Variacion-morfometrica-y-ecologa-alimenticia-de-la-carpita-azteca-notropis-sallaei-gunther-1868-un-ciprnido-de-Mexico-central

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES IZTACALA 
 
 
VARIACIÓN MORFOMÉTRICA Y ECOLOGÍA ALIMENTICIA DE LA CARPITA AZTECA 
Notropis sallaei (Gunther, 1868), UN CIPRÍNIDO DE MÉXICO CENTRAL 
 
 
 
Que para obtener el título de 
BIÓLOGA 
P R E S E N T A 
KARLA BERENICE PARGA-MARTÍNEZ 
 
 
DIRECTOR DE TESIS 
Biol. Edgar Peláez Rodríguez 
 
 
Los Reyes Iztacala, Estado de México, febrero 2015. 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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2 
 
Agradecimientos 
 
A mis padres por su apoyo incondicional, su consejo, su ayuda y su guía. Por estar 
presentes en cada paso de mi vida académica y alentarme a ser mejor. Por sus 
enseñanzas y sus palabras, por darme lo mejor y por estar siempre a mi lado. 
A mi hermana por ser mi amiga, mi confidente, mi modelo a seguir. Porque me apoyas, 
me aconsejas y me cuidas, gracias hermanita por estar siempre conmigo. 
Al profesor Edgar por guiarme y ayudarme durante los últimos dos años de la 
licenciatura. Por su paciencia y su asesoría para realizar mi tesis y obtener el título de 
bióloga. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
3 
 
Tabla de contenido 
Agradecimientos ........................................................................................................... 2 
Resumen ...................................................................................................................... 4 
Introducción ................................................................................................................ 5 
Antecedentes ................................................................................................................ 7 
Justificación ................................................................................................................ 8 
Objetivos ...................................................................................................................... 9 
General ..................................................................................................................... 9 
Particulares .............................................................................................................. 9 
Material y métodos ....................................................................................................... 9 
Ubicación del área .................................................................................................... 9 
Trabajo de campo ................................................................................................... 10 
Trabajo de laboratorio ............................................................................................. 10 
Identificación. ...................................................................................................... 10 
Parámetros biológicos. ......................................................................................... 10 
Análisis trófico. .................................................................................................... 11 
Morfometría geométrica. ...................................................................................... 12 
Análisis estadístico. ............................................................................................. 12 
Resultados ................................................................................................................. 13 
Proporción de sexos e índice gonadosomático ......................................................... 13 
Estructura poblacional: clases de talla .................................................................... 14 
Morfometría geométrica .......................................................................................... 16 
Tipos alimenticios ................................................................................................... 22 
Discusión ................................................................................................................... 25 
Análisis ecológico .................................................................................................... 25 
Proporción de sexos e índice gonadosomático ...................................................... 25 
Estructura poblacional por clases de talla ........................................................... 26 
Análisis de la morfometría geométrica ..................................................................... 27 
Análisis trófico ........................................................................................................ 30 
Conclusiones ............................................................................................................. 35 
Literatura citada ........................................................................................................ 36 
Anexo 1 ...................................................................................................................... 43 
 
4 
 
 
Resumen 
Notropis sallaei es un ciprínido que está catalogado como autóctono y exclusivo de la 
sub-cuenca Río Extóraz, su taxonomía es controversial ya que posee cinco sinonimias 
y la morfometría geométrica es un opción para explicar los cambios en forma y tamaño 
relacionados a su biología. Por tal motivo, el objetivo de este estudio fue determinar la 
variabilidad en la morfometría geométrica de una población de N. sallaei del arroyo El 
Plátano, Río Extóraz en Querétaro de Arteaga, en relación con los parámetros de sexo y 
clases de talla, así como tipos alimenticios. Se encontró que la población está 
conformada por 55.5% hembras y 29.6% machos con un Índice Gonadosomático 
promedio de 3.12% donde el mayor porcentaje de organismos se encontraba en fase 3 
(maduros). La población está estructurada en cuatro clases de talla que van desde 
15.7 mm hasta 71.84 mm de longitud patrón. Las estructuras que variaron en su 
morfometría geométrica se concentraron en la región cefálica y el pedúnculo caudal. 
Estas diferencias se explican en términos de tipos alimenticios, encontrando mayor 
diversidad de insectos en estadio larval. Se puede concluir que existe variabilidad 
significativa en la morfometría geométrica de la población en cuanto a diferencias en 
la alimentación por sexos y clases de talla; la proporción de sexos es 2: 1 (♀: ♂); la 
estructura poblacional está dada en cuatro clases de talla; la especie mostró una 
alimentación de tipo zooplanctívora y oportunista; y los patrones ambientales de uso 
de recursos son resultado de procesos biológicos y ecológicos, encontrando una 
relación positiva entre el tamaño del organismo y de la presa. 
 
 
 
 
 
 
 
 
5 
 
Introducción 
El orden Cypriniformes se distribuye naturalmente en todo Norteamérica, desde el 
sistema de ríos de Yukon y Mackenzie hasta el Sur de México. En México se extiende 
desde el Río Papaloapan en su vertiente del Atlántico hasta el Río Verde hacía el 
Pacífico. Los ciprínidos se caracterizan por poseer una boca protrusidle, mandíbulas y 
paladar sin dientes, dientes faríngeos (que son una modificación del último arco 
branquial), el quinto músculo elevador muy desarrollado y a veces presentan barbillas 
anteriores y posteriores (Winfield y Nelson, 1991). 
De las seis familias que existenen este orden, la familia Cyprinidae es la mejor 
representada en México. La mayoría son de clima templado, aunque algunas se 
extienden hasta los trópicos. En particular dentro de esta familia, la taxonomía y las 
relaciones filogenéticas del género Notropis han sido estudiadas extensamente en 
Estados Unidos y Canadá. Sin embargo, poca atención se le ha puesto a las especies 
mexicanas. Actualmente, Notropis está representado en México por al menos 20 
especies (Burr & Mayden, 1981), pero sólo cinco se distribuyen en el centro y sur, 
siendo una de ellas N. sallaei cuya taxonomía es controversial al ser considerada un 
taxón altamente variable, por haber sido incluida en ocho géneros diferentes y 16 
especies nominales (Chernoff y Miller, 1986). 
Notropis sallaei posee cinco sinonimias resultado de la controversia alrededor de ella: 
Aztecula mexicana (Meek, 1902), Aztecula sallei (Günther, 1868), Ceratichthys sallaei 
(Günther, 1868), Codoma vittata (Girard, 1856) y Notropis lermae (Evermann y 
Goldsborough, 1902). Presenta la distribución más meridional reportada, habita los 
tributarios del Río Lerma, Balsas y Pánuco, el Valle de México y la pequeña cuenca 
endorreica del Río Grande de Morelia (Chernoff y Miller, 1981), es una especie 
autóctona y exclusiva de la sub-cuenca Río Extóraz, perteneciente a la cuenca 
hidrográfica del Moctezuma (Gutiérrez-Yurrita et al., 2013), y su nombre común es 
carpita azteca (IUCN, 2014) 
Debido a sus numerosas sinonimias y a la controversia que existe en torno a ella, se 
ha sugerido el uso de la morfometría geométrica como una forma de contribuir a su 
estudio (Winfield y Nelson, 1991) al establecer puntos homólogos o landmarks que 
corresponden a posiciones de importancia funcional, haciendo posible la comparación 
 
6 
 
entre organismos de la misma especie (Albert et al., 2003). De acuerdo con Booskstein 
(1991), el uso apropiado de landmarks liga tres partes de la morfometría: la 
matemática de la deformación (cambios en forma y tamaño), las explicaciones 
biológicas y la geometría de los datos (Mousseau, 1991). 
La morfometría permite distinguir valores fenotípicos definiéndolos como grupos que 
presentan una tasa de crecimiento, mortalidad y reproducción similar debida a la 
variabilidad en crecimiento, desarrollo y maduración, teniendo como resultado la 
variedad de formas corporales dentro de una misma especie. A pesar de que algunas 
características ontogenéticas son encubiertas o desplazadas por el desarrollo 
subsecuente del individuo, otras persisten como un registro de la historia de vida del 
mismo por lo que la identificación con valores morfométricos puede diferenciarlos en 
grupos, enfocándose en las características que cambian. Asimismo, los efectos 
interactivos del ambiente, la selección y la genética actúan sobre la ontogenia 
produciendo diferencias morfométricas sobre la especie (Cadrin, 2000). 
El estudio de los cambios en la forma durante su crecimiento ayuda a ampliar el 
conocimiento sobre la biología de la especie, de esta manera, la morfometría 
geométrica puede ser utilizada para visualizar esos cambios en las modificaciones del 
cuerpo, que a su vez, son empleados para comparar los diferentes tamaños de los 
individuos (Bravi et al., 2013) Así, tenemos que la ecomorfología es empleada para 
analizar la correlación entre la forma del cuerpo de un organismo y los factores 
ambientales (Oliveira et al., 2010). En peces, tanto la morfología externa referente a la 
forma, tamaño y posición de la boca y de la aleta caudal, como la morfología interna, 
que se refiere a la forma y tamaño del estómago, así como a la longitud del intestino, 
proporcionan información relevante acerca de la ecología alimenticia de una especie. 
Explorar las relaciones entre la morfología y la alimentación con la longitud del cuerpo 
es de gran importancia para entender la biología y ecología de peces, así como señalar 
el papel ecológico de una especie en las cadenas tróficas acuáticas (Karachle y 
Stergiou, 2010). 
Si bien las medidas lineales simples pueden representar adecuadamente el complejo 
desarrollo de un organismo al mostrar la variación en forma o tamaño, la tasa de 
crecimiento o envejecimiento, es necesario emplear un análisis morfométrico 
 
7 
 
multivariado que le dé significancia biológica y validez a los resultados encontrados 
(Mousseau, 1991). 
Antecedentes 
Chernoff y Miller (1981), analizaron la variación geográfica de poblaciones alopátricas 
de N. sallaei y re-describieron a la especie utilizando 13 variables merísticas y 15 
morfométricas, concluyendo que existen variaciones dentro de la población. 
Cavalcanti et al. (1999), reexaminaron la información obtenida por Cavalcanti y López 
(1993) sobre serránidos, utilizando métodos morfométricos que proveen información 
nueva sobre características del cambio de la forma que no pueden ser documentadas 
por métodos convencionales de distancias. Obtuvieron diferencias significativas entre 
especies respecto a la altura del cuerpo y largo del pedúnculo caudal asociadas, 
probablemente, a diferencias en hábitat y hábitos alimenticios. 
Soto-Galera et al. (1999), describieron el estado y las amenazas de la ictiofauna del 
sistema hidrológico del Lago de Cuitzeo-Río Grande de Morelia, encontrando que N. 
sallaei es una especie nativa e insectívora de la cual no se había tenido registro desde 
1985. 
Schönhuth y Doadrio (2003), establecieron las relaciones filogenéticas de especies 
endémicas de México del género Notropis. Encontrando que N. sallaei es parte del clado 
de México Central que habita el Río Lerma y Pánuco. 
Ward-Campbell y Beamish (2005), investigaron los cambios ontogenéticos en la 
morfología de la boca, pedúnculo caudal y aleta caudal en correspondencia con 
cambios ontogenéticos en la dieta de Channa limbata. Encontraron cuatro clases de 
talla que varían su alimentación detritívora y bentófaga a piscívora, relacionada 
directamente a la dimensión de la boca y en segundo lugar a la morfología del cuerpo. 
Hellig et al. (2010), utilizaron morfometría geométrica y tradicional para examinar si la 
transición de una dieta de invertebrados a ser sólo piscívoros, está acompañada de un 
cambio de forma asociado a ser generalista o zooplanctófago a una anatomía piscívora 
de la mandíbula inferior de la faringe (LPJ). Demostrando que el cambio alométrico en 
el desarrollo ontogenético de la forma de la LPJ coincide con el cambio a una dieta 
piscívora. 
 
8 
 
Oliveira et al. (2010), describieron los patrones ecomorfológicos de la comunidad de 
peces en la llanura del Río Paraná, evaluando los efectos tróficos, espaciales y 
filogenéticos en la morfometría. Encontraron una correlación significativa entre la 
morfología con los gremios tróficos y con la taxonomía, mientras que hubo un relación 
débil entre la morfología y el hábitat. 
Schmitz y Wainwright (2011), analizaron los cambios en la morfología de los ojos, 
cráneo y branquias asociados con la evolución de la zooplanctivoría en la familia 
Labridae, concluyendo que el aumento de agudeza visual es un cambio adaptativo 
para la zooplanctivoría, pero los lábridos no tienen ni ojos más grandes ni mayor 
densidad en la branquias, respecto a peces no zooplantívoros; sin embargo, sí tienen 
una región anterior facial más pequeña. 
Bravi et al. (2013), buscaron explicar los cambios en la variación del tamaño en la 
morfología externa de ciprínidos de Italia y las posibles relaciones con factores 
ambientales. Los mayores cambios fueron en el área ocular, agrandamiento del 
pedúnculo caudal y en la región media del cuerpo. Concluyeron que los cambios 
alométricos pueden estar asociados a cambios específicos de edad en el nicho 
ecológico, optimizando la eficiencia y el movimiento durante la búsqueda de alimento. 
 
 
Justificación 
La Carpita Azteca, N. sallaei posee importancia ecológica y evolutiva, ya quese ha 
diversificado a tal grado que existen diferencias en los atributos ecológicos, etológicos, 
morfológicos y de distribución respecto a otros ciprínidos (Winfield y Nelson, 1991). Si 
bien es una especie nativa, han sido escasos los estudios sobre ella, debido a los pocos 
registros que existen y a que su taxonomía no ha sido completamente esclarecida. Por 
tal motivo, es evidente la necesidad de realizar estudios ecológicos sobre la condición 
de la especie. 
 
 
 
9 
 
Objetivos 
General 
Determinar la variabilidad en la morfometría geométrica de una población de N. sallaei 
del arroyo El Plátano, Río Extóraz en Querétaro de Arteaga, en relación con los 
parámetros de sexo y clase de talla así como tipos alimenticios. 
Particulares 
 Conocer la proporción de sexos de la población, sus diferencias en términos de 
morfometría geométrica y determinar si existe dimorfismo sexual en la especie. 
 Definir las clases de tallas y los cambios en la alometría ontogenética de la 
población. 
 Identificar los tipos alimenticios de acuerdo a la morfometría geométrica de la 
región cefálica 
 Conocer los tipos alimenticios que cada sexo y clase de talla consume así como 
su variación respecto a la morfometría geométrica. 
Material y métodos 
Ubicación del área 
El arroyo El Plátano es un afluente del Río Extóraz que se encuentra en la Sierra 
Gorda de Querétaro de Arteaga. El arroyo se localiza al SO del poblado Pinal de 
Amoles, presenta un clima templado subhúmedo con lluvias en verano y precipitación 
promedio anual de 1000 a 1200 mm. 
Se eligió este río por el antecedente de Gutiérrez-Yurritia et al. (2013) quienes 
realizaron un inventario de la ictiofauna de la cuenca Moctezuma y encontraron a 
N.sallaei habitando sus tributarios. La catalogaron como una especie autóctona y 
exclusiva de la sub-cuenca Río Extóraz que pertene a la cuenca hidrográfica del 
Moctezuma. 
 
10 
 
 
Figura 1. Mapa de la Cuenca del Río Moctezuma, al NO se localiza el Río Extóraz. 
Trabajo de campo 
Se realizaron tres muestreos, en marzo y abril del 2013 y abril del 2014 en el arroyo El 
Plátano, Querétaro de Arteaga. Para la colecta de los organismos se utilizó una red de 
cuchara de 45*25 cm con una apertura de 700 µm y cinco trampas tipo naza de 0.5 L. 
Los organismos capturados se fijaron con alcohol al 70% y fueron almacenados en 
frascos de 0.5 L debidamente etiquetados. 
Trabajo de laboratorio 
Identificación. Los organismos fueron identificados a nivel de especie con las claves 
para ciprínidos de la Universidad de Saint Louis y las propuestas por Chernoff y Miller 
(1986). 
Parámetros biológicos. Para cada uno de los organismos se obtuvo: la longitud patrón 
(LP) en milímetros con un vernier digital marca Truper de precisión 0.01 mm, que se 
utilizó para determinar la estructura poblacional por clases de talla a través del 
método de Cassie; el sexo, para lo cual se extrajeron las gónadas y se observaron en 
 
11 
 
un microscopio óptico a un aumento 40x; la madurez gonádica de acuerdo a la escala 
de Vazzoler (1996) y el índice gonadosomático (IGS) con la fórmula: 
𝐼𝐺𝑆 = 
𝑊𝑔
𝑊𝑡
 (100) 
Donde: 
Wg: Peso de las gónadas 
Wt: Peso total del pez 
Análisis trófico. Se analizó el contenido estomacal de cada organismo haciendo un 
corte en la cavidad torácica desde el ano hasta el opérculo para extraer el sistema 
digestivo, que fue pesado con una balanza semianalítica marca Cole-Parmer Symmetry 
EC400 con 0.01g de precisión. Después se extrajo el alimento y se volvió a pesar vacío 
(Márquez, 2009). El material obtenido fue examinado con un microscopio 
estereoscópico a un aumento de 4x para determinar el tipo de organismos que forman 
parte de su dieta. Estos se identificaron a nivel de Orden y cuando el grado de 
digestión lo permitió, hasta el nivel de Familia, con ayuda de claves taxonómicas de 
invertebrados dulceacuícolas (Throp y Covich, 2001; Smith, 2001). Por último, se 
utilizó el Índice de Pinkas (Pinkas et al., 1971) modificado por Lima-Junior y Goitein 
(2001) para la valoración de la importancia relativa (IIR) de los distintos tipos 
alimenticios de la dieta de N. sallaei mediante la fórmula: 
𝐼𝐼𝑅 = 𝐹 (𝑁 + 𝑊) 
Donde: 
IIR: Índice de importancia relativa que tiene cada grupo trófico en particular. 
F: Porcentaje de frecuencia de aparición. 
N: Porcentaje numérico de individuos por tipo alimenticio. 
W: Porcentaje gravimétrico por tipo alimenticio. 
 
 
12 
 
Morfometría geométrica. Se utilizaron fotografías digitales por cada individuo, tomadas 
con una cámara NIKON modelo D-3200 y la ayuda de un tripie. Éstas fueron 
procesadas con el software Tps Dig2 Versión 2.17 mediante la ubicación de 17 
landmarks anatómicos y 8 semilandmarks, éstos últimos corresponden a puntos 
orientados hacia una estructura. En la figura 2 se muestra la ubicación de los 25 
puntos, los landmarks corresponden a las medidas de longitud cefálica, longitud de la 
boca, altura del pedúnculo caudal, posición de la línea lateral, altura máxima, longitud 
de la base de las aletas dorsal, anal y pectoral, posición de la aleta pélvica, ancho del 
opérculo y diámetro ocular. Los semilandmarks corresponden a las proyecciones del 
diámetro ocular y del final del opérculo orientadas hacia la parte dorsal y ventral, así 
como a la distancia media del largo del pedúnculo caudal. 
 
Figura 2. Localización de los 25 landmarks empleados en el análisis morfométrico 
Análisis estadístico. Los datos fueron analizados usando el software MorphoJ Versión 
1.05f con el cual se realizó un análisis tipo Procrustes para observar la separación de 
los caracteres morfométricos dentro de la población, y un Análisis de Variación 
Canónica (CVA) para observar las diferencias entre las clases de talla y sexo. Además 
se hizo la validación estadística de los resultados mediante un Análisis Discriminante 
Multivariante (ADM). Los landmarks que definen las medidas para el análisis 
morfométrico se muestran en la tabla 1. 
 
 
 
 
21 
1 
2 
3 
4 
5 
6 
7 8 9 
10 
11 
12 13 
14 15 16 17 18 19 
20 
22 
23 
24 
25 
 
13 
 
Tabla 1. Landmarks que definen las distancias morfométricas 
Número de landmark Distancias morfológicas Acrónimos 
1 y 23 Longitud cefálica LC 
1 y 10 Longitud patrón LP 
1 y 20 Longitud de la boca LB 
2 Posición de las narinas PN 
6 y 7 Longitud de la base de la aleta dorsal LBD 
6 y 15 Altura máxima AM 
15 Posición de la aleta pélvica AP 
9 y 11 Altura del pedúnculo caudal APC 
10 Posición de la línea lateral PL 
13 y 14 Longitud de la base de la aleta anal LBA 
17 Posición del preopérculo PP 
21 y 22 Diámetro ocular DO 
23 Posición del opérculo PO 
24 y 25 Longitud de la base de la aleta pectoral LBP 
 
Resultados 
Proporción de sexos e índice gonadosomático 
Se analizaron 135 organismos colectados en tres muestreos con registro de peso entre 
0.09 y 6.31g, de los cuales 75 fueron hembras, 40 machos y 20 indiferenciados. Se 
catalogó como indiferenciados a aquellos organismos que no se pudieron sexar debido 
al incipiente desarrollo gonádico. La proporción sexual macho:hembra observada fue 
1:2. El índice gonadosomático osciló entre 0.22% (en un pez con LP de 62.39 mm y 
peso de 4.39 g) y 11.60% (en un pez con LP de 47.91 mm y peso de 2.24 g). El 
promedio del IGS fue 3.12%. Las hembras presentaron un IGS más alto que los 
machos (Tabla 2). 
Tabla 2. Proporción de sexos e índice gonadosomático de Notropis sallaei. 
Sexo Porcentaje IGS (%) 
Indiferenciados 14.81 4.40 
Machos 29.62 1.27 
Hembras 55.55 3.76 
 
 
14 
 
En la tabla 3 se muestra el porcentaje de organismos por sexo de acuerdo a su estado 
de madurez gonádica según la escala de Vazzoler (1996), observando que hubo un 
mayor porcentaje de hembras en estado de madurez en comparación con el porcentaje 
de machos. Sin embargo, éstos obtuvieron el porcentaje más alto en fase IV o en 
retroceso.Tabla 3. Composición de los estados de madurez gonádica de acuerdo a Vazzoler (1996), donde (I) son 
inmaduros, (II) en maduración, (III) maduros y (IV) en retroceso. 
Estado de madurez/ % Sexo I II III IV 
Indiferenciados 11.85 0 0 2.96 
Machos 0 6.66 9.62 13.33 
Hembras 0 17.77 31.85 5.92 
 
Estructura poblacional: clases de talla 
De acuerdo al análisis Cassie, la población se encuentra agrupada en cuatro clases de 
tallas (01, 02, 03 y 04) que van desde 15.7 mm hasta 71.84 mm siendo la media 
45.96mm. El número de organismos que representan cada clase y tamaño están 
dados en la tabla 4. 
Tabla 4. Rangos de cada clase de talla y número de organismos pertenecientes a cada una. 
Clase de talla No. de individuos Intervalo (mm) 
01 16 15 – 26 
02 5 27 – 38 
03 78 39 – 50 
04 36 51 - 72 
 
La figura 3 muestra el comportamiento de los datos, las tallas 01 y 02 fueron las que 
tuvieron una pendiente menor, lo que significa que su tamaño varía en menor medida. 
Por el contrario, las tallas 03 y 04 mostraron diferencias evidentes definiendo a las 
mayores tallas. 
 
15 
 
 
Figura 3. Gráfica de análisis Cassie donde se indican los valores de clases de talla de Notropis sallaei, cada 
inflexión en la pendiente indica el punto donde comienza la siguiente talla siendo cuatro las encontradas 
(01-04). 
El porcentaje de sexos por clase de talla se aprecia en la tabla 5, donde a mayor 
tamaño se presenta un mayor porcentaje de hembras que además coincide con el 
estado maduro. Las hembras las únicas que se encontraron en las cuatro clases de 
talla y a excepción de la clase 01, tuvieron mayor porcentaje en cada una. 
Tabla 5. Porcentaje de sexos por clase de talla de N. sallaei. 
Clase de talla / % Sexo 
Clase 1 
(15 – 26 mm) 
Clase 2 
(27 – 38 mm) 
Clase 3 
(39 – 50 mm) 
Clase 4 
(51 – 72 mm) 
Indiferenciados 11.85 0 2.22 0.74 
Machos 0 0 22.96 6.66 
Hembras 1.48 3.70 31.11 19.25 
 
 
 
 
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
0 10 20 30 40 50 60 70 80
Fi
 %
 
P
o
rc
e
n
ta
je
 d
e
 o
rg
an
im
so
s 
p
e
rt
e
n
e
ci
e
n
te
s 
a 
ca
d
a 
ta
lla
 
Ci 
Longitud en mm de los organismos de cada talla 
Estructura de la población por análisis Cassie 
01 
 
02 
 
03 
 
04 
 
 
16 
 
Morfometría geométrica 
El análisis de coordenadas Procrustes muestra la variabilidad dentro de la población al 
revelar las diferencias significativas entre cada una de las ubicaciones de los 
landmarks. Estas coordenadas representan los landmarks analizados estadísticamente 
por medio del CVA que dan como resultado los gráficos de Lollipop con cuadrícula de 
transformación, los puntos de cada grupo son convertidos en coordenadas con las 
cuales se elabora el análisis estadístico. En la comparación de los individuos según el 
sexo, el análisis de coordenadas Procrustes arrojó que la variabilidad entre éstos, está 
definida por la LC, la AM, el DO, la altura APC y LB que corresponden a los pares de 
landmarks 1 y 23, 6 y 15, 21 y 22, 9 y 11,1 y 20 respectivamente. El macho, en 
comparación con la hembra, es más romo en la región cefálica, tiene menor LC, 
presenta mayor AM y altura del pedúnculo caudal. La hembra tiene menor altura del 
pedúnculo caudal y DO, presentando a su vez el hocico más redondeado. Por otro 
lado, los indiferenciados tienen el hocico más alargado, menor AM, y mayor DO. Estas 
diferencias morfológicas entre sexos dadas por la relación entre cada landmark, están 
representadas en los esquemas dentro del gráfico de Lollipop de la figura 4. 
 
Figura 4. Análisis de variación canónica: gráfico de Lollipop con cuadrícula de transformación. 
Estructuras morfológicas donde se presentó mayor variación entre sexos de N. sallaei. La silueta azul 
corresponde al macho y la rosa a la hembra, en medio de las distancias se encuentra el indiferenciado. 
Hembra 
Macho 
 
17 
 
De igual manera, el análisis canónico de varianza mostró que existen diferencias en la 
morfometría dentro de la población. En la figura 5 se aprecian las relaciones entre los 
landmarks por sexo, donde las elipses de confianza prueban la existencia de 
diferencias en la forma de los organismos, ya que estas se superponen en un grado 
menor, pudiendo distinguir tres grupos distintos en cuanto a su morfometría 
geométrica. Los cambios entre individuos de un sexo u otro están representados por la 
dispersión de los puntos, donde cada punto es un individuo de la población que posee 
su propia Distancia Procrustes, y cada elipse tiene un centroide; las distancias entre 
centroides se corresponden con la Distancia Mahalanobis propia de la comparación 
entre grupos (elipses). La forma más diferente es la de los indiferenciados, comprobado 
por su elipse cuyo centroide es el más alejado. 
 
Figura 5. Análisis de variación canónica por sexos dentro de la población, donde cada elipse representa 
las diferencias morfométricas significativas. H – hembra, M – macho, I – indiferenciado. 
Para explicar mejor las diferencias encontradas, la tabla 6 muestra los coeficientes de 
variación de cada landmark en dos ejes, los valores más altos corresponden al par de 
landmarks que aportan mayor variabilidad, es decir, mayor diferencia en la 
morfometría geométrica del cuerpo entre sexos. Estos coeficientes están resaltados en 
color rojo y corresponden a la longitud de la boca, posición de la aleta dorsal, altura 
del pedúnculo caudal y diámetro ocular. 
 
 
18 
 
Tabla 6. Coeficientes canónicos de variación de cada landmark por sexo 
Canonical coefficients 
 CV1 CV2 
x1 -160.0523 -36.5939 
y1 -88.8798 -3.1801 
x2 76.8335 -98.8227 
y2 87.5251 57.8342 
x3 130.1210 217.6620 
y3 -200.4023 -268.3585 
x4 -98.2169 64.0623 
y4 262.2794 11.2098 
x5 -18.4033 -61.9787 
y5 -151.3755 40.4574 
x6 -67.4405 21.7330 
y6 155.9738 -58.3954 
x7 -6.6765 48.2141 
y7 -67.2738 72.8608 
x8 -40.3050 -4.5339 
y8 -14.2612 -165.1717 
x9 171.4908 44.9840 
y9 -75.1729 121.0967 
x10 -76.8307 -84.2238 
y10 98.5196 -54.3034 
x11 -93.3958 49.7535 
y11 -61.6233 -4.1742 
x12 52.2530 -4.1752 
y12 199.4658 -9.6064 
x13 36.4767 -52.6333 
y13 -273.0820 197.8837 
x14 0.2674 55.9257 
y14 90.0856 -99.6702 
x15 9.8873 -25.4294 
y15 -23.3835 -4.2515 
x16 11.6544 -0.1125 
y16 97.4740 35.7804 
x17 -24.9835 19.8295 
y17 -104.3879 -44.1390 
x18 166.0435 12.5748 
y18 74.6808 0.3014 
x19 -45.7306 -13.8564 
y19 104.8199 108.2597 
x20 -15.8968 103.4033 
y20 -138.0524 -67.5265 
x21 201.2435 -92.3884 
y21 102.8384 228.0442 
x22 -135.3822 -185.6278 
y22 -41.0396 -71.6530 
x23 -20.8686 90.1867 
y23 -33.3314 1.6334 
x24 -107.4537 4.1308 
y24 96.1137 -107.5862 
x25 55.3652 -72.0837 
y25 -97.5106 82.6546 
 
Las diferencias observadas en el análisis de variación canónica están validadas por el 
Análisis Discriminante Multivariante, donde la Distancia Mahalanobis fue mayor a la 
Distancia Procrustes en todos los grupos (tabla 7), demostrando diferencias 
estadísticamente significativas entre los landmarks de cada uno (p<0.0001). 
 
 
19 
 
Tabla 7. Validación estadística del CVA para sexos, (H-hembras, M-machos, I-indiferenciados), resultados 
del Análisis Discriminante Multivariante. 
 H - I H - M M – I 
Distancia Procrustes 0.029 0.019 0.035 
Distancia Mahalanobis 4.237 3.007 4.990 
Valor de P <0.0001 
 
Para clases de talla, el análisis de coordenadas Procrustes expuso la variabilidad en la 
morfología dentro de la población en sólo tres tallas (01,02 y 03), ya que las diferencias 
entre las clases de talla 03 y 04 no fueron estadísticamente significativas. Los cambios 
en la morfometría geométrica están dados por el DO, la PO, la LC, la PL, la AM y la 
APC que corresponden a los landmarks 21 y 22, 23, 1 y 23, 10, 6 y 15, 9 y 11 
respectivamente. La clase de talla 01 tiene mayor LC y DO pero menor APC y AM. Por 
el contrario, en la talla 03 se observó mayor AM y APC, siendo menor en LC, DO y la 
LB. La clase 04 es muy parecidaen forma a estas dimensiones y la morfometría 
geométrica de la clase 02 está en medio de las medidas de las clases 01 y 03. Estas 
diferencias entre clases de tallas, dadas por la relación entre cada landmark, están 
representadas en los esquemas dentro del gráfico de Lollipop de la figura 6. 
 
Figura 6. Análisis de variación canónica: gráfico de Lollipop con cuadrícula de transformación. Cambios 
morfométricos en las estructuras por clases de talla en N. sallaei. La silueta verde corresponde a la talla 
01 y la amarilla a la talla 03, la clase 02 se encuentra en medio de las líneas del modelo mostrado. 
Clase 01 
Clase 03 
 
20 
 
Asimismo, el CVA mostró las diferencias en la morfometría geométrica de la población 
por unidad de tiempo, esto es durante el desarrollo ontogenético de la especie, y este 
cambio se asume que es estable. En la figura 7 se aprecian las relaciones entre los 
landmarks por clases de talla, donde las tallas pequeñas (01 y 02) son las que 
presentan mayor variabilidad, ya que su elipses de confianza se encuentran más 
alejadas, al punto que no se sobreponen entre ellas. Por el contrario, las elipses de 
confianza de las tallas 03 y 04 se sobreponen casi por completo denotando una 
similitud en su morfometría geométrica. Si bien existen diferencias entre las cuatro 
clases de talla, cuya existencia está validada por las cuatro elipses de confianza, el 
grado en que difieren varía según la dispersión de los puntos, teniendo como 
consecuencia que las Distancias Mahalanobis entre cada una sean muy grandes. Y por 
lo tanto, la existencia de variabilidad morfométrica geométrica durante el crecimiento 
de la especie pueda ser evidenciada. 
 
Figura 7. Análisis de variación canónica de clases de talla dentro de la población, donde cada elipse 
representa las diferencias morfométricas geométricas significativas entre ellas. La elipse roja representa a 
la clase 01, la verde es la clase 02, la azul es la clase 03 y la morada corresponde a la clase 04. 
Para explicar mejor las diferencias encontradas, la tabla 8 muestra los coeficientes de 
variación de cada landmark en dos ejes, los valores más altos son aquellos landmarks 
que aportan mayor variabilidad entre las clases de talla. Estos coeficientes están 
 
21 
 
resaltados en rojo y corresponden a la longitud de la boca, diámetro ocular, ancho del 
pedúnculo caudal y posición del opérculo. 
Tabla 8. Coeficientes canónicos de variación de cada landmark por clases de talla 
Canonical coefficients 
 CV1 CV2 CV3 
x1 96.4640 -6.5762 74.5146 
y1 118.3459 49.8030 -16.4358 
x2 107.8439 -185.5523 154.8261 
y2 -353.8739 126.4917 -100.1217 
x3 -284.7505 248.8738 -367.3613 
y3 350.3808 -655.0106 423.9592 
x4 126.6645 84.6193 -61.5052 
y4 -82.4559 530.0976 -102.8428 
x5 47.9418 9.4742 54.9849 
y5 56.1316 -93.9417 -105.4432 
x6 17.3268 59.5304 13.0341 
y6 -67.6381 -61.6102 120.4511 
x7 9.1123 30.0131 -20.0141 
y7 77.0335 76.4379 -65.3022 
x8 -9.2125 28.0250 -186.1546 
y8 27.5721 -67.1948 87.3730 
x9 -162.1743 68.7930 235.0641 
y9 -95.2237 -60.2209 56.4573 
x10 101.7718 -35.1769 -342.5959 
y10 52.8762 162.5175 -151.2918 
x11 29.3595 -49.3096 98.1239 
y11 70.6452 -85.8113 86.4801 
x12 14.5573 -6.8468 209.7594 
y12 -181.5981 32.8708 -157.9714 
x13 -29.1194 -38.6902 -54.1531 
y13 160.5646 97.8678 61.3590 
x14 12.3941 8.1583 60.5080 
y14 -58.8262 -71.8607 5.7162 
x15 -5.5364 -8.5719 2.3124 
y15 -13.7374 8.1694 -39.1957 
x16 -7.9120 -24.7456 31.5606 
y16 -129.4104 -144.4252 206.4142 
x17 36.5379 40.0130 -65.9794 
y17 102.9618 133.1206 -136.7154 
x18 -84.9518 -93.6955 19.0124 
y18 119.1820 50.7873 103.9915 
x19 114.3538 136.6342 -129.9952 
y19 -309.6092 -83.1953 -176.5833 
x20 -42.5939 -74.6307 140.9928 
y20 186.1669 50.9460 -34.9072 
x21 -344.1968 -8.3572 53.3234 
y21 -70.9418 30.3140 89.0562 
x22 246.4685 -59.3420 212.0563 
y22 20.3388 -48.0434 -180.2479 
x23 -68.0776 -109.7056 -9.1749 
y23 -17.2179 13.0195 -67.0029 
x24 61.3535 -89.2506 -98.3068 
y24 -17.1293 -2.8337 160.2172 
x25 16.3754 76.3170 -24.8327 
y25 55.4627 11.7049 -67.4139 
 
Las diferencias observadas en el CVA están validadas por el Análisis Discriminante 
Multivariante, ya que la Distancia Mahalanobis fue mayor a la Distancia Procrustes en 
todos los grupos (tabla 9), demostrando diferencias estadísticamente significativas 
entre los landmarks de cada uno (p<0.0001), sobre todo entre las tallas 01 y 04. 
 
22 
 
Tabla 9. Validación estadística del CVA para clases de talla, resultados del Análisis Discriminante 
Multivariante de la comparación entre cada clase. 
 01 - 02 01 - 03 01 - 04 02 - 03 02 - 04 03 - 04 
Distancia Procrustes 0.0403 0.0357 0.0362 0.0275 0.0274 0.0075 
Distancia Mahalanobis 6.257 6.429 7.227 4.663 5.152 2.0335 
Valor de P <0.0001 
 
Tipos alimenticios 
El análisis del contenido estomacal reveló que los grupos alimenticios que conforman 
la mayor parte de la dieta de N. sallei son tricópteros, dípteros y ácaros, siendo estos 
los únicos órdenes que fue posible identificar hasta el nivel de familia (Anexo 1), ya sea 
por su tamaño o por la presencia de un exoesqueleto lo suficientemente duro como 
para que el grado de digestión no fuese un obstáculo en su identificación. Cabe 
mencionar que sólo se encontraron estadios larvales en lo que se refiere a los órdenes 
Trichoptera, Diptera y Odonata. 
El componente animal de la dieta de N. sallaei sugiere que es una especie 
zooplanctívora, ya que además de los organismos característicos del zooplancton como 
ostrácodos y copépodos, también consumen larvas de insectos. El índice de diversidad 
de Shannon (Tabla 10) mostró que la dieta de las hembras está constituida por una 
mayor diversidad de presas. 
Tabla 10. Índice de diversidad de Shannon-Weaver de presas consumidas por sexo. S es el total de 
especies, H’ es el índice de Shannon-Weaver y 1-λ es el índice de Simpson. 
 S H’ 1-λ 
Hembras 18 1.0962 0.89541 
Machos 11 0.81433 0.77216 
Indiferenciados 4 0.38983 0.48199 
 
La figura 8 muestra la valoración de la importancia de cada grupo alimenticio 
mediante el Índice de Importancia Relativa por sexo, donde las hembras presentan 
una alimentación de tipo oportunista al consumir el espectro más amplio de 
organismos. La mayor parte son tricópteros que forman el 46% de su dieta, del cual 
 
23 
 
39% corresponde a la familia Polycentropodidae; los dípteros representan el 30% de su 
alimentación, donde 15% corresponde a la familia Psycodidae, 13% a la familia 
Ceratopogonidae y 2% son otros dípteros. Los ácaros aportan un 10% a la dieta con 
cinco especies de la familia Hydrachnidae y 6% de la familia Stygothrombidiidae. Los 
ostrácodos conforman el 8%, los isópodos el 3% y en menor medida se encontraron 
plecópteros, microalgas y gasterópodos. 
En cuanto a los machos, poco más de la mitad de su dieta la integran dípteros (52%) 
de la familia Ceratopogonidae con 51%, seguido por tricópteros (42%) de la familia 
Polycentropodidae, y 3% de ostrácodos. También se encontraron ácaros hydrachnidos 
y stygothrombididos, así como plecópteros, himenópteros, odonatos de la familia 
Micromiidae y copépodos. 
Los organismos indiferenciados consumieron un 92% de larvas de tricópteros 
(Polycentropodidae), 7% de ostrácodos, dípteros y ácaros que representan menos del 
1%. 
 
Fig, 8 Porcentaje de índice de importancia relativa de los tipos alimenticios consumidos entre sexos. 
Trichoptera, Diptera, Acari y Ostracoda fueron los grupos más consumidos tanto por hembras como 
machos e indiferenciados. 
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%
P
o
rc
e
n
ta
je
 d
e
 II
R
 
Tipos alimenticios 
Comparación de grupos alimenticios entre sexos 
Indiferenciados Machos Hembras
 
24 
 
El análisis trófico por clases de talla arrojó un mayor porcentaje de tricópteros 
consumidos en la clase 01 al estar compuesta por 85% de policentropodidos, en menor 
medidaconsumen ostrácodos (10%), ácaros (3.8%) y dípteros (0.4%). 
En contraste, la dieta de la clase 02 está conformada por un 62% de ácaros, de estos 
19% pertenecen a la familia Stygothrombidiidae y 12% a la familia Hydrachnidae. 
Otros grupos encontrados fueron dípteros de la familia Ceratopogonidae (15%), 
microalgas (12%) y ostrácodos (10%). 
La mayor variedad de tipos alimenticios se dio en la clase 3, donde el 61% pertenece al 
orden Trichoptera (Polycentropodidae) y un 25% son dípteros pertenecientes a las 
familias Ceratopogonidae, Peltoperlidae, Sciomyzidae, Dolicopodidae y Psycodidae. Los 
ostrácodos, ácaros, himenópteros, microalgas, odonatos y copépodos aportan el 14% 
restante, del cual 7% son ácaros pertenecientes a tres familias: Stygothrombidiidae, 
Hydrovolzioidae e Hydrachnidae. 
Los dípteros abundaron en la clase 4, al sumar el 35% con familias como Psycodidae, 
Sciomyzidae y Ceratopogonidae, seguido de tricópteros con el 34% (Polycentropodidae), 
ácaros (16%) de la familia Hydrachnidae y Stygothrombidiidae, 10% corresponde a 
isópodos de la familia Oniscidae y el resto de la dieta estaba conformada por 
plecópteros, gasterópodos y ostrácodos (figura 9). 
 
Fig. 9 Comparación del IIR de los tipos alimenticios que conforman la dieta de cada clase de talla. 
0%
20%
40%
60%
80%
100%
P
o
rc
e
n
ta
je
 d
e
 II
R
 
Tipos alimenticios 
Comparación de grupos alimenticios entre clases de talla 
Clase 1 Clase 2 Clase 3 Clase 4
 
25 
 
El análisis trófico por sexos y clases de talla revela que la especie es zooplanctívora y 
oportunista, al incluir organismos terrestres y voladores que no son característicos del 
zooplancton como himenópteros, oníscidos y gasterópodos. De tal manera, que entre 
clases de talla, la mayor diversidad de presas fue consumida por la clase 03, al obtener 
un valor de 0.93 de acuerdo al Índice de Shannon-Weaver, y la dieta de la clase 01 es 
la que consume una menor diversidad de presas, como se aprecia en la tabla 11. 
Tabla 11. Índice de diversidad de Shannon-Weaver de presas consumidas por cada clase de talla, donde S 
es el total de especies, H’ es el índice de Shannon-Weaver y 1-λ es el índice de Simpson. 
 S H’ 1-λ 
Clase 01 5 0.49796 0.58678 
Clase 02 5 0.69897 0.8 
Clase 03 19 0.93313 0.812 
Clase 04 14 1.0484 0.89333 
Discusión 
Los ciprínidos son un grupo diverso y cosmopolita que está considerado como el orden 
de peces dulceacuícolas con el mayor número de representantes, tanto de familias 
como de géneros. A pesar de esto, la información disponible sobre su preferencia de 
meso y microhábitat es escasa: además, no se cuenta con estudios sobre varios 
aspectos de su biología, y mucho menos sobre su variabilidad morfométrica geométrica 
durante su crecimiento (Bravi et al., 2013). En particular, la literatura no menciona 
información sobre la biología de N. sallaei, por lo que resulta difícil comparar los 
resultados obtenidos con datos de la especie. Sin embargo, sí existen estudios sobre su 
filogenia y ecología como los realizados por Gutiérrez-Yurrita et al. (2013), Bravi et al. 
(2013) y Soto-Galera et al. (1999), además del estudio de Chernoff y Miller (1981) sobre 
su morfología. 
Análisis ecológico 
Proporción de sexos e índice gonadosomático 
Debido a que los organismos fueron colectados en la misma época de dos años 
diferentes, se tomó como un todo al muestreo completo, sin hacer diferenciaciones. El 
porcentaje de hembras colectadas correspondió a poco más de la mitad de los 
 
26 
 
organismos analizados y éstas mostraron un IGS alto, por lo que se puede inferir que a 
principios de año es cuando ocurre la reproducción de esta especie. 
Aunado a esto, el porcentaje de hembras maduras también resultó ser el más alto al 
presentar los sacos ováricos ocupando casi totalmente la cavidad celómica y al poderse 
apreciar ovocitos vitelogénicos (Vazzoler, 1996). En el caso de los machos, las gónadas 
de los organismos en fase 3 presentaban una coloración blanquecina; para los que 
estaban en fase 4 o en retroceso (que fueron lo que tuvieron un mayor porcentaje), sus 
gónadas tenían un aspecto flácido y ocupaban menos de 1/3 de la cavidad abdominal. 
Lo anterior apoya la hipótesis de que la especie se encontraba en reproducción, ya que 
probablemente, a la par que los machos expulsaron sus gametos, las hembras 
presentaron una inflamación abdominal característica de la maduración gonádica. 
Por otro lado, debido a que la especie no presentó ninguna estructura que indique 
fecundación interna, se puede inferir que las hembras comienzan a madurar antes que 
los machos y a eso se debe el porcentaje alto de madurez e IGS. Cuando el desarrollo 
gonádico de ambos sexos coincide, ocurre la fecundación externa. 
Estructura poblacional por clases de talla 
Se encontró que durante el desarrollo ontogenético de la especie, la población está 
estructurada en cuatro clases de talla. La estructura poblacional se obtuvo mediante el 
método de Cassie, que se basa en el hecho de que una distribución normal se convierte 
en lineal cuando se representa gráficamente en papel de probabilidad (Sparre y 
Venema, 1997). Se utilizó este método por ser el adecuado para el tamaño de la 
muestra. 
Durante el crecimiento de una especie, los organismos pasan por diferentes etapas o 
estadios larvales y juveniles hasta convertirse en adultos. Las clases 01 y 02 pueden 
ser consideradas como juveniles, mientras que las clases 03 y 04 corresponderían al 
tamaño del adulto. Esto último está basado en su desarrollo gonádico, las tallas más 
grandes corresponden a organismos maduros, tanto para hembras como para machos. 
En particular, la clase de talla 03 presentó un mayor número de representantes en 
ambos sexos lo que es normal durante el crecimiento de cualquier especie: el 
desarrollo gonádico es proporcional al tamaño del cuerpo. 
 
27 
 
Se sabe que la mayoría de los cambios corporales ocurren en las primeras fases de la 
ontogenia de un organismo (en los estadios larvales y juveniles), ya que su cuerpo está 
en desarrollo (Copp y Kovác, 1996). Además, el crecimiento de un individuo y su 
supervivencia dependen de los componentes del hábitat (Sánchez et al., 2000), lo que 
puede traer consecuencias ecomorfológicas funcionales para la locomoción, agudeza 
visual, manejo de la presa y uso del microhábitat (Motta et al., 1995; Costa y 
Cataudella, 2007). 
Hasta cierto punto, la variabilidad morfológica puede ser explicada a través del tipo de 
alimentación y de la disponibilidad de presas. Sin embargo, existen otros factores que 
afectan la velocidad a la cual el tamaño y la forma cambian durante la vida de un 
organismo. Principalmente el aislamiento geográfico es un rasgo del ambiente que 
influencia las características de la historia de vida de un organismo (Alberch et al., 
1979; Swain et al., 2005). Tal es el caso de N. sallaei que al ser exclusiva de la 
subcuenca Río Extroráz, la variación intraespecífica puede ser explicada por la 
capacidad de movilidad de la especie y el grado de aislamiento (Bravi et al., 2013). 
Aunque también existen otras causas como la calidad del agua y los parámetros 
fisicoquímicos del hábitat. 
Análisis de la morfometría geométrica 
Varios estudios sobre morfometría geométrica, entre ellos el de Ward-Campbell y 
Beamish (2005), han demostrado que en peces óseos, las estructuras que más varían 
entre individuos son el pedúnculo caudal, la aleta dorsal, el diámetro ocular y la altura 
máxima. Los resultados obtenidos son consistentes con lo anterior, las diferencias 
entre sexos se localizan principalmente en la región cefálica, AM y APC. 
Gandolfi et al. (1991) mencionan que cuando los organismos se encuentran en periodo 
reproductivo, las variaciones morfológicas se pueden deber a la madurez gonádica, ya 
que ocurre una hinchazón abdominal por el crecimiento de las gónadas durante la 
gametogénesis. Esto nopermitiría la comparación de la AM entre grupos, ya que la 
forma corporal se vería alterada por el agrandamiento y la deformación del abdomen. 
Pero, ya que los landmarks que aportan mayor variación en la AM se localizan en la 
parte dorsal, los resultados obtenidos no son influenciados por el desarrollo gonádico 
 
28 
 
de la población, a pesar de que el análisis está conformado por 31.85% de hembras 
maduras. 
El ADM mostró que existe diferencia en la morfometría geométrica entre machos y 
hembras, lo que significa que existe dimorfismo sexual en la especie. Y estas diferentes 
son mayores que las encontradas en los organismos indiferenciados (clase de talla 01). 
Entre clases de talla hubo mayor variación en la región cefálica y en menor medida en 
la parte media del cuerpo. La diferencia que más sobresale es el diámetro ocular, el 
cual se ha encontrado que es común que varíe durante el desarrollo ontogenético de 
los peces, siendo un patrón general los ojos pequeños en individuos grandes (Aleyev, 
1976), lo que explica que el área ocular sea mayor en la clase de talla 01. Los cambios 
en la morfología externa durante el desarrollo temprano son muy marcados, lo que 
dificulta la ubicación apropiada de los landmarks a utilizar (Copp y Kovác, 1996). A 
pesar de esta dificultad, fue posible reconocer las etapas juveniles y adultas. Los 
juveniles son catalogados como sub-adultos y son aquellos organismos cuyo desarrollo 
gonádico no se ha completado y que se acercan al tamaño de saturación, que es el 
tamaño en el cual la forma permanece constante (Alberch et al., 1979). Tal es el caso 
de las tallas 03 y 04, cuyas diferencias morfológicas son mínimas, es decir, la 
diferencia en el cambio de forma de la talla 03 a 04 no es significativa, al conservar 
una forma constante hasta que alcanza su tamaño máximo, que es cuando completa 
su desarrollo ontogenético. 
Los organismos en desarrollo, pueden contribuir a nivelar las diferencias entre tallas, 
de hecho, descartando a los organismos de tamaño pequeño (talla 01), el análisis 
presenta señales de alometría. Con base en el comportamiento de los datos (Figura 3), 
se puede decir que N. sallaei presenta un crecimiento de tipo alométrico, lo que 
significa que su crecimiento sigue un patrón de co-variación entre dos o muchas 
medidas corporales (Klingenber, 1998); en este caso entre los 25 puntos que 
configuran las formas características de cada clase de talla. 
Las nuevas técnicas de la morfometría geométrica, basadas en landmarks, son más 
efectivas para obtener información sobre la morfología de un organismo, debido a que 
no plantean ninguna restricción en la dirección y localización de los cambios 
morfológicos. De igual manera, los análisis estadísticos multivariados son una 
 
29 
 
herramienta poderosa para probar y visualizar gráficamente las diferencias 
morfológicas (Loy et al., 1993; Rohlf et al., 1996). 
El desarrollo de tipo alométrico de la especie fue revelado gracias al análisis estadístico 
empleado (análisis de coordenadas Procrustes y CVA), debido a que evidencia las 
diferencias que otros análisis no detectan (Copp y Kovác, 1996). Si bien no son los 
únicos métodos con los cuales se puede analizar el tipo de desarrollo, éstos fueron los 
adecuados para el tamaño de la muestra y el número de grupos utilizados. El análisis 
Procrustes es una serie de variables que representan la forma obtenida a partir de un 
análisis morfométrico geométrico de landmarks. Elimina estadísticamente todas las 
variaciones que no estén relacionadas con la forma y que puedan ser atribuidas a 
diferencias en la ubicación, orientación o rotación y escala de los especímenes (Sheets, 
2003). Asimismo, para cuantificar las diferencias morfológicas intraespecíficas, se 
realizó un CVA con el cual fue posible distinguir diferencias morfológicas entre 
múltiples grupos de organismos, por sexo y clases de talla (Bravi et al., 2013). Las 
Distancias Mahalanobis, utilizadas en el ADM, hicieron posible visualizar las 
similitudes morfológicas; como parte de éste, la prueba de permutación indicó la 
ocurrencia de alometrías ontogénicamente significantes de cada grupo (Turan, 2000; 
Swain et al., 2005; Antonucci et al., 2012). 
Este tipo de crecimiento puede ser analizado desde el punto de vista ontogénico o 
evolutivo; y bajo este concepto, la morfometría geométrica puede ser fácilmente 
utilizada para visualizar los cambios morfológicos durante la ontogenia (Loy et al., 
1996; Frost et al., 2003; Russo et al., 2007; Rodríguez-Mendoza et al., 2011). Esta 
herramienta resulta efectiva para observar la variación morfológica durante el 
crecimiento a través del análisis de coordenadas Cartesianas de landmarks 
anatómicos, que son puntos geométricos discretos y homólogos en el espacio, que se 
caracterizan por su X-Y coordenadas, y que son identificados sin ambigüedad como el 
mismo punto en todos los organismos analizados (Zelditch et al., 2004). 
La expresión de trayectorias alométricas, como lo es el cambio de forma entre 
organismos, puede estar asociada a cambios específicos de cada talla (edad o estadio) 
en el nicho, optimizando algunas características como la eficiencia de depredación y el 
movimiento (Bravi et al., 2013). De esta manera, los cambios en la forma encontrados 
pueden tener una interpretación funcional al estar relacionados con las diferencias en 
 
30 
 
el hábitat y la ecología alimentaria de cada grupo. La relación entre la morfología y la 
ecología en peces se conoce desde hace mucho tiempo, pero pocos estudios han 
aplicado métodos morfométricos multivariados para investigar los patrones 
ecomorfológicos en las comunidades multiespecíficas (Douglas y Mattheus, 1992). El 
análisis geométrico de los landmarks toma en cuenta la configuración de los datos de 
la muestra y por lo tanto pueden describir y localizar diferencias en la forma de los 
organismos de manera más eficiente que un análisis multivariado tradicional de 
medidas de distancias (Bookstein, 1991). 
Lyon y Mercado-Silva (2005), así como Domínguez-Domínguez et al. (2007), mencionan 
que varios estudios sobre morfología han demostrado que los caracteres morfológicos 
de ciprínidos pueden no diferir significativamente entre especies estrechamente 
relacionadas, y esto parece ser una característica particular del género Notropis. Lo 
cual puede explicar que las diferencias por clase de talla no son tan marcadas como lo 
son por sexo. Sin embargo, en general, los cambios durante el desarrollo ontogenético 
de la especie se atribuyen a que la plasticidad fenotípica depende de las condiciones 
del hábitat y a que la alometría puede afectar caracteres morfométricos (Hood y Heins, 
2000; Trapani et al, 2005). De esta manera, es posible explicar las variaciones 
encontradas en tanto por sexo como por clases de talla, aunque sean de distinta 
magnitud. 
Análisis trófico 
El estudio de la morfometría geométrica permite abordar claves biológicas del mosaico 
de formas, como su transformación o variación y la resultante de su interacción, que 
es la co-variación con el medio físico. De tal manera, que si existe una fuerte relación 
entre la morfología y la ecología es posible predecir que la explotación de los recursos 
naturales se basa en la forma del cuerpo El análisis de la morfometría geométrica, por 
sexo y clases de talla, reveló una variedad de cambios en la forma corporal, que 
pueden ser explicados en términos de alimentación debido a que, comúnmente, las 
adaptaciones morfológicas de los organismos se asocian a las características del nicho 
(Oliveira et al., 2010). 
En peces, se sabe que la expresión del crecimiento alométrico entre especies puede 
estar asociada a cambios específicos de la edad en el nicho ecológico, que parecen 
 
31 
 
optimizar algunos atributos como la eficiencia para encontrar alimento y su 
desplazamiento (Werner y Gilliam, 1984). 
Secree que el diseño funcional de un organismo está relacionado con su ecología, y 
por lo tanto, las especializaciones en diferentes dietas están típicamente asociadas a 
distintos diseños morfológicos (Hellig et al., 2010). 
La forma de N. sallaei es fusiforme, ésta se caracteriza por poseer un torso que alcanza 
la altura máxima en la región anterior del cuerpo, lo que ayuda a eliminar la oscilación 
lateral durante la propulsión, posee un pedúnculo caudal pequeño que reduce la 
turbulencia provocada por el movimiento de la región anterior, y una aleta dorsal alta 
que hace más eficiente la propulsión y mantener la velocidad a costos energéticos 
bajos. En conjunto, esto reduce las resistencias al movimiento en un ambiente 
acuático. Normalmente, las especies que presentan esta forma tienen una 
alimentación de tipo generalista (Gosline, 1971; Webb, 1984), y en particular, los 
ciprínidos presentan un comportamiento de alimentación generalista y oportunista 
(Gandolfi et al., 1991), donde las larvas de macro-invertebrados representan el 
componente animal más importante de su dieta. Contrario a lo anterior, se encontró 
que N. sallaei presenta una alimentación que se inclina a ser oportunista y no 
generalista, al presentar señales de zooplanctívora, ya que como cualquier ciprínido, 
busca comida no sólo en la superficie de los cuerpos de agua sino también en toda la 
columna de agua (Balestrieri et al., 2006). Precisamente, su dieta está conformada por 
11 Órdenes que abarcan microalgas, insectos y ácaros; éstos dos últimos representan 
el 98% de la dieta, donde la clase Acari aporta 16.66% y la clase Insecta 83.33%. 
Además de consumir organismos característicos del zooplancton como ostrácodos y 
copépodos, consume estadios larvales de insectos. 
Oliveira et al. (2010), mencionan que los organismos insectívoros se caracterizan por 
su gran capacidad de maniobrabilidad y por su eficiencia en la captura de presas 
grandes y activas, al presentar aletas anales más desarrolladas y un tamaño tanto 
corporal como de la boca proporcional al tamaño de la presa. Lo anterior concuerda 
con los resultados encontrados, la longitud de la base de la aleta anal, representada 
por los landmarks 13 y 14 (tabla 6), contribuye a la mayor variabilidad morfológica al 
tener el coeficiente canónico más alto de -273.08. Igualmente, las tallas más grandes 
 
32 
 
(de 39 a 72 mm) que justamente coinciden con los machos y hembras en reproducción, 
son las que consumen las presas de mayor tamaño. 
Varios estudios han revelado una fuerte relación entre la morfología y la dieta, ya sea 
en términos de longitud del tracto digestivo y tipo de alimentación o tamaño de la 
cabeza y boca con el tamaño de la presa (Gatz Jr., 1979; Wikramanayake, 1990; 
Delariva y Agostinho, 2001; Ward-Campbell et al., 2005; Cochran-Biederman y 
Winemiller, 2010). En este estudio, se optó por explicar la variación morfológica 
geométrica de la especie en términos de alimentación, relacionando el tamaño corporal 
con el de la presa. 
Sobre lo anterior, se ha dicho que las habilidades para la utilización de recursos y el 
riesgo de depredación se asocian al tamaño del cuerpo, y que muchas especies 
experimentan cambios ontogenéticos en el uso del hábitat y/o en la elección de 
alimento (Werner y Gilliam, 1984). Los cambios morfológicos tienen repercusiones en 
la vida del organismo, debido a que la morfología juega un papel esencial para 
determinar el tipo de presa consumida. Además, las variaciones morfométricas pueden 
llevar a cambios en la habilidad para alimentarse y subsecuentemente a una 
explotación diferencial de los recursos alimenticios (Karpouzi y Stergiou, 2003). 
De este modo, entre peces los cambios ontogenéticos en el uso de recursos son casi 
universales y los cambios en el tamaño, relacionados a la elección de alimento han 
sido documentados en numerosas especies, típicamente con correlaciones positivas 
entre el tamaño de la presa y del cuerpo (Griffiths, 1975; Ross, 1978; Grossman, 1980; 
Svanbäck y Eklöv, 2002; Graham et al., 2007). Es decir, que los organismos 
indiferenciados que corresponden a la talla 01 y los juveniles que serían la talla 02, 
consumen presas de tamaño pequeño (entre 0.3 mm y 10 mm) como microalgas, 
ostrácodos, ácaros, larvas de dípteros (Ceratopogonidae) y de tricópteros. En cambio, 
los organismos adultos que serían las tallas 03 y 04 consumen las presas más grandes 
(con un tamaño entre 4 mm y 30 mm) como gasterópodos, isópodos, larvas de díptero 
(Psycodidae) y de odonatos. Sin embargo, para conocer más ampliamente a la especie, 
se sugiere que se incluyan otras localidades con las cuales se puedan contrastar los 
datos obtenidos en este estudio, y que se realice un estudio sobre disponibilidad de 
presas en el cuerpo de agua para determinar si la especie tiene alguna preferencia por 
ciertos tipos alimenticios. 
 
33 
 
En peces, los caracteres morfológicos importantes en la alimentación son aquellos 
directamente asociados con la captura y el consumo de la presa, por ejemplo las 
dimensiones de la boca que determinan el tamaño de la presa, el espesor del cuerpo, el 
ancho del pedúnculo caudal y la forma y tamaño de la aleta caudal (Ward-Campbell y 
Beamish, 2005). Cabe mencionar que todos estos caracteres aportaron gran 
variabilidad morfométrica geométrica a la especie. Particularmente entre sexos, los 
coeficientes canónicos más altos corresponden al DO, el APC, la LB y AM. Para clases 
de talla, los coeficientes canónicos más altos corresponden al DO, APC y LB. 
La longitud de la boca resultó ser un carácter morfológico variable común entre sexos 
y clases de talla. De acuerdo con Ward-Campbell y Beamish (2005) la tendencia 
general en los peces es que el tamaño de apertura de la boca aumente con la longitud 
total lo que permite el consumo de presas cada vez más grandes durante el 
crecimiento. 
A pesar de que Notropis está considerado como un depredador bajo, existen algunas 
diferencias en la forma de conseguir alimento que hacen que las proporciones de los 
tipos de presa en la dieta varíen, particularmente de acuerdo al tamaño del pez 
(Gandolfi et al., 1991). Lo que puede facilitar el surgimiento de diferencias morfológicas 
en el curso del tiempo, evitando así, interacciones competitivas (Cunha et al., 2009) 
entre clases de talla. Motivo por el cual, fue posible encontrar a las cuatro clases 
coexistiendo y compartiendo los recursos. 
Los cambios en la dieta de poblaciones estructuradas por tamaño se asocian con 
cambios morfológicos o etológicos durante la ontogenia, que permiten a los miembros 
de una especie compartir el hábitat al dividir eficazmente a los individuos en gremios 
alimenticios, basados en su tamaño (Wilson, 1975; Lind y Welsh, 1994; Sainte-Mary y 
Chabot, 2002). Esto actúa como una estrategia para reducir la competencia 
intraespecífica, lo que explica que las cuatro clases de talla compartan el nicho 
logrando coexistir en tiempo y espacio. Diferentes clases de talla de la misma especie 
pueden actuar como diferentes especies ecológicas, a través de diferencias en el uso de 
los recursos (Ward-Campbell y Beamish, 2005). Las diferencias en el uso de los 
recursos durante la ontogenia son más evidentes cuando existen grupos por edad o 
tamaño que ocupan diferentes hábitats (Polis, 1984). Sin embargo, también pueden 
 
34 
 
haber diferencias cuando varias clases de talla viven en el mismo hábitat (Keast, 1977; 
Olson, 1996; García-Berthou, 2002). 
Se ha abordado de manera general, diferentes explicaciones de la relación entre la 
forma del cuerpo y la alimentación de los peces continentales, por ejemplo Gozlan et al 
(1999) plantean que la división de recursos en gremios tróficos por talla, pueden llevar 
a la especie a diversificar su habilidad natatoria para capturar su alimento y escapar 
de depredadores, Gatz Jr. (1979) relaciona a las variables morfológicascon el 
comportamiento de depredación, en especial dice que la orientación de la boca y la 
posición de los ojos están asociadas a la posición preferida de los peces en cuanto a su 
alimento, o sea, al tipo de depredador que es. De hecho, en peces dulceacuícolas se ha 
visto que existe un alto grado de oportunismo (Hugueny y Pouilly, 1999). En las 
figuras 8 y 9 se observa la diferencia en el espectro de presas que cada sexo y talla 
consumió, lo que evidencia la alimentación de tipo oportunista. Las hembras 
consumieron una mayor variedad de presas con ocho de los 11 Órdenes encontrados, 
de los cuales tres son las presas de mayor tamaño (gasterópodos, isópodos y 
psycodidos) y que ni machos ni indiferenciados consumieron. El mayor porcentaje de 
estas presas son de origen terrestres, caen de ese hábitat al cauce del rio y son 
consumidas. Sin embargo, no se puede decir que hubo una preferencia de tipos de 
presa por sexo o clase de talla ya que no se realizó la evaluación de los recursos 
disponibles en el área. 
El tipo de alimentación característica de cada grupo es consistente con la estrategia 
óptima de alimentación, donde el pez selecciona a su presa basado en el tamaño y el 
valor máximo de energía que obtiene (Werner y Gilliam, 1984; Wainwright y Richard, 
1995; Lima-Junior y Goitein, 2003). Para conseguirlo, las dimensiones de la boca son 
importantes, porque limitan la inmersión de la presa (Webb, 1998). Los organismos de 
mayor tamaño (hembras y tallas 03 y 04) que tienen mayor LC, también tienen una 
boca más grande, por consiguiente una apertura mayor que les permite ingerir presas 
grandes. Aunado a esto, el hecho de que las hembras hayan estado en fase 3 de 
madurez gonádica, indica que al estar preparándose para la reproducción, el 
requerimiento de energía es mayor y por tanto el consumo de alimento para cubrir las 
necesidades reproductivas. 
 
35 
 
Como ya se ha mencionado, los cambios encontrados pueden deberse a una respuesta 
plástica a la disponibilidad de presas, desencadenada por los determinantes del 
ambiente. La mayoría de los estudios que tratan sobre especies generalistas ribereñas 
o lacustres, experimentan bajos niveles de competencia y menor necesitad para 
especializarse en nichos ecológicos estrechos. Por lo consiguiente, parece más probable 
que, en la naturaleza, la especialización morfológica en ciertos tipos tróficos siga rutas 
ontogenéticas fijas (Hellig et al., 2010). 
Conclusiones 
 Existe variabilidad morfométrica significativa dentro de la población en términos 
de diferencias en la alimentación tanto entre sexos como entre clases de talla. 
 La proporción de sexos en la población es 2:1 (♀:♂). La especie presenta 
dimorfismo sexual que está dado en términos de el diámetro ocular, el ancho del 
pedúnculo caudal, la longitud de la boca, la altura máxima y la longitud de la 
base de la aleta dorsal. 
 La población está estructurada en cuatro clases de talla que van de 15 a 72mm. 
 N. sallaei es una especie zooplanctívora y oportunista, que está eficazmente 
dividida en unidades tróficas delimitadas por los cambios ontogenéticos de la 
morfometría geométrica de la boca, diámetro ocular y ancho del pedúnculo 
caudal. 
 Los patrones ambientales del uso de recursos no son sólo resultado de eventos 
históricos, sino de procesos biológicos y ecológicos. El tipo alimentación de la 
especie es zooplanctívora e incluye 11 Órdenes de los cuales los dípteros son los 
mejor representados. Además de insectos, consume ácaros y microalgas, 
aunque en menor proporción (18%). Existe una relación positiva entre el 
tamaño de organismo y de la presa. Las hembras y machos de las tallas 02 y 03 
consumen las presas más grandes: gasterópodos, isópodos, larvas de odonato y 
de díptero psycodidas. Mientras que los organismos indiferenciados y las tallas 
pequeñas (01 y 02) prefieren presas de menor tamaño como ostrácodos, ácaros, 
larvas de díptero ceratopogonidas y de tricóptero. 
 
 
 
36 
 
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