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i Facultad de de Ciencias Evaluación de la abundancia de los ascomicetes marinos arenícolas de algunas playas de la Isla Cozumel, Quintana Roo, México TESIS Que para obtener el título de BIÓLOGA P r e s e n t a : PATRICIA VÉLEZ AGUILAR UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO Tutora: DRA. MARÍA DEL CARMEN AUXILIO GONZÁLEZ VILLASEÑOR Co-tutor: M. en C. JOSÉ EDMUNDO ROSIQUE GIL 2007 Neevia docConverter 5.1 UNAM – Dirección General de Bibliotecas Tesis Digitales Restricciones de uso DERECHOS RESERVADOS © PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal del Derecho de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México). El uso de imágenes, fragmentos de videos, y demás material que sea objeto de protección de los derechos de autor, será exclusivamente para fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el respectivo titular de los Derechos de Autor. ii Esta investigación se realizó en el Laboratorio de Micromicetes C-121, Departamento de Botánica, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, y formó parte del proyecto “Evaluación preliminar de la diversidad de los hongos marinos de las playas de las islas Cozumel, México y Cayo Largo, Cuba” que se realizó con financiamiento del Instituto de Biología, UNAM, del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología mediante el Proyecto de Cooperación Internacional Bilateral entre el CONACYT – CITMA (México – Cuba), Programa 2004-2006 (J200.811/2004, J110.370/2005), del Museum of Natural History, University of Georgia, USA, y de una donación generosa de la tutora principal. Neevia docConverter 5.1 iii DEDICATORIA Quiero dedicar esta tesis a mis padres Patricia Paz Aguilar Urbina y Jorge Vélez Guerrero, y darles las gracias por todo su apoyo. Gracias Mami porque nunca dejaste de creer en mis anhelos e ilusiones y por estar siempre ahí. A mi Abuelita Luisa, por ser un gran ejemplo de perseverancia y rectitud. Por sus sabios consejos y la orientación. A mi tía “La Biól. Araceli”, por introducirme a mi verdadera vocación, hallándose responsable de mi amor por la biología. Siendo mí guía y hada madrina. A mi Familia por los momentos agradables y las largas pláticas. Por todos los consejos, gracias a los cuales he logrado llegar hasta aquí. A mis maestros del Colegio Columbia, por darme una formación integral en un ambiente afable. Por su paciencia y hacer del aprendizaje algo agradable. Finalmente, a mis Amigos, por compartir tantos momentos mágicos y no tan mágicos, por los consejos y apoyo. Neevia docConverter 5.1 iv AGRADECIMIENTOS A la Universidad Nacional Autónoma de México, por darme la oportunidad de desarrollar mis capacidades intelectuales. A la Facultad de Ciencias, UNAM, por acogerme en un ambiente docto y cultivar mi conocimiento, mostrándome así el mundo y la vida desde otro punto de vista. Al Instituto de Biología, UNAM, por darme un espacio de trabajo para concretar este proyecto y la oportunidad de ampliar mi comprensión sobre los hongos. Un agradecimiento enorme a la Dra. María del Carmen Auxilio González Villaseñor, por haber creído en mí, por ser una gran maestra y un maravilloso ser humano. Por comprender, apoyar y motivar este sueño. Y por su tiempo, paciencia y todo el conocimiento que me ha transmitido. Al M. en C. Edmundo Rosique Gil, por su apoyo para la realización de este proyecto e introducirme al maravilloso reino de los hongos. A los Miembros del Jurado, Dr. Teófilo Herrera Suárez (Investigador Emérito de la UNAM y SNI), Dr. Miguel Armando Ulloa Sosa (Investigador Titular C), Dr. Joaquín Cifuentes Blanco (Profesor de Carrera Titular B), Dra. María del Carmen A. González Villaseñor (Investigadora Titular A) y M. en C. José Edmundo Rosique Gil. A todos los integrantes del Laboratorio C-121 de Micromicetes del Instituto de Biología; Allan, Cris y Lety por su apoyo y agradable convivencia, las aportaciones y consejos en la realización de este proyecto. A la vida, por todas las oportunidades, logros y lecciones. Neevia docConverter 5.1 v “Como científicos, muchos de nosotros hemos tenido profundas experiencias de admiración y reverencia ante el universo, creemos que aquello que se considera sagrado tiene más probabilidades de ser tratado con respeto y develo. Nuestra morada en este planeta se debería de considerar como algo sagrado. Los esfuerzos para salvaguardar y proteger el medio natural necesitan verse imbuidos de la visión de lo sagrado. Al mismo tiempo, se requiere una comprensión más amplia y profunda de la ciencia y la tecnología. Si no acertamos a ver el problema, difícilmente podremos resolverlo.” Carl Sagan Neevia docConverter 5.1 vi RESUMEN Los hongos marinos estrictos arenícolas no son un grupo taxonómico natural, más bien son un grupo ecológico que habita entre o en los granos de arena, mas esto no quiere decir que obtengan sus nutrimentos de ellos. En dicho ecosistema desarrollan un papel importante en la degradación de la materia orgánica y reciclaje de los bioelementos. La diversidad fúngica está poco estudiada a nivel global; se estima que de las 80, 060 especies descritas de todos los ambientes, sólo 500 son marinas, a pesar de que los océanos representan un gran reservorio de biodiversidad. En esta investigación se evaluó la abundancia de los ascomicetes marinos arenícolas de las playas Mezcalito, Punta Morena, Chen Río, Chiquero y San Francisco de la Isla Cozumel, Quintana Roo, México. Se tomaron cincuenta unidades de muestra en cada una de las cinco playas y se colocaron en bolsas de polietileno Ziplock® con cierre hermético. Dichas unidades de muestra se incubaron en las condiciones ambientales del laboratorio durante seis meses, al término de los cuales se analizaron para localizar las estructuras fúngicas, principalmente ascomas. Los hongos se identificaron hasta el nivel de especie mediante el uso de las claves de Kohlmeyer y Volkmann- Kohlmeyer. Se obtuvieron siete ascomicetes, los cuales seis fueron identificados hasta especie y uno hasta género, y tres son nuevos registros para la isla Cozumel. La playa con mayor diversidad fue San Francisco. ABSTRACT Arenicolous marine fungi are an ecological rather than a taxonomic group that lives in or between sand grains in sandy beaches, but they do not obtain their nutriments from them. Marine fungi are major decomposers of organic substrates in marine ecosystems and are in charge of recycling bioelements. Fungi diversity is poorly studied globally, it is estimated that referring to the 80, 060 species described, only 500 correspond to the marine habitat, even though, such environment have an enormous amount of biodiversity. In this survey the occurence of Ascomycete´s was evaluated in the beaches: Mezcalito, Punta Morena, Chen Río, Chiquero and San Francisco of Cozumel, Quintana Roo, México. Fifty samples were taken on each of the five beaches and were deposited into Ziplock®, polyetilene bags with hermetic zipper. Finally the samples were incubated in the laboratory up to a period of six months and were examined for the incidence of ascomata. Fungi were identified up to species, employing Kohlmeyer y Volkmann-Kohlmeyer´s taxonomic key. Seven ascomyces were recorded. Six of them were identified to specie and one to genus, three are new records for Cozumel. The beach that showed the highest diversity was San Francisco. Neevia docConverter 5.1 vii ContenidoPág. 1 Introducción 1 1.1 Generalidades sobre los hongos marinos 1 1.1.1 Descubrimiento y desarrollo de la micología marina 1 1.1.2 Definición 2 1.1.3 Origen filogenético 3 1.1.4 Clasificación taxonómica 5 1.1.5 Distribución geográfica 7 1.1.6 Función ecológica 8 1.2 Hongos marinos arenícolas 11 1.2.1 Existencia de los hongos nativos en el endopsamon de las playas 11 1.2.2 Biología de los hongos arenícolas 12 1.2.3 Importancia de su estudio 18 2 Antecedentes 25 3 Objetivo 31 3.1 Formulación del problema 31 3.2 Objetivo de la presente investigación 31 3.3 Importancia del problema 31 4 Materiales y métodos 33 4.1 Descripción del área de estudio 33 4.2 Realización del muestreo 38 4.3 Procesamiento de la muestras en el laboratorio 43 4.4 Identificación, ilustración, conservación, registro e incorporación de los especímenes a la Colección de Hongos del Herbario Nacional (MEXU) 43 4.5 Análisis estadístico de los datos 44 4.5.1 Índice de riqueza 44 4.5.2 Función de similitud 45 45.3 Índice de diversidad 45 5 Resultados 47 5.1 Listado e ilustración de los hongos marinos arenícolas registrados de la Isla Cozumel 47 5.2 Riqueza y abundancia temporal 50 5.3 Riqueza y abundancia espacial 60 5.4 Análisis de Cluster 62 6 Discusión 64 7 Literatura citada 68 Neevia docConverter 5.1 1 1 Introducción 1.1 Generalidades sobre los hongos marinos 1.1.1 Descubrimiento y desarrollo de la micología marina Desmazières, en 1849 describió el primer hongo de un ambiente marino fue Phaeosphaeria typharum, el cual es saprobio facultativo. Unos años después, los hermanos Croucan registraron cinco hongos del medio marino en su tratado “Flora de Finistère”. Sin embargo, Durieu y Montagne en 1869 fueron los que reportaron el primer hongo estrictamente marino, Sphaeria posinodae, de los rizomas del pasto marino Posidonia oceanica. La micología marina no tuvo un avance significativo en los años posteriores a su descubrimiento, además de que su estatus marino no estaba claro (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979). Barghoorn y Linder (1944) en su trabajo “Hongos marinos: su taxonomía y biología” establecieron la existencia de los verdaderos hongos marinos, al demostrar su crecimiento y reproducción sobre madera sumergida en el noreste de Estados Unidos de América, por lo que es una de las publicaciones más importante en el campo de la micología marina y además impulsó el desarrollo de esta área de la micología. La mayor parte de los hongos marinos que se conocen en la actualidad se describieron tomando como punto de partida dicha publicación. El estudio de los hongos marinos ha progresado a lo largo de dos áreas de investigación: la descripción directa de los hongos marinos durante la formación de sus cuerpos fructíferos en el sustrato, y el estudio indirecto de dichos hongos en cultivo. El área de la micología marina que ha mostrado más avance es el de descripción directa (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979). Neevia docConverter 5.1 2 1.1.2 Definición El reino de los hongos (lat. fungus, sfungus, hongo y gr. spóngos, sphóngos, esponja) incluye a los organismos eucariontes, sin plásmidos, con nutrición por medio de absorción (osmotróficos), nunca son fagótrofos, carecen de una fase pseudopodial ameboide; sus células tienen una pared celular compuesta por quitina y β-glucanos, tienen mitocondrias con crestas aplanadas, peroxisomas, así como cuerpos de Golgi; su talo generalmente está compuesto por hifas haploides, multicelulares, cenocíticas o septadas, la mayoría no tienen estructuras flageladas, y cuando las presentan, los flagelos carecen de mastigonema; su reproducción es sexual y asexual, con una fase diploide generalmente corta; pueden ser saprobios, mutualistas o parásitos. Los hongos representan un grupo heterogéneo cuyos representantes no siempre muestran claras relaciones filogenéticas (Herrera y Ulloa, 1998). Los hongos marinos no se pueden definir como un grupo dentro de la clasificación taxonómica del reino de los hongos. Al inicio de la micología marina, los hongos marinos se definieron tomando en cuenta únicamente su fisiología, como su habilidad para crecer bajo ciertas condiciones de salinidad (Johnson y Sparrow, 1961; Tubaki, 1968; Kohlmeyer, 1974). Posteriormente, casi todos los hongos que se describían del medio marino se colocaban dentro del orden Halosphaeriales, familia Halosphaeriaceae, debido a su similitud morfológica, resultado casi siempre de su adaptación al ecosistema marino. Sin embargo, con el paso del tiempo, debido al avance en la exploración de diversos ecosistemas marinos y de la aplicación de nuevas metodologías para el estudio de los hongos, la familia Halosphaeriaceae creció y empezaron a descubrirse hongos marinos pertenecientes a otros órdenes y familias, inclusive a otros fila. Por tradición y por tratarse de un grupo de hongos que vive en un ambiente acuático, marino, y más extenso que el medio terrestre, los hongos marinos se definen sensu estricto con base en su adaptación al Neevia docConverter 5.1 3 ambiente ecológico donde habitan y son ecológicamente activos. En la actualidad se utiliza una definición basada en su ecología: a) hongo marino obligado: es aquel hongo que crece y esporula exclusivamente en un hábitat marino o de estuario, b) hongo marino facultativo: es aquel hongo terrestre o acuático de agua dulce con la capacidad de crecer y la posibilidad de esporular en un ecosistema marino (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979). Con relación a lo anterior, es necesario aclarar que los hongos que se extraen de sustratos marinos mediante el uso de diversos medios de cultivo, que incluyen los compuestos característicos del agua del mar, no es selectivo y permite el desarrollo de algunos hongos de origen terrestre que toleran altas concentraciones de iones en el entorno extracelular, pero no son marinos porque permanecen inactivos en ese medio (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979). 1.1.3 Origen filogenético En cuanto al posible origen de los hongos marinos, se ha discutido la posibilidad de la existencia de un ancestro terrestre, el cual pudo ser un parásito que carecía de ascocarpos y vivía en helechos y fanerógamas. En 1966, Denison y Carroll retomaron y modificaron la hipótesis anterior, postulando que los ascomicetes marinos habían evolucionado como saprobios de madera a la deriva en océanos y estuarios. Aunque también se discute la posibilidad de un origen marino, compartiendo un ancestro común con un grupo de algas, las Rhodophytas (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979). El parasitismo obligado de los Spathulosporales sobre las rodofitas y el carácter antiguo de las algas rojas indican que los Spathulosporales se encuentran situados en la base del árbol filogenético y están relacionados con un pirenomicete ancestral. Los Halosphaeriales se consideran ascomicetes primarios, los Eurotiales como ascomicetes secundarios, igual que los Neevia docConverter 5.1 4 Loculoascomicetes y Laboulbeniales. Estudios moleculares recientes muestran que los ascomicetes marinos se originaron de ancestros terrestres. Para ubicar a los ascomicetes marinos en un esquema filogenético, tenemos que separar los ascomicetes primarios de los secundarios, siguiendo los principios filogenéticos. Así, el parasitismo sobre un hospedero tipo alga marina, combinado con la posesión de ascas que se disuelven (unitunicadas) y ascosporas hialinas, deben ser características de los ascomicetes primarios. Por el contrario, la combinación de un hospedero tipo fanerógama marina o sus restos, con la posesión de ascas fisitunicadas (o bitunicadas) y ascosporas de color oscuro, caracterizan a un ascomicete secundario (Hyde et al.,2000) (Figura 1). Fig. 1. Posible origen de los hongos marinos superiores filamentosos. Las flechas hacia abajo indican los hongos marinos secundarios, los ancestros hipotéticos tienen asteriscos (Kohlmeyer, 1986). Neevia docConverter 5.1 5 En conclusión, no queda duda de que el grupo constituido por los hongos marinos sea de origen polifilético e incluye dos clados principales: los hongos marinos primarios, que son aquellos derivados directamente de un ancestro de origen marino, y los hongos marinos secundarios, los cuales se originaron a partir de ancestros terrestres (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979). 1.1.4 Clasificación taxonómica La clasificación del reino Fungi está lejana a ser estática. Los hongos constituyen un grupo independiente del mismo rango que los animales y las plantas. De forma similar a los animales, poseen la capacidad de exportar enzimas hidrolíticas para metabolizar polímeros. Dicho reino representa un clado muy diverso de organismos heterótrofos que comparten algunas características con los animales, como las estructuras con quitina, el almacenamiento de glucógeno y el codón mitrocondrial UGA que codifica para el triptófano. La rama que une a los hongos con los animales está bien apoyada con base a datos moleculares, entre los que se encuentran la subunidad pequeña de rRNA (Wainwright et al., 1993), inserciones únicas y compartidas en la secuencia de proteínas como el factor de elongación uno alfa (Baldauf y Palmer, 1993), genomas mitocondriales enteros (Lang et al., 2002) y genes que codifican para proteínas (Steenkamp et al., 2006). Análisis filogenéticos realizados con base en rRNA y genes que codifican para las proteínas, apoyan la monofilia del grupo Ascomycota (Lutzoni et al., 2004; James et al., 2006; Spatafora et al., 2006). El valor de los caracteres taxonómicos dentro de los Halosphaeriales, no es clara. Johnson y Sparrow (1961) creían que el desarrollo de las ascosporas, y la naturaleza de sus apéndices, representan los caracteres de mayor importancia. Controversialmente, Neevia docConverter 5.1 6 Kohlmeyer (1960, 1962, 1972, 1974) y Kohlmeyer y Kohlmeyer consideraron el desarrollo y la morfología del ascoma como los caracteres de mayor importancia. Cavaliere (1966a,b,c) y Cavaliere y Johnson (1966a,b) propusieron que el ascoma es una estructura extremadamente variable. Jones y Moss (1978, 1980) afirman que la ontogenia de los apéndices de la ascospora son caracteres con valor taxonómico. También concluyeron que el modo en que se desarrollan los apéndices, es únicamente homólogo para algunos géneros dentro de Halosphaeriaceae, mientras que otros géneros (e.g. Corollospora Werdem.), muestran diferente ontogenia. El criterio taxonómico más importante dentro de los Halosphaeriaceae, es la morfología de los apéndices (Jones, 1995; Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1997). Anteriormente, las especies que se encuentran dentro de Halosphaeriaceae, se clasificaron hasta el nivel de familia con base en la estructura del ascoma, y a nivel género, en la ontogenia de los apéndices de la ascospora (Kohlmeyer y Volkmann-Kohlmeyer, 1991). Recientemente, Jones (1995) cuestionó el hecho de que Halosphaeriaceae sea un grupo natural, argumentando que no se sabía si las similitudes morfológicas son resultado de evolución paralela o convergencia. Subsecuentemente, Spatafora et al. (1998) analizó ADN ribosomal 18s y 28s de 15 taxones pertenecientes a los Halosphaeriaceae y mostró que filogenéticamente la familia es polifilética con dos linajes distintos. El más numeroso, es el grupo hermano de los Microascales, al que pertenece la familia Halosphaeriaceae, y el segundo contiene las especies de Lulworthia y Lindra (Chen et al., 1999) confirmaron la polifilia de los Halosphareriales segregando el género Lulworthia de la familia mencionada. Kohlmeyer et. al., (2000) describieron un orden y una familia nuevos, Lulworthiales, Lulworthiaceae, basándose en análisis moleculares y morfología, donde Lulworthia y Lindra fueron reasignados. En los hábitat marinos se encuentran especies de Neevia docConverter 5.1 7 todos los fila del reino, sin embargo el phylum Ascomycota es el que predomina (Koch y Petersen, 1996). 1.1.5 Distribución geográfica Los hongos marinos se encuentran desde la zona ártica hasta la antártica, siendo más diversos en las zonas tropicales (Figura 2). Fig. 2. Mapa mundial que muestra las zonas oceánicas de acuerdo a su clima, todas habitadas por los hongos marinos. El término “ambiente marino”, incluye una gran variedad de nichos, que difieren tanto en características bióticas como abióticas. La diversidad fúngica en los ambientes marinos se ve afectada por factores abióticos, como la temperatura, la salinidad y los sustratos (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979). Se encuentran en todos los ecosistemas marinos, desde la línea de marea alta, hasta el mar abierto, donde habitan a diferentes profundidades. En ÁRTICA TEMPLADA SUBTROPICAL TROPICAL SUBTROPICAL TEMPLADA ANTÁRTICA Neevia docConverter 5.1 8 aguas profundas los hongos se han estudiado poco, pero se sabe que pueden crecer y reproducirse de los 500 m de profundidad en adelante soportando presiones hidrostáticas de 50 atmósferas o más. Estos hongos muestran adaptaciones que les caracterizan y distinguen de aquellos que viven en la zona epipelágica (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979). 1.1.6 Función ecológica Los hongos marinos obligados o estrictos pueden actuar en los ecosistemas como saprobios, simbiontes o parásitos de plantas y animales. Durante su ciclo de vida, estos hongos se pueden encontrar asociados con otros organismos que viven en los litorales y en los océanos (Kis-papo, 2005). A continuación se mencionan brevemente algunas de dichas asociaciones: a) Algas. Se pueden encontrar como parásitos o como saprobios; por lo menos una tercera parte de los hongos marinos conocidos, forman alguna de estas asociaciones. Actualmente se reconocen 32 especies parásitas y cada uno tiene cierta especificidad por su hospedero. Hasta ahora no se conoce el ciclo completo de vida de estos hongos. En cuanto a los saprobios, el género Corollospora generalmente degrada algas muertas arrojadas a las costas, siendo principalmente Phaeophyta el sustrato principal de hongos saprobios (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979). b) Líquenes y asociaciones tipo liquen. Los líquenes han sido definidos de varias maneras, y este tipo de relaciones no siempre significan un beneficio para ambos organismos (Hawksworth, 1976); y de ahí se derivan dos tipos de asociaciones: las formadas por los líquenes primitivos (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979) y las que se encuentran al borde del parasitismo. La primera se puede dar en su estadio de vida libre y no se forman estructuras, y la relación no es tan estrecha. Generalmente se da con algas Neevia docConverter 5.1 9 microscópicas. En el segundo caso tenemos una relación obligada y se da con microalgas y el hábitat de ésta es el que predomina (Kohlmeyer, 1972). Este tipo de relaciones se cuestiona si realmente se trata de simbiosis y no de parasitismo. c) Halófitas. Las áreas cercanas a las costas generalmente están cubiertas por vegetación, y cuando la marea sube se ven cubiertas por agua. A las plantas que componen esta vegetación se les denomina halófitas y tienen la característica de poder tolerar ciertas concentraciones de agua salada (0.5% o más) (Waisel, 1972). Los hongos que habitan sobre este tipo de sustratos, generalmente se encuentran sometidos a condiciones extremas, como lo son las altas temperaturas, desecación, cuando la marea es baja, cambios drásticos en la concertación de sales en el agua (durante las lluvias) y congelamiento en invierno (en áreas que se encuentran al norte). Por lo general se restringen a un hospedero (o al menos a una familia específica de plantas). Dentrode estos hongos, encontramos 33 Ascomycetes, 1 Basidiomycete y 23 Deuteromycetes. Los podemos encontrar como saprobios o como parásitos, e incluso como simbiontes formando micorrizas (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979). d) Plantas superiores. Se encuentran sumergidas (por ejemplo el pasto marino Cyodocea, Psidonia, Thalasia y Zostera). Los hongos que habitan sobre ellas por lo general son saprobios (en el caso de hojas muertas) y sólo se conocen 3 Ascomycetes que viven sobre las moribundas (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979). Aunque la mayor parte de los hongos reportados se han encontrado sobre hojas muertas, una proporción menor pero importante de hongos marinos se encuentra en pastos marinos y rizomas. Dichas plantas contienen taninos, sustancias que les protegen de ataques de otros microrganismos, aparentemente esto no detiene a algunos hongos, los cuales han desarrollado cierta tolerancia a dichos compuestos (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979). Neevia docConverter 5.1 10 e) En la corteza de plantas y materiales con celulosa. La literatura sobre este tipo de hongos es muy extensa y rebasa a la relacionada con los hongos que habitan sobre plantas o algas (Jonhson, Sparrow, 1961; Kohlmeyer, 1971) La proliferación se estos hongos se ve favorecida por el clima de los trópicos y se ve limitada por la cantidad de oxígeno disuelto en el agua (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979). El filo predominante en este hábitat, es de los Ascomycota (Kohlmeyer, 1976; Gessner y Lamore, 1978). Los hongos marinos muestran cierta preferencia por sustratos específicos, según revelaron estudios realizados en Portugal, basándose en el hecho de que la similitud entre hongos marinos detectada en dos tipos de sustratos resultó tener un valor muy bajo (0.25), además cada sustrato tuvo sus propias especies de alta frecuencia. El estudio reveló que existen ligeras diferencias en la riqueza de la micobiota al comparar dos sustratos, tallos (Arundo donax L., Phragmites sp. y Spartina maritima) y pedazos de madera. Independientemente, el promedio de número de hongos obtenidos por muestra fue más alto en los pedazos de madera. Ambos sustratos estudiados demostraron ser buenos para la colonización de los hongos marinos. Comparando el porcentaje de colonización obtenido, se concluyó que los tallos presentan un mayor valor de colonización (Pointing et al., 2000). f) En materiales hechos por el hombre. La biodegradación de estructuras creadas por la mano del hombre, en el mar, ha sido de gran importancia en los últimos años. Se han hecho pruebas con varios materiales que han detenido el crecimiento de hongos sobre madera o sobre plástico y otros materiales creados por el hombre. Los únicos reportes sobre hongos deteriorando materiales sintéticos han sido los elaborados por Le Campion-Alsumard (1970), que encontraron Ascomycetes y un Deuteromycete sobre poliuretano. g) Animales. Como saprobios, se encuentran degradando sustratos ricos en quitina y queratina como, por ejemplo, exoesqueletos de crustáceos y conchas. También pueden Neevia docConverter 5.1 11 causar enfermedades a los animales marinos e inclusive al hombre. Se han reportado micosis superficiales de animales marinos. Algunas enfermedades han sido estudiadas y discutidas por Alderman (1976). Existen en la arena de la playa especies patógenas del hombre al que le ocasionan diversos tipos de micosis. Se encuentran registradas 33 especies patógenas en la zona intermareal de las playas del sur de California (Dabrowa et al., 1964) y también están reportadas 13 especies de 17 playas de Oahu, Hawai (Kishimoto y Baker, 1969). En México, solamente se encuentra un trabajo preliminar sobre los hongos de las playas de Acapulco y Veracruz (González et al., 2000). 1.2 Hongos marinos arenícolas 1.2.1 Existencia de hongos nativos en el endopsamon de las playas Los microorganismos endopsamófilos que viven en los espacios intersticiales que se forman entre los granos de arena de las playas marinas se encuentran poco estudiados. Existe una amplia gama de fauna intersticial (equinodermos, tunicados, briozoarios, anélidos, poliquetos, oligoquetos y nemátodos). Con relación a las bacterias y flora intersticial existe muy poca información, aunque se sabe que hay numerosas especies de bacterias y algas filamentosas (Meadows y Anderson, 1966). Todos los microorganismos que habitan en dicho ambiente se han adaptado para poder vivir entre los granos de arena en las playas, incluso sobre ellos, como es el caso de los hongos arenícolas (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979). Desde su descubrimiento, el estatus de los hongos marinos estrictos ha sido confuso, sin embargo varios investigadores han demostrado su existencia en el medio endopsamófilo, estableciendo que estos hongos son nativos en la arena de la playa (Duché Neevia docConverter 5.1 12 y Heim, 1931; Bauch, 1936; Kohlmeyer y Kohlmeyer 1979; Rees et al., 1979; Kohlmeyer, 1981; Tokura, 1984). 1.2.2 Biología de los hongos marinos arenícolas Los hongos marinos arenícolas sensu stricto, se pueden definir como un grupo ecológico de hongos microscópicos que habitan entre o en los granos de arena, más esto no quiere decir que obtengan sus nutrimentos de ellos (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979) Las especies consideradas marinas arenícolas exclusivamente son los ascomicetes: Arenariomyces majusculus Kohlmeyer y Volkmann-Kohlmeyer, A. parvulus Koch, A. trifurcatus Höhnk, A. triseptatus Kohlmeyer, Corollospora angusta Nakagiri et Tokura, C. armoricana Kohlmeyer et Volkmann-Kohlmeyer, C. besarispora Sundari, C. californica Kohlmeyer et Volkmann-Kohlmeyer, C. cinnamomea Koch, C. colossa Nakagiri et Tokura, C. filiformis Nakagiri, C. fusca Nakagiri et Tokura, C. gracilis Nakagiri et Tokura, C. intermedia I. Schmidt (anamorfo: Varicosporina prolifera Nakagiri). C. lacera (Linder) Kohlmeyer, C. luteola Nakagiri et Tubaki (anamorfo: Sigmoidea luteola Nakagiri et Tubaki), C. maritima Werdermann, C. novofusca Kohlmeyer et Volkmann-Kohlmeyer, C. pseudopulchella Nakagiri et Tokura, C. pulchella Kohlmeyer, Scmidt et Nair (anamorfo: Clavatospora bulbosa (Anastasiou) Nakagiri et Tubaki), C. quinqueseptata Nakagiri y los deuteromicetes Dendryphiella arenaria Nicot, Varicosporina ramulosa Meyers et Kohlmeyer (Hyde et al., 2000; Kohlmeyer, 1979; Tokura, 1982, 1984; Koch y Jones, 1984; Nakagiri, 1982, 1985, 1988; Nakagiri y Tubaki, 1986; Kohlmeyer y Volkmann-Kohlmeyer, 1991b,c). Neevia docConverter 5.1 13 Dominio: Eukariota Reino: Fungi Filum: Ascomycota Subfilum: Pezizomycotina Clase: Sordariomycetes sensu O.E. Erikss. & Winka 1997 Sub-clase: Hypocreomycetidae O.E. Erikss. & Winka 1997 Orden: Halosphaeriales Kohlm. 1986 Familia: Halosphaeriaceae E. Müll. & Arx ex Kohlm. 1972 La familia cuenta con 55 géneros, de los cuales 3 son arenícolas: Arenariomyces Höhnk Carbosphaerella I. Schmidt Corollospora Werderm. Orden: Lulworthiales Kohlm., Spatafora & Volkm.-Kohlm., 2000 Familia: Lulworthiaceae Kohlm., Spatafora & Volkm.-Kohlm., 2000 La familia cuenta con 6 géneros, de los cuales 2 son arenícolas: Lindra I. Wilson Lulworthia G.K. Sutherl. De los géneros enlistados antes, Corollospora puede ser considerado como uno de los géneros más diversos dentro de los Halosphaeriaceae y actualmente incluye 20 especies siendo Corollospora maritima la especie más frecuente. Debido a la adaptación de dicho género al hábitat endopsamófilo se encuentra ampliamente distribuido tanto en las playas tropicales como en las templadas (Nagakiri y Tokura, 1987; Hyde et al., 2000). Por lo Neevia docConverter 5.1 14 anterior, a continuación se detallan las características biológicas más sobresalientes de este típico hongo marino arenícola. El género Corollospora fue inicialmente descrito por Werdermann en 1922, quien lo incluyó dentro de los Coelomycetes. Fue hasta 1962, que Kohlmeyerlo incluyó dentro de ascomycetes. Estudios a nivel molecular, indican que los miembros del género forman un clado estadísticamente bien apoyado, basado en la comparación de secuencias del 18s RNA. El género se puede dividir en dos, aquellas especies con cierto grado de mutaciones y las que no las tienen (Sundari et. al., 1996). Todos los miembros pertenecientes a este género, se han encontrado en el mismo hábitat: endopsammon de las playas marinas arenosas. Como las especies del género están adaptadas a los ambientes marinos arenícolas, los ascomas y las ascosporas exhiben una gran variación morfológica, sin embargo, dichas características no son consideradas con importancia taxonómica a nivel de género (Nakagiri y Tubaki, 1986; Nakagiri y Tokura, 1987; Campbell et al., 2002). Corollospora Werderm. se caracteriza por tener ascomas negros que se forman adheridos a un sustrato duro como granos de arena (Figura 3). La pared del cuerpo fructífero de este hongo tiene una constitución básica de dos capas, aunque algunas especies constan de una tercera capa. La capa más interior está compuesta por células aplanadas y la más externa por células esféricas. Resulta interesante que las especies de Corollospora cuyo ascoma está constituido por tres capas, están caracterizadas por ascosporas y ascomas de gran tamaño. Existe una correlación similar entre las características del ascocarpo y las ascosporas de las especies de Lindra y Lulworthia. Se especula que las modificaciones que sufrió la pared del peritecio de los ascomicetes marinos arenícolas podría derivarse de una adaptación para protegerse del daño mecánico causado por los granos de arena u otros materiales duros. Los ascomas se adhieren al Neevia docConverter 5.1 15 sustrato mediante un subículo compuesto por pseudoparénquima con conexiones en grapa. Otras adaptaciones son la orientación basal o lateral de ostiolos y las ascas con paredes delgadas las cuales se disuelven antes o después de la maduración. Las ascosporas son hialinas o de color café, de paredes tersas u ornamentadas con o sin apéndices primarios con forma de espinas, pero con apéndices secundarios en forma de hoja o listón formados por la fragmentación de la exospora. Se acumulan en la parte central del asca la cual se disuelve en la madurez liberando así sus propágalos. Las especies de Corollospora se caracterizan principalmente por sus ascosporas, las cuales tienen apéndices secundarios a manera de moño. Las especies de Corollospora se diferencian unas de otras por el tamaño, el color y el número de septos de sus ascosporas; pero todas están caracterizadas por apéndices secundarios ecuatoriales y polares (Nakagiri y Tubaki, 1986). Los apéndices de las ascosporas se desarrollan de la exospora, la cual se va desnudando formando una especie de hojas apicales y un doble plegamiento alrededor del septo central (Figura 4). Aunque los estudios realizados con microscopía electrónica de transmisión y barrido en la ontogenia de los apéndices de las ascosporas y estructura del ascoma, en Corollospora, señalaron que dentro del género existen cuatro formas de desarrollo de los apéndices de las esporas (Johnson, 1980; Jones y Moss, 1980; Jones et al., 1983). Su ciclo de vida comienza cuando las olas depositan las ascosporas sobre la arena de la zona intermareal en la playa, y al cesar el movimiento inmediatamente comienzan a germinar, y sí se encuentran sobre o cerca de un sustrato orgánico constituido por celulosa y lignina del cual se pueden alimentar (si las ascosporas no encuentran un sustrato de todos modos germinan y se mueren) forman un micelio abundante que cubre la superficie del sustrato y también se desarrolla sobre y/o entre los granos de arena adyacentes al sustrato Neevia docConverter 5.1 16 que están degradando. Después de cierto tiempo, cuando los nutrimentos comienzan a disminuir o las condiciones ambientales no permiten obtenerlos (por ejemplo falta de humedad ya que necesitan agua para poder absorber los nutrimentos del sustrato) se comienzan a formar las estructuras de dispersión y/o latencia por mitosis (mitosporas=conidiosporas) y/o meiosis (meiosporas=ascosporas) dentro de los ascomas sobre los granos de arena, fragmentos de conchas u otros materiales duros a los cuales se adhieren fuertemente por medio de un subículo. Los ascomas son duros, impermeables y de color negro para proteger las ascosporas de la fuerte deshidratación e intensidad solar, liberan las ascosporas cuando los ascomas se rompen debido a la abrasión entre los granos de arena debido al movimiento de las olas. Cuando los conidióforos y/o los ascomas alcanzan la madurez, liberan las conidiosporas y /o ascosporas y cuando el agua del mar cubre la zona intermareal, las esporas flotan sobre la superficie del agua y espuma del mar gracias a sus apéndices. Las esporas se dispersan por medio de las corrientes marinas y cerca de la playa el movimiento de las olas del mar se encarga de depositarlas en otro lugar en la misma playa o en otras más distantes donde germinan en cuanto cesa el movimiento del agua (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979) (Figura 3). Neevia docConverter 5.1 17 Fig.3. Ciclo de vida de Corollospora. Son depositadas en la arena de la playa Sustrato rico en lignocelulosa. Crecimiento de micelio Las ascosporas viajan en la espuma de las olas Ascoma sobre grano de arena Liberación de ascosporas Meiosis Neevia docConverter 5.1 18 1.2.3 Importancia de su estudio Se estima que existen 1.5 millones de especies de hongos en el mundo y en México sólo 200 000 (Haksworth, 2001). Las cifras reales revelan que en el mundo se conocen aproximadamente 80 060 especies de hongos, de las cuales 7000 se encuentran descritas en México (Kirk et at., 2001). De las 80 060 especies que se encuentran registradas en el planeta y que representan apenas el 5% del estimado, solamente cerca de 444 son de ambientes marinos que incluyen 360 ascomicetes, 10 basidiomicetes y 74 anamorfos se han descrito del medio marino aún cuando este medio acuático cubre tres cuartas partes del planeta (Hyde et al., 1998b, 2000; Kirk et al. 2001). De las 7000 especies registradas para México, 62 son marinas, y de éstas, 9 son arenícolas (González et al., 2000). En general se conoce muy poco sobre los hongos marinos, particularmente del endopsamon a pesar de la gran importancia que tienen estos organismos. Los hongos marinos desarrollan en el endopsamon, es decir, el ambiente entre los granos de arena, un papel determinante en la degradación de la materia orgánica y compuestos que no pueden ser utilizados por otros organismos, como la celulosa, la lignina, la quitina y la queratina, por lo que contribuyen al reciclaje de los nutrimentos, principalmente en la mineralización de las fuentes de carbono y el movimiento de energía en ese ambiente. También conforman la base de la cadena trófica en los ambientes costeros y oceánicos (Hyde et al., 1998). Ainsworth estimó que el número de hongos que permanecen sin conocerse es de 250 000 especies y Kohlmeyer (1979) valoró en el caso de los hongos marinos desconocidos, el número sea el 1% de la cifra mencionada. La relación del incremento del número de especies de los hongos filamentosos superiores marinos a lo largo de los años, refleja que: de 1979 a 1991 el incremento del conocimiento de estos hongos fue de 112 Neevia docConverter 5.1 19 especies y de 1991 al 2000 fue de 124 especies. (Hyde, et al., 2000). Específicamente, sobre los hongos arenícolas, se conoce muy poco y su estudio se ha restringido al campo taxonómico, morfológico y recientemente ecológico (Wagner-Merner, 1972; Koch, 1974). Los estimados anteriormente mencionados, muestran la falta de conocimiento de los hongos,y por tanto la necesidad de realizar investigaciones más profundas y sistemáticas, específicamente con respecto a los micromicetes marinos arenícolas, sobretodo si se considera que México es un país megadiverso y con extensos litorales en el Océano Pacífico, Golfo de México y Mar Caribe a lo largo de los cuales se encuentran playas con diferente complejidad. Comparados con las masas terrestres los océanos proveen de ambientes estables con pequeños cambios en temperatura y salinidad. Los sustratos orgánicos como algas, restos de plantas, entre otros, se concentran en las playas y proveen de nutrientes a los hongos (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979). La micobiota de los cerca de 11 000 km de costas que México tiene en el Océanos Pacífico, Golfo de California, Golfo de México y Mar Caribe; es en gran parte desconocida. Por tal razón es necesario continuar con el estudio de la micobiota de las costas, para así contribuir a su conservación y al conocimiento de la biodiversidad de México (González et. al., 2001). También es bien sabido que el disturbio causado por el hombre, aún en el menor de los grados, reduce la biodiversidad silenciosamente, sin ser posible su documentación en el descenso de la biomasa por lo que es urgente darle importancia a su estudio (Howarth, 1991). La diversidad biológica y su conservación, es uno de los problemas ecológicos que mayor atención ha recibido en la última década. Los estudios en este campo se han dirigido principalmente al hábitat terrestre. Los océanos representan un gran reservorio de Neevia docConverter 5.1 20 biodiversidad, se estima que sólo el 15% de las especies conocidas son marinas (Brigg, 1994). Los hongos tienen gran influencia sobre la vida de las plantas, de los animales y del hombre, pues tienen en la naturaleza, interrelaciones casi constantes con todos los seres vivos, incluyendo al hombre (Herrera y Ulloa, 1998). Los sistemas intersticiales tienen una función primordial, la cual es procesar los materiales orgánicos arrojados en la arena. Por medio de una red trófica, esta materia orgánica es reciclada de vuelta al mar. Además de que en muchas playas el sistema intersticial funciona como un filtro biológico que se encarga de mineralizar materiales orgánicos sin tener interacciones tróficas directas con otras cadenas alimenticias. Las playas arenosas son ecosistemas marinos donde las cadenas alimenticias comienzan y terminan en el mar. Los hongos marinos arenícolas juegan un papel importante en la colonización primaria de este ecosistema (Brown y McLachlan, 1994). Son los mayores degradadores de sustratos derivados de madera y restos vegetales que se encuentran en ecosistemas marinos (Figuras 4-5). También pueden ser importantes en la degradación de animales muertos o de partes animales ya que pueden degradar tunicina presente en los tunicados, sustancias calcáreas presente en las conchas de los moluscos y llegan a degradar sustratos compuestos por quitina presente en el exoesqueleto de varios invertebrados y queratina de muchos vertebrados también tienen capacidad para degradar lignocelulosa (Hyde et al, 1998). La madera en ambientes marinos, es originada a partir de recursos naturales tales como; marismas, manglares y madrera proveniente del medio terrestre que es acarreada por los lagos hasta el mar (Pointing et al., 2000). Tales sustratos son colonizados por los hongos marinos. Para el manejo de playas arenosas marinas, debería tomarse en cuenta la ecología de estos organismos (Steinke y Lubker, 2003). Neevia docConverter 5.1 21 Algunos hongos marinos son patógenos para plantas y animales, mientras que otros forman relaciones mutualistas con diversos organismos. La literatura relacionada con las relaciones de simbiosis que los hongos marinos forman, es muy escasa; sólo sabemos que se da en tres formas: líquenes, micoficobiontes y micorrizas (Hyde et al., 1998). Además, el incremento de la fragilidad del ecosistema marino, nos obliga a estudiar la genética y biología de los hongos que ahí habitan. Para tener una mejor comprensión de éste (Hooley y Whitehead, 2006). Se sabe que los hongos son una fuente importante de sustancias a nivel industrial, el conocimiento de su biodiversidad nos abre las puertas para explorar varias posibilidades en este campo y otros como la agricultura y la medicina (Herrera y Ulloa, 1998). Lo cual de ser manejado de forma adecuada deja grandes remuneraciones económicas. En los últimos años se ha comenzado a valorar el potencial económico que representan ciertos grupos de organismos, incluyendo a los hongos. Particularmente los micromicetes son una fuente constante de nuevos compuestos metabólicos de gran importancia para el hombre, por lo que los hongos marinos arenícolas son un recurso potencial que se debe explotar para la obtención de nuevas sustancias de importancia en el área alimenticia, agrícola y farmacéutica. Otro aspecto de importancia, es la biodeteriorización de materiales, puesto que estos hongos degradan la madera y causan pérdidas económicas al dañar muelles, pilotes, rompeolas y otras estructuras de madera colocadas por el hombre en el mar. Los ecosistemas marinos están sujetos a crecientes disturbios causados por el hombre, como lo son las descargas de aguas industriales en aguas marinas, derrames de petróleo, etc. (Hyde et al., 1998). Hyde reporta que con la presencia de hidrocarburos la diversidad de hongos Neevia docConverter 5.1 22 marinos se ve reducida. En el caso de las playas donde se practica el turismo, se pueden emplear como herramientas para hacer estudios de impacto ambiental ya que son importantes bioindicadores (Figura 6). 4 5 Neevia docConverter 5.1 23 Figs. 4-5. Restos de algas (Sargassum sp.) depositados por las olas del mar en la mesoplaya, donde los hongos marinos arenícolas las colonizan e inician el proceso de su degradación. Fig. 6. Vista aérea de la playa pública San Francisco que muestra el impacto debido a diversas actividades turísticas. Los hongos marinos arenícolas, pueden ser sujetos de investigación porque se prestan con cierta facilidad para realizar investigaciones bioquímicas, citológicas, fisiológicas y sobre todo, en el campo de la genética; debido a la rapidez de su crecimiento y reproducción, originando en pocas horas muchas generaciones, contrario a lo que sucede Neevia docConverter 5.1 24 con plantas y animales, además su cultivo requiere poco gasto de equipo y espacio (Herrera y Ulloa, 1998). El inicio del estudio de la genética de los organismos pertenecientes al reino de los hongos, apenas inició alrededor de 1940, llevándose a cabo principalmente en ascomicetes terrestres, por lo que el conocimiento que tenemos acerca de este tema es escaso y falta abordar el ambiente marino. Pocos estudios, han demostrado que existen varias especies marinas que son excelentes candidatas para este tipo de investigaciones gracias a su fisiología y producción de metabolitos secundarios lo cual requiere gran atención especialmente si tomamos en cuenta que estos organismos se encuentran sometidos a un ambiente tamponeado con niveles de salinidad, pH y temperatura relativamente constantes, pero que está siendo alterado por las actividades humanas rompiendo esta estabilidad. Esta capacidad de adaptación a ambientes cuyas condiciones son únicas, sugiere un gran número de mutaciones requeridas para subsistir en el medio marino, lo cual nos conlleva a la producción de nuevos e interesantes metabolitos secundarios resultado de la respuesta al estrés que les confiere habitar en el mar (Hooley y Whitehead, 2006). Neevia docConverter 5.1 25 2 Antecedentes Los estudios que se han llevado a cabo sobre los hongos marinos arenícolas, son escasos y recientes. La mayoría de ellos han sido reportes en los que se describe la micoflora y/o nuevos registros encontradosen nuevas playas (Kohlmeyer, 1967; Tubaki, 1968; Kohlmeyer, 1971; Warner-Merner, 1972; Koch, 1974; Gessner y Lamore, 1978; Kohlmeyer, 1981; Tokura, 1982, 1984; Farrant et al., 1985; Grasso et al., 1985; Koch, 1986; Raghu-Kumar, 1986; Kohlmeyer y Volkmann-Kohlmeyer, 1987,1989, 1991a; González et al., 2000). O bien donde se describen nuevas especies (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1977; Koch y Jones, 1984; Koch, 1986; Nakagiri y Tokura, 1987; Sundari et al., 1996; Abdel-Wahab et al., 1999; Hyde et al., 1999; Walley et al., 2000; Prasannarai y Sridhar, 2000). Asimismo, existen estudios relacionados con aspectos sistemáticos y taxonómicos (Kohlmeyer 1971, 1977, 1981, 1984; Kohlmeyer et al., 2000) siendo Corollospora el género más estudiado (Jones et al., 1982; Nakagiri y Tokura, 1987; Kohlmeyer y Volkmann-Kohlmeyer, 1991a). En cuanto al conocimiento de su distribución geográfica, los estudios son escasos (Kohlmeyer, 1976, 1984, Volkmann-Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1993). Su fisiología y bioquímica (Bebout et al., 1987; Rohrmann et al., 1992) así como su ecología (Rees et al., 1979; Rees y Jones, 1985; Volkmann-Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1993; Hyde et al., 1998; González y Herrera, 1993; González et al., 1998) no se encuentran ampliamente investigadas. Para México, González y colaboradores, presentaron una lista de 47 ascomicetes, 1 basidiomicete y 14 hongos mitospóricos marinos. Los hongos enlistados, provienen de 17 localidades de la costa del Pacífico, 12 de la costa del Golfo de México y 15 de la Neevia docConverter 5.1 26 costa del Mar Caribe (Figuras 7-8). De los anteriores; 11 especies son registros de hongos marinos arenícolas y 8 corresponden a localidades estudiadas en Cozumel (González et al., 2001) (Tablas 2-3). Fig.7. Mapa de la República mexicana mostrando las localidades donde los hongos marinos ya han sido estudiados (González et al., 2001). Para México, González et al. (2001) vieron que la especie más ampliamente distribuida en México es Corollospora maritima y registraron 15 especies de hongos arenícolas (Tabla 1). Neevia docConverter 5.1 27 Tabla 1. Hongos marinos registrados de las playas de México sin incluir los de Cozumel (González et al., 2001). Taxon Localidad de recolecta Localización gográfica Phylum: Ascomycota Order: Halosphaeriales Family: Halosphaeriaceae Arenariomyces parvulus W. J. Koch, 1986 Tulum 20° 12’ 37’’ N 87° 25’ 48’’ W Ceriosporopsis halima Linder Antón Lizardo 19° 3’ 42’’ N 95° 59’ 25’’ W Corollospora angusta Nakagiri et Tokura Km 24 Veracruz-Alvarado Highway 18° 52’ 30’’ N 95° 55’ W Corollospora gracilis Nakagiri et Tokura Km 24 Veracruz-Alvarado Highway 18° 52’ 30’’ N 95° 55’ W Corollospora intermedia I. Schmidt Barra de Navidad 19° 12’ N 104° 41’ 05’’ W Corollospora pseudopulchella Nakagiri et Tokura Majagual 18° 42’ 50’’ N 87° 42’ 31’’ W Order: Lulworthiales Family: Lulworthiaceae Lindra marinera Meyers Progreso Sin datos Km 24 Veracruz-Alvarado Highway 18° 52’ 30’’ N 95° 55’ W Neevia docConverter 5.1 28 Fig. 8. Mapa de la Isla Cozumel mostrando las localidades en las cuales ya habían sido estudiados los hongos marinos. (1.Playa los Cocos, 2.El Presidente, 3.Punta Tormentos, 4. San Francisco, 5.Castillo Real, 6.Punta Morena). Tabla 2. Hongos marinos registrados de la Isla Cozumel (González, 2007). Taxon Localidad de recolecta Localización geográfica Referencia bibliográfica Phylum: Ascomycota Class: Dothideomycetes Order: Pleosporales Family: Leptosphaeriaceae Leptosphaeria australiensis G. C. Hughes, 1969 El Presidente Punta Tormentos 20° 27’ N, 87° O 20° 25’ 45” N, 87° 01’ O Kohlmeyer 1984 Class: Sordariomycetes Order: Diaporthales Family: Valsaceae Cytospora rhizophorae Kohlmeyer & E. Kohlmeyer, 1971 El Presidente Punta Morena 20° 27’ N, 87° O 20° 27’ N, 86° 51’ O Kohlmeyer 1984 1 2 3 4 5 6 Neevia docConverter 5.1 29 Tabla 2 (continuación). Hongos marinos registrados de la Isla Cozumel (González, 2007). Taxon Localidad de recolecta Localización geográfica Referencia bibliográfica Order: Halosphaeriales Family: Halosphaeriaceae Antennospora quadricornuta T. W. Jonson, 1958 Castillo Real Punta Tormentos 20° 32’ N, 86° 45’ O 20° 25’ 45” N, 87° 01’ O Kohlmeyer 1984 Antennospora salina T. W. Johnson, 1958 Playa Los Cocos El Presidente Punta Morena Punta Tormentos 20° 29’ N, 86° 49’ O 20° 27’ N, 87° O 20° 27’ N, 86° 51’ O 20° 25’ 45” N, 87° 01’ O Kohlmeyer 1984 Arenariomyces parvulus W. J. Koch, 1986 Sin datos Sin datos Kohlmeyer y Volkmann- Kohlmeyer 1989 Arenariomyces trifurcatus Hönk, 1954 Castillo Real Punta Morena 20° 32’ N, 86° 45’ O 20° 27’ N, 86° 51’ O Kohlmeyer 1984 Arenariomyces triseptatus Kohlmeyer, 1984 Playa San Francisco Punta Morena Playa Los Cocos 20° 21’ 30” N, 87° 01’ O 20° 27’ N, 86° 51’ O 20° 29’ N, 86° 49’ O Kohlmeyer 1984, Volkmann- Kohlmeyer y Kohlmeyer 1993 Corollospora maritima Werderman, 1922 Castillo Real Playa Los Cocos Playa San Francisco Punta Tormentos 20° 32’ N, 86° 45’ O 20° 29’ N, 86° 49’ O 20° 21’ 30” N, 87° 01’ O 20° 25’ 45” N, 87° 01’ O Kohlmeyer 1984 Corollospora pulchella Kohlmeyer, I. Schmidt & N. B. Nair, 1967 Castillo Real Punta Morena 20° 32’ N, 86° 45’ O 20° 27’ N, 86° 51’ O Kohlmeyer 1984 Lignincola tropica Kohlmeyer, 1984 El Presidente Punta Tormentos 20° 27’ N, 87° O 20° 25’ 45” N, 87° 01’ O Kohlmeyer 1984 Varicosporina ramulosa Meyers & Kohlmeyer, 1965 Castillo Real Playa Los Cocos 20° 32’ N, 86° 45’ O 20° 29’ N, 86° 49’ O Kohlmeyer 1984 Order: Lulworthiales Family: Lulworthiaceae Lindra crassa (Kohlm.) Kohlm. & Volkm.-Kohlm, 1991 Castillo Real Punta Morena 20° 32’ N, 86° 45’ O 20° 27’ N, 86° 51’ O Kohlmeyer 1984 Lindra thalassiae Orpurt, Meyers, Boral & Simms, 1964 Playa Los Cocos Playa San Francisco Punta Tormentos 20° 29’ N, 86° 49’ O 20° 21’ 30” N, 87° 01’ O 20° 25’ 45” N, 87° 01’ O Kohlmeyer 1984 Order: Incertae sedis Family: Incertae sedis Periconia prolifica Anastasiou, 1963 E Presidente 20° 27’ N, 87° O Kohlmeyer 1984 Neevia docConverter 5.1 30 Torpedospora radiata Meyers, 1957 Castillo Real 20° 32’ N, 86° 45’ O Kohlmeyer 1984 Phylum: Basidiomycota Class: Agaricomycetales Order: Agaricales Family: Niaceae Nia vibrissa R. T. Moore & Meyers, 1959 Castillo Real 20° 32’ N, 86° 45’ O Kohlmeyer 1984 Tabla 3. Hongos marinos arenícolas registrados de la Isla Cozumel (González, 2007). Taxon Localidad de recolecta Localización geográfica Referencia bibliográfica Phylum: Ascomycota Class: Sordariomycetes Order: Halosphaeriales Family: Halosphaeriaceae Antennospora salina T. W. Johnson, 1958 Playa Los Cocos El Presidente Punta Morena Punta Tormentos 20° 29’ N, 86° 49’ O 20° 27’ N, 87° O 20° 27’ N, 86° 51’ O 20° 25’ 45” N, 87° 01’ O Kohlmeyer 1984 Arenariomyces trifurcatus Hönk, 1954 Castillo Real Punta Morena 20° 32’ N, 86° 45’ O 20° 27’ N, 86° 51’ O Kohlmeyer 1984 Arenariomyces triseptatus Kohlmeyer, 1984 Playa San Francisco Punta Morena Playa Los Cocos 20° 21’ 30” N, 87° 01’ O 20° 27’ N, 86° 51’ O 20° 29’ N, 86° 49’ O Kohlmeyer 1984, Volkmann- Kohlmeyer y Kohlmeyer 1993 Corollospora maritima Werderman, 1922 Castillo Real Playa Los Cocos Playa San Francisco Punta Tormentos 20° 32’ N, 86° 45’ O 20° 29’ N, 86° 49’ O 20° 21’ 30” N, 87° 01’ O 20° 25’ 45” N, 87° 01’ O Kohlmeyer 1984 Corollospora pulchella Kohlmeyer, I. Schmidt & N. B. Nair, 1967 Castillo Real Punta Morena 20° 32’ N, 86° 45’ O 20° 27’ N, 86° 51’ O Kohlmeyer 1984 Varicosporina ramulosa Meyers & Kohlmeyer, 1965 Castillo Real Playa Los Cocos 20° 32’ N, 86° 45’ O 20° 29’ N, 86° 49’ O Kohlmeyer 1984 Order: Lulworthiales Family:Lulworthiaceae Lindra crassa (Kohlm.) Kohlm. & Volkm.- Kohlm, 1991 Castillo Real Punta Morena 20° 32’ N, 86° 45’ O 20° 27’ N, 86° 51’ O Kohlmeyer 1984 Lindra thalassiae Orpurt, Meyers, Boral & Simms, 1964 Playa Los Cocos Playa San Francisco Punta Tormentos 20° 29’ N, 86° 49’ O 20° 21’ 30” N, 87° 01’ O 20° 25’ 45” N, 87° 01’ O Kohlmeyer 1984 Neevia docConverter 5.1 31 3 Objetivo 3.1 Formulación del problema Existen pocos registros de hongos marinos microscópicos de la Isla Cozumel. Solamente se encuentran reportadas 18 especies fúngicas de 6 playas. Muchas playas de la isla permanecen inexploradas en la zona norte, este y sur de dicha isla por lo que ni siquiera el estudio de un ecosistema de la isla está completamente estudiado. Y lo que es peor, otros ecosistemas de la isla muy importantes nunca se han investigados. En este trabajo se consideró investigar la micobiota de tres playas que no se habían estudiado antes y dos que ya se habían explorado antes pero hace varias décadas. Por todo lo anterior, se decidió realizar la presente investigación cuyo objetivo se menciona a continuación. 3.2 Objetivo de la presente investigación Evaluar de la abundancia de los ascomicetes marinos arenícolas de cinco playas de la Isla Cozumel, Quintana Roo, México, mediante la aplicación del método incubación de restos vegetales con la finalidad de contribuir al conocimiento de la diversidad fúngica. 3.3 Importancia del problema La economía y desarrollo social de la población de la Isla de Cozumel, la más poblada del caribe mexicano, depende de los ingresos que deja el turismo que la visita. Es uno de los destinos con fama mundial debido principalmente a la belleza escénica de sus playas y de sus arrecifes. Particularmente, es importante evaluar la abundancia de los hongos Neevia docConverter 5.1 32 marinos de las playas de la Isla Cozumel porque al ser degradadores de la materia orgánica en dicho ecosistema participan junto con las bacterias en el reciclaje de los nutrimentos quedando disponibles para los demás organismos que habitan en la playa y en aguas costeras asegurando de esta forma el equilibrio y funcionamiento de este ecotono. Es necesario estudiar la diversidad de los ascomicetes marinos para poder garantizar el manejo sostenible de las playas de la Isla Cozumel. El grupo de organismos referido en la presente investigación es de gran importancia tanto para su ecosistema como para el hombre en particular, al ser los principales degradadores Pueden ser explotados por el hombre para su beneficio, por medio de la obtención de metabolitos y también mediante su conocimiento podemos tener un manejo más sustentable de las playas. El ambiente está siendo impactado por el hombre enormemente por lo que urge su comprensión para su manejo. Neevia docConverter 5.1 33 4 Materiales y métodos 4.1 Descripción del área de estudio El estado de Quintana Roo representa el 2.59% de la superficie del país. Colinda al norte con el Golfo de México, al noreste, este y sureste con el Mar Caribe, al sur con Belice y Guatemala, al oeste con los estados de Campeche y Yucatán y al noreste con el estado de Yucatán (Figuras 9-10). Coordenadas extremas: al norte 21º 36` 23``, al sur 17º 49`16``, al este 86º 43`42`` y al oeste 89º 24`46``. Su capital es Chetumal (18º 30`13`` latitud norte y 88º 18`19`` longitud oeste) y se encuentra a una altitud de 2msnm. El clima es cálido subhúmedo con lluvias en verano, temperatura media anual de 26.1ºC y precipitación pluvial de 1249.1mm. El municipio de Cozumel, tiene una altitud de 3msnm y las siguientes coordenadas: 20º 31`00`` latitud norte, 86º 56`30`` longitud oeste (Figura 11). Neevia docConverter 5.1 34 Fig. 10. Localización de la Isla Cozumel en la Península de Yucatán. Fig. 9. Ubicación de la isla de Cozumel en el continente. Fig. 11. Vista aérea del sur de la isla de Cozumel. Neevia docConverter 5.1 35 El nombre Cozumel significa “isla de las golondrinas”. Los mayas, hace quinientos mil años afirmaban que en esta región había nacido el cielo. Es la isla habitada más grande de México y fue descubierta por Juan de Grijalva en 1518. En los años sesenta del siglo XX, Cozumel se constituyo como el primer punto de atracción turística del Caribe mexicano (Xacur-Maiza J, 2002). Es la isla mexicana más grande en el mar Caribe y la isla más poblada de México, se localiza al este de la Península de Yucatán, separada por un canal de 18km que es una ventana al mar Caribe. El punto de mayor longitud se extiende de norte a sur, alcanzando hasta 52km y su punto mas estrecho se extiende de este a oeste y sólo es de 14 km. La superficie total es de aproximadamente 500 km2 (Figuras 12-14). Como la mayor parte de la Península de Yucatán, el origen geológico de Cozumel, proviene del Pleistoceno ya que emergió del mar a finales del periodo Terciario. Sus bases rocosas están formadas por sedimentos marinos, y su superficie generalmente contiene incrustaciones fósiles. Se calcula que la isla tiene una antigüedad de 6 millones de años. Neevia docConverter 5.1 36 Figs. 12-14. Ubicación del área de estudio. 12 Cozumel dentro del territorio nacional. 13 Detalle del mar Caribe. 14 acercamiento de la Isla Cozumel. Océano Pacífico República Mexicana Estados Unidos de América Belice Guatemala Golfo de México Mar Caribe Isla Holbox Cozumel Quintana Roo Yucatán Cozumel Mar Caribe 14 13 12 Cozumel Canal de Cozumel Neevia docConverter 5.1 37 Las corrientes superficiales en el Canal de Yucatán provenientes del mar Caribe, generalmente se dirigen hacia el norte en el estrecho (Figuras 15-16). Las corrientes subsuperficiales, a una profundidad de 500 m, muestran un patrón de corrientes similar al de las corrientes superficiales (Atlas oceanográfico del Golfo de México y mar Caribe. Sección I. Mareas y corrientes, 1974). Figs. 15-16. Corrientes superficiales que rodean a la Isla Cozumel. 15 16 Neevia docConverter 5.1 38 4.2 Realización del muestreo Para realizar los muestreos el ambiente se caracterizó según el esquema propuesto por Carranza-Edwards y Caso Chávez (1994), el cual divide a la playa en cuatro zonas: a) infraplaya, que bajo condiciones normales siempre está cubierta por agua; b) mesoplaya, la cual está cubierta por el agua y está expuesta al aire de forma rítmica y alternada y se extiende desde el máximo retroceso del relavado en marea baja hasta el máximo avance del lavado en marea alta; c)supraplaya, que en condiciones normales siempre está seca; d) zona terrestre (Figura 17). Se realizaron dos muestreos siguiendo el método incubación de restos vegetales en cámara húmeda (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1979), el primero en abril del 2006 y el segundo en febrero del 2007. En cada uno, se tomaron veinticinco unidades de muestra en la mesoplaya de cada playa estudiada. Las muestras compuestas por restos vegetales en diferentes estados de descomposición, se colocaron en bolsas de polietileno estériles con cierre hermético Ziplock® y se cubrieron ligeramente con arena húmeda (Figura 18). El número de muestras tomadas fue determinado considerando la significación estadística Fig. 17. Perfil ideal de una playa. Neevia docConverter 5.1 39 Fig. 18. Toma de muestras, incubación y procesamiento en el laboratorio. Línea de marea baja. Restos vegetales Después de 3 meses Neevia docConverter 5.1 40 Las localidades donde se tomaron las muestras son: Mezcalito, P. Morena, Chen Río, P. Chiquero y Playa San Francisco (Figuras 19-24). Neevia docConverter 5.1 41 Fig. 19. Isla de Cozumel mostrando los puntos de muestreo: Mezcalito, P. Morena, Chen Río, P.Chiquero y Playa San Francisco. 21 20 Neevia docConverter 5.1 42 Figs. 20-21. Localidades donde se realizó el muestreo. 20. Playa Mezcalito, 21. Playa San Francisco 24 23 22 Neevia docConverter 5.1 43 Figs. 22-24. Localidades donde se realizó el muestreo. 22. Playa Chiquero, 23. Playa Chen Río, 24. Punta Morena. 4.3 Procesamiento de las muestras Las unidades de muestra se incubaron en cámaras húmedas de acuerdo al método propuesto por Kohlmeyer y Kohlmeyer (1979), en condiciones ambientales del laboratorio durante seis meses, ya que se ha estudiado el periodo de incubación adecuado para las muestras, el cual consiste de 2, 6, 12 y 18 meses. Alrededor del 70% de los hongos obtenidos produjeron sus cuerpos fructíferos a los 6 meses de incubación, (Prasannarai y Sridhar, 1997) al término de las cuales se analizaron para localizar estructuras fúngicas, principalmente ascomas. Debido al largo periodo de incubación fue necesario humedecer algunas bolsas con agua de mar artificial estéril para evitar su deshidratación. Las muestras se analizaron con un microscopio estereoscópico. 4.4 Identificación, ilustración, conservación, registro e incorporación de los especímenes a la Colección de Hongos del Herbario Nacional (MEXU) Las estructuras fúngicas encontradas, fueron removidas del sustrato y se elaboraron preparaciones utilizando agua destilada o alcohol polivinílico y posteriormente se observaron con un microscopio compuesto. Debido a que algunas estructuras son hialinas, como los apéndices y septos de las esporas, fue necesario usar colorantes como fucsina ácida, cristal violeta, lactofenol de Amman y azul de anilina. Para teñir las preparaciones, fue necesario reemplazar el agua por la solución colorante. Los hongos se Neevia docConverter 5.1 44 identificaron hasta el nivel de especie mediante el uso de las claves especializadas (Kohlmeyer y Volkmann-Kohlmeyer, 1991a; Hyde y Alias, 2000). Una vez identificadas las especies, se realizaron preparaciones permanentes según la técnica del doble cubreobjetos (Kohlmeyer, 1972), según la cual, el cubreobjetos de 24 x 24 mm se adhirió con agua a un portaobjetos y sobre el cubreobjetos se colocó una gota de glicerina; enseguida, con la ayuda de un microscopio estereoscópico, los ascomas se colocaron en la gota de glicerina y se cubrieron con el segundo cubreobjetos de 18 x 18 mm y se sellaron las orillas del cubreobjetos más pequeño con barniz de uñas transparente. Una vez seco el barniz, sobre el cubreobjetos pequeño se colocó una gota de medio de montaje Clearmount y los dos cubreobjetos se separaron del portaobjetos y se invirtieron, quedando así, la superficie del cubreobjetos pequeño en contacto con la superficie del portaobjetos. Para conservar e incorporar el material a la Colección de Hongos del Herbario Nacional (MEXU) del Instituto de Biología de la UNAM, las muestras de arena se deshidrataron y se colocaron en pequeños frascos. Tanto las preparaciones permanentes como las muestras deshidratadas se depositaron en la colección mencionada. 4.5 Análisis estadístico de los datos Para analizar los resultados se elaboraron matrices de datos ecológicos con los valores de frecuencia de las especies de hongos que se obtuvieron en cada playa. Los datos de biodiversidad fueron analizados utilizando el programa informático Biodiversity Pro. Neevia docConverter 5.1 45 4.5.1 Índices de riqueza Abundancia de las especies. La abundancia de las especies (n) se expresará como el número de incidencias individuales de una especie. El porcentaje de abundancia es el número de incidencias de una especie dividida entre el número total de incidencias recuperadas de la muestra. Para comparar la abundancia relativa de las especies y la abundancia de las especies principales que incidirán en más de una muestra, las especies se acomodarán en orden descendente según su abundancia. Para enfatizar los hongos dominantes y los raros, la abundancia total de cada especie se presentará en orden descendente. La forma más sencilla de conocer la diversidad de una comunidad es contabilizando el número de especies recuperadas durante un muestreo. Se cuantificaron las incidencias de cada especie en las muestras, a partir de estas se determinó la riqueza de especies en cada punto de muestreo. El porcentaje de abundancia es el número de incidencias de una especies dividida entre el número total de incidencias recuperadas de una muestra. 4.5.2 Funciones de similitud Para conocer el grado de similitud entre las comunidades se analizará la composición de especies de cada punto de muestreo por medio de un análisis de Cluster, para determinar la similitud entre las playas estudiadas utilizando una matriz euclidiana. 4.5.3 Índice de Diversidad Neevia docConverter 5.1 46 Diversidad de las especies. La diversidad de las especies es un aspecto importante de la estructura de las especies de una comunidad (Bills y Polishoot, 1994). Los índices de diversidad sirven para comparar la composición de especies de diferentes comunidades, y cuando el índice es satisfactorio es posible extrapolar los datos para determinar el número de especies de un universo dado. Los índices que combinan riqueza de especies y equiparabilidad en un solo valor se llaman índices de diversidad. Se aplicara el índice de Shannon: El valor del índice de diversidad ecológica representa el primer nivel de respuesta a la destrucción sistémica del ecosistema y es relevante para determinar su potencial de recuperación. s H= -Σ (pi) (log2 pi) i=1 Donde: H= Índice de diversidad de Shannon S= Número de géneros pi = Proporción del total de la muestra que corresponde al género i. Neevia docConverter 5.1 47 5 Resultados 5.1 Listado e ilustración de los hongos marinos arenícolas registrados de la Isla Cozumel Se obtuvieron siete ascomicetes pertenecientes a la clase de los Sordariomycetes sensu O.E. Erikss. & Winka 1997de los cuales seis fueron identificados hasta nivel especie y uno hasta género, los cuales se encuentran a continuación: Dominio: Eukariota Reino: Fungi Filum: Ascomycota Subfilum: Pezizomycotina Clase: Sordariomycetes sensu O.E. Erikss. & Winka 1997 Sub-clase: Hypocreomycetidae O.E. Erikss. & Winka 1997 Orden: Halosphaeriales Kohlm. 1986 Familia: Halosphaeriaceae E. Müll. & Arx ex Kohlm. 1972 Arenariomyces triseptatus Kohlm. (1984) (Figuras 25-30). Descripción: ascocarpos 50-120µm de diámetro,globosos o subgolbosos color café, ascoas de ocho esporas unitunicadas, elipsoidales,ascosporas 27-34 x 6-8.5µm (excluyendo los apéndices), cilíndricas,3 septos, hialinas,3 apéndices polares espiniformes de 18-20µm de largo. Fue descrito en Cozumel 1984. Etimología: del latín arenario= arena myces= hongo triseptatus= tres septos en referencia a las ascosporas. Neevia docConverter 5.1 48 25 26 27 28 29 30 Figs. 25-30. Arenariomyces triseptatus. 25, 26. Ascomas en la arena, x40, x60. 27. Ascoma y ascosporas, x 100. 28, 29. Grupo de ascosporas, x 400, x 100.30. Ascospora mostrando septos y apéndices, x 1000. Neevia docConverter 5.1 49 Dominio: Eukariota Reino: Fungi Filum: Ascomycota Subfilum: Pezizomycotina Clase: Sordariomycetes sensu O.E. Erikss. & Winka 1997 Sub-clase: Hypocreomycetidae O.E. Erikss. & Winka 1997 Orden: Halosphaeriales Kohlm. 1986 Familia: Halosphaeriaceae E. Müll. & Arx ex Kohlm. 1972 Arenariomyces parvulus Jørg. Koch (1986) Descripción: ascocarpos 44-66 µm, negros globosos, ascosporas 16-20 x 3-6 µm, cilíndricas, curveadas, uniseptadas, hialinas, 3 apéndices terminales en cada polo de 10- 17 µm de largo. Etimología: del latín arenario= arena myces= hongo parvulus= muy pequeño haciendo referencia a las ascosporas en comparación a las de A. trifurcatus. Neevia docConverter 5.1 50 Dominio:Eukariota Reino: Fungi Filum: Ascomycota Subfilum: Pezizomycotina Clase: Sordariomycetes sensu O.E. Erikss. & Winka 1997 Sub-clase: Hypocreomycetidae O.E. Erikss. & Winka 1997 Orden: Halosphaeriales Kohlm. 1986 Familia: Halosphaeriaceae E. Müll. & Arx ex Kohlm. 1972 Corollospora maritima Werderm. (1922) (Figuras 31-32) Descripción: ascocarpos 90-400µm de diámetro y globosos o subglobosos, ascas 72-140 x 17-50 µm unitunicadas, ascosporas 20-34(-53) x (4-)6-11(-14) µm, fusifomes, uniseptadas, hialinas, apéndices en ambos polos un apéndice terminal 7-17.5(-23) x 1-1.5 µm de largo. Etimología: del latín corolla= pequeña corona spora=espora maritimus=marina Neevia docConverter 5.1 51 31 32 Figs. 31-32. Corollospora maritima. 31. Ascoma sobre grano de arena, x 100. 32. Ascospora y detalle de la ornamentación, x 1250. Neevia docConverter 5.1 52 Dominio: Eukariota Reino: Fungi Filum: Ascomycota Subfilum: Pezizomycotina Clase: Sordariomycetes sensu O.E. Erikss. & Winka 1997 Sub-clase: Hypocreomycetidae O.E. Erikss. & Winka 1997 Orden: Halosphaeriales Kohlm. 1986 Familia: Halosphaeriaceae E. Müll. & Arx ex Kohlm. 1972 Corollospora gracilis Nakagiri & Tokura (1988) (Figuras 33-38). Descripción: ascocarpos 88-195 µm de diámetro y globosos o subglobosos, negros, ascas 55.5-75 x 12-16 µm unitunicadas, ascosporas 26-45 x 3-5.5(-7) µm, fusifomes, uniseptadas, hialinas, apéndices polares espiniformes de 6.5-12 µm de largo, apéndices ecuatoriales de 4-8 µm de largo. Etimología: del latín corolla= pequeña corona spora=espora gracilis=grácil, delgado. Neevia docConverter 5.1 53 33 34 35 36 37 38 Figs.33-38. Corollospora gracilis. 33-34. Ascomas sobre arena, x 60. 35. Ascoma con ascosporas, x 100. 37, 38. Grupo ascosporas x 400, x 200. 38. Ascosporas mostrando septos y apéndices, x 1000. Neevia docConverter 5.1 54 Dominio: Eukariota Reino: Fungi Filum: Ascomycota Subfilum: Pezizomycotina Clase: Sordariomycetes sensu O.E. Erikss. & Winka 1997 Sub-clase: Hypocreomycetidae O.E. Erikss. & Winka 1997 Orden: Halosphaeriales Kohlm. 1986 Familia: Halosphaeriaceae E. Müll. & Arx ex Kohlm. 1972 Corollospora sp. Werderm. (1922) (Figuras 39-42). Descripción: tiene ascosporas con apéndices secundarios a manera de moño, pigmentadas de color marrón, múltiples septos de 7-9 paralelos y presencia de septos transversales. Etimología: del latín corolla= pequeña corona spora=espora. Neevia docConverter 5.1 55 39 40 41 42 Figs. 39-42. Corollospora sp. 39. Ascoma sobre arena, x 80. 40. Células del interior del ascoma, x 1000. 41-42. Ascosporas pigmentadas con septos y apéndices, x 1000. Neevia docConverter 5.1 56 Dominio: Eukariota Reino: Fungi Filum: Ascomycota Subfilum: Pezizomycotina Clase: Sordariomycetes sensu O.E. Erikss. & Winka 1997 Sub-clase: Hypocreomycetidae O.E. Erikss. & Winka 1997 Orden: Lulworthiales Kohlm., Spatafora & Volkm.-Kohlm.. 2000 Familia: Lulworthiaceae Kohlm., Spatafora & Volkm.-Kohlm.. 2000 Lindra thalassiae Orpurt, Meyers, Boral & Simms (1964) (Figuras 43-48) Descripción: ascocarpos 127-200 µm de diámetro y globosos o subglobosos, ascas cilíndricas y unitunicadas, ascosporas (220-)230-390 x 3-6µm, filifomes,14-26 septos, hialinas. Etimología: probablemente se le nombró en honor al micólogo norteamericano David H. Linder (1899-1946). Neevia docConverter 5.1 57 43 44 45 46 47 48 Figs. 43-48. Lindra thalassiae. 43-45. Ascomas sobre arena, x 40, x 60, x 80. 46. Ascomas liberando ascosporas, x 150. 47-48. Detalle de ascosporas mostrando septación, x 400, x 1000. Neevia docConverter 5.1 58 Dominio: Eukariota Reino: Fungi Filum: Ascomycota Subfilum: Pezizomycotina Clase: Sordariomycetes sensu O.E. Erikss. & Winka 1997 Sub-clase: Hypocreomycetidae O.E. Erikss. & Winka 1997 Orden: Lulworthiales Kohlm., Spatafora & Volkm.-Kohlm.. 2000 Familia: Lulworthiaceae Kohlm., Spatafora & Volkm.-Kohlm.. 2000 Lulworthia grandispora Meyers (1957) Descripción: ascocarpos 180-306 µm de diámetro y globosos o subglobosos, cuello largo y negros, ascas unitunicadas, fusifomes y alargadas, ascosporas 500-756 x 3-5 µm, filamentosas, hialinas. Etimología: del inglés Lulworth= Dorset, Inglaterra donde se colectó el material tipo grandis= grande spora=espora. Neevia docConverter 5.1 59 5.2 Riqueza y abundancia temporal La riqueza de especies en el muestreo realizado en abril del 2006 fue muy similar a la del segundo muestreo que se llevó a cabo en febrero del 2007. (Tablas 4-5). Tabla 4. Riqueza de especies registrada en el muestreo de abril 2006. Hongo Playa Mezcalito Punta Morena Chen Río Chíquero San Francisco Suma Riqueza 4 2 2 2 4 14 Tabla 5. Riqueza de especies registrada en el muestreo de febrero 2007. Hongo Playa Mezcalito Punta Morena Chen Río Chíquero San Francisco Suma Riqueza 2 4 3 2 4 15 La abundancia registrada en el muestreo de febrero del 2007, resultó ser mayor que la correspondiente al muestreo de abril del 2006. En ambos muestreos la abundancia arrojó resultados similares, teniendo así que las especies predominantes en la isla Cozumel fureron; Lindra thalassiae (59.1%) con su mayor abundancia en Chen Río, Corollospora maritima (23.9%) reportándose su mayor abundancia en playa Mezcalito y Arenariomyces triseptatus (9.8%) que se encontró con mayor abundancia en la playa San Francisco (Tabla 6). Neevia docConverter 5.1 60 Tabla 6. Abundancia temporal Hongo Muestreo abril 2006 Muestreo febrero 2007 Abundancia Porcentaje abundancia Lindra thalassiae 32 52 84 59.1 Corollospora maritima 10 24 34 23.9 Arenariomyces triseptatus 6 8 14 9.8 Arenariomyces parvulus 1 5 6 4.2 Corollospora gracilis 1 1 2 1.4 Lulwothia grandispora 1 0 1 0.7 Corollospora sp. 1 0 1 0.7 Total 52 90 142 100 5.3 Riqueza y abundancia espacial En cuanto a la riqueza de cada playa, playa San Francisco registró el valor más alto, con cinco especies y playa Chiquero la que registró el menor con dos especies registradas (Figura 49). Lindra thalassiae y Corollospora maritima fueron las especies que presentaron la distribución más amplia. En contraparte, Corollospora gracilis y Corollospora sp. sólo se reportaron en San Francisco, así como Lulworthia grandispora sólo para Mezcalito. Neevia docConverter 5.1 61 Riqueza de especies espacial 4 4 3 2 5 0 1 2 3 4 5 6 Playa Mezcalito Punta Morena Chen Río Chíquero San Francisco N Fig. 49. Riqueza de especies espacial. De las cinco playas estudiadas, la que presentó mayor diversidad de hongos marinos arenícolas según el índice de Shannon fue San Francisco (1.313), el valor más bajo correspondió a Playa Chiquero (0.325), el valor de equiparabilidad más alto es el de San Francisco (Tabla 7). La mayor abundancia se registró en Chen Río (37) y la menor en Chiquero (20)(Tabla 8). Tabla 7. Índice de diversidad de Shannon (H’) y equiparabilidad (J’) calculado para cada una de las playas estudiadas. Playa Mezcalito Punta Morena Chen Río Chíquero San Francisco H' 0.899 0.938 0.812 0.325 1.313 J' 0.649 0.677 0.74 0.469 0.816 Neevia docConverter 5.1 62 Tabla 8. Abundancia espacial. Hongo Mezcalit o Punta Moren a Che n Río Chiquer o San Francisc o Abundanci a Porcentaje Abundanci a Lindra thalassiae 18 18 25 18 5 83 59.2 Corollospora maritima 10 7 9 2 5 33 23.5 Arenariomyc es trispetatus 0 1 0 0 13 14 10 Arenariomyc es parvulus 1 2 3 0 0 6 4.2 Corollospora gracilis 0 0 0 0 2 2 1.4 Lulworthia grandispora 1 0 0 0 0 1 0.7 Corollospora sp. 0 0 0 0 1 1 0.7 Total 30 28 37 20 26 140 100 5.4 Análisis de Cluster Las playas formaron cuatro grupos, siendo las dos más similares