potencialmente importantes para la 
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determinación de la tendencia de la población de lobos marinos en el Golfo de 
California. Éstos incluyen (1) contaminación, (2) enfermedades, (3) 
perturbación humana, incluyendo el turismo, (4) muerte ilegal, incluyendo 
captura incidental, y (5) descenso en la disponiibilidad de presas. Se han 
reportado altos niveles de contaminantes en lobos marinos de California en la 
costa de California, tales como el DDT y PCBs (e.g., Kannan et al. 2004) y se 
han asociado a desbalances fisiológicos (Debier et al. 2005) y mortalidad 
asociada al cáncer (Ylitalo et al. 2005). Como especie centinela, a diferencia de 
las demás especies de mamíferos marinos, al lobo marino de California 
(Zalophus californianus californianus) se le puede observar a lo largo de la 
costa occidental de la península de Baja California e islas del Pacífico, y en todo 
el Golfo de California, principalmente durante los meses de reproducción, entre 
mayo y julio. En la parte norte del Golfo de California, incluida la Región de las 
Grandes Islas, se conocen hasta 22 áreas de agrupación de lobos marinos o 
loberas, once de ellas presentan actividad reproductiva y concentran al mayor 
número de animales en el Golfo (Zavala, 1993). Sólo existen otras dos loberas 
con activida reproductivas en el Golfo de California, muy al sur, la lobera de los 
Islotes en el Archipiélago de Espíritu Santo, y el Farallón de San Ignacio, en la 
costa de Topolobampo (Aurioles-Gamboa, y Zavala-González, 1994). 
Aunque algunas zonas del Golfo de California han sido sometidas por años a 
presión por vertimiento de contaminantes, al parecer la contaminacion no es un 
problema grave el día de hoy en el Golfo de California, pues hay baja 
industrialización y pocas descargas de agua ducle al sistema. Datos no 
pubicados por Daniel Anderson de la Universidad de California en Davis, en 
pelícanos pardos en el Golfo de California, en la Región de las Grandes Islas, 
indican que los niveles de contaminantes organoclorados y organofosforados, 
son muy bajos, y hay poca información acerca de efectos en la dinámica de las 
poblaciones. 
Todas las Islas del Golfo de California son un Área Natural Protegida por el 
Gobierno Federal, a cargo de la Comisión Nacional de Áreas Naturales 
Protegidas, por lo que en general las colonias de lobos marinos en las islas 
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tienen una presión baja. Existe una interacción histórica entre lobos marinos y 
algunas artes de pesca, principalmene los pescadores de escama o agalleras. El 
lobo marino fue usado durante muchos años como carnada en la pesca de 
tiburón en esta región (Zavala y mellink, 2000). Se tiene un índice de 
interacción entre lobos marinos y redes agalleras, obtenido de el conteo de 
lobos marinos con heridas de redes o con trozos de redes en el cuello, que 
varía entre el 0 y el 2.5% de los lobos en la parte central del Golfo de California 
(Zavala y Melink, 1997), aunque datos recientes apuntan a que posiblemente 
este número sea mayor, alrededor del 10%, debido a que tan sólo en Bahia de 
los Ángeles, se enmallan cada año alrededor de 100 lobos marinos en redes 
agalleras entre marzo y septiembre, en el área de el Rincón (Abraham Vazquez, 
comentario personal). La lobera, o colonia de reproducción de lobos marinos 
con mayor interacción entre lobos marinos y redes de pesca agallera, es la 
lobera de Espiritu Santo, conocida como Los Islotes, con 7-9% (Harcourt et al., 
1994; Aurioles et al., 2003), y es la lobera que recibe el número más alto de 
turistas visitantes y un alto nivel de perturbación (Labrada y Aurioles, 
aceptado). Sin embargo es una de las loberas con mayor crecimiento 
poblacional. Aunque tampoco hay datos para confimar, se sospecha de que 
pescadores rebereños y pescadores deportivos matan lobos marinos, por 
molestia por la interacción y daño a sus artes depesca y sus capturas. 
Finalmente, la disponibilidad de alimento es otro factor que afecta la dinámica 
poblacional, que puede afectar la abundancia local o regional de los pinnípedos 
(Trilmich y Ono, 1991). Muchas poblaciones de pinnípedos muestran 
fluctuaciones temporales,d e acuerdo con la disponibilidad de sus presas 
principales (e.g. Ainley, et al. 1982; Trites y Donnelly 2003). Con excepción del 
Farallón de San Ignacio, las áreas de reproduccion más vulnerables están en el 
Archipiélago de Ángel de la Guarda (Ward et al. 2010). Ésta área contiene una 
gran concentración de sardina del pacífico (Sardinops caeruleus) todo el año 
(Lluch-Cota et al. 1999). Por otro lado, estudios de dieta han correlacionado los 
patrones de distribción de la sardina del pacífico con la importancia de esta 
presa en la dieta del lobo marino de California (García-Rodríguez y Aurioles-
Gamboa 2004). Hay ciertas evidencias de una posible relación entre el decenso 
10 
 
 
en en el número de lobos marinos en las colonias de reproducción de centro del 
Golfo de California, y la abundancia de sardina. En principio, en los alrededores 
de la isla Ángel de la Guarda es un ecosistema muy variable, en el que la 
sardina es uno de los componentes más importantes, que influye en muchos 
grupos en el sistema (Lluch et al. 2007). Las capturas de sardina han sido 
altamente variables, siendo uno de los pelágicos menores más importantes 
(Nevárez-Martínez 1990). En segundo lugar, la sardina del Pacífico fue la presa 
predominante para la lobera de Los Machos (García-Rodríguez y Aurioles-
Gamboa 2004), y esta lobera está disminuyendo dramáticamente. Esto puede 
también estar ocurriendo en las loberas de Granito, los Cantiles y El Rasito, 
daada su proximidad con Los Machos. En tercer lugar, de 1989 a 1992, se dio 
un decenso importante en la pesquería de la sardina, en la que los arribos 
cayeron de 292,000 tons, en 1988-1989 a menos de 7,500 tons en 1991-1993 
(Cisneros-Mata et al. 1995). Esto coincidió con el momento en el que las 
colonias de reproducción de lobos marinos del Golfo de California, mostraron 
también tendencias e decenso, reforzando la idea de que la abundancia de 
lobos marinos fluctúa con los arribos de sardina. Un par de trabajos no 
publicados (Aurioles-Gamboa, et al. datos no publicados; Zavala-González et al. 
datos no publicados), encontraron coincidencias marcadas similares, en los 
censos de crías de lobo marino en la región de las Grandes Islas, y la captura 
total de sardina de los últimos 20 años. 
 
Por otro lado, el lobo marino de California del Golfo de California podrían ser 
particularmente vulnerable dado lo pequeño de su población, y su 
potencialmente significativa subdivisión poblacional. El stock de las EEUUAA 
incluye cuatro colonias grandes, con un total de 138,881 animales (Caretta et 
al. 2003). De acuerdo con Schramm et al. (2009) el movimiento de animales 
entre diferentes áreas es muy bajo. El tamaño de la divergencia entre grupos 
sugiere que las hembras no migran entre regiones. Las causas que inhiben 
dichos movimientos podrían se factores etológicos, como la filopatía de las 
hembras o factores ecológicos como la distribución aislada de las diferentes 
11 
 
 
presas (Maldonado et al. 1995). El grupo de loberas de reproducción 
considerado por Ward (2009) como de la Región de las Grandes Islas norte, es 
que que ha disminuido constantemente en las últimas tres décadas, y 
considerado por tanto con la mayor vulnerabilidad en cualquier estratégia de 
Conservación. 
Esta diversidad limitada en los lobos marinos del Golfo de California, podría ser 
de vital importancia en la forma en la que estos animales enfrentan no solo 
variabilidad en el consumo de sus presas, sino también en su capacidad de 
respuesta ante la presencia de enfermedades. 
La aparición de enfermedades en la fauna silvestre es un problema que además 
de amenazar la sobrevivencia de las especies nativas, puede afectar la salud 
humana, por ello, el diagnóstico de la salud de las poblaciones de especies 
centinela resulta de particular relevancia, pues provee información esencial y 
temprana que advierte de posibles daños en el ambiente, y proporciona un 
rápido diagnóstico de riesgo (Godínez, et al. 2006, Aguirre y Tabor, 2004; 
Tabor y Aguirre, 2004). Una serie de problemas de índole parasitario 
(refiriéndonos a bacterias, virus, nemátodos, tremátodos, céstodos, etc.) 
presentes en determinada población animal, son reflejo de la presión ecológica 
a la que esta está siendo sometida. Esa presión necesariamente se tiene que 
reflejar en cómo cada individuo hace frente a sus presiones individuales. Se 
tiene que reflejar, en consecuencia, en su fisiología o, dicho de otra forma, en 
cómo su organismo cambia y se adapta para poder sobrevivir ante esas 
presiones. Cuando un individuo se ve rebasado por las presiones medio 
ambientales (e.g. competencia intra e inter-específica, depredación, escasez de 
recursos, acumulo de metales pesados y organoclorados que provocan falla del 
sistema inmune o parasitismo), se enferma y muere. Cuando a una población 
animal le sucede lo mismo, ocurre una mortalidad masiva, que en años 
recientes no ha sido poco frecuente en el caso de los mamíferos marinos, 
incluidos los pinnípedos. 
La mortalidad masiva de decenas de miles de focas comunes (Phoca vitulina) 
alrededor de las costas europeas en 1988, provocó un gran interés en la prensa 
12 
 
 
popular, pero también elevó preguntas acerca de la importancia de la 
mortalidad masiva en la dinámica poblacional de mamíferos marinos (Harwood 
y Hall, 1990). La mayoría de las mortalidades masivas de mamíferos marinos 
parecen haber sido causadas por un parásito o toxina. Sin embargo, en los 
últimos años los parásitos han sido considerados como un factor menor en la 
dinámica poblacional de grandes vertebrados. La ocurrencia de enfermedades 
en estas especies sólo ha sido estudiada extensivamente cuando existe la 
posibilidad de afectar poblaciones humanas (Harwood y Hall, 1990). 
La organización social de los pinnípedos es a menudo compleja, y esto los 
puede hacer vulnerables a mortalidades masivas por parásitos o toxinas. Las 
especies de pinnípedos mexicanos se congregan en tiempos particulares del 
año para reproducirse o alimentarse. La introducción de algún parásito a la 
población en ese momento, o la presencia de toxinas en el alimento, los puede 
llevar a una mortalidad a gran escala. 
Algunas enfermedades importantes, como es el caso de la Leptospirosis, 
causada por la espiroqueta Leptospira spp., o de la Dirofilariasis, causada por el 
nemátodo Dirofilaria immitis, ambas enfermedades zoonóticas y cuya presencia 
en alguna de las loberas pudiera representar problemas de salud pública, 
pueden identificarse por la detección de anticuerpos en el suero de los lobos 
marinos mediante pruebas serológicas, (Vedros, et al. 1971). 
Enfermedades como el Morbillivirus en lobos marinos, un virus que causó la 
mortalidad masiva de poco más del 50% de la foca de puerto Phoca vitulina en 
el noroeste de Europa a finales de los años 80, y la leptospirosis que en la costa 
de California, EUA, causó severos problemas en las poblaciones de lobo marino 
(Gulland et al., 1996; Godínez et al., 1999; Acevedo-Whitehouse et al., 2003), 
deben ser diagnosticadas en las poblaciones de lobo marino de California como 
especie centinela de esta región. 
Algunos estudios señalan la presencia de Leptospira interrogans (Godínez et al., 
1999; Acevedo-Whitehouse et al., 2003), en el Golfo de California, aunque no 
se han reportado aún mortalidades masivas de esta especie causadas por esta 
bacteria en esta región, como en la costa del Pacífico (Gulland, et al. 1996). 
13 
 
 
Las estimaciones de abundancia de los mamíferos marinos del Golfo de 
California son muy escasas, y series de tiempo sólo existen para algunaspoblaciones. El lobo marino de California, el único pinnípedo que se reproduce 
en el Golfo de California, tiene una población residente de 13 colonias de 
reproducción, que contienen de 24,000 a 31,000 individuos (Aurioles-Gamboa y 
Zavala, 1994, Szteren et al. 2006). En años recientes, sólo en las tres colonias 
de reproducción norteñas (Rocas Consag, El Coloradito y San Jorge), y en las 
dos del sur (Los Islotes y Farallón de San Ignacio) se registra una tasa de 
crecimiento positiva. El resto se encuentra estable, después de una disminución 
abrupta en la década de los años 90 (El Rasito, El Partido, San Esteban, San 
Pedro Mártir y San Pedro Nolasco), y tres se encuentran en franco deterioro 
(Granito, Cantiles y Machos), éstas últimas se encuentran en la recientemente 
creada Reserva de la Biosfera Bahía de los Ángeles canales de Ballenas y 
Salsipuedes. Éstas han disminuido cerca de un 20% en los últimos 15 años 
(Szteren et al., 2006; Ward et al., 2009). 
Las enfermedades emergentes se definen como infecciones que o aparecen 
recientemente, o que han existido y que rápidamente exanden su rango 
geográfico con una correspondiente incremento en su detección, prevalencia, 
mortalidad o morbilidad (Morse 1995). Una enfermedad infecciosa puede surgir 
in una población por cambios en el agente infeccioso, por cambios en la 
resistencia del hospedero, o por cambios medioambientales que causen nuevas 
interacciones entre el agente infeccioso y el hospedero. En el artículo que aquí 
se presenta, analizamos el rol que juega la respuesta inmune de el hospedero a 
nvel poblacional, en relación a su capacidad de hacer frente a la presencia de 
agentes infecciosos de estas consideradas enfermedades emergentes en lobos 
marinos de California del Golfo de California. En particular, el polimorfismo o la 
diversidad del Complejo Mayor de Histocompatibilidad (MHC por sus siglas en 
inglés). Ciertas enfermedades se asocian con determinados alelos del MHC. 
Entre ellas se incluyen numerosos procesos autoinmunes, susceptibilidad a 
virus, alteraciones neurológicas y del sistema del complemento y algunos tipos 
de alergias. No obstante, en casi todos los casos están implicados otros genes 
14 
 
 
no situados en el complejo MHC, además de factores ambientales. En el caso 
de las enfermedades infecciosas, la susceptibilidad a un patógeno dado puede 
reflejar el papel de unos determinados alelos del MHC en la respuesta o 
ausencia de respuesta frente a ese patógeno. La importancia adaptativa del 
polimorfismo CMH en una población radica en que tiende a proteger a la 
especie frente a agentes infecciosos, ya que amplía la variedad de antígenos 
que se pueden reconocer. Cuando, por alguna circunstancia, disminuye el 
grado de polimorfismo del CMH, aumentan los riesgos de enfermedades 
infecciosas en las poblaciones (Paul, 1999). Los diferentes organismos vivos 
están en contacto continuo con agentes etiológicos que en algunos casos 
presentan alta virulencia y patogenicidad, sin embargo no todos los contactos 
de este tipo resultan en infecciones y esto es debido en parte a la interacción 
de las células y moléculas del sistema inmunológico, en este contexto el MHC 
(complejo mayor de histocompatibilidad) juega un papel muy importante en la 
presentación del antígeno a las células y/o moléculas efectoras o moduladoras 
del sistema inmunológico y las diferentes vías de respuesta que presenta siendo 
las más complejas en los mamíferos (Cabello, 2007). 
Actualmente sabemos que hay dos tipos de moléculas MHC, las clase I que 
estan involucradas en la presentación de antígenos endógenos y moléculas 
MHC clase II involucradas en la presentación de antígenos exógenos, esta 
diferencia en la presentación de los productos de proteólisis de los antígenos 
dictamina el mecanismo de respuesta del sistema Inmunólogico y las células 
efectoras involucradas, en el humano las moléculas clase I interactúan con 
células tipo CD 8 y las moléculas MHC clase II con linfocitos CD 4, lo que a su 
vez tiende a generar respuesta tipo celular o humoral, respectivamente 
(Cabello, 2007). 
Se ha propuesto que los atributos poligénicos y polimórficos del Complejo 
Mayor de Histocompatibilidad (MCH) sean centrales en el mantenimiento de la 
salud inmunológica y vigor de las especies. Los genes del MHC codifican a un 
set de proteínas transmembranales, críticas para la generación de respuestas 
inmunes (Paul, 1999; Klein y Sato, 2000a,b). La variedad de las proteínas 
15 
 
 
codificadas del MHC en un individuo, determina finalmente el repertorio de 
péptidos foráneos a los cuales un animal es capaz de responder y, a nivel 
poblacional, refleja una influencia hstórica de presiones patogénicas y biología 
de la reproducción (Zinkernagel, 1979; Reizis, et al, 1998). Por ello, un análisis 
del MHC provee un mecanismo para relacionar diversidad genética 
funcionalmente importante, a nivel poblacional con estresores 
medioambientales (Cohen, 2002). 
El concepto de asociaciones entre diversidad genética funcionalmente 
relevante y procesos ecosistémicos es cada vez mas aceptado (Meyer y 
Thomson 2001; Cohen 2002). La diversidad funcional es particularmente 
importante en genes del sistema inmune, tales como los del MHC, que 
codifican una serie de proteínas transmembranales, críticas para la generación 
de la respuesta inmune (Paul 1999; Klein y Sato 2000a, b). La variedad de las 
proteínas codificadas o que puede reconocer el MHC en un individuo, al final 
determina el repertorio de péptidos foráneos o exógenos a los cuales el animal 
es capaz de responder y, a nivel poblacional, refleja la influencia histórica de 
presiones patogénicas y biología de la reproducción (Zinkernagel, 1979; Reizis 
et al. 1998). Por esta razón, el análisis del MHC provee un mecanismo para 
relacional diversidad genética funcionalmente importante a nivel poblacional, 
con estrés medioambiental (Cohen 2002). En el presente articulo estudiamos 
precisamente la variación en la configuración genética del complejo mayor de 
histocompatibilidad (MHC) en dos poblaciones geográficamente alejadas de 
lobos marinos de California (Zalophus californianus), una en el Golfo de 
California, y la otra en la costa del Pacífico frente al estado de California en los 
EEUUAA. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
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22 
 
 
3. CONCLUSIÓN. 
 
El efecto del cambio climático global, sumado al impacto causado por las 
actividades humanas, está generando presiones significativas rumbo a la 
extinción masiva de muchas especies y ocasionando cambios alarmantes en los 
patrones y tasas de transmisión y propagación de enfermedades, la 
acumulación de toxinas contaminantes en el ambiente y la invasión de especies 
patógenas a nuevos ecosistemas (Aguirre et al., 2002; House et al., 2002). Los 
patógenos y las enfermedades infecciosas generan problemas tanto para la 
protección de especies en riesgo, como para el mantenimiento de la 
biodiversidad, por ello, el estudio de los efectos en los ecosistemas causados 
por enfermedades es un elemento relevante para la toma de decisiones de 
manejo de recursos naturales, bajo la premisa de que “la salud de los 
ecosistemas se refleja en la salud de los organismos que loshabitan” (Tabor et 
al., 2001). 
El resultado de un monitoreo continuo podrá integrarse a la información ya 
existente con el fin de generar planes a largo plazo sobre calidad medio-
ambiental, usando a estos mamíferos marinos como indicadores altamente 
visibles del estado del ecosistema. Información de cambios ambientales de 
largo plazo en una locación y de patrones de alimentación de un depredador 
de alto nivel como el lobo marino, es especialmente valiosa en la determinación 
de eventos climáticos oceánicos mundiales relacionados con el Efecto 
Invernadero global (Bossart y Dierauf, 1990). 
En el Área de Protección de Flora y Fauna Silvestre Islas del Golfo de 
California, a cargo de la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas 
(CONANP) se identificó desde hace poco más de 10 años, a la subespecie 
Zalophus californianus californianus (lobo marino de California) como indicadora 
del grado de conservación y de salud de las costas insulares. En realidad es un 
mejor indicador de la condición del ecosistema marino del Golfo de California. 
Su monitoreo se basa en el registro del número de animales de las loberas (o 
colonias) de producción, durante los meses de junio y julio (temporada 
reproductiva), pero con énfasis en la producción de crías. El número de crías es 
23 
 
 
un criterio ampliamente aceptado por la comunidad científica como un indicador 
directo de la estructura de la población. Mediante el censo de crías también es 
posible estimar el número de machos y hembras adultos en cada lobera. El 
conjunto de la información de cada lobera permite conocer el tamaño y 
tendencia de la población de lobos marinos en el Golfo de California. Cabe 
mencionar que factores ambientales como la Oscilación Sureña El Niño, para el 
Pacífico Oriental, así como cambios climáticos mayores y escalas decadales, 
mantienen una relación con la estabilidad de la población del lobo marino en el 
Golfo, la cual se refleja en la producción de crías. Por ello, es necesario contar 
con datos de años normales y años de El Niño para conocer mejor los límites 
superior e inferior de la fluctuación poblacional en el tiempo, y detectar así los 
cambios anómalos que pudieran presentarse. Por su parte, uno de los factores 
que afectan la dinámica poblacional de los lobos marinos es su condición de 
salud. Esta puede a su vez ser influenciada directamente por una presión 
excesiva sobre la población, por perturbación humana en las áreas y 
temporadas de reproducción, por aumento en la competencia por recursos 
pesqueros, con un aumento en la interacción consecuente, o por 
contaminación. 
 
Y el monitoreo de la condición de salud de estas especies centinela, como el 
lobo marino de California, a las que encontramos cada año en sus colonias de 
reproducción, e incluso podemos capturarlas, medirlas, pesarlas y tomar 
muestras biológicas para análisis en laboratorios, es fundamental para poder 
tener información de primera mano sobre la condición de riesgo en el que se 
encuentra en primera instancia la especie, listada por el gobierno mexicano en 
categoría de “protección especial” en su lista de especies en riesgo NOM-ECOL-
059-2000, pero también, como especie centinela, cual es la condición de 
“salud” en la que se encuentra el ecosistema marino, por cambios en su 
dinámica poblacional. En ultima instancia, si esos cambios son causados por 
enfermedades infecciosas emergentes, esta información obtenida de el 
monitoreo de los lobos marinos de California, puede ser de gran utilidad para 
contener problemas de salud pública, dado que algunas de las enfermedades 
24 
 
 
presentes en estos animales se transmiten también al ser humano, con 
consecuencias fatales en ocasiones. Algunas de las zoonosis, o enfermedades 
que transmiten al hombre los animales, como la Leptospirosis, enfermedad 
causada por una bacteria de tipo espiroqueta, intracelular, Leptospira 
interrogans, y que causa síntomas de fiebres intermitentes, dolores en 
articulaciones y problemas en el tracto urinario, durante el embarazo puede 
causar abortos o falla reproductiva en mujeres, son también enfermedades de 
importancia alta en los sistemas de salud de todo el mundo, están presentes en 
los lobos marinos de California, tanto en la costa de California, como en el Golfo 
de California. Por ello, otros factores, como la resistencia a enfermedades y la 
condición del sistema inmune de las colonias de lobos marinos de California, 
son importantes para poder conocer la condición de salud de estos mamíferos 
marinos. Para entender el impacto evolutivo de las enfermedades, las 
investigaciones se han centrado en el Complejo Mayor de Histocompatibilidad 
(MHC). En condiciones naturales, poblaciones e individuos son desafiados 
constantemente por patógenos, que actúan como una de las fuerzas de 
selección más importantes que influyen en salud. Por ello no es sorprendente 
que los vertebrados hayan evolucionado un numero importante de respuestas 
inmunes innatas y adaptativas para superar dichas enfermedades. Para un 
patógeno, la presión de selección que surge de el sistema inmune de 
hospedero son una influencia mayor en la evolución del mecanismo de 
infectividad y de evasión de la respuesta inmune (Acevedo-Whitehouse y 
Cunningham 2006). Sorprendentemente, hay muy pocos esfuerzos publicados 
que incorporen el conocimiento actual de estudios en modelos de vertebrados, 
que traten de explicar la variación inmunogenética en poblaciones naturales. Y 
la mayoría de los esfuerzos se centran en el estudio del MHC, con muy pocas 
excepciones, en estudiar la variabilidad en un sitio en particular de este gran 
complejo genético, aquél de la región en la que se liga con los péptidos (PBR, 
peptide binding region), de las moléculas de reconocimiento transmembranal 
clase II (c-II PBR). Desde un punto de vista de la biología de la evolución, el c-
II PBR es indudablemente importante porque muestra la marca mas grande de 
los efectos de balancear la selección, o de la presión de selección y, como tal, 
25 
 
 
es un excelente marcador para explicar el mecanismo por el cual la variabilidad 
del MHC controlada por patógenos se mantiene (Acevedo y Cunningham, 
2006). 
 
El monitoreo de la condición de salud del lobo marino de California, como 
especie centinela de la Región de las Grandes Islas y norte del Golfo de 
California, con series de tiempo de más de 10 años, deberá continuarse en el 
tiempo para poder comparar con otras actividades productivas como la pesca, o 
con factores climáticos o ambientales conocidos en el ecosistema, y tomar 
decisiones de manejo, en uno de los ecosistemas más ricos del planeta, y sin 
embargo sometido a grandes presiones ambientales, producto de la actividad 
humana en la región. El monitoreo se debe centrar en conocer la dinámica 
poblacional de esta especie, en cada una de las loberas de reproducción, y 
procurando obtener información también en invierno, fuera de la temporada de 
reproducción, conocer la condición de saludo de cada una de las loberas, 
incluyendo la fortaleza y variabilidad del sistema inmune, principalmente a 
través del MHC, pero incluyendo también otros indicadores de la variabilidad de 
la respuesta inmune, como proponen Acevedo-Whitehouse y Cunningham 
(2006). Es importante continuar también con el trabajo de alimentación de los 
animales, el conocimiento de la dependencia que ellos tienen sobre las presas, 
y la influencia de la actividad pesquera, tal como la pesca de la sardina en el 
Golfo de California, sobre la población de lobos marinos, la pesca incidental, y 
otras causas de muerte de esta especie. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
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4. LITERATURA CITADA 
 
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