Monogamia-serial-y-fidelidad-en-el-bobo-de-patas-azules

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
DOCTORADO EN CIENCIAS BIOMÉDICAS 
INSTITUTO DE ECOLOGÍA 
MONOGAMIA SERIAL Y FIDELIDAD EN EL 
BOBO DE PATAS AZULES 
TESIS 
QUE PARA OPTAR POR EL GRADO DE: 
DOCTOR EN CIENCIAS 
PRESENTA: 
OSCAR GUILLERMO SÁNCHEZ MACOUZET 
TUTOR: 
DR. HUGH DRUMMOND DUREY 
INSTITUTO DE ECOLOGÍA 
COMITÉ TUTOR: 
DR. CARLOS RAFAEL CORDERO MACEDO 
INSTITUTO DE ECOLOGÍA 
DRA. MARGARITA MARTÍNEZ GÓMEZ 
INSTITUTO DE INVESTIGACIONES BIOMÉDICAS / UATX 
CIUDAD UNIVERSITARIA, CD. MX. 
2017 
 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
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El trabajo de investigación que presento en esta tesis fue desarrollado en el Laboratorio de 
Conducta Animal del Instituto de Ecología de la UNAM, bajo la dirección del Dr. Hugh 
Drummond y con el apoyo financiero de la Universidad (PAPIIT 1991-93, IN211491, IN-
200702-3, IN206610-3, IN205313), el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (1986-88, 
4722-N9407, C01-47599, D112-903581, PCCNCNA-031528, 31973-H, 34500V, 104313) y la 
National Geographic Society. 
 
La realización del trabajo de campo en la Isla Isabel no hubiera sido posible sin el apoyo 
logístico brindado por la M.C. Cristina Rodríguez, la Secretaría de Marina-Armada de México, 
el personal del Parque Nacional Isla Isabel y la siempre generosa comunidad de pescadores de 
San Blas y Boca de Camichín — a todos y cada uno de ellos, mi más sincero agradecimiento. 
 
 
Monogamia Serial y Fidelidad en el Bobo de Patas Azules 
2017, O Sánchez Macouzet 
108p. 
 
English Title: Serial Monogamy and Mate Fidelity in the Blue-Footed Booby 
PDFs available at: oscarsanmac.github.io 
iii 
 
 
 
 
 
Comité tutor: Dr. Carlos Rafael Cordero Macedo 
 Instituto de Ecología, UNAM 
 
 Dra. Margarita Martínez Gómez 
 Instituto de Investigaciones Biomédicas, UNAM 
 Centro Tlaxcala de Biología de la Conducta, UATX 
 
 Dr. Hugh Drummond Durey (tutor) 
 Instituto de Ecología, UNAM 
 
 
 
 
 Jurado de grado: Dra. María del Coro Arizmendi Arriaga 
 FES Iztacala, UNAM 
 
 Dr. Raúl Cueva del Castillo Mendoza 
 FES Iztacala, UNAM 
 
 Dr. Rolando Díaz Loving 
 Facultad de Psicología, UNAM 
 
 Dr. Juan Francisco Ornelas Rodríguez 
 INECOL Xalapa 
 
 Dr. Hugh Drummond Durey (tutor) 
 Instituto de Ecología, UNAM 
 
iv 
Índice 
 
Prefacio v 
Resumen 1 
Abstract 2 
Parte I – Introducción general 
Capítulo 1 Introducción 4 
Capítulo 2 Pair fidelity and serial monogamy in the Blue-footed 
Booby (Sula nebouxii) 
23 
Parte II – Beneficios de la fidelidad social 
Capítulo 3 Better stay together: pair bond duration increases 
individual fitness independent of age-related variation 
34 
Capítulo 4 Coordination and cooperation in shared parental care 
increase with pair bond duration 
55 
Parte III – El costo de la familiaridad 
Capítulo 5 An unsuspected cost of mate familiarity: increased loss 
of paternity 
79 
Parte IV – Discusión general 
Capítulo 6 Síntesis y conclusiones 91 
Apéndice A 102 
Apéndice B 106 
 
v 
Prefacio 
Los humanos hemos estado interesados en la monogamia y las relaciones de pareja de los 
animales desde el comienzo mismo de nuestra historia. Durante siglos, docenas de 
naturalistas detallaron maravillados las ‘virtudes maritales’ observadas en algunas aves y 
mamíferos, llegando incluso a describir sus relaciones de pareja como una auténtica 
forma de ‘matrimonio animal’†. No obstante, el desarrollo y uso de técnicas moleculares 
para la asignación de paternidad hacia mediados de los 1980s reveló que en la mayoría de 
las especies monógamas tanto los machos como las hembras incurren con frecuencia en 
engaños y en una variedad de conductas extra-pareja. Este cambio de paradigma 
aparentemente simple no solamente revolucionó el entendimiento que se tenía acerca de 
los sistemas de apareamiento animales, sino que también evidenció la necesidad de hacer 
clara y explicita la distinción entre los conceptos de monogamia social y monogamia sexual 
y/o genética. 
 La monogamia social se refiere esencialmente al sistema de apareamiento espacio-
temporal en el que un macho y una hembra crían exclusivamente con una pareja a la vez, 
sin que esto haga referencia alguna a la fidelidad sexual entre los individuos (monogamia 
sexual) o al monopolio de un solo macho sobre la paternidad obtenida (monogamia 
genética). En este contexto, el componente temporal es de primera importancia debido a 
que, contrario a lo que se pensó por mucho tiempo, los lazos de pareja entre dos 
individuos tampoco suelen durar para toda la vida; de hecho, son solo unos cuantos los 
organismos que establecen lazos de pareja permanentes a lo largo de toda su vida en la 
naturaleza. En cambio, lo que parece caracterizar a la mayoría de las especies socialmente 
monógamas es una enorme variación en la estabilidad y la duración de sus lazos de pareja 
(fidelidad social). 
 En esta tesis ofrezco algunas pistas acerca de las raíces conductuales y evolutivas 
del componente social de la monogamia, investigando en un modelo no humano algunas 
de las variables conductuales involucradas en el mantenimiento de los lazos de pareja de 
largo plazo en la naturaleza. 
 
†
 Este tipo de paralelos abundan en la historia natural desde los tiempos de Aristóteles y la Roma antigua, probablemente 
debido a que el fenómeno animal parecía reflejar las virtudes sociales y el ideal de vida vigentes en su tiempo. Para 
muestra, basta leer la adornada prosa con la que Georges Louis Leclerc de Buffon detalló las virtudes sociales de la paloma 
en su Histoire Naturelle de 1771: “Son encanto de la sociedad, apegadas a sus compañeros y siempre fieles a su pareja […] 
Una flama eterna, de ardor duradero […] Su tiempo entero dedicado al amor y a su progenie […] y las tareas compartidas 
mutuamente […] Si el hombre tan solo pudiera emularles, ¡qué grandes modelos a imitar!” 
1 
 
Resumen 
El estudio de los distintos sistemas de apareamiento ha sido tema central en la biología 
evolutiva durante los últimos 50 años — especialmente a la luz del conflicto y la 
promiscuidad entre los sexos. No obstante, el origen y evolución de la monogamia social 
y las relaciones de pareja en humanos y en otros animales continúa intrigando a biólogos 
evolutivos y al público general. Aunque inusual entre los mamíferos, la monogamia ha 
evolucionado en múltiples taxa y es el sistema de apareamiento más común entre las 
aves; donde más del 90% de las especies crían con un solo individuo a la vez. Psicólogos y 
ornitólogos han sugerido por décadas que permanecer con la misma pareja podría brindar 
ventajas de familiaridad y coordinación reproductiva, pero hasta ahora los mecanismos 
formales rara vez habían sido explorados. En esta tesis investigué la relación entre la 
duración del lazo de pareja y el desempeño reproductivo del bobo de patas azules Sula 
nebouxii, un ave marina de vida larga que forma lazos de pareja de hasta 13 años. 
Combinando un extraordinario juego de datos históricos con observaciones detalladas en 
campo, investigué si permanecer con la misma pareja (i) brinda ventajas de experiencia y 
familiaridad permitiendouna anidación más temprana y un mayor éxito reproductivo; (ii) 
mejora la coordinación y la cooperación en el cuidado parental entre el macho y la 
hembra; y (iii), afecta el riesgo de ser engañado por la pareja social. Los resultados 
muestran múltiples beneficios de la fidelidad social, aunque el juego de intereses entre 
los individuos reveló también costos que hasta ahora no sospechábamos. Los bobos, 
como los humanos, tienen tasas de divorcio relativamente altas y ofrecen un excelente 
modelo para entender el papel que juegan las relaciones de largo plazo en un contexto 
completo de historia de vida. 
2 
 
Abstract 
The study of animal mating systems has been central to evolutionary biology over the past 
50 years — particularly in the light of sexual conflict theory and the promiscuity observed 
between the sexes. Nevertheless, the origins and evolution of social monogamy in 
humans and other animals continue to puzzle biologists and the general public to this 
day. Unusual for mammals, monogamy has evolved multiple times across a variety of taxa 
and is the prevailing mating system among birds, where more than 90% of species breed 
with a single partner at a time. Psychologists and ornithologists have suggested for 
decades that remaining with same partner could bring benefits such as increased 
familiarity and reproductive coordination, but formal mechanisms had rarely been 
explored. In this thesis, I studied the relationship between pair fidelity and reproductive 
performance in the blue-footed booby Sula nebouxii, a long-lived seabird with pair bonds of 
up to 13 years. By combining an impressive long-term dataset with detailed field 
observations, I was able to test whether remaining with the same partner (i) offers 
advantages of increased familiarity and experience, allowing an earlier onset of breeding 
and greater reproductive success; (ii) improve coordination and cooperation in shared 
parental tasks; and (iii), affects the risk of being cheated by the social partner. Overall, my 
results show multiple benefits of social fidelity, although an interplay of interests between 
males and females also revealed a cost that we did not suspect. Boobies, like humans, 
switch partners at a relatively high rate, which makes them an ideal model for 
understanding the drivers of long-term monogamy within a complete life-history context. 
3 
 
 
 
 
PARTE I 
 
 
 
 
Introducción general 
 
4 
 
 
 
 
Capítulo 1 
 
 
 
 
Introducción 
 
5 
 
El estudio de los distintos sistemas de apareamiento ha sido tema central en la biología 
evolutiva durante los últimos 50 años (Shuster y Wade 2003, Shuker y Simmons 2014), 
particularmente a la luz de la teoría del conflicto sexual y la promiscuidad entre machos y 
hembras (sensu Trivers 1972, Parker 1979). No obstante, el origen y evolución de la 
monogamia social y las relaciones de pareja en humanos y en otros animales continúan 
intrigando a biólogos evolutivos y al público general (e.g., Quinlan y Quinlan 2007, 
Gavrilets 2012, Henrich et al. 2012, Kappeler 2013). Tal interés se debe en gran medida a 
que la vida en pareja requiere un cambio fundamental en la estrategia reproductiva típica 
de los machos (i.e., una disminución en su potencial reproductivo por unidad de tiempo 
y, en muchos casos, un mayor involucramiento en el cuidado de la progenie), y a que 
múltiples hipótesis han sido propuestas para explicar su existencia sin haber llegado, 
todavía, a un consenso empírico. 
 Aunque inusual entre los mamíferos, la monogamia social ha evolucionado 
múltiples veces a través de una variedad de taxa, incluyendo grupos de animales tan 
diversos como helmintos, artrópodos, peces, ranas, aves, reptiles y, por supuesto, 
humanos y algunos otros primates (Reichard y Boesch 2003). Una de las principales 
hipótesis para explicar su origen sugiere que la monogamia podría ser una estrategia de 
resguardo de pareja surgida en sistemas donde los machos no eran capaces de defender el 
acceso a múltiples hembras (Emlen y Oring 1977, Shuster y Wade 2003), ya sea por 
conflictos de tolerancia entre ellas, o por que éstas se encontraban segregadas 
espacialmente (Orians 1969, Reichard y Boesch 2003, Lukas y Clutton-Brock 2013). 
Alternativamente, también se ha propuesto que podría ser consecuencia de la selección 
directa sobre alguna forma de contribución parental por parte de los machos, como por 
ejemplo su participación en el cuidado y alimentación de la progenie, o su protección 
contra el infanticidio en manos de machos rivales (van Schaik 2000, Opiea et al. 2013). 
 En el caso de los mamíferos, donde ocurre en aproximadamente 3–5% de las 
especies (Kleiman 1977), la monogamia social parece haber surgido como una estrategia 
de reguardo de pareja (Lukas y Clutton-Brock 2013, Opiea et al. 2013), ya que la 
gestación interna y la lactancia femeninas parecen más bien facilitar la promiscuidad 
masculina y favorecer un sesgo en la inversión parental femenina (Orians 1969, Reichard 
y Boesch 2003). En las aves, en cambio, donde 92% de las especies forman lazos de pareja 
6 
 
socialmente monógamos (Lack 1968), parece haber evolucionado debido a que el cuidado 
parental por parte de los machos resulta indispensable (Birkhead y Møller 1996); para la 
mayoría de las especies de aves el éxito de una nidada depende de la inversión conjunta 
por parte de ambos padres (Black y Gowaty 1996, Cockburn 2006), lo que obliga a los 
machos a permanecer con su pareja durante un periodo extendido de tiempo, 
efectivamente limitando la búsqueda de nuevas parejas tras un apareamiento exitoso 
(Orians 1969, Birkhead y Møller 1996). 
 A pesar de que los estudios comparativos en estos dos grupos de animales han 
brindado una buena oportunidad para explorar la dinámica evolutiva alrededor de la vida 
en pareja (Royle et al. 2002), en las últimas dos décadas gran parte de la investigación 
sobre sistemas de monogamia social y relaciones de pareja se ha centrado en los conflictos 
de interés que ocurren entre machos y hembras socialmente apareados; especialmente los 
relativos a las funciones adaptativas del divorcio (Choudhury 1995, McNamara et al. 
1999, Henrich et al. 2012, Culina et al. 2015), la conducta extra-pareja (Birkhead y Møller 
1996, Arnqvist y Kirkpatrick 2005, Clutton-Brock y Isvaran 2006, Griffith et al. 2008) y la 
explotación del cuidado parental por alguno de los sexos (Royle et al. 2002, Bulit et al. 
2008). En contraste con este enfoque, muchísimo menos esfuerzo ha sido dedicado al 
entendimiento de las estrategias a través de las cuales los miembros de parejas 
socialmente monógamas podrían cooperar parar el mejoramiento de su objetivo último en 
común: la producción de progenie en el corto y en el largo plazo. Entender estos 
beneficios, y no solo los costos y el conflicto, resulta fundamental si queremos 
comprender la evolución de la monogamia social y la vida en pareja de manera más 
completa. 
 Una de las claves más importantes para lograr este entendimiento podría haber 
estado a la vista de todos por mucho tiempo: la tremenda variación que se observa en la 
duración de los lazos de pareja socialmente monógamos. La inmensa mayoría de los 
animales que forman lazos de pareja durante la reproducción también son iteróparos 
(Bennet y Owens 2002) y crían con más de una individuo a lo largo de su carrera 
reproductiva (Reichard y Boesch 2003). Este proceso de sucesión secuencial de parejas es 
conocido como monogamia serial y es de especial interés debido a que implica una 
disyuntiva fundamental acerca de la continuidad de cada una de las relaciones en la vida 
7 
 
de un individuo. Y es que cuando los dos miembros de una pareja sobreviven entre un 
evento reproductivo y otro, cada consorte se ve enfrentado a la decisión de (a) mantenerse 
con la misma pareja anterior (fidelidad social) o (b) descartarla en favor de encontrar una 
nueva(divorcio). El desenlace de dicho predicamento tiene el potencial de determinar la 
dinámica social y reproductiva de las especies, pero su entendimiento depende del 
reconocimiento preciso de las consecuencias adaptativas de dicha resolución. 
 
Beneficios de la fidelidad social 
Por décadas los ornitólogos han sugerido que permanecer con la misma pareja social 
podría brindar ventajas como una mayor familiaridad y coordinación reproductiva entre 
los miembros de una pareja. Esta idea tiene sus orígenes en los trabajos clásicos de Bryan 
Nelson con aves marinas (Nelson 1965, 1972) y sugiere que la experiencia entre dos 
individuos podría mejorar la efectividad y la coordinación de su conducta reproductiva. 
Según sus observaciones originales en súlidos, las parejas recién formadas cuyo cortejo 
era poco sincronizado continuaban ‘practicando’ por largos periodos de tiempo hasta 
lograr una mejor coordinación, mientras que las parejas que ya habían estado juntas en 
años anteriores simplemente repasaban su repertorio e iniciaban la reproducción sin 
mucho más preámbulo. Esta noción anecdótica tuvo gran resonancia en la comunidad 
ornitológica de finales del siglo pasado y derivó en una de las hipótesis más relevantes 
acerca de los posibles beneficios de la fidelidad social: la hipótesis del Efecto de Familiaridad 
(‘Mate Familiarity Effect’, Black 1996a p.11-13). 
 La hipótesis (Black 1996a) propone que la familiaridad y la experiencia previa 
compartida entre los miembros de una pareja podrían ayudar a mejorar su desempeño en 
la reproducción, por ejemplo a través de una reducción de los costos en tiempo y energía 
asociados a buscar, evaluar y establecerse con un nuevo individuo (Choudhury 1995, 
Black 1996a), lo que en muchas especies podría brindar ventajas importantes como un 
inicio más temprano de la reproducción (e.g., Perrins 1970, Bronson 1985). Además, 
cuando ambos sexos contribuyen durante la crianza, la cooperación persistente entre dos 
individuos podría reducir el conflicto sobre el cuidado parental y optimizar la 
coordinación de tareas parentales compartidas a lo largo de la relación (sensu Coulson 
8 
 
1972). En las aves, donde la monogamia social es más común, esta hipótesis parece ser 
apoyada por incontables estudios correlacionales (revisados en Rowley 1983, Black 
1996b, 2001, van de Pol et al. 2006, Griggio y Hoi 2011) y al menos un estudio 
experimental con una especie de vida corta: utilizando una población cautiva de pinzones 
cebra (Taeniopygia guttata), Adkins-Regan y Tomaszycki (2007) demostraron que los 
individuos que se quedan con la misma pareja son más rápidos para iniciar una segunda 
puesta que aquellos a los que se les obligó a cambiar de pareja separándolos de aviario. 
Este resultado indica un claro beneficio de la fidelidad social para una especie de vida 
corta, aunque el mecanismo que demuestra parece no ser universal: en un experimento 
similar, van de Pol et al. (2006) descubrieron que las parejas fieles de ostreros Haematopus 
ostralegus, un ave costera de vida larga, efectivamente iniciaban su reproducción más 
temprano en la temporada reproductiva que las divorciadas experimentalmente, sin 
embargo esto no se debió a que a las aves divorciadas les tomara más tiempo formar una 
nueva pareja ya que en todos los casos encontraron un reemplazo días después de la 
manipulación (i.e., un año antes del siguiente evento reproductivo). 
 Por otra parte, han sido muy pocos los estudios que han intentado investigar las 
mejoras en la coordinación reproductiva entre individuos socialmente apareados a lo largo 
del tiempo. Durante mucho tiempo se ha especulado que permanecer con la misma pareja 
podría facilitar la negociación y ajuste de tareas parentales energéticamente demandantes 
como la incubación o el resguardo de la progenie (Coulson 1972), potencialmente 
reduciendo el costo del cuidado parental para los padres, o generando un beneficio para la 
progenie. Incluso a nivel hormonal la coordinación lograda entre un macho y una hembra 
podría mejorar con el tiempo, mejorando el desempeño reproductivo de la pareja 
(Hirschenhauser 2012, Prior y Soma 2015). Además, un cuerpo creciente de literatura en 
humanos, peces y aves sugiere que la compatibilidad conductual de las parejas podría 
tener efectos importantes en su desempeño reproductivo (e.g., Gaunt 2006, Rammstedta 
et al. 2013, Ihle et al. 2015, Mariette y Griffith 2015, Bulla et al. 2016, Laubu et al. 2016), 
muy probablemente a través de un mejoramiento en distintas formas de coordinación. 
 Aunque muchos estudios longitudinales reportan mejoras en el desempeño 
reproductivo de los individuos que permanecen con la misma pareja durante varios 
eventos reproductivos (revisados en Rowley 1983, Black 1996b), en la mayoría de los 
9 
 
casos estos no han logrado descartar el efecto confundido de factores importantes como la 
edad y la experiencia reproductiva de los individuos (Fowler 1995, Ens et al. 1996). Para 
abordar este problema, estudios posteriores han utilizado técnicas de regresión-múltiple 
en un intento por separar la contribución estadística de la duración de los lazos de pareja. 
Lamentablemente, esta aproximación técnica a menudo carece de poder estadístico y por 
tanto requiere tamaños de muestra más grandes de los que suele ser posible obtener 
(Graham 2003). Por otro lado, los enfoques transversales rara vez permiten descartar la 
posibilidad de un sesgo sistemático en la calidad fenotípica de los individuos de diferente 
fidelidad social (van de Pol et al. 2006). Por ejemplo, el divorcio selectivo o la mortalidad 
diferencial de parejas de baja calidad podrían dar origen a patrones en los que las parejas 
más fieles son también aquellas de mayor calidad (Ens et al. 1996). 
 Uno de los grandes problemas del cuerpo de evidencia acerca de los efectos 
positivos de la fidelidad social es que el mejor apoyo empírico disponible proviene de 
trabajos en unas cuantas especies (todas de aves) donde los individuos suelen quedarse 
juntos toda la vida. Estos modelos de estudio incluyen algunas especies de gansos, 
ostreros y pinzones, donde las tasas de divorcio son de apenas 2, 8 y 10% anual, 
respectivamente (Black 1996b, Heg et al. 2003, Adkins-Regan y Tomaszycki 2007; ver 
cuadro 1 como referencia comparativa). Este problema no es menor ya que agrava los 
efectos intercorrelacionales de la edad, la experiencia y la duración de los lazos de pareja, 
haciendo a éste tipo especies las menos ideales para evaluar las disyuntivas adaptativas 
entre el divorcio y la fidelidad social. Es en especies de vida larga con altas tasas de 
divorcio en las que podemos encontrar un contexto más adecuado para medir y explicar la 
relación entre costos y beneficios de la monogamia serial y las relaciones de largo plazo en 
general. 
 
El posible costo de la familiaridad 
Debido a que en la mayoría de los sistemas socialmente monógamos ninguno de los 
padres suele abandonar a su pareja una vez iniciado un ciclo de reproducción, con 
frecuencia se ha sugerido que el divorcio ofrece una manera de corregir por una relación 
subóptima (Culina et al. 2015). Tal escenario puede ocurrir, por ejemplo, como resultado 
10 
 
de errores en la elección inicial de una pareja (Choudhury 1995) o simplemente para 
asegurar una descendencia genéticamente más diversa (Arnqvist y Kirkpatrick 2005). Si 
bien el divorcio representa una buena solución post hoc, los individuos muchas veces 
podrían sacar una mayor ventaja propia al hacer correcciones en ‘tiempo real’, por ejemplo 
a través de su conducta extra-pareja. No obstante, la participación en este tipo de 
actividades puede tener repercusiones negativas para ambos sexos, incluyendo la 
posibilidad de represalias directas por parte de la pareja social (e.g., el divorcio, la 
agresión, la disminución del cuidado parental o incluso el infanticidio). De hecho, estetipo de riesgos son los que han llevado a que en muchos sistemas socialmente 
monógamos la conducta extra-pareja sea una actividad de tipo más bien clandestino. 
 En este contexto de clandestinidad, al menos para los machos el riesgo de ser 
engañados por su pareja social podría aumentar con la duración de los lazos de pareja si la 
familiaridad y la experiencia compartida permiten a las hembras discernir cuándo es más 
ventajosa la infidelidad/paternidad extra-pareja, o en qué momento es más sencillo burlar 
a su pareja. La fidelidad social y la familiaridad previa entre dos individuos podrían revelar 
con el tiempo la baja fertilidad o calidad/compatibilidad genética de un macho, y las 
hembras que experimentan un bajo éxito reproductivo podrían, en consecuencia, buscar 
mejorar la calidad de su progenie a través la paternidad extra-pareja (sensu Hasson y Stone 
2009). Esta hipótesis fue propuesta para sistemas humanos mucho tiempo antes de la 
invención de las técnicas modernas para la asignación de paternidad (Rasmussen 1981), y 
quedó relegada por décadas y en ausencia de apoyo empírico que la sostenga (Hasson y 
Stone 2009). 
 Aunque el conjunto de dilemas presentado en esta introducción ha fascinado a los 
naturalistas por siglos (e.g., Plinio 77d. C., Buffon 1771, Wundt 1894), la evidencia 
empírica que contribuya a desenmascarar los factores que impulsan su evolución aún es 
muy limitada. En animales no humanos esto se debe principalmente a las limitaciones 
que existen para estudiar lazos de pareja que en ocasiones pueden extenderse hasta por 
décadas, así como a la falta de datos observacionales y experimentales provenientes de 
poblaciones silvestres. Como otras aves, el bobo de patas azules (Sula nebouxii) ofrece un 
excelente sistema de estudio para evaluar la función y los mecanismos conductuales 
asociados a la fidelidad social y la monogamia serial. En primer lugar, se trata de una 
11 
 
especie ampliamente utilizada en estudios de selección sexual, cuya ecología e historia de 
vida se conocen en gran detalle. En segundo, su particular biología combina una alta 
sobrevivencia de adultos (~90% anual) con una elevada tasa de divorcio (30–50% anual), 
facilitando el estudio de la fidelidad social y los lazos de pareja en un contexto dinámico 
de monogamia serial — la forma de monogamia que es más común en la naturaleza. 
 
 
Figura 1. Famosos por su distintivo color de patas, los 
pájaros bobos de patas azules son aves pelágicas de talla 
mediana (aprox. 1.6 m de envergadura y 1.5 kg de peso) y 
dimorfismo sexual inverso (i.e., las hembras son 
ligeramente más grandes que los machos). En esta especie 
el cortejo y la elección de pareja son mutuos, siendo el azul 
brillante de sus patas un carácter sexualmente seleccionado 
de primera importancia para machos y hembras. 
 
 
El bobo de patas azules, Sula nebouxii 
El bobo de patas azules es un ave marina que anida en colonias insulares del Océano 
Pacífico oriental (Nelson 2006). Su rango de distribución se extiende desde las costas 
subtropicales de Perú hasta el Golfo de California en México, donde su periodo 
reproductivo es marcadamente estacional y se limita casi exclusivamente a los meses 
secos del invierno y primavera (Nelson 1978). 
 Los bobos de patas azules son aves longevas que pueden llegar a vivir más de 20 
años (la sobrevivencia anual de adultos es cercana al 91%; Oro et al. 2010). Machos y 
hembras comienzan su vida reproductiva alrededor de los 4 años de edad (machos: 4.3 
años, hembras: 3.9 años; Drummond et al. 2003) y suelen reproducirse anualmente, 
12 
 
tomando en promedio un par de sabáticos durante su vida (Sánchez-Macouzet et al. 
2014). La mayoría de los individuos crían con varias parejas en la vida (i.e., en 
monogamia serial), formando lazos reproductivos socialmente monógamos que pueden 
extenderse por varios años (López-Rull 2001, Sánchez-Macouzet et al. 2014). Estos lazos 
de pareja, aunque temporales, son continuamente reforzados a través de una elaborada 
conducta de cortejo mutuo y una variedad de comportamientos afiliativos que persisten 
hasta avanzada la crianza (Nelson 1972, 1978). Aún así, el divorcio y la infidelidad 
también son comunes entre los bobos. Estudios previos indican que 30–50% de las 
parejas en una población se separan entre una temporada reproductiva y otra (López-Rull 
2001), y que algunos individuos pueden incluso llegar a cambiar de pareja dentro de una 
misma temporada (Pérez-Staples et al. 2013). Observaciones detalladas en campo 
también han revelado que 54–61% de las machos y 38–54% de las hembras se involucran 
en affaires extra-pareja (i.e., cortejan y/o copulan con otros individuos; Osorio-Beristain 
and Drummond 1998, Pérez-Staples and Drummond 2005), y casi un 11% de todas las 
nidadas contienen progenie que no es del padre social (Ramos et al. 2014). 
 En esta especie, cada evento reproductivo puede extenderse por hasta 6 meses que 
comprenden el aseguramiento de un territorio; la elección de una pareja; el 
establecimiento del nido; la incubación de los huevos; y, finalmente, el cuidado y la 
alimentación de las crías hasta que alcanzan la independencia (Nelson 1978). Las 
hembras suelen poner 2 huevos por evento reproductivo (rango: 1–3 huevos) y una pareja 
típicamente logra sacar adelante entre 1 y 2 volantones (Nelson 2006). Ambos sexos 
participan por igual en el cuidado de la progenie durante un periodo de 6–7 semanas de 
incubación y casi 3 meses de resguardo y alimentación de las crías (Nelson 1978, Guerra y 
Drummond 1995). Debido a que los huevos y las crías más jóvenes requieren la presencia 
de al menos uno de los dos padres en todo momento, macho y hembra alternan sus 
periodos en el nido con viajes diurnos de alimentación que suelen extenderse por varias 
horas (Nelson 1978). Los adultos generalmente se alimentan en un radio de ~30 km 
alrededor de la colonia reproductiva (Anderson y Ricklefs 1987, Weimerskirch et al. 
2009), echando clavados en picada y haciendo buceos cortos para capturar sardinas, 
arenques y anchovetas que más tarde comparten con sus crías (Zavalaga et al. 2007, 
Ancona et al. 2012). Las hembras, que son más grandes y 32% más pesadas que los 
13 
 
machos, realizan viajes más largos hacia aguas abiertas (Weimerskirch et al. 2009) y 
contribuyen con una mayor cantidad de alimento para las crías (Guerra y Drummond 
1995). Los machos, en cambio, se alimentan en aguas más cercanas a la colonia e 
invierten un poco más en la defensa del nido y del territorio (Guerra y Drummond 1995, 
Sánchez-Macouzet y Drummond 2011). Estudios experimentales han mostrado que las 
hembras, pero no los machos, son capaces de ajustar su esfuerzo parental en respuesta a 
la demanda de las crías, incluso en detrimento de su propia condición corporal (Velando y 
Alonso-Alvarez 2003). Aún así, el fracaso reproductivo de las parejas es común 
(Drummond et al. 1986, Nelson 2006) y las crías de mayor edad frecuentemente eliminan 
a sus hermanos cuando la provisión de alimento por parte de los padres es insuficiente 
(Drummond et al. 1986, Drummond y García-Chavelas 1989). 
 Múltiples variables ambientales y de historia de vida influyen en el desempeño 
reproductivo de los bobos de patas azules. Al igual que en muchas otras aves, las crías 
provenientes de las puestas más tempranas en la temporada reproductiva tienen una 
mayor probabilidad de sobrevivir que las crías provenientes de las puestas más tardías 
(Peña 2009). Asimismo, cuanto más tarde eclosionan las crías en el año, menor es su 
probabilidad de reclutar a la población como adultos reproductores (Drummond et al. 
2003). Se sabe también que las condiciones oceanográficas asociadas al fenómeno de El 
Niño (i.e., aguas más cálidas y menor productividad marina) afectan fuertemente la 
participación y el éxito de anidación de los adultos (Ancona et al. 2011). Por otro lado, 
ambos sexos presentansenescencia reproductiva y muestran una diminución progresiva 
de sus capacidades a partir de los 8–10 años de edad (Velando et al. 2006, Beamonte-
Barrientos et al. 2010, Ortega-Ramírez 2016). Estudios recientes sugieren, además, que 
la combinación de las edades de los padres puede afectar la calidad y la viabilidad de la 
progenie que producen: las crías de padres con una mayor diferencia de edades presentan 
una menor carga de ectoparásitos y una mayor probabilidad de reclutamiento que las 
crías de padres con edades similares (Drummond & Rodríguez 2015; Ramos & 
Drummond en prep.). 
 La población filopátrica de bobos de patas azules que anida en el Parque Nacional 
Isla Isabel, Nayarit (21°52’N, 105°54’W), ofrece un excelente sistema para estudiar a 
detalle la fidelidad de largo plazo y la monogamia serial en condiciones naturales. En esta 
14 
 
población, ambos sexos son fieles a sus sitios de anidación (la dispersión reproductiva 
promedio de machos y hembras es de solo 13.1 m y 15.6 m, respectivamente; Kim et al. 
2007) y rara vez se dispersan hacia colonias en otras islas (Kim et al. 2007). Esta 
característica permite hacer un seguimiento completo de la historia reproductiva de los 
individuos, a partir de una extraordinaria base de datos que compila los registros de miles 
de aves anilladas a lo largo de casi 30 años de estudio ininterrumpido de esta población. 
 
El estudio de largo plazo de la Isla Isabel 
Desde 1988, el Laboratorio de Conducta Animal del Instituto de Ecología de la UNAM 
lleva a cabo censos anuales en dos áreas del este de la Isla Isabel que contienen la mayor 
concentración de nidos en la colonia (ver cuadro 2). Año tras año, normalmente durante 
los meses de febrero a julio, todos los nidos dentro de estas dos áreas son marcados y 
monitoreados por observadores que cada 3–6 días registran la identidad de las parejas, la 
fecha de puesta, la eclosión de los huevos y la sobrevivencia de crías hasta cerca de la 
edad de emplumado (detalles en Drummond et al. 2003). Cada cría registrada se 
identifica inicialmente con un anillo de plástico numerado que a los 70 días de edad es 
sustituido de manera definitiva por un anillo de acero permanente (figura 2). Este 
protocolo anual de marcaje y monitoreo hoy permite conocer la identidad de 
aproximadamente 90% de los adultos que se reproducen en las áreas de estudio. 
 
 
Figura 2. Poco antes de emplumar, cada ave nacida en el 
sitio recibe en la pata izquierda un anillo de acero grabado 
con un código alfa-numérico que la identifica de por vida; 
más de 23,000 anillos han sido colocados desde que inició el 
marcaje sistemático de volantones en el año de 1988. 
 
 La base de datos que deriva del monitoreo de largo plazo en la colonia 
reproductiva de bobos de patas azules de la Isla Isabel compila todo intento de anidación 
observado en las áreas de estudio desde 1988 y recoge la historia reproductiva de casi 
15 
 
15,000 distintas parejas en el sitio, así como una variedad de parámetros y medidas 
acerca de su desempeño en la reproducción. 
 
Objetivos y estructura de la tesis 
El objetivo general de esta tesis fue estudiar la monogamia serial y la fidelidad de largo 
plazo en el bobo de patas azules, evaluando en campo algunas de las hipótesis más 
relevantes acerca de los beneficios y los posibles costos de permanecer con la misma 
pareja social durante varios eventos reproductivos. Combinando casi 30 años de datos 
históricos con observaciones detalladas en campo, investigué si permanecer con la misma 
pareja (i) brinda ventajas de experiencia y familiaridad permitiendo una anidación más 
temprana y un mayor éxito reproductivo; (ii) mejora la coordinación y la cooperación en el 
cuidado parental entre el macho y la hembra; y (iii) eleva el riesgo de ser engañado por la 
pareja social. La tesis está dividida en cuatro partes principales: una parte introductoria 
general, una sección acerca de los beneficios de la fidelidad social, una sección explorando 
los posibles costos de la familiaridad y, por último, una discusión general a modo de 
síntesis y conclusiones – cada una de estas partes está compuesta por uno o más capítulos 
y cada capítulo aborda un tema de investigación en particular. 
 Para comenzar, en el Capítulo 2 de esta parte introductoria presento una 
descripción general de la monogamia serial y los lazos de pareja en el bobo de patas 
azules. Este estudio descriptivo detalla por primera vez el sistema de apareamiento social 
de la especie, a partir de la historia reproductiva de 7,895 parejas y el seguimiento 
longitudinal de más de 500 individuos a lo largo de toda su vida. Los resultados del 
capítulo sientan las bases de historia natural necesarias para poner en contexto las 
hipótesis presentadas en los capítulos subsiguientes. 
 La segunda parte de la tesis comprende dos estudios (Capítulos 3 y 4) que 
tuvieron como objetivo evaluar los beneficios de la fidelidad de largo plazo en el bobo de 
patas azules. En el Capítulo 3 presento una evaluación de la hipótesis del Efecto de la 
Familiaridad, utilizando 26 años de datos históricos y un enfoque analítico que hizo 
posible, por primera vez, la separación del efecto de la fidelidad social del de otros 
atributos de historia de vida confundidos como son la edad y la experiencia reproductiva. 
16 
 
Específicamente investigué si los individuos que han permanecido por más tiempo con la 
misma pareja establecen sus puestas más temprano en la temporada y tienen un mayor 
éxito en la reproducción (i.e., mayores tamaños de puesta o nidada y mayor producción de 
volantones). Por otra parte, en el Capítulo 4 presento una evaluación de los efectos de la 
familiaridad y la duración del lazo de pareja sobre la coordinación parental y el reparto del 
esfuerzo reproductivo entre ambos padres. Utilizando tecnología de última generación 
para dar seguimiento a la conducta parental de medio centenar de parejas, en este estudio 
investigué si los individuos que llevan más tiempo juntos son más eficientes turnando su 
presencia en el nido y si además invierten de manera más simétrica en el cuidado de su 
progenie (en términos de su contribución relativa en las tareas parentales y de su 
condición y desgaste fisiológico durante la etapa de crianza). 
 La tercera parte de la tesis (Capítulo 5) comprende un estudio colaborativo en el 
que evaluamos una desafiante hipótesis acerca de los posibles costos de la familiaridad: la 
hipótesis de que, para los machos, un costo potencial de la familiaridad y la experiencia 
compartida es el aumento en el riesgo de ser engañado por su pareja (i.e., una mayor 
probabilidad de sufrir paternidad extra-pareja). Esta hipótesis fue propuesta para 
humanos hace décadas pero había sido notoriamente ignorada en sistemas de monogamia 
social no humanos. Aprovechando un excepcional juego de datos de paternidad colectado 
en 2011 para más de 400 familias de bobos de patas azules, en este estudio nos dimos a la 
tarea de evaluar un costo hasta ahora poco sospechado para un animal silvestre, 
controlando por efectos como la edad y el desempeño reproductivo de las parejas. 
 Finalmente, en la discusión general (Capítulo 6) presento una síntesis de los 
resultados y conclusiones más importantes de cada capítulo, discutiendo su originalidad y 
relevancia para el entendimiento de los sistemas de apareamiento socialmente 
monógamos. 
 
17 
 
 
 
 
 
 
Cuadro 1. Histograma de las tasas de divorcio observadas en 158 especies de aves 
provenientes de diversos linajes†. Aunque la fidelidad de largo plazo es común entre las aves, 
casi la mitad de las especies presentan tasas de divorcio superiores al 20% anual; los flamencos, 
por ejemplo, tienen una tasa de divorcio de prácticamente 100% anual, en tanto que Súlidos y 
humanos de sociedades occidentales industrializadas ambos tienen tasas de divorcio de 
aproximadamente 40–50%††. 
 
 
Condatos de: 
† Jeschke y Kokko (2008) Mortality and other determinants of bird divorce rate. Behav. Ecol. Sociobiol. 63, p. 3. 
†† Milius S. 1998 When birds divorce: Who splits, who benefits, and who gets the nest. Science News 153, pp. 154–155. 
18 
 
Cuadro 2. Descripción del sitio de estudio. Localizada 300 km al sureste de la boca del Golfo de 
California, la Isla Isabel yace 28 km mar adentro frente a las costas y humedales del estado de 
Nayarit. Esta pequeña isla de origen volcánico cuenta con una superficie rocosa de 
aproximadamente 76 ha que en su mayoría están cubiertas por vegetación tropical caducifolia y 
zonas de pastizal costero (ver descripción detallada del sitio en CONANP 2005). Notoria por su 
riqueza biológica, la Isla Isabel es sitio de refugio y reproducción para un total de nueve especies de 
aves marinas†, incluido un importante número de parejas de bobos de patas azules (1,500–2,000 
parejas, aproximadamente). La mayoría de estas parejas anida en los bosques y pastizales a lo largo 
de la costa este, aunque una pequeña parte de la población anida también en cerros y escarpados al 
sur de la isla. El estudio de largo plazo se realiza año con año en dos áreas sobre la costa este, Zona 
de Trabajo y Costa Fragatas, que juntas concentran aproximadamente dos terceras partes de todos 
los nidos de bobo de patas azules presentes en la isla††; estas áreas abarcan una superficie conjunta 
de 26,890 m2 y en ellas anidan un promedio de 958 ± 394 parejas al año, a densidades máximas de 
hasta 3 nidos por m2. 
 
† CONANP. 2005 Programa de conservación y manejo del Parque Nacional Isla Isabel. pp. 21–41. 
†† Ancona et al. 2011 El Niño in the warm tropics: local sea temperature predicts breeding parameters and growth of blue-
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Capítulo 2 
 
 
 
 
Pair fidelity and serial monogamy in the 
Blue-footed Booby (Sula nebouxii) 
 
 
Oscar Sánchez-Macouzet, Cristina Rodríguez y Hugh Drummond 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
24 
 
 
 
 
 
 
Abstract 
 
More than 90% of all bird species form socially monogamous pair bonds but the 
occurrence of prolonged pair bonding, or pair fidelity, varies widely between and within 
species. Surprisingly, despite a great deal of interest in studying life-lasting pair bonds, 
documentation of pair fidelity in species with more variable bond durations remains 
notably scarce. Here, we used detailed longitudinal data collected over a 26-year field 
study to describe, for the first time,pair fidelity and serial monogamy in the socially 
monogamous Blue-footed Booby (Sula nebouxii), a long-lived tropical seabird with 
frequent divorce and serial remating. In contrast to predominating models of lifelong 
monogamy and popular belief, pair fidelity in this species averaged only 1.7 breeding 
events, with virtually all pairs showing fidelities that ranged between 1 and 4 reproductive 
events together. Interestingly, both males and females showed similar numbers of 
partners in life, with no apparent difference in the mean bond lengths between the sexes. 
Our results expand the taxonomic and phenomenological span of current analyses on 
avian pair fidelity, providing important reference for future literature reviews and meta-
analytical studies. 
25 
 
Introduction 
Monogamy is by far the prevailing mating system among birds: 92% of all species breed in 
socially monogamous pair bonds that are maintained over the course of at least one 
reproductive event (Lack 1968). However, the continuance of these social partnerships 
over multiple breeding episodes shows considerable variation across species (reviews in 
Rowley 1983 and Black 1996). Prolonged pair bonds, or pair fidelity, occur in about 50% 
of the avian orders (Black 1996) and include some remarkable examples where the social 
bond between males and females can virtually persist for life. While most birds depart 
from this depiction of extreme monogamy (divorce has been recorded in more than 90% 
of socially monogamous species, Jeschke & Kokko 2008), a renewed interest in the 
function of avian pair bonds is making evident that research has mainly focused on a few 
species where breeders remain together for most of their lives (e.g., some highly 
monogamous finches, shorebirds or geese). In view of such bias, documentation of pair 
fidelity in species with more variable bond durations becomes essential if we want to 
address avian monogamy more comprehensively. 
 To abridge this bias, we here present long-term data describing pair fidelity in the 
socially monogamous Blue-footed Booby (Sula nebouxii, Milne-Edwards 1882), a long-lived 
tropical seabird with frequent mate switching and serial remating (Nelson 2006). Blue-
footed Boobies are seasonal breeders that often reach ages of 20 years or more (annual 
survival of adults is approximately 91%, Oro et al. 2010). Males and females usually start 
reproducing at the age of 3–5 years (with females starting 0.47 years earlier than males; 
Drummond et al. 2003) and continue to breed annually, taking occasional sabbaticals. 
Contrary to popular belief, most individuals breed with a number of partners in life (i.e., 
in serial monogamy), forming strong seasonal partnerships that are cemented through 
mutual courtship and bonding behaviors (Nelson 2006), and that often persist for several 
years (Sánchez-Macouzet et al. 2014). Previous studies have indicated that 30–50% of 
pairs in a breeding population can split from one year to the next (López-Rull 2001), and 
that individuals sometimes switch mates within a single breeding season, though 
generally before a clutch is produced (Pérez-Staples et al. 2013). 
 This booby provides an attractive context for measuring and analyzing pair fidelity. 
First, high annual survival of adults and elevated divorce rates result in an interesting 
26 
 
system of variable pair durations that contrasts with predominant models of near-lifelong 
monogamy. Second, recognizable differences in the life-histories of males and females 
enable us to explore whether pair fidelity and serial monogamy also differ between the 
two sexes. By exploiting a 26-year dataset from a longitudinal field study, we were able to 
detail this species’ pair fidelity and serial monogamy at both the population and the 
individual levels, while also testing for potential differences by sex. 
 
Methods 
We studied birds from a highly philopatric, individually banded population on Isla Isabel, 
off the west coast of Mexico (21°52′N, 105°54′W). Every year from 1988 to 2014, 
reproduction was monitored in two study plots (26,889 m2) containing two thirds of all 
breeding pairs on the island. In each season, usually from February through July, all nests 
in these plots were marked and breeders were identified by observers that surveyed nest 
contents every 3–6 days (annual population monitoring is detailed in Drummond et al. 
2003). Paired breeders were identified by up to three independent readings of their leg-
bands and each pair member was reliably sexed by voice (males whistle whereas females 
grunt, Nelson 2006). Since mean breeding dispersal in this population is just 13.1 m and 
15.6 m for males and females, respectively (Kim et al. 2007), nests located up to 20 m 
outside the study plots were also marked and surveyed if at least one of the breeders was 
banded. This annual protocol allowed for the effective detection of all breeding attempts 
in the area that involved the establishment of at least a clutch. 
 Using the breeding histories of all identified pairs in our long-term field records, 
we computed two metrics of pair fidelity: the maximum number of consecutive breeding 
seasons a pair remained together, in years, and the total number of breeding events a pair 
bred together over the seasons, consecutive or not. Our sample comprised all 7895 pairs 
that could be reliably identified (i.e., where both pair members were banded) and where 
each partner bred at least twice (in order to exclude transient birds). Then, on a separate 
longitudinal sample of all 240 males and 325 females that were banded as fledglings and 
bred over 10 reproductive events or more (range: 10–20 breeding events), we assessed 
this species’ degree of serial monogamy by estimating for each individual its number of 
27 
 
partners in life, as well as the average duration of its different pair bonds. In some cases, 
individuals were recorded breeding with multiple non-banded partners that we pooled 
and counted as a single additional mate, yielding a conservative estimate of the number of 
partners in life. 
 In order to test whether male and female boobies differ in their degree of serial 
monogamy (i.e., the number of partners in life and the average duration of pair bonds), 
we built generalized linear mixed models controlling for the effects of age at first 
reproduction and total number of breeding events in life, and including natal cohort as a 
random effect. Significance was assessed by comparing nested models differing only in 
this specific predictor of interest (sex) by means of single likelihood ratio tests. All of the 
analyses were performed using R v.3.2.0 (R Core Team 2015), and the reported means are 
presented with standard deviations unless otherwise stated. 
 
Results 
In this population, an average of 30.8% of booby pairs remained together from one season 
to the next (range: 13.2%–54.6%, estimated from seasons 1988–1990 and 1993–2013), 
independent of the number of pairs that bred in any given season (Spearman rank 
correlation: rs = –0.13, N = 24, P = 0.54). Of all 7895 pairs identified, 35.5% (2802 pairs) 
maintained pair bonds that lasted over two or more breeding events (Fig. 1) and 64.5% 
(5093 pairs) bred together only once. While practically all pairs (94.6%) exhibited pair 
bonds lasting between 1 and 4 breeding events (Table 1), a total of 20 pairs were recorded 
breeding together for 10 reproductive events or more; two of them still doing so with a 
recorded maximum of 13 breeding events up to 2014 (Table 1). 
 When considering all the events a pair bred together over the seasons, the mean 
pair fidelity of this species was of 1.74 ± 1.39 breeding events (range: 1–13 total events). 
Counting only the maximum number of consecutive seasons a pair remained together, 
pair duration dropped to a n average of 1.53 ± 1.02 years (range: 1–12 consecutive years). 
 Maleand female boobies from our individual-based longitudinal sample bred with 
a total of 6.18 ± 2.13 and 6.47 ± 2.08 different partners in life, remaining with each for 
an average of 2.16 ± 1.12 and 2.05 ± 0.90 reproductive events, respectively. That being 
28 
 
so, we detected no significant difference in the degree of serial monogamy exhibited by 
each sex, whether expressed as the number of partners in life (χ2 = 3.39, P = 0.64) or as 
the average duration of its different pair bonds (χ2 = 8.73, P = 0.12). 
 
Discussion 
Our analyses of the reproductive histories of thousands of pairs of Blue-footed Boobies 
show that even though mate switching is frequent in this species, pair fidelity is also 
relatively common: nearly 36% of all identified pairs remated at least once over the 
seasons, with some pairs staying together over a staggering 10 reproductive events or 
more. Nevertheless, the mean duration of all recorded pair bonds remained generally 
short (1.74 breeding events). Interestingly, the pattern of fidelities observed in Fig. 1 
seemed to follow that of an exponential distribution, with short partnerships being 
overrepresented as compared to rather long ones. An exponential pattern is consistent 
with a memory-less process in which every season individuals make an independent 
decision on whether or not to keep their previous partner, but this remains to be tested. 
 Despite predictable differences in the life histories of both sexes, such as an earlier 
recruitment of females, male and female Blue-footed Boobies exhibited similar bond 
lengths and similar numbers of social partners in life. Recent comparative evidence 
suggests that low fidelity rates co-occur with unbalanced adult sex ratios. Liker et al. 
(2014) showed that breaking of pair bonds seems to be far more frequent whenever 
females outnumber the males in the pool of breeders. This is unlikely to be case in this 
species, however. The adult sex ratio of Blue-footed Boobies is expected to be somewhat 
balanced, or even slightly male biased (during 1989, sex ratios at hatching and fledging 
were moderately skewed towards males; proportion of males in all 751 chicks studied = 
0.56, Torres & Drummond 1999). Moreover, in this study of males and females the two 
sexes did not differ in their patterns of serial monogamy; they had a similar number of 
partners in life and comparable durations of pair bonds. 
 Our results are in sharp contrast with the widespread misconception that pairs of 
boobies tend to stay together for life (see Burton & Burton 2002, p. 263), an error that 
has found its way into comparative studies and meta-analyses (e.g., Caro et al. 2016). At 
29 
 
least for the two booby species for which data are available, Sula nebouxii and the closely 
related Sula granti, the social mating system is one of serial remating with frequent 
divorce (30-50% annual), and certainly not life-long monogamy (López-Rull 2001; 
Maness & Anderson 2007). 
 In conclusion, this study expands the taxonomic and life-history span of current 
analyses on socially monogamous pair bonds and avian pair fidelity, and can be of 
importance for future literature reviews and meta-analyses. Furthermore, the breeding 
biology of the Blue-footed Booby is uniquely well documented, making this species a 
valuable natural model for investigating the proximate mechanisms underlying pair bond 
maintenance in birds – an issue that continues to intrigue theoreticians and empiricists 
alike and one that could help explain the widespread evolution of social monogamy in 
birds. 
 
Acknowledgements 
We are grateful to all the volunteers that helped collecting data, and to José Luis Osorno 
and Roxana Torres for important contributions to the long-term study and database. 
Fieldwork on Isla Isabel depended on the vital logistical support of the Mexican Navy 
(Secretaría de Marina – Armada de México), the staff of Isla Isabel National Park and our 
fishermen friends from San Blas and Boca de Camichín. This paper is a partial fulfillment 
of OSM’s doctoral studies at the Universidad Nacional Autónoma de México – Programa 
de Doctorado en Ciencias Biomédicas; OSM acknowledges a scholarship from CONACYT 
(369647) and support from UNAM (IN205313). Finance for the long-term study was 
provided by CONACYT (1986-88, 4722-N9407, C01-47599, D112-903581, 31973-H, 
34500V, 104313), UNAM (PAPIIT: 1991-93, IN211491, IN2007023, IN206610, 
IN205313) and the National Geographic Society (years 1992, 1996). 
 
Literature cited 
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30 
 
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31 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Table 1. Frequency of pair fidelity, measured as the total number of breeding events 
together, among the 7895 different pairs that were identified in our 1988-2014 breeding 
records. 
 
Pair fidelity 
Number of 
pairs 
% 
Cumulative 
% 
1 5093 64.51 64.51 
2 1472 18.64 83.15 
3 585 7.41 90.56 
4 315 3.99 94.55 
5 173 2.19 96.74 
6 117 1.48 98.23 
7 67 0.85 99.08 
8 35 0.44 99.52 
9 18 0.23 99.75 
10 9 0.11 99.86 
11 8 0.10 99.96 
12 1 0.01 99.97 
13 2 0.03 100.00 
 
 
32 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figure 1. Distribution of pair fidelities among the 35.5 % of pairs (N = 2802) that 
maintained bonds over two or more breeding events. 
 
33 
 
 
 
 
PARTE II 
 
 
 
 
Beneficios de la fidelidad social 
 
34 
 
 
 
 
Capítulo 3 
 
 
 
 
Better stay together: pair bond duration 
increases individual fitness independent 
of age-related variation 
 
 
Oscar Sánchez-Macouzet, Cristina Rodríguez y Hugh DrummondProceedings of the Royal Society B 281, 20132843 
DOI: 10.1098/rspb.2013.2843 
http://dx.doi.org/10.1098/rspb.2013.2843
35 
 
 
 
 
 
 
Abstract 
 
Prolonged pair bonds have the potential to improve reproductive performance of socially 
monogamous animals by increasing pair familiarity and enhancing coordination and 
cooperation between pair members. However, this has proved very difficult to test 
robustly because of important confounds such as age and reproductive experience. Here, 
we address limitations of previous studies and provide a rigorous test of the mate 
familiarity effect in the socially monogamous blue-footed booby, Sula nebouxii, a long-lived 
marine bird with a high divorce rate. Taking advantage of a natural disassociation 
between age and pair bond duration in this species, and applying a novel analytical 
approach to a 24 year database, we found that those pairs which have been together for 
longer establish their clutches five weeks earlier in the season, hatch more of their eggs 
and produce 35% more fledglings, regardless of age and reproductive experience. Our 
results demonstrate that pair bond duration increases individual fitness and further 
suggest that synergistic effects between a male and female's behaviour are likely to be 
involved in generating a mate familiarity effect. These findings help to explain the age- 
and experience-independent benefits of remating and their role in life-history evolution. 
36 
 
Introduction 
A variety of animals, from crustaceans to humans, form socially monogamous pair bonds 
that are maintained during reproduction [1]. This is particularly common in birds, where 
most species breed exclusively with one partner at a time [2]. However, socially 
monogamous animals often breed multiple times throughout their lifespan, and some 
partnerships can extend for several reproductive events [1,3]. Theoretically, bonded 
breeders repeatedly face the choice of whether to retain their current mate or divorce and 
switch to a different one [4]. To understand adaptiveness of this behaviour, costs and 
benefits of both remating and divorce should be considered. Although long-lasting pair 
bonds have fascinated naturalists for centuries, in recent decades it is exploitation of 
partners and sexual conflict that have preoccupied theoreticians and empiricists [5–8], 
and the potential individual benefits of monogamous bonds have been largely overlooked. 
Current research on monogamy is notoriously focused on conflict and pair bond 
dissolution, and a plethora of functional hypotheses have been proposed to explain avian 
divorce [4,9–11]. Consequently, there is little theory to explain remating with the same 
partner over prolonged pair bonds, and few studies have attempted to test the long-
claimed fitness benefits of persistent partnerships in birds [3]. 
 Remating can potentially reduce time and energy costs associated to mate 
sampling and bond formation, enabling earlier breeding [12–14], which in birds is 
generally more successful [15]. Remaining with the same partner could also facilitate the 
adjustment of within-pair behaviour by increasing pair familiarity and enhancing 
coordination in shared breeding activities such as territory acquisition, anti-predator 
defence, breeding site preparation, and offspring attendance and provisioning [16–21]. 
These synergistic advantages bring mutual benefits to individuals in a long-term 
partnership and may lead to improved reproductive success, but this is yet to be 
demonstrated [22]. 
 Although a number of avian studies report an improvement in reproductive 
performance over successive breeding events with the same partner (the ‘mate familiarity 
effect’ [3]) [23–28], most fail to rule out important confounds owing to intercorrelational 
issues that have made it difficult, if not impossible, to reliably separate the effects of bond 
duration from those of age and reproductive experience — which also tend to covary 
37 
 
[25,29]. To address this problem, many studies have used multiple regression analyses in 
an attempt to disentangle the statistical contribution of pair bond duration (reviewed in 
[24,30]). Unfortunately, owing to heavy multicollinearity this statistical approach often 
lacks power and thus requires larger samples than can usually be obtained [28,31]. On 
the other hand, cross-sectional approaches are generally unable to discount the possibility 
of a systematic bias in the phenotypic quality of individuals of different bond durations 
[28]. For instance, selective divorce or mortality of low-quality breeders could result in 
long-bonded pairs being of higher quality [25]. 
 To our knowledge, two studies have attempted to explicitly address these 
limitations under natural conditions. Black's [32] investigation of the effect of pair bond 
duration on reproductive success of the barnacle goose, Branta leucopsis, addressed the age-
related variation that comes with longitudinal approaches by using the cumulative 
number of offspring as a single, lifetime measure of reproductive performance. This 
allowed him to demonstrate a positive association between stable, sustained bonds and 
fitness, while attempting to statistically control for the confounding effect of individual 
quality and its potential association with longer lifespan [28,32]. Van de Pol et al. [28] 
found that lay date, egg survival and fledgling production of pairs of oystercatchers, 
Haematopus ostralegus, improved over the natural duration of their pair bond, but only up 
to a point, after which they declined. This quadratic effect was interpreted as being 
statistically independent of age-related variation, although only 16% of the population 
was of known age and collinearity issues precluded including variables other than 
reproductive experience in the analyses [28]. Nevertheless, at least one positive age- and 
experience-independent effect of bond duration was validated by experimentally inducing 
some birds to bond with a new mate and finding that newly formed pairs progressively 
advanced their timing of egg laying over the following years [28]. 
 We should generalize only with caution from the studies reporting a mate 
familiarity effect because the best support comes from studies of two species where pairs 
generally stay together for most of their lives (annual divorce rate is approximately 2% for 
barnacle geese [32] and approximately 8% for oystercatchers [33]). Several authors have 
noted that studies which failed to detect an effect of bond duration were mostly of species 
with high divorce rates (approximately 19% annually [25,28]), whereas the clearest 
38 
 
effects were observed in species where pairs maintain long, continuous bonds that 
sometimes extend into the non-breeding season [25,32]. Long-lived species with high 
divorce rates demand further exploration and may provide the most promising context for 
measuring and explaining the benefits of persistent pair bonds, if potential confounds can 
be controlled. 
 Here, we used long-term data on the socially monogamous blue-footed booby, Sula 
nebouxii, a long-lived marine bird with a particularly high annual divorce rate 
(approximately 50%), to test whether duration of the pair bond affects onset of breeding 
and reproductive output, independently of age-related variation. Taking advantage of an 
unprecedentedly large sample, we were able to address most concerns over previous pair 
bond analyses by exploiting the natural disassociation between age and bond duration in 
this species, and by controlling for the separate effects of age and reproductive experience 
without the constraints of multivariate statistical approaches. Additionally, we were able 
to test whether an association between pair bond duration and reproductive performance 
is due to superior phenotypic quality of longer bonded individuals. 
 
Material and methods 
Study