Ecologia-poblacional-e-historia-de-vida-de-la-tortuga-Kinosternon-integrum-en-la-localidad-de-Tonatico-Estado-de-Mexico

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0031-~
UNIVERSIDAD NACIONAL
AUTONOMA DE MEXICO
POSGRADO EN CIENCIAS
BIOLOGICAS
INSTITUTO DE BIOLOGIA
Ecología poblacional e historia de vida de la
tortuga Kinosternon integrum en la localidad
de Tonatico, Estado de México
T E S I S
QUE PARA OBTENER EL GRADO ACADEMICO DE
MAESTRO EN CIENCIAS BIOLOGICAS
(BIOLOGIA AMBIENTAL)
PRESENTA
Rodrigo Macip Ríos
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el 
respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
Ing. Leopoldo Silva Gutiérrez
Director General deAdministración Escolar, UNAM
Presente
COORDINACiÓN
Por medio delapresente me permito informar a usted que enlareunión ordinaria del Comité Académico del
Posgrado en Ciencias Biológicas, celebrada el dia 12 de septiembre del 2005, se acordó poner a su
consideración el, siguiente jurado para el examen de grado de Maestria en Ciencias Biológicas (Biologia
Ambiental) del(a) alumno(a) MACIP RIOS RODRIGO cCfn número decuenta 50408704 con latesis titulada:
Ecología poblacional e historia devidadelatortuga Kinosternon Integnum enlalocalidad deTonatico,
Estado deMéxico, bajo ladirección del(a) Dr. Gustavo Casas Andreu.
Presidente:
Vocal:
Secretario:
Suplente:
Suplente:
M. en C. Gustavo Aguirre León
Dr. Fausto Méndez delaCruz
Dr. Gustavo Casas Andreu
Dr. Fernando Álvarez Noguera
Dr. Xavier Chiappa Carrara
Sin otro particular, quedo deusted.
Atentamente
"POR MIRAZA HABLARA ELE PIRITU'
Cd. Universitaria, D.F. a, des . bre del 2005
c.c.p. Expediente del interesado
Edif. de Posgrado P.E. (Costado Sur de la Torre n de Hwnanidades) Ciudad Universitaria C.P. 04510 México, D.F.
Tel: 5623 0173 Fax: 5623 0172 http://pchiol.posgrado.unam.mx
CONTENIDO
Agradecimientos v
índice de cuadros vii
índice de figuras viii
Resumen x
Abstract xii
I. INTRODUCCIÓN 1
n. OBJETIVOS 3
3.t. -Objetivo general 3
3.2. Objetivoses~ífioos3
III. ANTECEDENTES 4
2.1. Ecología poblacional de tortugas 4
2.2.,Pw0nes-·de·histonadevida-en tortugas- ·s-
2.3. Hábitos alimentarios en tortugas 13
2.4. Descripción de la familia Kinosternidaey la especie Kinostemon integrum 15
2.5. Ecología de la familia Kinosternidae 17
2.6. Historia de vida de la familia Kinostemidae 19
2.'J.Jláhi.t11'i._aliID~_tariJll'.@J.aJa.miliaXinA,~i~ 20
IV. ÁREA DE ESTUDIO 23
4.1. Ubicación del área de estudio 23
4.2. Descripción del área de estudio 23
V. METODOS 27
5.1. Trabajó de campo 27
5.2. Toma de datos 27
5.3. Análisis de datos 29
"VI: RESOLTADOS 37
6.1. Ecologíapoblacional 32
6.1.1. Proporción de sexos y estructura de la población 32
6.1.2. Abundancia por mes 33
6.1.3. Tamaño de la población y supervivencia 34
-6~-l.4. Talla-ydimerfismo-sexual 35
6.2. Historia de vida 37
6.2.1. Características generales y relaciones entre rasgos de historia de vida 37
6.2.2. Esfuerzo reproductor y fecundidad 40
6.3. Hábitos alimentarios 40
.63.1. .Ccmpcsición y.origen.del.alimento 40
6.3.2. Variación estacional en los hábitos alimentarios entre jóvenes, adultos y
sexo 42
6.3.3. Diversidad y similitud de la dieta 46
VII. -D1SCGS-IÓN 49
7.1. Ecología poblacional 49
7.1.1. Proporción de sexos y estructura de la población 49
7.1.2. Abundancia por mes 52
7.1.3. Tamaño de la población 53
7.1.4. Talla y.dímcrfismcsexual 55
7.2. Historia de vida 56
7.2.1. Características generales y relaciones entre rasgos de historia de vida 56
7.2.2. Esfuerzo reproductor y fecundidad 59
7.3. Hábitos alimentarios 64
1.3.-1. -Composicióny origen del alimento 64
7.32. VariaciÓn tlsÚ\(:ioual enlos bábitQs~Jimentariosentre jóvenes,cadultos y
sexo 67
7.3.3.Diversidad y similitud de la dieta 69
VIJI ·CONCLUSIONES 72
IX. LITERATURA CITADA 74
v
AGRADECIMIENTOS
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT), así como a la Dirección
General de Estudios de Posgrado (DGEP) por el apoyo económico brindado para realizar la
maestría.
De forma especial, al Dr. Gustavo Casas Andreu por haber dirigido este trabajo de tesis de
maestría, así como por su amistad.
A mi comité tutoral, Dr. Fausto R. Méndez de la Cruz y Dr. Xavier Chiappa Carrara,
cuyos comentarios acertados durante la realización de esta tesis fueron de gran ayuda para
su realización.
Al jurado, el M. en C. Gustavo Aguirre León y el Dr. Fernando Álvarez Noguera, quienes
revisaron el manuscrito de forma crítica para generar un trabajo más completo.
Al Instituto de Biología de la UNAM, en especial al personal de la biblioteca y computo
por los servicios prestados.
A las personas e instituciones que de alguna manera colaboraron en la realización de este
trabajo: M. en C. Xochil Aguilar Miguel y Dr. Felipe Rodríguez Romero del Centro de
Investigación en Recursos Bióticos de la UAEM, al Laboratorio de Radiología de la
Facultad de Veterinaria y Zootecnia de la UNAM, así como al Dr. John B. Iverson por la
literatura facilitada.
A mis compañeros y amigos de campo: Gabriel Barrios Quiroz, Víctor H. Sustaita
Rodríguez, Cinthya Mendoza Almeraya y Ricardo Mariño. Este trabajo no hubiera sido
posible sin su valiosa ayuda.
Al Sr. Apolonio y Sr. Aurelio por su estupenda hospitalidad. Ellos permitieron realizar este
estudio en su propiedad en el Municipio de Tonatico, Estado de México.
vi
A mis amigos del posgrado: Saúl López Alcaide, Alberto Chávez, Agustín Román, José
Navarro, Gabriel Barrios, Edna Gonzáles, Ruth Percino y Sara Bonilla; así como quienes
fueron más que buenos profesores: Margarito ÁJvarez y Fausto R. Méndez.
De forma especial quiero agradecer a mi familia por el apoyo incondicional en todos mis
proyectos personales: Ricardo Macip Bazán, María de los Ángeles Ríos Cassou, Ricardo F.
Macip Ríos, Marigela J. Macip Ríos, Pedro Ríos Cassou, Maia R. Becerra Macip y Eric A.
Becerra Rodríguez. En parte este trabajo lespertenece.
Por último quiero agradecer a Ruth E. Rodríguez Tejeda, cuyo apoyo y amor incondicional
fueron fundamentales para la realización de este trabajo. Una vez más, el merito de este
trabajo también le pertenece.
ÍNDICE DE CUADROS
Cuadrol. Principales rasgos de historia de vida de la familia Kinostemidae. 1. C.=
Largo de Carapacho 22
Cuadro 2. Proporción de sexos de Kinosternon integrum en los meses con un
mínimo de diez individuos. N=tamafio de la muestra, X2=valores de la prueba Chi
cuadrada, P=valor de probabilidad. 32
Cuadro. 3. Resumen del Modelo de JolIy-Seber para siete muestreos en donde se
aprecia el tamaño poblacional y la sobrevivencia calculada de Kinosternon
integrum, así como los límites de confianza para la población K. intergum en
Tonatico, Estado de México. 1.C.I= Límite de confianza inferior, 1.C.S.= Límite
de confianza superior. 35
Cuadro 4. Medidas de la talla y peso de los individuos capturados de Kinosternon
integrum. 36
Cuadro 5. Valores de r de las regresiones entre las características del huevo y el
tamaño de la nidada en Kinosternon integrum. P=valor de probabilidad y
N=tamafio de muestra. 39
Cuadro 6. Frecuencia del origen del alimento en los estómagos y excretas de
Kinosternon integrum, en Tonatico, Estado de México. Entre paréntesis se
presentan los valores porcentuales. 41
Cuadro 7. Composición de la dieta por sexos, edad y época del afio de Kinosternon
integrum. Frecuencia de ocurrencia (%) de categorías de alimento en hembras (H),
machos (M) y jóvenes (J). 44
Cuadro 8. Composición de la dieta por sexos, edad y época del afio de Kinosternon
integrum. Frecuencia numérica (%) de categorías de alimento en hembras (H),
machosCM) y jóvenes (J). 45
Cuadro 9. Composición de la dieta por sexos, edad y época del afio de Kinosternon
iniegrum. Porcentaje de peso de categorías de alimento en hembras (H), machos
(M) y jóvenes (J). 46
Cuadro 10. Valores del índice de diversidad de Shannon-Wiener de la dieta de
Kinosternon integrum entre sexos, edades y épocas del año. También se presenta
un valor de diversidad total por época del año. 47
Cuadro 11. Valores del índice de Morisita obtenidos de la frecuencia de ocurrencia
de la dieta de Kinosternon integrum. 48
Cuadro 12. Valores del esfuerzo reproductor (M.R.N) de varias especies y
poblaciones de tortugas de la familia Kinosternidae. 1. C. = largo de carapacho,
DS = desviación estándar. 61
vii
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1. Área de distribución de Kinosternon integrum en la Republica Mexicana. 17
Figura 2. Ubicación del área de estudio en el Estado de México. El polígono verde
representa el municipio de Tonatico. 24
Figura 3. Climográma de la región Ixtapan de la Sal-Tonatico. Basado en datos de
1963 a 1988 de la estación meteorológica de Ixtapan de la Sal. No se encontraron
datos climatológicos posteriores a ese intervalo de años. Las barras indican la
precipitación y los puntos la temperatura. 25
Figura 4. Clave de marcado permanente en el carapacho por cortes en los escudos
marginales. 28
Figura 5. Estructura de la población de Kinosternon integrum por tallas (largo de
plastrón) y la proporción de sexos por cada intervalo de clase, N=204. J= Jóvenes,
M= Machos, H= Hembras. 33
Figura 6. Abundancia de individuos por mes durante la temporada de colecta. 34
Figura 7. Comparación entre la talla corporal de hembras y machos de Kinosternon
integrum estimada con cuatro variables de la concha. Los círculos denotan las
variables que determinan las diferencias. M= machos, H= hembras. 36
Figura 8. Relación entre el tamaño de la nidada y el tamaño del cuerpo entendido
como largo del plastrón de Kinosternon integrum. Los puntos grandes representan
los datos que se excluyeron del análisis. 38
Figura 9. Relación entre el tamaño de la nidada y el tamaño del cuerpo entendido
como largo del carapacho de Kinosternon integrum. Los puntos grandes
representan los datos que se excluyeron del análisis. 38
Figura 10. Relación entre el tamaño de la nidada y el largo del huevo (mm) en
Kinosternon integrum. Los puntos grandes representan los datos que se excluyeron
del análisis. 39
Figura 11. Variación de la biomasa de las categorías de alimento consumidas por
Kinosternon integrum en función del origen del alimento con el sexo y la edad. Las
líneas verdes denotan las medias. MV=Materia vegetal, MA=Materia Animal. Las
letras minúsculas hacen referencia a diferencias estadísticas. Las diferencias se
obtuvieron mediante la prueba de Dunn (Zar 1999). 42
Figura 12. Variación en la frecuencia numérica de categorías de alimento de
Kinosternon integrum entre los sexos y edades por épocas del año. Las líneas
verdes indica la media. Hl.Lal-íembras en Lluvias, HS,.,Hembras en Secas,
JLL=Jóvenes en Lluvias, JS=Jóvenes en Secas, MLL=Machos en Lluvias,
viii
MS:::::Machos en Secas. Las letras minúsculas hacen referencia a diferencias
estadísticas. Las diferencias se obtuvieron por la prueba de Dunn (Zar 1999). 43
Figura 13. Diferencias entre de la diversidad de la dieta de Kinosternon integrum
entre sexos, edad y época del año. H' se refiere al índice de diversidad de
Shannon-Wiener. Las letras mayúsculas hacen referencia a diferencias estadísticas
en una prueba de Kruskal-Wallis y las minúsculas en una prueba de Wilcoxon. 47
ix
x
RESUMEN
La ecología e historia de vida de los kinostérnidos tropicales y subtropicales esta poco
estudiada. México es el país más diverso en tortugas de este grupo, pues en su territorio
ocurren 14 especies de esta familia, las cuales son el 43.58 % de todas las tortugas
mexicanas. De los kinostérnidos mexicanos, Kinosternon integrum resalta por su extensa
distribución y por sus relaciones filogenéticas con otras especies en el Pacifico mexicano,
sin embargo, es muy poco lo que se sabe sobre su biología. En este trabajo se exploraron
aspectos muy importantes de su biología como la ecología poblacionaI, historia de vida y
hábitos alimentarios en una población silvestre en el Municipio de Tonatico, al sur del
Estado de México. El trabajo se llevó a cabo de octubre del 2003 a noviembre del 2004 en
un total del 14 salidas de campo. Los individuos se capturaron por medio de trampas de
embudo y un chinchorro. Cada individuo colectado fue medido y pesado de la forma usual
para 1as tortugas, así como marcado por medio de cortes en -Ios escudos marginales del
carapacho para su posterior identificación en el campo, esto con el fin de realizar un
modelo de captura-recaptura y poder determinar el tamaño de la población. En la
temporada de reproducción las hembras fueron llevadas al laboratorio para tomarles placas
de rayos X y con ello determinar si estaban grávidas o no, de esta forma, se obtuvo el
tamaño de la nidada y tamaño del huevo. Los huevos fueron extraídos de las hembras por
medio de una inyección de oxitocina y de esa forma se calculó la masa del huevo. En cada
salida de campo se -realizaron lavados estomacales y colecta de excretas para poder
determinar los hábitos alimentarios de la población. Kinosternon integrum en Tonatico
presentó un periodo de actividad estacional en donde la mayor abundancia de individuos se
encuentra en el verano y otoño (época de lluvias), mientras que en la época de secas la
actividad es muy reducida La abundancia tuvo una relación directa con la temperatura y la
precipitación promedio mensual, lo que denota una dependencia muy importante con el
clima La población estuvo estructurada principalmente por organismos inmaduros, aunque
se colecto solo una cría. Los machos fueron más grandes que las hembras en la talla y las
hembras fueron más numerosas que los machos, pues la proporción de sexos encontrada fue
de 1:1.7 significativamente. El tamaño promedio de la población en el periodo de octubre
de12003ª noviembre gel 2004 fue <fe ]96,86 indiyi<fUQS (L.CJ=128,28 yL,GS=415,94),
mientras que la supervivencia mensual promedio en el mismo periodo fue de 0.9574
xi
(1.C.I=0.6214 y 1. C. S.=1.5744). La población de Kinosternon integrum en Tonatico
presentó una temporada reproductora de finales de junio a finales de octubre, un mes más a
lo registrado con anterioridad para la especie. La hembra más pequeña con huevos presentó
una talla de 12.2 cm de largo de carapacho, la cual es considerada en este trabajo como la
talla a la primera reproducción. La nidada promedio fue de 4 huevos (± 1.77, 1-8), Yesta,
presentó una relación directa con el tamaño del cuerpo. El huevo de Kinsoternon integrum
en Tonatico tuvo las siguientes características: largo del huevo 30.43 mm (±2.24, 23.92-
35.96, N=78), ancho 16.35 mm (±1.01, 12.99-18.30, N=75) Y peso 5.14 g (±0.60, 3.41-
6.57, N=57). El largo promedio del huevo tuvo una relación inversa con el tamaño de la
nidada. El esfuerzo reproductor promedio (MRN) fue de 0.043± (0.017,0.017 - 0.071,
N=16), es decir, un esfuerzo reproductor del 4.34 % del peso de la hembra. Este esfuerzo
reproductor es el más pequeño para el género Kinosternon, pero coincide con la hipótesis
de una disminución en elesfuerzo reproductor conforme aumenta la talla corporal en
tortugas de esta familia. En los hábitos alimentarios, la población estudiada se consideró
como omnívora-generalista, con un tipo de alimentación oportunista. La dieta estuvo
compuesta de materia vegetal mixta, gramíneas (pasto), semillas, algas filamentosas,
materia animal mixta, coleópteros, odonátos, dípteros, así como de otras presas como
gasterópodos, hirudíneos y anfibios. Los jóvenes consumieron un mayor porcentaje de
materia vegetal que los machos adultos. En los mismos jóvenes, en la época de secas, hubo
un decremento en la cantidad y tipos de presas. La dieta fue díversaauaque esta diversidad
tiende a disminuiren la época de secas cuando los recursos son más limitados. Los hábitos
alimentarios fueron similares entre jóvenes, adultos, hembras y machos durante la época de
lluvias, sin embargo, en la época de secas fueron diferentes, lo cual sugiere una repartición
de los recursos. Kinostemon integrum en Tonatico presentó una población numerosa para
el área cubierta por cuerpos de agua en la zona.
xii
ABSTRACT
Ecology and life history of tropical kinostemids turtles are poorIy understood. Mexico, is
the richest country in kinostemids. There are 14 species in the country, which is 43.58% of
the Mexican turtles. Kinosternon integrum is the widely distributed turtle in the country and
its biology is poorIy known. In this paper I explored some aspects of its population ecology,
as its life history and food habits close to Tonatico town in Estado de Mexico. Field work
was conducted monthly from October 2003 to November 2004. Individuals were captured
using funnel traps or by seining. Each turtle was measured and weighed in the usual way
(shell metrics), and marked individually by shell notching. During reproductive season,
females were transported to laboratory in order to get X-ray photographs, and determinate
clutch and egg size. Clutches were obtained artificially by intramuscular oxitocin
injections. I did stomach flushing to colleet ingested food and also scats to determinate
feeding habits. Turtle activity was higher in summer and autumn (rainy season), and
abundance was eorrelated to average monthly temperature and precipitation, denoting a
strong weather dependence. Immature individuals were the largest proportions of
population and hatchlings were scarce. Male sizes were larger than females. Sex ratio was
1:1.7. Mean population size between October 2003 and November 2004 was 196.86
(Confidence limits 128.28-415.94), and mean monthly survivorship in the same period was
0.9574 (Confidenee limits 0.6214-1.5744). Reproductive season of K. integrum took from
late June to late October. The smallest female with oviductal egg had 12.2 cm in carapace
length. Mean clutch size was 4 (± 1.77, 1-8) and directly correlated to body size. Mean eggs
number was 30.43 mm (±2.24, 23.92-35.96, N=78) in length, 16.35 mm (±1.01, 12.99-
18.30, N=75) in width and 5.14 g (±0.60, 3.41-6.57, N=57) in weight, Mean egg length
was inversely correlated to clutch size. Reproduetive effort (RCM) was 0.043± (0.017,
0.017 - 0.071, N=16), and is the smallest reported for the genus Kinosternon, and results
agree with the lower reproductive effort when a larger body size hypothesis of this turtle
farnily. K. integrum feeding habits resulted in an ornnivorous, generalist and opportunistic
feeder. Diet was eomposed by mixed vegetal matter such as grass, seeds, filamentous algae,
and mixed animal mater as coleopterans, dragonflies, dipterans, snails, leeches and
amphibians. Juveniles have a higher percentage of vegetal matter in stomach than adult
xiii
males and females. In dry season juveniles have less kind of preys, and in lower numbers
than adult males and females. Overall diet was diverse, but this diversity fall down in dry
season, when resources are limited. Feeding habits were similar in juveniles, adult males
and females in rainy season, however there are data suggesting a resource partitioning
between age and sex in dry season. Population of Kinosternon integrum was abundant in
the few water bodies of the area.
1
l. INTRODUCCIÓN
En México existen alrededor de 39 especies de tortugas de agua dulce, de éstas, 18
especies (46.'15%) pertenecen a la familia Kinostemidae y 15 (38.46%) al género
Kinosternon (Flores-ViUela 1993; Flores-ViUela y Canseco-Márquez 2004). Este género
tiene en México su mejor representación y el país es c-onsiderado como su centro de
radiación (Pritchard y Trebbau 1984). Las poblaciones de éstas especies habitan en
ambientes tanto lóticos como lénticos, los cuales pueden ser desde pequeñas charcas
estacionales y arroyos muy pequeños, hasta ríos muy caudalosos como elRío Papaloapan
en el Golfo de México, o el Río Balsas en el Pacifico. Desafortunadamente, como sucede
en otras especies de tortugas, la pérdida, degradación y fragmentación del hábitat, junto
con las especies introducidas, depredadores subsidiados y el aprovechamiento
indiscriminado de algunas especies, provoca la reducción e incluso la pérdida de
poblaciones naturales (tal como sucede en general con la biodiversidad; Mitchell y
Klemens 2000; Orians y Soule 2001; Primack 2002). Esto resulta más alarmante cuando
de algunas especies se conoce muy poco sobre su biología.
La mayoría de las especies de la familia Kinosternidae han sido poco estudiadas,
ya que la mayor parte de la investigación sobre este grupo de tortugas se ha enfocado en
las especies de distribución norteña como Kinosternon flavescens (Iverson 1991b), I.I.;.~
subrubrum (Frazer 1991), Sternotherus odoratus (Edmons y Brooks 1996); o bien de
distribución tropical como K. leucostomum (Vogt y Guzmán-Guzmán 1988; Morales-
Verdeja y Vogt 1997), K. herrerai (Carr y Mast 1988; Aguirre-León y Aquino-Cruz
2004) y Claudius angustatus (Flores-Villela y Zug 1995; Espejel-González 2004);
mientras que otras especies que se distribuyen en el centro y occidente de México, así
como Centro y Sur de América han recibido poca atención por parte de los
investigadores. Entre éstas se encuentra Kinosternon integrum, especie muy importante,
pues es la tortuga más ampliamente distribuida en México (Iverson 1999) y con un papel
muy importante en el proceso de especiación de K. alamosae, K. chimalhuaca y K.
oaxacae en la costa del Océano Pacífico Mexicano (Berry et al. 1997; Iverson 1986;
1989; 1998).
2
Kinosternon integrum es endémica de México (Flores-Villela 1993). Se encuentra
. de forma regular y abundante en ambientes muy perturbados o generados por el
hombre(Iverson 1999). Esta característica la hace un sujeto importante de estudio, ya que
un mayor conocimiento sobre su historia de vida (tamaño de la nidada, talla a la que
alcanza la madurez sexual y esfuerzo reproductor) y ecología poblacional son
fundamentales para entender su abundancia en los ambientes donde habita. Estos datos
permiten entender su capacidad de adecuación a nuevos sitios (Iverson 1991b; Dunham et
al. 1994), pues la historia de vida y la demografía representan una respuesta coevolutiva
hacia las condiciones ambientales locales «Steams 1992; Begon et al. 1996b; Pough et
al. 2001).
El estudio conjunte de la ecología poblacional y la historia de vida genera un
acercamiento al potencial reproductor de la población (fecundidad), así como una idea de
la estabilidad de la población (Krebs 1985; Stearns 1992). Aunado a esto, el
conocimiento de los hábitos alimentarios de una especie hace referencia de la calidad,
disponibilidad y aprovechamiento de los recursos en su hábitat, así como de las
especializaciones tróficas y el papel de una especie en la pirámide trófica (Pianka 1994).
Esta parte de la biología de K. integrum es inexistente.
&te trabajo determinó el estatus poblacional de la tortuga Kinosternon integrum
en la localidad de Tonatico, Estado de México, así como aumentó el reducido
conocimiento sobre esta(Iverson et al. 1998). Los datos obtenidos son de gran ayuda para
entender la ecología e historia de vida de Kinosternon iniegrum, especie muy importante
en el contexto evolutivo del grupo scorpioides. Además de contar con más información
para su conservación y aprovechamiento.
II. OBJETIVOS
3.1. Objetivo General: Describir los aspectos básicos de la ecología poblacional e
historia de vida de la tortuga Kinosternon integrum en la localidad de Tonatico, Estado de
México.
3.2. Objetivos específicos:
Determinar el tamaño poblacional, la estructura de la población y la proporción de
sexos en la tortuga Kinostemon integrum.
Explorar el tamaño promedio de la nidada, el número de nidadas al año, y el esfuerzo
reproductor de la tortugaKinosternon integrum.
Determinar los hábitos alimentarios de la tortuga Kinosternon integrum, así como las
diferencias entre hembras y machos, jóvenes y adultos y entre épocas del año (lluvias
y secas).
A
'+
m. ANTECEDENTES
2.1. Ecología poblacional de tortugas
Los principales objetivos de la ecología de poblaciones son determinar la
densidad, la magnitud de las principales causas de la densidad (nacimientos, muertes,
migración e inmigración), así como las probabilidades de transición de un estadio de vida
a otro (supervivencia; Begon et al. 1996a). En el grupo de las tortugas, el cálculo de
tablas de vida puede llegar a ser muy complicado debido que son los organismos más
longevos dentro de los animales (Dunham et al. 1994). No obstante, pese a los pocas
especies estudiadas a profundidad (Graham 1979; Gibbons 1990b; Frazer 1991; Iverson
1991b) se han detectado algunos patrones importantes sobre la ecología poblacional del
grupo come la curva de supervivencia (Tipo II!), la proporción de sexos y algunas tasas
de crecimiento.
En lo referente al tamaño poblacional, se han registrado tamaños de diferentes
magnitudes con fluctuaciones a través de los años y con tasas de crecimiento poblacional
igualmente diversas (Bury 1979). En el caso de las tortugas terrestres, Hall et al. (1999)
registraron un decremento en una población de Terrapene carolina en Maryland, con un
tamaño poblacional en 1945 de 1002 individuos yen 1995 de 190. Hellgren el al. (2000)
encontraron en el estado de Texas una población de Gopherus berlandieri que alcanzó un
tamaño en 1994 de 1576 individuos, en 1995 de 1751 yen 1996 de 1654. Por su parte,
Corti y Zuffi (2003) encontraron una densidad de 19.46 individuos por hectárea en una
población de Testudo h. hermanni en una isla del Mediterráneo italiano. En lo referente a
las especies acuáticas y semiacuáticas, MacCulloch y Secoy (1983) registraron tamaños
poblacionales de 149, 186 Y 167 en los años de 1978, 1979, 1981 respectivamente para
una población de ChiYseniYs picta bellii en su límite norteño de distribución. Mitchell
(1988) reportó tamaños poblacionales de 534 y 579 individuos para Chrysemys picta y
Sternotherus odoratus en un lago urbano en Virginia. Moll (1990) reportó una población
de Trachemys scripta de 1254 individuos, aunque también registró poblaciones de 82 y
40 individuos para Kinosternon scorpioides y K. leucostomum, respectivamente en Chan
Chen, Belice. Reese y Welsh (1998) registraron una población de 447 individuos para
Clemmys marmorata en el Río Trinity en California. Finalmente, Ernst (2001) encontró
un tamaño pob1acional de 159 individuos para Clemmys insculpta, en el sureste de
Pennsylvania, población muy pequeña para un muestreo de 23 años.
La importanciade presentarlos tamaños poblaoionales y/o densidades de especies
de tortugas (incluidas las formas terrestres, acuáticas y semiacuáticas) radica en hacer
referencia a lo propuesto por Iverson (1982), quien deduce que las tortugas son los
vertebrados que presentan una mayor biomasa en el ambiente en donde habitan, ésta sólo
comparada con los peces y algunos anfibios completamente acuáticos como Ambystoma.
Iverson (1982) menciona que las especies herbívoras son aquellas con una mayor
biomasa, aunque también existe una diferenciación entre el tipo de hábitat que ocupan.
Las especies terrestres y acuáticas presentan los valores más altosde densidad, mientras
que las semiacuáticas son aquellas con menor biomasa. Sin embargo, Congdon et al.
(1986) encontraron que algunas especies semiacuáticas como Chrysemys pica pueden
tener una densidad poblacional y biomasa alta, aunque las especies más grandes y
acuáticas como Chelydra serpentina presentan los valores más altos de biomasa en las
tortugas de Norte América.
La dinámica poblacional de 108 diferentes grupos de tortugas está escasamente
estudiada. La longevidad del grupo implica estudios a largo plazo para poder determinar
los parámetros poblacionales involucrados con la dinámica de poblaciones. Sin embargo,
existen algunos estudios a largo plazo de algunas especies de Norte América, en los que
se han podido estimar parámetros poblacionales importantes. Frazer y Gibbons (1990)
encontraron una Ro =0.137 y una r=O.167 para Trachemys scripta en Ellenton Bay,
Carolina del Sur. Frazer (1991) obtuvieron una Ro=O.601 Yuna F-0.05 en un estudio de
20 años paraÜIJ.a población de Kinostemon subrubruii: en Carolina del Sur, mientras qüe
Iverson (1991b) encontró una Ro =0.137 en una población de Kinosternonj/avescens en
Nebraska. Hellgren et al. (2000) encontraron una Ro= 0.998 para Gopherus berlandieri
en Texas. Congdon et al. (1994) registraron valores de Ro= 0.958 para una población de
Chelydra serpentina en Michigan en un estudio a largo plazo.
Machos y hembras son por lo general producidos en igual número dentro de la
mayoría de las especies con sexos distintos (Seger y Stubblefield 2002). Por lo general, es
esperada una proporción sexual de 1:1, aunque en algunos casos no se encuentra esta
relación. Sin embargo, no quiere decir que no exista una proporción 1:1 en lo sexos, ya
que, como lo p!.mtm~lizÓ Físher (1930, en Charnov 1993; y Seger y Stubblefield 2002), la
igual proporción de sexos no necesariamente se expresa en términos aritméticos sino en
el costo energético de producir los descendientes, es decir, si las hembras son doblemente
costosas que los machos, entonces una relación 2:1, expresa una inversión igual en los
sexos de las crías.
La proporción numérica 1:1 ha sido reportada en poblaciones de Trachemys
scripta (Frazer y Gibbons 1990), Chrysemys pie/a, Sternotherus odoratus (Mitchell
1988), Kinostemon flavescens (Iverson 1991b) y Clemmys insculpta (Erost 2001).
También se han encontrado proporciones distintas de esta relación, pues como registraron
Edmonds y Brooks (1996) para Sternotherus odoratus después de un estudio de cuatro
años en Ontario, Canadá, existió un sesgo hacia más machos que hembras. Para la misma
especie, Smith y Iverson (2002) en un estudio de más de 20 años en un lago de Indiana
registraron un sesgo hacia los machos (64% más machos que hembras). La proporción de
ya que algunas técnicas de captura atraen más machos que hembras o viceversa. No
obstante, en el caso de algunas especies de tortugas como Chrysemys picta bellii, la
proporción de sexos esta determinada por las hembras reproductoras, pues las hembras
eligen nidos con características térmicas para la producción de uno u otro sexo (Janzen
1994).
Las poblaciones pueden estar estructuradas de diferentes formas y son varios los
factores que promueven los diferentes tipos de estructura poblacional. La natalidad,
mortalidad y el ambiente (presiones selectivas) son los factores más importantes en la
estructuración de las poblaciones. Existen otros factores como la explotación por el
hombre que también tienen influencia en este aspecto. La estructura de una población
aporta información sobre el crecimiento o estásis de las poblaciones (Krebs 1985). En las
tortugas se han encontrado poblaciones compuestas por individuos adultos. Puesto que,
en este grupo, la mortalidad es alta en las primeras etapas de la vida (Wilbur y Morin
1994). En la ya mencionada población de Clemmys marmorata en el Río Trinity en
California (Reese y Welsh 1998), la estructura de la población estuvo compuesta
principalmente por adultos. Ernst (2001) encontró algo similar a lo anterior en una
población de Clemmys insculpta en Pennsylvania; mientras que, en poblaciones de
Chrysemis picta y Sternotherus odoratus Mitchell (1988) registró una estructura
poblaciona1 de muchos organismos jóvenes y pocos adultos en la primera especie, y de
pocos organismos jóvenes, muchos de mediana edad y pocos organismos seniles en la
segunda.
La estructura de la población tiene implicaciones muy importantes en la
identificación de la problemática de las poblaciones. Algunos ejemplos importantes son
aquellos como el de Gopherus agassizii(Longshore et al. 2003), en donde encontraron
que las sequías son un factor importante en la mortalidad de los individuos más jóvenes.
Por su parte, Epperson y Heise (2003) observaron una alta mortalidad en las crías de
Gopherus polyphemus por acción de la hormiga Solenopsis invicta. Tink:le et al. (1981)
mencionan que la mortalidad es alta en la etapa de huevo de la tortuga Chrysemys pica,
pues los nidosson depredados porvarias especies demamíferos y aves. Evidencia similar
a la anterior que utilizó Iverson (199Ic) para determinar la causa de que las poblaciones
de tortugas estén estructuradas por muchos adultos y pocos jóvenes. Con estos datos,
Iverson (1991c) sugiere que las tortugas tienen una curva de supervivencia tipo Ill, es
decir, existe una mayor mortalidad en las etapas tempranas del ciclo de vida (Begon et al.
1996a; Gotelli 1998). También se ha reportado una menor supervivencia con respecto a la
talla, pues en Pseudemys rubrtventrts (Haskell et al. 1996), como en Trachemys scripta
(Tucker y Janzen 1999) se ha encontrado una mayor mortalidad en individuos más
pequefios de la misma clase de edad o condición reproductora Del mismo modo, existen
referencias en las diferencias de supervivencia en las tortugas con respecto al sexo, ya
que, Hellgren et al. (2000) registraron que los machos presentan una mayor supervivencia
8
que las hembras, fenómeno que atribuyen a un mayor desgaste de las hembras por la
reproducción (descalcificación y mayor riesgo de ser depredadas cuando anidan).
2.2. Patrones de historia de vida en tortugas
La historia de vida de un organismo se entiende como los patrones de
crecimiento, diferenciación, almacenamiento y especialmente reproducción a lo largo de
su vida (Begon el al. 1996b). De hecho, la investigación de historias de vida se basa en la
búsqueda y evolución de patrones (que a su vez forman estrategias), los cuales están
formados por rasgos cuantitativos y cualitativos. Los rasgos cuantitativos incluyen el
tamaño de los neonatos, la nidada o prole, número de nidadas al año, tamaño o edad de la
madurez sexual, edad o tamaño en la que la mortalidad es mas alta y longevidad. Los
rasgos cualitativos incluyen el modo reproductor (oviparidad ó viviparidad),
reproducción sexual o asexual y reproducción acuática ó terrestre (Stearns 1992; Pough el
al. 2001).
La historia de vida y la demografia reflejan la respuesta de las poblaciones a las
condiciones ambientales, pues son la respuesta a la selección natural y por lo tanto
representan adaptación (Roff 2002). La evolución de los rasgos de la historia de vida de
una especie (población) se puede explicar por modelos determinísticos o estocásticos.
Los modelos llegan a la misma combinación de rasgos, aunque por diferentes causas
(Stearns 1977). En el caso de las tortugas, la combinación de rasgos se puede explicar
mediante un modelo estocástico, en el que las fluctuaciones del ambiente producen una
mortalidad variable en los organismos jóvenes, por lo cual existe madurez sexual tardía,
esfuerzo reproductor limitado y aumento en la longevidad (Congdon el al. 1994; Janzen
el al. 2000). Esta estrategia de historia de vida se ha nombrado como "el mejor
apostador" ó bet-hedging (Cunnington y Brooks 1996).
Dentro de esta gran estrategia de historia de vida (bet-hedging), las tortugas
presentan variantes y algunos patrones comunes, los cuales se consideran conservadores
(Charnov 1993; Shine y Iverson 1995). Algunos de estos patrones son el modo
reproductor y el tipo de anidación, pues todas las tortugas son ovíparas y depositan los
huevos en la tierra. Otros rasgos conservadores son la madurez sexual tardía y la
longevidad. Sin embargo, las diferentes variaciones de la historia de vida de las tortugas
como el problema del tamaño del huevo-tamaño de la nidada se han resuelto en una gran
variedad de formas (Wilbur y Morin 1994). Las tortugas son un grupo que se ha
considerado cerno. modelo para el estudio de la historia de vida, pues son de captura
relativamente sencilla y sumamente abundantes en algunas poblaciones (Bury 1979;
Gibbons 1990b). Esto ha originado el desarrollo de una gran cantidad de trabajos.
Algunos de ellos se presentan a continuación como una breve ejemplificación de los
rasgos e invariantes en la historia de vida de las tortugas.
En cuanto a la forma y tamaño del huevo, éste puede ser esférico o elipsoide,
además, ~I tamaño varía de acuerdo a la especie. Las ~Sp~CiC;;5 más grandes como
Dermochelys coriacea y Geochelone elephantopus presentan los huevos más grandes (de
60 mm de diámetro aproximadamente), mientras que especies pequeñas producen huevos
también pequeños. La forma del huevo está en relación con el tamaño de la nidada y con
el mismo tamaño del huevo. En nidadas grandes y de huevos pequeños, los huevos son
esféricos, mientras que en nidadas más reducidas y con huevos grandes, estos son por lo
general elípticos (Wilbur y Morin 1994).
El tamaño del huevo puede ser sumamente variable dentro de una misma
población de tortugas (Congdon y Gibbons 1985). Lo cual, unido a la hipótesis del
balance entre el tamaño y el número de descendencia, ha sugerido que mientras mayor
sea la energía invertida en descendencia individual (tamaño, peso o contenido calórico
del huevo), mayor será la adecuación de éste (Smith y FretwellI974). Esta hipótesis de
"más grande es mejor" ha sido probada en Trachemys scripta (Janzen et al. 2000),
auñque existen erítieas al respeete, pues iió se ha pfóbadó en ótí'as espeeies bien
estudiadas como Chelydra serpentina (Congdon et al. 1999). Algunos autores como
Iverson y Smith (1993) mencionan que el tamaño del huevo (por ende el tamaño de la
cría al nacer) es poco relevante en la adecuación, pues la depredación en los nidos de
10
tortugas dulceacuícolas es alta, ya que, los depredadores consumenhuevos pequefios y
grandessin distinción.
En lo referente al crecimiento y la madurez sexual, las tortugas presentan un
crecimiento lento y una madurez sexual tardía. Esto se compensa con una larga vida
reproductora y baja tasa de mortalidad en la edad adulta. En la mayoríade los casos, la
madurez sexual está más relacionadacon la talla que con la edad, puesto que la tasa de
crecimiento tiene una relación más importantecon la disponibilidad y aprovechamiento
de los recursos que con el tiempo transcurrido (Wilbur y Morin 1994). Sin embargo,
Kuchling, G (1999) mencionaque en algunas poblaciones es la edad y no la talla la que
determina la madurez sexual. Ejemplos del primer caso son los de: Apalone ferox
(Iverson y Moler 1997) cuyas hembras maduran entre los 240 y 300 mm; Chelydra
serpentina que madura entre los 280~290 111...'11 (Iverson 1997); Kinostemon alamosae que
madura entre 95-100mm (Iverson 1989). En cuanto al segundo caso, Chrysemys picta
alcanza la madureza los 5-6 años ó 160-165 mm (Iverson 1993).
El dimorfismo sexual es una característicaimportante en la historiade vida de las
tortugas. Rasgo que está relacionadocon el cortejo y el apareamiento. Se reconocendos
patrones de dimorfismo sexual: en el primero, los machos son más grandes que las
hembras y es característico de las tortugas terrestres y semiterrestres (o semiacuáticas, ¡.(J.
Kinosternidae). El segundo, es inverso, con hembras más grandes que los machos. Es
común en las especies completamente acuáticas como la mayoría de los emídidos
(Wilbur y Morin 1994). Un ejemplo del primero es Kinosternon hirtipes (Iverson et al.
1991), en donde los machos son más grandes que las hembras, mientras que un ejemplo
del segundo es Trachemys scripta (Ernst et al. 1994). Un aspecto muy importante del
dimorfismo sexual es que está relacionado con la determinación del sexopor temperatura
(Ewert y Nelson 1991). Si los machos se producen a temperaturas altas, entoncesestos
serán más grandes que las hembraspues su desarrollo es más rápido, eclosionan primero
y tienen la oportunidad de crecer más y de forma más aceleradaque las hembras. Por ellado contrario, si las hembras se producen a temperaturas altas, entonceséstas serán los
individuosmás grandes de la población(Ewerty Nelson 1991). Esta relaciónpresentasu
11
excepción, pues en Malaeoehersus tornieri de África, a pesar de que los machos se
incuban a mayor temperatura y crecen más rápido en las etapas iniciales, terminan siendo
las hembras en la edad adulta más grandes que los machos (Ewert et al. 2004). En los
kinostémidos, los machos se producen a temperaturas intermedias y las a hembras
temperaturas extremas, sin embargo son los machos los individuos más grandes en la
adultez (Ewert y Nelson 1991; Pough et al, 2001).
Con respecto al tamaño de nidada y número de nidadas, la cantidad de huevos que
puede producir una tortuga está en relación con el espacio disponible en la cavidad
corporal, es decir, hay una relación positiva entre el tamaño de la nidada y el tamaño del
cuerpo de la madre (Iverson 1993; Wilbur y Morin 1994; Iverson y Moler 1997; Iverson
et al. 1997). En muchos casos, la talla de la madre no explica por completo el tamaño de
lanidada. Los factores quetambién se relacionan conéstason: la frecuencia de la nidada,
la secuencia de esta, las condiciones ambientales, la alimentación y la reproducción en el
año previo (Gibbons et al. 1978; Gibbons et al. 1982). También existe una relación
positiva entre el tamaño del cuerpo y el tamaño de los huevos (Iverson 1993; Pedrono et
al. 2001; Iverson 2002), aunque existe una restricción en el tamafio del huevo por la
apertura pélvica (Congdon y Gibbons 1985). En algunas especies, el tamaño del huevo
varía muy poco en relación con el tamafio de la madre, esto sucede por ejemplo en
Apalonc ferox (Iverson y ~..101er 1997),en donde se considera que el tamaño del huevo
está fijado por selección natural en una talla única. El número de nidadas puede ser muy
variable, pues esta característica varía de acuerdo a las condiciones ambientales, latitud,
edad y talla de la tortuga (Pedrono et al. 2001). Algunas especies como Kinosternon
flaveseens ponen una sola nidada, (Iverson 1991b), mientras que otras como Traehemys
seripta elegans (Gibbons 1990a; Gibbons y Greene 1990; Tucker 2001) y Kinosternon
subrubrum (Frazer 1991) ponen entre 2 y 3 nidadas con una diferencia de 15 a 18 días
entre nidadas.
La anidación siempre es en la tierra y por lo general los nidos son galerías de poca
profundidad. Algunos kinostérnidos como Claudius angustatus no escarban los nidos,
pues depositan los huevos entre la vegetación y la hojarasca (Flor.es-Villela y Zug 1995).
12
Otras especies (principalmente las marinas) viajan miles de kilómetros de sus territorios
de alimentación a los de reproducción y anidación (Wilbur y Morin 1994). Algunas otras
desovan muy cerca de sus sitios de alimentación. El éxito de los nidos es variable, aunque
por lo general es reducido (Iverson 1991c; Wilbur y Morin 1994), ya que, son muchos los
depredadores que se alimentan de los huevos, o bien, están expuestos a las inundaciones
y las sequías prolongadas, Sin embargo, Tinkle et al. (1981) mencionan que Chrysemys
picta en el sureste de Michigan tuvo una tasa alta de éxito de eclosión (lx=O.6700), lo
cual afecta de forma importante la demografla de la especie.
El esfuerzo reproductor es la cantidad de biomasa que utiliza la madre en la
producción de la nidada o la prole (Pough et al. 2001). Este es un rasgo muy importante
de la historia de vida (Rodríguez-Romero 2002), pues refleja una estrategia reproductora
hacia las condiciones ambientales en las que se desarrolla una especie y determina
aspectos como la supervivencia en las primeras etapas de vida (Janzen y Morjan 2002).
El esfuerzo reproductor en tortugas según la teoría de historia de vida se espera limitado
(Congdon et al. 1994; Janzen el al. 2000). Por ejemplo, Pseudemys concinna en
Arkansas, invierte alrededor de un 9% de la masa corporal de la hembra en la nidada
(Iverson 2001). Dentro del esfuerzo reproductor se pueden encontrar disyuntivas (Trade-
offs); pues como lo describe Booth (1998) para Chelodina expansa en Australia, las
nidadas grandes presentan un menor contenido calórico (estimado como el esfuerzo
reproductor) que las nidadas pequeñas.
Algunos aspectos de la historia de vida como la inversión en las crías (esfuerzo
reproductor y tamaño de la nidada) están regulados más por la disponibilidad de recursos
en la temporada reproductora o en el año anterior, que por inercia filogenética o potencial
reproductor, es decir, la inversión reproductora está relacionada con el alimento
(recursos) y la calidad de éste. La calidad y cantidad del alimento es determinante para
algunos aspectos muy importantes de la historia de vida de las tortugas, pues constituyen
presiones que impone el ambiente (Henen 2002).
13
2.3. Hábitos alimentarios en tortugas
La alimentación es el resultado de comportamientos genéticamente determinados,
los cuales son mediados por el sistema sensorial y están influenciados por factores
externos como la experiencia y la disponibilidad de la presa. La dieta es el conjunto y la
composición de alimentos que consume un organismo durante su vida Q temporada de
actividad. Aporta los requerimientos energéticos que los organismos necesitan para poder
sobrevivir y reproducirse (pough et al. 2001). Las tortugas pueden presentar una gran
variedad de hábitos alimentarios y formas de alimentarse. Algunas especies son
totalmente herbívoras como Chelonia midas y casi todas las que conforman el género
Geochelone, otras se alimentan de algún grupo de animales en específico como
Eretmochelys sp. que consume sólo esponjas marinas o Dermochelys coriacea que se
alimenta demedusas (cnidarios; Wilbur y Morin 1994; POUgJl et al. 2001). Algunas otras
especies se encuentran en un continuo entre los dos extremos (carnívora-herbívora), pues,
su dieta esta formada por estos dos componentes, más aún, la proporción de contenido
vegetal y animal no es constante durante su ciclo de vida, ya que cambia a través de la
ontogenia de carnívora (en las crías; Wilbur y Morin 1994) a herbívora en los adultos
(Hart 1983; Fachin et al. 1995; Zug et al. 2001). Este patrón se ha reportado en especies
como Trachemys scripta (Hart 1983; Pannenter y Avery 1990). Otro patrón importante
que se ha reportado es la combinación del alimento, Consumir alimentos de distintos
tipos (animal y vegetal) implica desarrollar las estrategias para aprovechar tanto uno
como el otro de la mejor forma posible, para ello, las tortugas consumen un combinación
de alimentos que optimizan una buena digestibilidad y aprovechamiento de la energía
(BjorndalI991).
Las especies dulceacuícolas por lo general presentan hábitos alimentarios
omnívoros, además consumen material del medio aeuático como del medie; terrestre. Las
tortugas con esta forma de vida explotan ambos medios y por lo tanto presentan una
mayor diversidad y complejidad en la dieta que las especies terrestres o marinas. Algunos
ejemplos representativos son aquellos como el de Pannenter y Avery (1990), quienes
describen a Trachemys scripta como omnívora oportunista, con una dieta compuesta por
14
materia vegetal (algas, hojas, tallos, frutas, y semillas), macro invertebrados (moluscos,
insectos,arácnidos,decápodos) tanto terrestrescomo acuáticosy vertebrados(renacuajos,
peces y ranas), aunque estos los consume en forma de carroña. En este caso, la dieta
cambia en composiciónconforme aumentan la talla de los individuos. Los más pequeños
comen una mezcla balanceadade materia vegetaly animal, mientrasque los más grandes
consumen U.11a mayorproporción de materiaveget$ll en su dieta. Asimis-rno, Hart (1983)
encontró para esta misma especie una relación directa entre el tamaño del cuerpo (largo
del plastrón)y el cambiode una dieta carnívorahacia una herbívora.
Chen y Lue (1999) describieron los hábitos alimentariosde Ocadia sinensis en el
Río Keelung en el norte de Taiwán. La dieta de O. sinensis consistió en algas,tallos,
hojas, semillas y frutos de plantasvasculares. El materialanimalencontradoperteneció a
los grupos siguientes: gasterópodos, insectos, (coleópteros, larvas de dípteros, larvas de
lepidópteros, larvas de plecópteros, larvas de odonatos), decápodos, anfípodos,
lombrices, sanguijuelasy peces. En ese trabajo, detectaron un cambioen la dieta durante
el ciclo de vida, así como una diferencia entre los sexos, pues las hembras cambian de
una dieta omnívora a una herbívora cuando crecen, y los machos consumen una mayor
proporciónde materiaanimaldurantetoda su vida.
Vogt y Guzmán-Guzrnán (1988) encontraron que la tortuga Kinostcrnon
leucostomum en la región de los Tuxtlas se alimenta de insectos, crustáceos, moluscos,
peces,anfibios, semillas, frutos, hojas y tallos, hojas secas,mamíferos (carroña) y reptiles
(carroña). La dieta de la tortugaes distinta en dos sitios de muestreo, ya que en la Laguna
El Zacatal, K. leucostomum tiene una alimentaciónmás carnívoraen comparacióncon la
Laguna Escondida, en donde la tortuga tiene una dieta más herbívora. Vogt Y Guzmán-
Guzmán (1988) sugierenque esta diferencia en la dieta se debe a la disponibilidadde los
tipos de alimento en ambas lagunas, Estos resultadosindican qüe la disponibilidad de las
presas, más que la selectividad por el alimento, determinan la dieta de esta especie,
puesto que se puedealimentarde varios gruposde alimentoy en diferenteproporción. En
este caso en particular, las hembras y los machos no difirieron en cuanto a la dieta y la
dieta no cambia mucho duranteel periodo de tiempoque están activas.
15
Rowe y Parsons (2000) describieron la dieta de la tortuga Crysemys picta
marginata en la Isla Beaver en Michigan como una mezcla de materia animal y vegetal.
Por lo general, la metería vegetal fue más abundante que la materia animal. Esta
población consumió odonatos, dípteros, tricópteros, hemípteros, coleópteros, anfibios
(salamandras y ranas) y cladóceros. Estos últimos son raros en las dietas de otras
tortugas, y se consideran incidentales. En este caso, es posible que la tortuga localice
agregaciones de estos crustáceos y luego los consuma (comportamiento conocido como
neustofagía).
Finalmente Ford y Moll (2004) determinaron los patrones de alimentación
estacionales y por sexo de la tortuga Stemotherus odoratus en el sureste de Missouri. En
ese trabajo encontraron que hembras y machos consumieron presas similares, pero, la
proporción de los componentes es diferente, ya que las hembras consumen más materia
animal durante la época de reproducción. Otra contribución importante de ese trabajo fue
el registro de una gran cantidad de semillas en las excretas. Característica por lo cual
consideraron a esta especie como dispersora de semillas, aunque no prueban la viabilidad
de las semillas.
2.4. Descripción de )a familia Kinosternidae y la especie Kinosternon integrum
La familia Kinostemidae comprende tortugas pequeñas y medianas que son
exclusivas del nuevo mundo con una distribución desde el sur de Canadá hasta el norte de
Argentina (Pritchard y Trebbau 1894; Ernst y Barbour 1989). Se considera que México es
la región en donde se dio la primera radiación adaptatíva de la familia para después
migrar hacia el norte (pritchard y Trebbau 1894; Iverson 1991a; 1998; Emst et. al. 1994).
Esta familia de tortugas presenta 10 u 11 escudos en el plastrón, así como glándulas de
almizcle asociadas al puente. En el carapacho tienen diez huesos periféricos, uno nucal y
23 marginales. La principal característica de la familia son las dos bisagras que tiene el
plastrón, las cuales permiten cerrar parcial o totalmente la concha (Ernst et. al. 1994). La
familia está compuesta por dos subfamilias Staurotypinae con los géneros Claudius y
16
Staurotypus, y Kinosterninae con el género Kinosternon (Sternotherus; Pritchard 1979;
Ernst y Barbour 1989; Iverson 1998). Los tres géneros se distribuyen en México y es en
este país donde existe la mayor diversidad de especies de kinostérnidos, ya que cuenta
con 18 especies, de las cuales 15 son del género Kinosternon, dos del género Staurotypus
y una de Claudius (Flores-Ville1a1993; Flores-Villela y Canseco-Márquez 2004). Dentro
de estas 15 especies de Kinosternon que habitan en México ocho son endémicas y
Kinosternon integrum destaca por su amplia distribución y gran variedad de hábitat que
explota
Kinostemon integrum es una tortuga dulceacuícola que habita en cuerpos de agua
someros y estancados (Ernst y Barbour 1989), además, es la especie de tortuga más
ampliamente distribuida en el país (Iverson 1999). Se distribuye en el noroeste, centro y
sur de México, así como en las Islas Marías (Figura 1). No se encuentra en la planicie
costera del Golfo de México, donde se distribuyen K herrerai y K scorpioides, ni en una
porción de la costa de Sonora, donde es remplazada por Kinosternon alamosae; en Jalisco
sucede algo similar, pues en una porción entre ese estado y Colima se encuentra sólo
Kinostemon chimalhuaca; el mismo fenómeno ocurre en Oaxaca, donde Kinosternon
oaxacae ocupa una zona en el suroeste de Oaxaca (Iverson et al. 1998). La distribución
en el Pacifico Mexicano llega hasta el Istmo de Tehuantepec, a partir de ahí, su especie
hermana Kinosternon scorpiodes se distribuye en la costa del Océano Pacifico. K.
integrum habita desde el nivel del mar hasta más de 2220 msnm. Los machos adultos
pueden llegar a medir hasta 210 mm de largo de carapacho, mientras que las hembras
alcanzan 195 mm, las crías miden alrededor de 27 mm al nacer, ambos sexos tienen
espinas terminales en la cola, pero la cola y las espinas son más cortas en las hembras
(esta característica es importante, pues sirve para diferenciar a hembras de machos en el
campo cuando son adultos; Iverson et al. 1998); el periodo reproductor de K. integrum
comienza en mayo y termina en septiembre (Ernst y Barbour 1989; Iverson 1999), pone
de 3 a 12 huevos y tiene de 1 a 4 nidadas al año (Iverson 1999). La información que se
tiene sobre su ecología y dieta es nula, pues la mayoría de los datos son anecdóticos.
Algunos autores como Woolrich et al. (2005) consideran que existe un vacío de
información muy grande para esta especie, aún cuando K integrum se encuentra
17
considerada bajo la categoría sujeta a protección especial (Pr) en la NOM-059-ECOL-
200 l por ser una especie endémica de México.
Figura l . Área de distribución de Kinosternon integrum en la Republica Mexicana .
2.5. Ecología de la familia Kinosternidac
Los kinostérnidos son organismos altamente asociados a los cuerpos de agua, se
les considera como tortugas dulceacuícolas y pueden habitar tanto cuerpos de agua
lóticos como lénticos (Burke el al. 2000; MolI y MolI 2004). Más que nadadoras son
caminadoras del fondo, es decír, pasan la mayor parte tiempo forrajeando en el fondo de
los cuerpos de agua que habitan que nadando en la superficie del agua como otras
especies de tortugas dulceacuícolas (Wilbur y Morin 1994). Los kinostérnidos por lo
genera! están asociados a cuerpos de agua someros, aunque algunos pueden habitar ríos
caudalosos pero su microhábitat se restringe hacia el margen del cuerpo de agua (Bury
1979). El periodo de actividad de los kinostérnidos está intimamente asociado eon las
condiciones ambientales. Las especies norteñas por lo general presentan una relación
muy marcada con la temperatura del ambiente ya que el hábitat que ocupan se congela o
baja a temperaturas criticas, lo cual las lleva a invernar (los meses de otoño e invierno)
para restablecer su actividad en la primavera y verano (Christiansen el al. 1985). Las
18
especies del trópico seco y de zonas templadas en México, no presentan esta relación con
la temperatura aunque sí con la disponibilidad de agua, pues en estos casos, los cuerpos
de agua se secan o disminuyen su nivel de forma importante (Morales-Verdeja y Vogt
1997). En la zonas tropicales, los kinostémidos pueden estar activos prácticamente todo
el año, aunqueen sitios donde existe cierto estrés ambiental como la desecación del
cuerpo de agua donde habitan, estivan hasta que las condiciones son de nuevo adecuadas.
La ecología poblacional de algunas especies de la familia Kinostemidae es poco
conocida, no obstante, se tiene un conocimiento más avanzado sobre aspectos ecológicos
de especies como Kinosternon flavescens (Nebraska) y K. subrubrum (Carolina del Sur;
Frazer 1991; Iverson 1991b). De estas dos especies se han reportado tamaños
poblacionales superiores a los 1500 individuos, con tasas de crecimiento poblacional
Ro=1.06 para K. flavescens y Ro=O.60 para K subrubrum. Cabe mencionar que paraesta
última especie, en una población diferente de Carolina del Sur, Gibbons (1983) reportó
un tamaño poblacional medio en diez años de 371 individuos. Es evidente que los
tamaños poblacionales en esta familia son muy variables, pues Moll (1990) registró 40 y
80 individuos en Bclicc para Kinosternon scorpioidesy K. leucostomum. Existen algunas
especies que son reconocidas por su poca abundancia, tal es el caso de K. angustiponsen
Centroamérica, pues de una muestra de 705 individuos de varias especies sólo 14
pertenecieron a esta especie (Legler 1966).
Por lo general la proporción de sexos en los kinostémidos es 1:1 (Carr y Mast
1988; Iverson 1991b), sin embargo en algunas poblaciones de Sternotherus odoratus en
Ontario (Edmonds y Brooks 1996) y en Indiana (Smith y Iverson 2002) se han reportado
sesgos hacia los machos por alrededor de tres años en el Ontario y 20 años en Indiana.
Las estructura poblacional en esta familia pueden ser muy variable, pues está relacionada
con las presiones selectivas del ambiente. Sin embargo, se espera un mayor número de
individuos adultos que jóvenes debido a la curva de supervivencia de tipo III que
presentan las tortugas (Iverson 1991c; Wilbur y Morin 1994). Cabe mencionar que la
estructura poblacional teórica que refleja una población estable implica un mayor número
de individuos jóvenes o inmaduros (Krebs 1985; Gibbs y Amato 2000).
19
2..6~ IIistoriade vidade la fa.milia. Kin.osternidae
La historia de vida de los kinostérnidos se caracteriza tanto por rasgos
conservadores como variables. En lo que respecta a la temporada de anidación, las
especies que se distribuyen en la zona neártica anidan entre primavera y verano. Lo cual
coincide con el periodo de temperaturas más cálidas en el norte de América y con la
temporada lluviosa en las zonas áridas y semi-áridas de México. Las especies
neotropícales presentan- una- temporada. reprcductora más-lat:ga; que- abarca el periodo- de-
tiempo comprendido entre el otoño y la primavera (Cuadro 1).
En lo que se refiere a al número de nidadas al año, éste oscila entre 1 y 4, aunque
para la mayoría de las especies los datos han sido obtenidos por métodos indirectos o
bien basados en muestras pequeñas. El tamaño promedio de la nidada para el grupo es de
3.64 huevos, ya que en realidad no existe mucha diferencia entre especies (con la
excepciéa de las-especiesmás- grandes-eomoSta-W'elypus) En-le-r-ef-er-ente al- inter:varo-de!
tamafio de la nidada, es posible ver una relación entre el tamaño de las tortugas y el
tamaño de la nidada, ya que las especies más grandes como Kinosternon integrum, K.
scorpioides, K. sonoriense, Staurotypus salvini y S. triporcatus presentan los intervalos
más amplios. Un dato que no se presenta en el Cuadro 1, pero que es común en varios
trabajos sobre reproducción en esta familia, es la presencia del dimorfismo sexual en la
talla, pues los machos son por lo general más grandes que las hembras (Iverson 1989;
I-vefSt)n-1-99-lb~ Iversan-e1al. 1-99-1-; Iver-son-1999-);
En cuanto a la talla de la madurez sexual de hembras y machos existe una relación
con la talla máxima de las especies. Especies más grandes, maduran a mayores tallas que
las especies más pequeñas. El Cuadro 1 muestra también que la mayoría de la
información que se tiene sobre la historia de vida de los kinostémidos proviene de las
especies de Norteamérica, ya que de las especies del centro de México, centro y sur de
América están poro estut:Ii.<ldas~
20
Los kinostérnidos siempre anidan en tierra y, por lo general, en sitios arenosos
bienaireados, Las hembras cavanlos. nidos. con.las patas delanteras para.. después terminar
de adecuarlos con las traseras. Una vez formado el nido, las hembras entran casi por
completo y desovan, para cubrirlo posteriormente con la misma tierra que escarbaron
(Richmond 1945). La anidación está muy relacionada con la precipitación ya que por lo
general este evento ocurre después de chubascos fuertes (Burke et al. 1994). La distancia
del agua en la que se establecen los nidos puede ser muy variable, pues algunas especies
como K. subrubrum pueden caminar entre 17.3 y 90 m fuera del agua (Burke et al. 1994).
Cuando. eclosioaan las crías, estas se quedan. por lo. general en el Rido- invernando. o-
estivando y emergen hasta la siguiente temporada adecuada del año (ya sea cálida en el
norte o lluviosa en las zonas áridas; Iverson 1990). En las especies tropicales como
Claudius angustatus las cías se dispersan tan pronto dejan el nido (Flores-Villela y Zug
1995). Un aspecto muy importante en la historia de vida de las tortugas es el cuidado
parental, aún cuando se consideraba ausente en este grupo, existe evidencia de ello en los
kinostémidos. Iverson (1990) sugiere que K. flavescens presenta esta conducta, pues se
mantiene enterrada j-unt-e- al- nido- hasta 38- días- después- de haber desovado, im:luso-
menciona que la proporción de individuos que realizan este comportamiento por año está
en relación directa con las bajas precipitaciones, sugiriendo incluso que las madres
pueden orinar sobre el nido para mantener la humedad adecuada.
2.7. Hábitos alimentarios de la familia Kinosternidae
Ea el- Cuadro- 1- se observa que la- dieta- de los kiaestérnides se ha- deserite-eeme-
generalista oportunista, es decir, las especies de esta familia se alimentan de una gran
cantidad de presas de distintos orígenes (animal y vegetal). La alimentación por lo
general se da en el agua, aunque también pueden obtener presas en tierra. Mahmoud
(1968) menciona que son consumidores del fondo (en el benthos), pues los individuos
caminan con el cuello extendido buscando presas. Por lo general utilizan la vista y el
olfato parapercibirlas, las cuales pueden ser de tamaños muy diversos. Los kinostémidos
se- alimentan de- las presas disponibles y at parecer no- presentan preferencia- por algún-
tipo. Algunas especies como K. sonoriense en Arizona consumieron algas y
21
angiospermas de forma regular aunque en poca proporción, también se alimentaron de
insectos de diversos ordenes, peces, anfibios Ycrustáceos. (Hnlse 1974), Otras, como K....
flavescens en Texas presentaronuna dieta más variada aunque sin materiavegetal, esta
población consumió turbelarios, anélidos, ocho órdenes de crustáceos, cinco órdenes de
insectos, arácnidos, moluscos y tres familias de anfibios (Punzo 1974); Tambiénse han
encontrado serpientes en las dietas de los kinostémidos, ya que Villa (1973) encontróa
una K leucostomum ingiriendo una Tretanorhinus nigroluteus.
Los- kinostémidOS- también ingieren- semillas- de- distintOS- tipos, Vogt y Guzmán..
Guzmán (1988) encontraroneste comportamiento alimentario en K leucostomum en Los
Turxtlas, la cual se alimentóde semillas de Ficus sp., lo mismoque K herrerai, especie
que consumió frutos del mismo género en las cercanías de Jalapa (Aguirre-León y
Aquino-Cruz 2004). Algunas otras especies como K. scorpioides en Costa Rica se
alimentaron de renacuajos y moluscos, presas que son sumamente abundantes en el
hábitatque utilizan(Acuñaet al. 1983).
22
Cuadro l. Principalesrasgos de historia de vida de lafamilia Kinosternidae, L. C.'= Largo de Carapacho.
Especie D1.trlb~
TlIIIIañopromedio Inle",a1o de Tallilala que T.... lila que
Temporada de No. de ni....... de la nidada la nidada madura el maduralabembra.
anIdae1ón al año (Número de bu....,) tR.....o.) ~•• L~lmm) _. !X (JIU!!) Tlpo,de_dleta _ _ ~ Fuente
90
7('-85
90-100
80-120
7Ó·1S
6~-1S
85'100
11('-115
96-99
95'100
95'100
115·130
12Ó·130
97'107
51
80
75
lOO
102
76-82
!;S~O
75
\-5
2-1
1-5
1-5
1-8
1-7
1-5
4-5
4-9
2-9
I~
3-5
2-4
3·12
2·5
1-161
3.8
2.7
3.8
5.3
3
4
?
5.8
3.7
6.5
2.62
4
21
2-31
2-4
1-41
31
2·31
2-31
2-31
1-4
1-4
2-31
31
2·41
1-21
Abri1-Mio
Abril-Mio
MOyo-Agosto
Octubre-Junio
Agosto-Marzo
Abril-Agosto
Agosto-abril
septiembre-marzo
primavera-verano
Abnl-Júlio
Septiembre-Mayo
MOyo-Septiembre
Mayo-Septiembre
Julio-Septiembre
Julio1-agi>sIo1
Mayo.Septiembre
Meyo-egcsto
Neartica
Neartica
Neartica
Neartica
Neartica
Neartica
Neertica
Neartica
McPhmon y Marion
(1981) ;
Oenerafuita-úmnlvora Mitcbell (198ll).
Generalisla-úmnlvora Iverson (2002)
Ern.telll/. (1994);
Etchberger y Ebrhart
Oeneralista.camlvora (1987)
Generalíste-Cemivora Erost,'I1/. (1994)
Mabmotld (1968);
ChristiaDsen y
Dunham (1972);
GeneraliSta-úmnlvora Iverson (l991b)
Gibbons el al. (1982);
GeneraliSta-úmnlvora Gibbona (1983)
GeneraliSta-úmnlvora Emst ell1/. (1994)
Hulse(I974); Hulse (1982);
Oeneralista-Cemívora Emst el 11/. (1994).
Generalista-Cemívora Iverson el al. (1991)
Genera1isla-úmnlvota Iverson (1989)
Genetalisla-úmnlvora Carr y Mas' (1988)
Iversan (1999)
Oeneralista.camlvora Berry '/,01. (1997)
Vogty Oúzrnan(1988);
Morales-Verdeja y Vogt
Generalista-Omnívora (1997),
Generalista-herbívora Iverson (1986)
Generalista-Camívcra Iveraon (1988)
Pritchardy Trebau(1984);
Oenerali'ta.canúvora Iverson (1999)
Generalista-Omnívore Iverson (1999)
. Flores-Villelay ZUg(l99S);
Neotropicel Noviembre-Febrero 1-2? 2.5 I~ 98.5 93'-139 Generaliste-Camívcra Espejel-Gonzáles (2004)
Neotropical 16-10 Genoralista-camlvora Emsty l!Iarbour(1989)
Neotropical 3~ Generalusta-Cemívora Erust y Barbour (1989)
Neotropical Julio- 1 2 l-4 Generalista-herblvora Legler (1966)
NeotrcpÍ1:al ~.__. 2 Generalista.camlvora Emst y Barbour (1989)
Neotropical
Neotroprcel
Neotropical
Neotropi'cal
Neotropical
Neartica
Neartica-NeOtropical
Neertice-Neotropical
Neotropical
Neartice-Neotropical
Kinostemonoexecee
Kinostemonoreasen
Kinostemonhirtipés
KinostemonalamoBae
Kinosternonhenemi
KinoJtemon integrum
Kinostenonchimalhuaca
KinoJtemon leueostomum
Stemotberwlcarinatus
Claudiuu angustatus
Staurotypus solvim,
Staurotypus triporcetus
Kinostemonongustipons
Kinostemondunni.
Kinostemonscorpibides
Kinostemonacutum
Stemotberwlodoratus
Kinostemonbaurii
KinosternonsonoríenJe
Kinostemonñavescens
Stemotberwlminar
Stemotberwldepressus
Kinostemon subruMun
23
IV. ÁREADE ESTUDIO
4.1. Ubicación del áreade estudio.
La localidad de Tonatico está ubicada en el municipio del mismo nombre, en el
suroeste del Estado de México, en los límites con el estado de Guerrero. El municipio se
encuentra en la sub-provincia fisiográfica Sierras y Valles Guerrerenses, la cual es parte
de la Sierra Madre del Sur. La localidad pertenece a la cuenca hidrológica Río Grande de
Amacuzac-, que es. parte. de la macrocuenca del Río Balsas- (Toledo- y Hozada 2002). Las-
coordenadas geográficas donde se encuentra el Municipio de Tonatico son 18° 48' N Y
99° 40' W, a una altitud de 1640 msnm (Figura 2). Las localidades más cercanas a la
zona de muestreo son La Puerta de Santiago (Estado de México) y Piedras Negras
(Guerrero).
4.2. Descripción del áreade estudio
Fisiográficamente, el área es una combinación de valles y cañadas a lo largo de
ríos y arroyos con un granvalle rodeado por cerros de moderada altitud (1700-1800) que
continúa hacia el estado de Guerrero. El clima es cálido subhúmedocon lluvias en verano
A(w), con una temperatura promedio anual de 20° C (Figura 3). El suelo es del tipo
Vertisol Pélico de grano mediano y fino hacia el Estado de Guerrero. La hidrografia se
caracteriza por un sistema de arroyos de cause moderado a pequeño, algunos son
perennes, mientras queotros sólo llevan aguaen la época de lluvias (lNEGI 2002}. En la
zona de estudio hay numerosos bordos (para la acumulación de agua de lluvia) que van
desde los 20 ó 50 m de diámetro hasta los 300 m. En uno de estos bordos es donde se
realizó el presente trabajo. La vegetación predominante es la selva baja caducifolia en
diferentes estados de conservación. También hay bosques de galería a lo largo del cauce
de los arroyos y matorral xerófilo.
La selva baja es un tipo- de vegetaeión típico- de zonas con- temperaturas altas y
una escasa precipitación concentrada en una época del afio (Challenger 1998).
24
Estructuralmente. este tipo de vegetación se caracteriza por ser una asociación vegetal
con árboles de 4 a 8 m, intercalados con cactáceas y yucas (Yucca sp. : Miranda y
Hemández 1963). El matorral xerófilo es un tipo de vegetación que se desarrolla a la par
con la selva baja caducifolia. y. generalmente está formado por leguminosas
(principalmente del género Acacia). Este tipo de vegetación es considerado como una
agrupación vegetal secundaria que se desarrolla por la tala de otro tipo de selva (como la
selva baja caducifolia ; Miranda y Hernández 1963). Esto último es precisamente lo que
se encuentra en algunas zonas del área de estudio. ya que el uso del suelo ha producido
ciertos- cambios en la estructura física de la vegetación; pues existe una extracción
continua de madera para hacer postes para alambradas y apertura de claros para el
pastoreo y cultivo.
Figura 2. Ubicación del árca de estudio cn el Estado de M éxico, El poi(gono verde representa cl municipio
deTonatico.
El uso de suelo predominante en el área de estudio es la ganadería extensiva y
cultivos de temporal (maiz, frijol, calabaza y sorgo). El ganado presente en el área es
principalmente del tipo bovino, caprino (borrego pelibuey) y equino . Otra actividad
económica importante y que se relaciona con el uso de los espacios naturales, es el
turismo , ya que existen unas grutas muy cerca de la zona de muestreo. Es por estos
25
motivos que la extensión de la selva baja caducifolia se ha visto reducida y modificada a
otrasasociaciones vegetales. comoel matorral xerófilo y lospastizales.
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Figura 3, Climograma de la región Ixtapan de la Sal-Tonatico. Basado en datos de 1963 a 1988 de la
estación meteorológica de Ixtapan de la Sal. No se encontraron datos climatológicos posteriores a ese
intervalo de años. Las barras indican la precipitación y los puntos la temperatura.
Las tortugas se encuentran repartidas a lo largo de un sistema de estanques y un
bordo temporal. El sistema es llenado por las lluvias del verano y por al agua del arroyo
Chontalcuatlán (INEGI 1981). El bordo y algunas de las pozas están llenas desde el
principio de las lluvias (junio-julio) hasta el mes de enero, aunque algunas permanecen
con agua todo el año. El bordo presenta un diámetro de aproximadamente 40 m, con una
profundidad máxima de Im. Es en esta parte del sistema, donde durante la temporada de
lluvias las tortugas son sumamente conspicuas, no obstante, se desconoce si las tortugas
se mueven entre el sistema de estanques y el bordo o bien si estivan y en qué momento
llegan a este cuerpo de agua temporal.
Tanto el bordo como los estanques son productivos, ya que existen numerosas
especies de invertebrados y vertebrados, además de las tortugas. En cuanto a los
invertebrados son comunes los anélidos (hirudineos), crustáceos decápodos, insectos
como odonatcs, himenópteros. acuáticos, coleópteros acuáticos, dípteros. y moluscos
26
gasterópodos. En lo que se refiere a los vertebrados existen por lo menos tres especies de
anfibios: Ranasp. (la cual presenta altas densidades enel bordo y los estanques), Hyla sp.
e Hypopachus variolosus. También hay aves como la garza blanca, cuervos comunes y
diversos paserineshabitan en ellos alrededores del bordo.
El bordo principal no presenta un nivel de agua permanente, ya que se llena en el
mes de julio con las primeras lluvias fuertes y permanece a su máxima capacidad hacia
los meses de octubre y noviembre. En el mes de diciembre comienza a perder agua por
evaporaciór, y escurrimiento. Para el mes de enero está prácticamente vacío. En la
temporada más seca del afio (marzo-mayo), en el bordo crece Argemone ocroleucra,
(papaveracea), planta que se seca poco antes de la temporada de lluvias. Tanto las pozas
como el bordo principal son utilizados por el ganado para beber agua y refrescarse en la
época de lluvias, lo cual conlleva un proceso de eutrofización, pues existe una entrada
continua de materia orgánica proveniente de las deyecciones del ganado.
Las pozas aledañas al bordo- son un sistema de estanques quese encuentran en una
cafiada entre dos cerros con dirección norte. Esta cañada lleva agua corriente en la época
de lluvias hacia el arroyo Chontalcuatlán, lo cual, convierte al sistema en un flujo
continuo de agua desde el bordo principal hasta dicho arroyo. Las pozas tienen una
profundidad variable de 0.70 a 1.30 m y algunas conservan su nivel de agua durante todo
el afio pues están protegidas de la desecación por la vegetación del margen de la cafiada.
En estos estanques también son comunes las tortugas aunque su abundancia es limitada,
encontrándose dos o- tres individuos por estanque en la época de lluvias. La fauna de estos
cuerpos de agua es muy similar a la del bordo, aunque en estas pozas hay una mayor
incidencia de mamíferos depredadores como tlacuaches y mapaches, así como serpientes
grandes como Drymarchon corais y Masticophis mentovarius.
--- -------------------
27
V.MÉTODOS
S.l. Trabajo de campo
Se llevaron a cabo 14 salidas de campo (una por mes) con una duración de tres
días cada una, desde el mes de octubre del 2003 hasta diciembre del 2004. Para la colecta
de las tortugas se utilizaron 10 trampas de embudo, las cuales consistieron en una
armazón de tres aros metálicos rodeados por red de nylon. La luz de la red fue de 3.2 cm
por ladoó 1.24 cm? El diámetro de los. aros fue. de 40 cmy las- trampas. midieron 110 cm
de largo aproximadamente (Plummer 1979; Casas-Andreu et al. 1991). También se
utilizó un chinchorro de 1.20 m x 9 m, con una luz de red de 2.5 cm'. Se realizó un
trampeo sistemático en las diferentes pozas, el cual consistió en una trampa por poza y
cuatro trampas en el bordo principal durante dos noches. Las trampas se cebaron con
carne de pescado y el cebo estuvo encapsulado para que las tortugas no tuvieran acceso a
él. Las trampas se revisaron a las 13:00 y 17:00 horas el primer día, a las 11:00 y 17:00
horas- del segundo- día y a las- 11:00- horas- del tercer y último- día. Los- arrastres- del
chinchorro se llevaron a cabo únicamente en el bordo y consistieron en cinco arrastres a
partir del centro hacia los puntos cardinales, más uno o dos extra en caso de que la
técnica de arrastre haya sido deficiente (se atorara y desfondara el chinchorro).
5.2. Toma de datos
Una vez colectadas las tortugas, a cada individuo- se le tomafaft les siguientes
datos: peso (g), largo curvo del carapacho (cm), ancho de carapacho en su parte más
ancha, largo del plastrón (cm), ancho del plastrón en su zona más ancha, alto de la concha
(cm), número de anillos en los escudos plastrales (cuando eran visibles) y sexo (Iverson
1997). Cada espécimen fue marcado por medio de muescas en los escudos marginales de
la concha (Ferner 1979; Plummer 1979; Figura 4). En la época reproductora, todas las
hembras adultas que se supusieron en un estado de gravidez fueron transportadas al
laboratorio para tomar placas de- rayos X y poder determinar el estado reproductor
(grávidas / no grávidas-)y el tamaño de la nidada (Gibbons y Greene 1979). Los huevos
28
se extrajeron por medio de un inyección de oxitocina a 1.5 ml por kg de peso (Ewert y
Legler t97&}.- Una vez. obtenidos. los. huevos,estos. fueroa medidos. (largo y ancho} y
pesados en una balanza semianalítica (Iverson 1991b).
10 o
4
7
1000 100
Figura4. Clavede marcadopermanente en el carapacho por cortesen los escudosmarginales.
Antes de liberar a las tortugas, algunos individuos fueron sometidos a un lavado
de estómago mediante el método sugerido por Legler (1977), el cual consistió en
introducir una sonda de plástico hacia el estómago y luego bombear agua hacia éste, así,
la saturación con agua provoca la regurgitación del contenido estomacal. Éste método
resulta más adecuado que el de sacrificar animales para obtener muestras de contenidos
estomacales (Mahmoud y Klicka 1979; Parmenter y Avery 1990). Cuando fue posible se
colectaron excretas, de las cuales también se pudo obtener información sobre los hábitos
alimentarios. Los contenidos estomacales y/o excretas se conservaron en alcohol al 70%,
para su posterior identificación y cuantificación en el laboratorio. Esta consistió en el
29
secado de las muestras de contenido estomacal para después hacer la estimación de su
peso en una balanza semíanalínca De cada contenido estomacaly excretase incluyeron
los datos de tortuga a la cual perteneció (sexo, edad y fecha), de esta manera se pudo
obtener información acerca de cambios en la dieta por época del año (época seca vs.
época de lluvias) y diferencias entre la dieta de machos, hembras e inmaduros.
Finalmente, las tortugas fueron liberadas en el mismo puntode captura.
5.3. Análisis de los datos
Para conocer el tamaño de la población se utilizó el modelo de captura-recaptura
de Jolly-Seber (Begon 1989; Pollock 1990; Krebs 1999),pues este modelo asume que la
población es abierta, es decir que sobre el tamaño de la población inciden la migración. la
emigración. las muertes y los nacimientos. Éste modelo es el más adecuado,pues difiere
de otros como el de Petersen ó el de Schenabel, los que consideran a la población como
cerrada, además, ofrece datos de supervivencia por colecta (PoIlock el al. 1990; Krebs
1999}. Sólo. se utilizaren las- capturas de los- meses. octubre y noviembse del 2003, junio,
julio, agosto, septiembre y octubre del 2004, puesto que la especie se encuentra inactiva
de diciembre a mayo (época más seca del año). La estructura de la población se obtuvo
mediante intervalos de talla cada dos centímetros. Para probar la hipótesis nula de una
proporción de sexos en la población 1:1, se utilizó una prueba de bondad de ajuste X2
(Wilson y Hardy 2002).
Utilizando- el tamaño- de la nidada- promedie, el número- de hembras con tl:fla talla
igual o superior a la reproductora en la población y el número de nidadas al año, se
estimó la fecundidad de la población (m.x; Frazer 1991;Martínez-Gómez2003), que es la
capacidad potencial (o fisica) de reproducción de la población. Esta medidaesta dadacon
base en hembras nacidas de hembras (Krebs 1985)y es de suma importanciapara estímar
el tamaño efectivo y el crecimiento de una población(primack 2002).
Para la comparación entre- los datos morfológicos de la concha entre- hembras y
machos (posible indicación de dimorfismo sexual) se utilizó una prueba T2 de Hotelling
30
(Manly 1994; Rencher 2002). Para buscar relaciones entre el tamaño de la nidada, largo,
ancho y peso de los huevos con la talla de las hembras (largo de caparazón y largo de
plastrón), se utilizaron análisis de regresión lineal simple (Brower el al. 1997). Para
determinar si existe una relación entre la abundancia, temperatura y precipitación se
utilizó un análisis de regresión lineal múltiple con los datos transformados a logaritmo
natural para una aproximación a una distribución normalidad (Zar 1999). El esfuerzo
reproductor se estimó utilizando la masa relativa de la nidada (peso de la nidada / Peso de
la hembra - Peso de la nidada; Cuellar (1984) en Rodríguez-Romero el al. 2002). Una
vez obtenido, se- utilizaronregresiones-lineales. simples. para probar la relacióncon la talla
Ypeso de la