Descarga la aplicación para disfrutar aún más
Vista previa del material en texto
Av. Hidalgo 935, Colonia Centro, C.P. 44100, Guadalajara, Jalisco, México bibliotecadigital@redudg.udg.mx - Tel. 31 34 22 77 ext. 11959 UNIVERSIDAD DE GUADALAJARA COORDINACIÓN GENERAL ACADÉMICA Coordinación de Bibliotecas Biblioteca Digital La presente tesis es publicada a texto completo en virtud de que el autor ha dado su autorización por escrito para la incorporación del documento a la Biblioteca Digital y al Repositorio Institucional de la Universidad de Guadalajara, esto sin sufrir menoscabo sobre sus derechos como autor de la obra y los usos que posteriormente quiera darle a la misma. 2009 B – 2014 A 206669409 _______________________________________________________________ UNIVERSIDAD DE GUADALAJARA CENTRO UNIVERSITARIO DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AGROPECUARIAS “Inventario de los anfibios y reptiles del sitio arqueológico Guachimontones y sus alrededores en Teuchitlán, Jalisco, México” TRABAJO DE TITULACIÓN EN LA MODALIDAD DE TESIS QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE LICENCIADO EN BIOLOGÍA P R E S E N T A ELIZA ÁLVAREZ GRZYBOWSKA Las Agujas, Zapopan, Jalisco, Abril 2016 i ii iii La realización de este trabajo fue posible gracias al apoyo económico y logístico otorgado por el Centro Interpretativo Guachimontones representado por el Biólogo Leobardo Padilla Miranda y la Arqueóloga Erika Sofía Blanco Morales, por el H. Ayuntamiento Constitucional de Teuchitlán representado por el C. José Ascensión Murguía Santiago como presidente municipal y Lic. Mónica Elizabeth Ureña Díaz como directora de Ecología, por el restaurante SOKY propiedad de la Sra. Ricarda Orozco Wences y por la Hacienda Labor de Rivera propiedad del Ing. Edgar Lucke Gracián. iv AGRADECIMIENTOS Quiero agradecer de manera especial a mi directora de tesis, la M. en C. Verónica Carolina Rosas Espinoza por su apoyo incondicional en la elaboración de este trabajo y por motivarme en la ruta de la investigación, misma que ha sido causa de frutos y experiencias enriquecedoras. También agradezco especialmente a la M. en C. Ana Luisa Santiago Pérez y al Dr. Fabián Alejandro Rodríguez Zaragoza por aportar sus conocimientos a este trabajo, así como contribuir a mis esfuerzos en distintos momentos de mi formación. Agradezco el apoyo brindado por parte de mis sinodales la Dra. Alicia Loeza Corichi, la Biol. Liliana Lara Bejines y el Biol. Pablo Antonio Martínez Rodríguez, ya que sus aportaciones lograron enriquecer enormemente este trabajo. También quiero agradecer a todos mis colegas y amigos Héctor Franz, Chuy Navarro y Ramón Vázquez “el volador” por ser mi equipo “herpeto” siempre dispuesto a lanzarse en busca de “bichos”, a Sugey García por sus múltiples asesorías interdisciplinarias, a Kirey Barragán por su buen ojo para las serpientes, a Ale Mora por aguantar mis pesadillas, a Serafín Baeza por ser mi compañero de risas, a Mimi Saru por su buena suerte para los anfibios y los resbalones así como a Montse Pérez, Alex Rojo, Bernardo Lizárraga, Sandra Jiménez, Alejandra Mora y Arery Muñoz por tantos meses de muestreo, convivencias, olores y baños en el río. Además de mis compañeros agradezco a toda la gente que colaboró de alguna forma durante mis muestreos, como todo el personal que labora en: el Centro Interpretativo Guachimontones, el restaurante SOKY, el H. Ayuntamiento Constitucional de Teuchitlán y la Hacienda Labor de Rivera. v Por último quiero dedicar el más especial de los agradecimientos a mi familia, la cual ha sido el motor y guía en mi camino, impulsor del movimiento y de la pasión por los sueños. A mis hermanas, aquellos seres que admiro a sobremanera y que han caminado de la mano a mi lado apoyándome en todo momento, a ellas que son motivo para seguir adelante. A la gente que se mantuvo cerca de alguna u otra forma, a Lupita y Tita por sus “shots” de motivación. A Gaby mi pequeña compañera de luchas, de viaje y de risas. A mi madre, mi norte en cada paso, mi fortaleza y mi promesa de cada día. A ella que siempre mantuvo alma de bióloga para apoyarme en la realización de mis quimeras, aun cuando ellas implicaran acercarme a serpientes y tiburones, o recorrer sitios de noche. Por confiar en mí y acompañarme siempre. Con todo el cariño, gracias. vi DEDICATORIAS A mi padre y madre por permitirme ver más allá, por enseñarme la sensibilidad y el respeto, por contagiarme su pasión por la naturaleza y la vida, su gusto por las cosas no preferidas y sobre todo por confiar en mí, a ustedes… …y a todos esos seres fríos, pegajosos y escamosos gracias a los cuales llegamos al mundo. vii CONTENIDO ÍNDICE DE CUADROS Y FIGURAS ................................................................... X ÍNDICE DE FIGURAS...................................................................................................... X ÍNDICE DE CUADROS ................................................................................................ XIV RESUMEN ..................................................................................................................XV INTRODUCCIÓN ....................................................................................................... 1 ANTECEDENTES ....................................................................................................... 5 ESTUDIOS SOBRE LA HERPETOFAUNA EN MÉXICO ................................................... 5 ESTUDIOS DE INVENTARIO DE HERPETOFAUNA EN JALISCO .................................... 6 GENERALIDADES DE ANFIBIOS ................................................................................... 8 GENERALIDADES DE REPTILES ................................................................................. 11 ESPECIES VENENOSAS DE ANFIBIOS Y REPTILES ..................................................... 17 JUSTIFICACIÓN ...................................................................................................... 19 OBJETIVOS ................................................................................................................ 21 OBJETIVO GENERAL .................................................................................................. 21 OBJETIVOS PARTICULARES ....................................................................................... 21 ÁREA DE ESTUDIO ................................................................................................ 22 LOCALIZACIÓN .......................................................................................................... 22 CLIMA ......................................................................................................................... 23 GEOLOGÍA Y SUELOS ................................................................................................. 23 HIDROGRAFÍA ............................................................................................................ 24 TIPOS DE VEGETACIÓN .............................................................................................. 24 MÉTODOS .................................................................................................................. 28 TRABAJO EN CAMPO .................................................................................................. 28 viii TRABAJO DE GABINETE ............................................................................................. 31 ANÁLISIS DE DATOS .................................................................................................. 31 ELABORACIÓN DE FICHAS .........................................................................................32 RESULTADOS ........................................................................................................... 36 RIQUEZA DE ESPECIES ............................................................................................... 36 ESFUERZO DE MUESTREO .......................................................................................... 41 ENDEMISMOS ............................................................................................................. 43 ESTADO DE CONSERVACIÓN ..................................................................................... 43 ESPECIES INTRODUCIDAS .......................................................................................... 45 RIQUEZA DE ESPECIES POR TIPO DE HÁBITAT.......................................................... 45 DISCUSIÓN ................................................................................................................ 51 CONCLUSIONES ...................................................................................................... 56 RECOMENDACIONES ........................................................................................... 58 LITERATURA CITADA ......................................................................................... 60 FICHAS DESCRIPTIVAS DE LOS ANFIBIOS ................................................ 72 FAMILIA BUFONIDAE ................................................................................................ 72 FAMILIA CRAUGASTORIDAE ..................................................................................... 74 FAMILIA ELEUTHERODACTYLIDAE .......................................................................... 79 FAMILIA HYLIDAE ..................................................................................................... 80 FAMILIA LEPTODACTYLIDAE ................................................................................... 88 FAMILIA MICROHYLIDAE ......................................................................................... 89 FAMILIA RANIDAE ..................................................................................................... 90 FAMILIA SCAPHIOPODIDAE ...................................................................................... 93 ANEXO FOTOGRÁFICO DE ANFIBIOS .......................................................... 95 FICHAS DESCRIPTIVAS DE LOS REPTILES ............................................... 97 FAMILIA KINOSTERNIDAE ........................................................................................ 97 FAMILIA GEKKONIDAE ............................................................................................. 99 ix FAMILIA IGUANIDAE ............................................................................................... 100 FAMILIA PHYLLODACTYLIDAE ............................................................................... 102 FAMILIA PHRYNOSOMATIDAE ................................................................................ 103 FAMILIA POLYCHROTIDAE ..................................................................................... 109 FAMILIA TEIIDAE ..................................................................................................... 111 FAMILIA BOIDAE ..................................................................................................... 113 FAMILIA COLUBRIDAE ............................................................................................ 115 FAMILIA DIPSADIDAE.............................................................................................. 130 FAMILIA NATRICIDAE ............................................................................................. 133 FAMILIA VIPERIDAE ................................................................................................ 138 FAMILIA ELAPIDAE ................................................................................................. 142 FAMILIA LEPTOTYPHLOPIDAE ................................................................................ 143 ANEXO FOTOGRÁFICO DE REPTILES ....................................................... 146 GLOSARIO ............................................................................................................... 150 CRÉDITOS FOTOGRÁFICOS ........................................................................... 155 x ÍNDICE DE CUADROS Y FIGURAS Índice de figuras Figura 1. Órdenes actuales de los anfibios: A) Gymnophiona (cecilias), B) Caudata (salamandras y tritones) y C) Anura (ranas y sapos)……………………………………....30 Figura 2. A) Amplexo de ranas de la especie Hypopachus variolosus y B) puesta de huevos de la especie Pachymedusa dacnicolor……………………….……………..……………..…30 Figura 3. Tipos de patas de las familias de anuros presentes en: A) Ranidae, B) Hylidae, C) Craugastoridae y Elecutherodactylidae. Tomado y modificado de Godoy (2014)………………………………………………….…………………………………...31 Figura 4. Órdenes actuales de reptiles: A) Testudines (tortugas), B) Serpentes (serpientes), C) Squamata (lagartijas) y D) Crocodylia (cocodrilos)…………………………………....32 Figura 5. A) Vista lateral y B) dorsal de las escamas de importancia en la determinación taxonómica de saurios. Tomado y modificado de Köhler (2003)………………………………………………………………………………………33 Figura 6. Vista lateral, frontal y dorsal de las escamas de importancia en la determinación taxonómica de serpientes. Tomado y modificado de Köhler (2003)…………………...….34 Figura 7. Tipos de escamas: A) escamas aquilladas y mucronadas, (B) escamas lisas y cicloides, (C) escamas con fosetas apicales, (D) escamas cuadrangulares y (E) escamas granulares. Elaboración propia…………………………………………………………..…34 Figura 8. Escudos involucrados en la determinación taxonómica de los testudines. A) Caparazón: 1 = escudos vertebrales, 2 = escudos pleurales, 3 = escudos marginales; B) plastrón: a = escudo gular, b = escudo humeral, c = escudo pectoral, d = escudo abdominal, c = escudo femoral, f = escudo anal. Tomado y modificado de García-Grajales (2008)…………………………….………………………………………………………...35 Figura 9. Huevos de lagartija Aspidoscelis costata……………………….…..……………35 Figura 10. A) Plastrón y B) carapacho de tortuga Kinosternon integrum…………….……..36 Figura 11. A) Escama anal dividida en serpientes, B) escama única en serpientes y C) escama anal dividida en Masticophis bilineatus…………………………………...………37 Figura 12. A) Esquema de poros femorales de lagartijas y B) poros femorales de lagartija Aspidoscelis costata……………………………...……………………………………..….37 xi Figura 13. Tipos de dentición en serpientes: A) aglifas, B) opistoglifas, C) proteroglifas y D) solenoglifas……..………………………………………………………….………...…….38 Figura 14. Mapa de ubicación del sitio de estudio, zona arqueológica Guachimontones dentro del municipio de Teuchitlán, en el estado de Jalisco, México……………………………….………………………………………………….….43 Figura 15. Bosque tropical caducifolio en temporada lluviosa..……………………..…….48 Figura 16. Bosque tropical caducifolio en temporada seca……..………………………….48 Figura 17. Bosque de galería….…………………………...………………………….……48 Figura 18. Presa La Vega en temporada lluviosa..…………..……………………..........…49 Figura 19. Presa La Vega en temporada seca………………………….……………….….49 Figura 20. Cultivo de maíz en temporada lluviosa…………....……………...……………49 Figura 21. Cultivo de maíz en temporada seca……………………………………..……...49 Figura 22. Cultivo de Caña……………………………………………….…….........…….49 Figura 23. Cultivo de caña después de la quema…………………………………………..49 Figura 24. Imagen satelital que muestra la ubicación de las parcelas de muestreo en los distintos hábitats en Guachimontones y sus alrededores en Teuchitlán. Los hábitats están representados como: CC (amarillo), BTC (rojo), BG (verde), CM (azul) y PV (blanco). Elaboración con base en imagen de Google Earth de fecha 31 de enero 2016……………..…………..………………………………………..…………………….51Figura 25. Distribución de especies entre las diferentes familias de anuros en Guachimontones y sus alrededores……………………...…………………………..……..61 Figura 26. Distribución de especies entre las diferentes familias de larcertilios en Guachimontones y sus alrededores…………………………………………..………….....63 Figura 27. Distribución de especies entre las diferentes familias de serpientes en Guachimontones y sus alrededores…………………………..…...……………………......64 Figura 28. Curva de acumulación de especies observadas y calculadas con el estimador no paramétrico Jacknife 1 para: A) el área de estudio y para los hábitats de B) BTC, C) BG (C), D) CM, E) CC y F) PV..……………..…………………….…………………….……65 Figura 29. Porcentaje de especies de anfibios y reptiles de Guachimontones y/o alguna categoría de riesgo según la NOM-059-SEMARNAT-2010……………………………....67 xii Figura 30. Porcentaje de especies de anfibios y reptiles de Guachimontones y sus alrededores en alguna categoría de riesgo según la IUCN……………………………..…..68 Figura 31. Distribución de la riqueza de especies por tipo de hábitat en los muestreos realizados en Guachimontones y sus alrededores, Teuchitlán, Jalisco, México…………...69 Figura 32. Análisis de clasificación (UPGMA) de los muestreos entre los tipos de hábitats: BG, CC, PV, BTC y CM…………………………………..…………………………….…73 Figura 33. Rhinella marina……………………………………….………………………131 Figura 34. Craugastor augustii……………….…………………………………….……....131 Figura 35. Craugastor hobartsmithi..…………………………………………..………...131 Figura 36. Craugastor occidentalis..…………………………...…………...…………….131 Figura 37. Syrrophus nitidus……………………………………………….……….....….131 Figura 38. Hyla arenicolor..…………………………………………..…………….….…131 Figura 39. Hyla eximia. …………………………………………………………..…..…..131 Figura 40. Pachymedusa dacnicolor..…………………………………...………..……....131 Figura 41. Smilisca baudinii.…………………………………………………….…….....132 Figura 42. Smilisca fodiens.……………………………………………………………....132 Figura 43. Tlalocohyla smithii.……………………………………………...……………132 Figura 44. Leptodactylus melanonotus………………………………………………..….132 Figura 45. Hypopachus variolosus..………………………………………………….…...132 Figura 46. Lithobates megapoda…………………………………….………….……..….132 Figura 47. Lithobates neovolcanicus..…………………………………………………….132 Figura 48. Spea multiplicata.…………………………………………………………..…132 Figura 49. Kinosternon integrum..………………………………..……………………....188 Figura 50. Hemidcatylus frenatus..…………………………………………….…………188 Figura 51. Ctenosauria pectinata…………..………………………..........…………..….188 Figura 52. Phyllodactylus lanei..…………………………………………….……………188 Figura 53. Sceloporus dugesii……………...………………………….…………………...188 xiii Figura 54. Sceloporus horridus…………………………………………….…………..…188 Figura 55. Urosaurus bicarinatus..………………………………….………..………..…188 Figura 56. Anolis nebulosus…..……………………………...……………………...…....188 Figura 57. Aspidoscelis costata..………………………….…………...….…....….……..189 Figura 58. Boa constrictor.……………………………………………………..………...189 Figura 59. Coluber mentovarius..…………………………………………………..….....189 Figura 60. Drymarchon melanurus..……………………………...…………….…..….…189 Figura 61. Lampropeltis triangulum…………...…………………………………………..189 Figura 62. Masticophis bilineatus..………………………………………...…………......189 Figura 63. Oxybelis aeneus.…………………………..………………………………..…189 Figura 64. Pituophis deppei…...……………………….………………………………....189 Figura 65. Senticolis triaspis……………………………………..……………………….190 Figura 66. Sonora mutabilis.………………………………...………………...……….....190 Figura 67. Trimorphodon tau………………………………………...………………...…190 Figura 68. Imantodes gemmistratus.………………………………………..………..…...190 Figura 69. Leptodeira splendida………………………………………………………..…..190 Figura 70. Rhadinaea hesperia………………………………………...………..………..190 Figura 71. Adelophis copei……………………………………..………………………...190 Figura 72. Thamnophis eques………………………………………………………….....190 Figura 73. Thamnophis melanogaster……………………………..……………………...191 Figura 74. Agkistrodon bilineatus………………………………......................................191 Figura 75. Crotalus basiliscus………………………………..…..…………………….…191 Figura 76. Micrurusdistans……………………………………........................................191 Figura 77. Rena humilis dugesii…………………………………………..……………....191 Figura 78. Ramphotyphlops braminus..……………………………..………….………...191 xiv Índice de cuadros Cuadro 1. Características útiles para diferenciar tipos de serpientes venenosas y no venenosas. Tomado y modificado de Canseco-Márquez y Gutiérrez-Mayen (2010)..….....39 Cuadro 2. Composición de la Herpetofauna de Guachimontones y sus alrededores, Teuchitlán, Jalisco…………………………..…………………………………………...…59 Cuadro 3. Listado del total de anfibios con ocho familias, once géneros y 16 especies registradas en Guachimontones y sus alrededores, Teuchitlán, Jalisco................................60 Cuadro 4. Listado total de especies de reptiles registradas en 15 familias, 28 géneros y 30 especies de Guachimontones sus alrededores en Teuchitlán, Jalisco………………...........62 Cuadro 5. Listado de especies endémicas a México de anfibios y reptiles de Guachimontones y sus alrededores en Teuchitlán, Jalisco………………..…………....….66 Cuadro 6. Listado de especies de anfibios y reptiles de Guachimontones y sus alrededores en Teuchitlán, Jalisco, en alguna Categoría de riesgo según la NOM-059-SEMARNAT-2010.…………..…………………………………………..……67 Cuadro 7. Listado de especies de anfibios y reptiles con alguna categoría de protección de acuerdo con la IUCN, en donde: casi amenazada (NT), vulnerable (VU) y en peligro (EN)…………………………………… ………………………………………..……..…..68 Cuadro 8. Distribución de la herpetofauna por tipos de hábitat: BTC, CC, CM, BG y PV…………………………………………………………………………………………..70 Cuadro 9. Cuadro comparativo de las áreas en donde se han realizado inventarios de herpetofauna dentro de la Región Valles de Jalisco.…………………………………..…...78 xv RESUMEN Jalisco se caracteriza por su gran diversidad de relieves, climas y tipos de vegetación, en él confluyen las provincias fisiográficas de la Sierra Madre Occidental, el Eje Neovolcánico Transversal y la Sierra Madre del Sur, lo que permite el establecimiento de una gran variedad de ecosistemas. Particularmente, la riqueza herpetológica del estado de Jalisco es una de las más significativas del país ya que cuenta con 200 especies de las cuales 49 (24.5%) son anfibios y 151 (75.5%) reptiles. Esta riqueza se asocia a una variedad de tipos de vegetación como son el bosque de pino y encino, bosque de encino, bosque espinoso, bosque mesófilo de montaña, bosque tropical caducifolio y subcaducifolio, bosque tropical perennifolio, pastizal y vegetación acuática y subacuática. De éstos, el bosque tropical caducifolio alberga el mayor número de especies. El conocimiento de los anfibios y reptiles en el estado ha incrementado en los últimos tiempos con la generación de numerosos estudios descriptivos. El presente trabajo constituye el primer proyecto sistemático sobre la diversidad herpetofaunística de Guachimontones y sus alrededores, en Teuchitlán, Jalisco, México. Este sitio se caracteriza por presentar parches aislados de bosque tropical caducifolio en una matriz de cultivos de maíz y caña. Posee arroyos permanentes que alimentan el embalse artificial presa La Vega, los cuales están bordeados en sus márgenes por bosque de galería y vegetación acuática circundante a la presa La Vega. El tipo de hábitat en donde se encontró la mayor riqueza de herpetofauna fue el bosque tropical caducifolio, en tanto que en el cultivo de maíz se encontró la menor. Los resultados del presente trabajo mostraron un registro total de 46 especies de herpetozoos: 16 anfibios y 30 reptiles, donde 24 (52%) fueron endémicas de México. Respecto a su conservación 16 especies (dos anfibios y 14 reptiles) poseen alguna categoría xvi de riesgo de acuerdo a la NOM-059-SEMARNAT, mientras que seis (tres anfibios y tres reptiles)están en algún estatus de conservación en la IUCN y una especie se encuentra catalogada en el apéndice II de CITES. Cabe destacar que una vez finalizado el estudio (año y medio después) se encontraron dos especies de reptiles en el sitio: la serpiente Diadophis punctatus y la lagartija Plestiodon callicephalus. El hecho de que el área de estudio presenta una riqueza de especies similar a lo reportado para otras áreas naturales con bosque tropical caducifolio y menor grado de fragmentación del hábitat, sugiere que en Guachimontones y sus alrededores existe una heterogeneidad de paisaje importante por la presencia de remanentes de bosque tropical caducifolio, disponibilidad de agua y su cercanía con áreas naturales importantes. Por otra parte, el área de Guachimontones y sus alrededores podría representar un corredor biológico entre las áreas naturales Sierra del Águila, el Volcán de Tequila y el bosque La Primavera dado su posición geográfica. Se espera que el presente trabajo sirva como una línea base para la generación de nuevos estudios e investigaciones en el sitio así como en un futuro para emprender estrategias de manejo sustentable que favorezcan la conservación, el ecoturismo y el bienestar socioeconómico de la región. 1 INTRODUCCIÓN La herpetofauna de México es una de las más diversas del mundo con 1,439 especies, de las cuales 498 son anfibios y 941 reptiles (Flores-Villela y García-Vázquez, 2014; Parra-Olea et al., 2014; Uetz, 2015; Frost, 2015). Debido a esto, los anfibios y reptiles constituyen uno de los elementos más importantes de la fauna del país (Flores-Villela, 1993a). Además, México posee uno de los porcentajes más altos de endemismos a nivel mundial, con 48.2% y 57% de especies de anfibios y reptiles respectivamente (Llorente-Bousquets y Ocegueda, 2008; Flores-Villela y García-Vázquez, 2014; Parra-Olea et al., 2014). La importancia ecológica de la herpetofauna en los ecosistemas radica en que desempeñan un papel fundamental en las redes tróficas, tanto por ser depredadores como por ser presas de animales como coyotes, zorras, pumas, halcones, búhos y lechuzas. Así también, intervienen en procesos físicos como la dispersión de semillas, el movimiento de la tierra y la remoción de materia orgánica del suelo (Manzanilla y Péfaur, 2000; Perovic et al., 2008). Aparte de que existen especies a las que se les confiere cierta importancia económica al utilizarse como especies de ornato, fuentes de alimento y de productos industriales (García y Ceballos, 1994). No obstante a la biodiversidad que existe en el planeta o la riqueza biológica de México, en la actualidad nos enfrentamos al sexto periodo de extinción masiva de especies en la historia de nuestro planeta. Y es que, a pesar de que el presente periodo geológico tiene más especies que cualquier otro, la tasa de extinción supera a las ocurridas en el pasado millón de años (Wake y Vredenburg, 2008). Los anfibios son un grupo de organismos particularmente sensibles a los cambios de su entorno, debido a las características morfológicas que poseen. Presentan una piel 2 permeable y un ciclo bifásico larva-adulto, lo que los hace especialmente vulnerables a la contaminación y modificación del ambiente (Manzanilla y Péfaur, 2000; Angulo et al., 2006). Por ello, este grupo atraviesa la peor crisis de toda la historia, y es que su tasa de extinción supera a la de todos los vertebrados (Collins y Storfer, 2003; Young et al., 2004; Wake y Vredenburg, 2008). Por esta razón la Unión Internacional para la Conservación de las especies (IUCN) realizó una evaluación global de los anfibios y reveló que más del 30% de las 6,925 especies del mundo están amenazadas por la extinción (Angulo et al., 2006; Sutherland, 2006; AmphibiaWeb, 2012). En general, la pérdida de biodiversidad global actual se debe a distintas causas y su efecto conjunto; la mayor amenaza de extinción de especies identificada por numerosos autores es la fragmentación y el deterioro de los ecosistemas naturales (Angulo et al., 2006; Calderón-Mandujano et al., 2008; Gallina y López, 2011; CONABIO, 2013). Sin embargo, es importante mencionar que se han documentado casos en donde éstas condiciones pueden favorecer el establecimiento de algunas poblaciones de herpetofauna (Urbina y Londoño, 2003; Fernández-Badillo y Goyenechea-Mayer, 2010). Otra amenaza a la biodiversidad son las enfermedades emergentes; particularmente para el caso de anfibios existe la quitridiomicosis, causada por el hongo Batrachochytrium dendrobatidis, el cual posee distintas cepas generalistas. Se conoce que este hongo posee múltiples regiones de endemismo y un linaje virulento que ha sido introducido recientemente en diversas áreas causando la muerte de numerosos individuos de anfibios y otros organismos (Eskew y Todd, 2013). Por otra parte, la introducción, intencional o accidental, de especies exóticas que invaden nuevos hábitats y desplazan a especies nativas es una fuerte amenaza de la pérdida de biodiversidad (CONABIO, 2013). La introducción natural de especies exóticas puede ser ocasionada por huracanes, tormentas, corrientes marinas o cambios en las barreras naturales que mantenían a las especies aisladas. A pesar de ello la mayoría de las introducciones se producen como consecuencia de las actividades humanas, como el caso del comercio, el turismo y el uso de 3 medios de transporte que multiplican las oportunidades de esparcimiento de las especies (CONABIO, 2013). Así también otros factores que impactan negativamente a las especies de herpetofauna son la contaminación de ecosistemas y la sobre explotación de los recursos naturales (Stuart et al., 2004). Y en lo que respecta al cambio climático parece que éste va a exacerbar el efecto de las otras amenazas a las diversidad (Corn, 2005; Blaustein et al., 2010). La diversidad de herpetofauna del estado de Jalisco se compone de 200 especies de las cuales 49 son anfibios y 151 reptiles, con un grado de endemismo para México del 57.1% y el 51.7% respectivamente (Cruz-Sáenz et al., 2009). Esta variedad se debe a que en este estado convergen las provincias fisiográficas de: la Sierra Madre Occidental, el Eje Neovolcánico Transversal, la Sierra Madre del Sur. Y por si fuera poco, es lugar de unión entre dos provincias biogeográficas: la Neártica y la Neotropical. Estas condiciones le proveen de una topografía accidentada, una gran variedad de climas y tipos de vegetación, y como consecuencia una importante riqueza florística y faunística (Flores-Villela, 2003b; Cruz-Sáenz, 2004). Nuestra área de estudio, Guachimontones y sus alrededores, se sitúa en la porción central del estado de Jalisco en la Región Valles. Es un área de importancia desde el punto de vista social e histórico ya que se considera como el lugar donde habitó la tradición cultural más importante del occidente de México; la Cultura Teuchitlán. Única por su estilo arquitectónico característico con basamentos cónicos escalonados y patios circulares que integran edificaciones como el juego de pelota, terrazas y vestigios de sistemas de chinampas (INAH, 2013). Así también es un área importante desde el punto de vista biológico ya que dentro de la misma se encuentra la presa La Vega, un humedal artificial reconocido como sitio Ramsar de importancia internacional y poseedor de una importante diversidad biológica (CUVALLES, 2009; CEA, 2013). Este humedal conecta a una serie de embalses típicos de la región centro de Jalisco como son: La Laguna de Sayula, El Lago de Chapala y el Río Ameca (INEGI, 2009; Comité Técnico de la presa La Vega et al., 2011). 4 Sumado a esto, Guachimontones y sus alrededores posee remanentes de bosque tropical caducifolio el cual se caracteriza por su importancia en términos de riqueza, diversidad y endemismos de anfibios y reptiles(Ramírez-Bautista, 1994; Castro Franco y Bustos 1994; Trejo-Vázquez, 1998). Por último, este sitio actúa como un potencial corredor de conexión para el paso de especies de amplia movilidad entre las montañas volcánicas que la rodean como son el bosque La Primavera, el Volcán de Tequila, la Sierra de Tapalpa, la Sierra del Tigre Mazamitla y los valles de Atemajac, Tesistán y Ameca-Cocula (Comité Técnico de la presa La Vega et al., 2011). Sin embargo, la Región Valles actualmente se encuentra altamente antropizada. Esta región de vocación forestal y agrícola presenta un paisaje complejo con distintos sistemas agrícolas como son la caña de azúcar, agave y maíz. Además de existen potreros con ganado vacuno, los cuales se establecieron en zonas donde anteriormente existía bosque tropical caducifolio (Comité Técnico de la presa La Vega et al., 2011). Debido a su valor social, histórico y paisajístico, en Guachimontones y sus alrededores recientemente se ha incrementado la difusión y visitación pública a la zona. A pesar de este incremento, no existen listados actualizados y sistemáticos de la fauna silvestre de este sitio, como tampoco un plan de manejo cuyo objetivo sea planificar el uso racional de los recursos y la conservación de la biodiversidad del lugar. El objetivo del presente trabajo es contribuir al conocimiento ecológico que se tiene de la herpetofauna en Guachimontones y sus alrededores mediante la generación de un listado de las especies presentes así como la elaboración de fichas descriptivas complementarias que aporten información sobre su biología y distribución en el área de estudio. 5 ANTECEDENTES Actualmente México es considerado como el segundo país con mayor riqueza de reptiles (Flores-Villela y García-Vázquez, 2014; Uetz, 2015) y el quinto con mayor riqueza de anfibios (Parra-Olea et al., 2014; Frost, 2015). Este conocimiento sobre el número de especies de herpetofauna que habitan en México ha sido posible gracias al continuo trabajo de numerosos investigadores y cabe mencionar que este número sigue cambiando con las especies que se van descubriendo día con día (Parra-Olea et al., 2014; Flores-Villela y García-Vázquez, 2014). Estudios sobre la herpetofauna en México La herpetofauna mexicana se ha estudiado desde tiempos de la colonia (Flores-Villela, 1993c; Flores-Villela, et al. 2004). Por mencionar un poco de su historia podemos nombrar algunos de los trabajos e investigadores más importantes en esta rama. Después de la llegada de Linneo en la cual clasificó algunas especies de herpetofauna. Weigman (1834) realiza el primer trabajo de taxonomía titulado Herpetología Mexicana, con lo que abre paso a diversas investigaciones (Flores-Villela, 1993c). Posteriormente en la ciudad de México José María Velasco, importante paisajista, desarrolló el primer trabajo acerca de los ajolotes y Alfonso L. Herrera publicó dos catálogos de la colección de reptiles y batracios del Museo Nacional. Luego, el después nombrado “padre de la Herpetología” Alfredo A. D. Dugés publica uno de los trabajos más importantes de su tiempo en 1869 titulado Reptiles y batracios de los Estados Unidos Mexicanos (Flores-Villela, 1993c). Tiempo después se impulsó fuertemente el estudio de los reptiles con los trabajos de Hobart Smith y Edward Taylor que en su meta de clasificar la mayor cantidad de especies posibles en el país, realizaron diversas publicaciones (Smith y Taylor, 1945; 1950). En Chiapas, el profesor Miguel Álvarez del Toro publicó en 1960 su obra titulada Los Reptiles 6 de Chiapas, que fue considerada como uno de los trabajos regionales más importantes publicados (Flores-Villela, 1993c). Por último, no se puede omitir la obra del Dr. Hobart Smith y de su esposa Rozella Smith quienes tras años de investigaciones han recopilado su serie Synopsis of the Herpetofauna of Mexico, obra que es indispensable en todos los estudios actuales sobre herpetofauna (Flores-Villela, 1993c). Actualmente existen numerosos estudios de inventarios a nivel país, algunos ejemplos son: la Guía de Anfibios y Reptiles de México de Casas-Andreu y McCoy (1987), que contiene claves de determinación y fichas descriptivas de las especies; la recopilación de Flores-Villela (1993b) acerca de las especies de herpetofauna en México con una lista anotada y sus cambios taxonómicos; Baur y Montanucci (1998) que realizaron una guía del género Phrynosoma en México; y Köhler y Heimes (2002) que hicieron un trabajo acerca de la diversidad de lagartijas del género Sceloporus en la República mexicana; por mencionar algunos. Por otra parte, se han publicado artículos y materiales de identificación de especies de herpetozoos para distintas áreas del país. Tal es el caso de las siguientes publicaciones: Claves para los Anfibios y Reptiles de Sonora, Chihuahua y Coahuila (Lemos-Espinal y Smith, 2009); la Guía de Anfibios y Reptiles de Aguascalientes (Vázquez-Díaz y Quintero-Díaz, 2005); la Guía de Herpetofauna del Valle de México: diversidad y conservación (Ramírez-Bautista et al., 2009) y la Guía de Anfibios y Reptiles del Valle de Tehuacán-Cuicatlán (Canseco-Márquez y Gutiérrez-Mayén, 2010), entre otros. Estudios de inventario de herpetofauna en Jalisco En el estado de Jalisco, existen ya numerosas publicaciones que han contribuido al conocimiento de la herpetofauna del estado. En el Pacífico se realizó la Guía de campo de los Reptiles y Anfibios de la costa de Jalisco por García y Ceballos (1994), que es una de las más importantes del occidente del país, junto con el Manual y claves ilustradas de los Anfibios y Reptiles de la región de Chamela por Ramírez-Bautista (1994). Posteriormente, se publicaron diversos trabajos de otras zonas del estado como por ejemplo el trabajo realizado por Ponce-Campos y Huerta-Ortega (2004) acerca de la 7 herpetofauna de la zona conurbada de Guadalajara y su periferia; la tesis de Cruz-Sáenz (2004) que aborda los patrones de distribución de los reptiles en el estado; la tesis de Loeza-Corichi (2004) donde caracteriza la distribución altitudinal de la herpetofauna en la región de Cerro Grande, Manantlán; el listado de herpetofauna de la estación científica Las Joyas, Manantlán (Orozco-Uribe, 2009); y la Guía de Reptiles y Anfibios de Arcediano cercano a la Barranca de Huentitán (Cruz et al., 2008). Particularmente para la Región Valles existen algunos estudios sobre la herpetofauna, como es el caso del trabajo en el Volcán de Tequila por Romero-Rodríguez et al., (2006) en donde registraron de forma preliminar nueve especies, en tanto que para el área natural protegida Nixticuil-San Esteban-El Diente (BENSEDI) se reportaron 18 especies (P.O.E.J., 2008). Por otra parte, Cruz-Sáenz et al. (2011) registraron para Huaxtla 36 especies y Flores-Cobarrubias et al., (2012) para el municipio de Hostotipaquillo 60 especies. Por último Godoy (2014) para el área natural protegida Piedras Bola registró 55 especies. Además de las publicaciones de: la Guía de campo de Anfibios y Reptiles de las montañas de Jalisco: Sierra de Quila (Santiago-Pérez et al., 2012) que se encuentra dentro de la Región Valles y Sierra de Amula, y la Guía de Anfibios y Reptiles del bosque La Primavera (Reyna-Bustos et al., 2007) ubicada en la Región Centro y Valles de Jalisco. Específicamente para nuestra área de estudio existe únicamente un estudio realizado por el Centro Universitario de los Valles de la Universidad de Guadalajara (CUVALLES) (2009) en la presa La Vega, que forma parte de la ficha informática de la presa La Vega como humedal RAMSAR. En dicho estudio se reportan 28 especies de reptiles de los cuales 11 se encuentran en alguna categoría de riesgo de acuerdo a la Norma Oficial Mexicana (NOM-059-SEMARNAT-2010), y son: Elgaria kingii, (Pr); Sceloporus grammicus, (Pr);Lampropeltis mexicana, (A); Pituophis deppei, (A); Rhadinaea hesperia, (Pr); Salvadora bairdi, (Pr); Thamnophis cyrtopsis, (A); Thamnophis eques, (A); Thamnophis melanogaster, (A); Micrurus distans, (Pr); Kinosternon integrum, (Pr). Además, se reportan 12 especies de anfibios de los cuales 2 se encuentran en alguna categoría de riesgo de acuerdo a la NOM-059-SEMARNAT-2010 y son: Lithobates 8 montezumae, (Pr) y Lithobates neovolcanica, (A) (Comité Técnico para el Manejo Integral de la presa La Vega et al., 2011). Sin embargo, este trabajo no aporta datos importantes como el área de estudio representada, los tipos de vegetación tomados en cuenta, el diseño de muestreo ni el esfuerzo de muestreo que se empleó para obtener el listado. Por otro lado, dicho inventario tiene errores de determinación ya que algunas de las especies reportadas no se distribuyen de forma natural en esta área de acuerdo a publicaciones científicas formales y actualizadas. Tal es el caso de L. mexicana, Sonora michoacanensis y L. montezumae (Santos-Barrera y Flores-Villela, 2004; Vázquez-Díaz y Quintero-Díaz, 2007; Ponce-Campos et al., 2007). Por otra parte, se han realizado muy pocos estudios acerca de la influencia de las zonas agropecuarias sobre las comunidades de anfibios y reptiles en la zona occidente de México. Por lo que no se conoce el efecto que las actividades agrícolas y/o pecuarias puedan tener en la ecología de las especies de anfibios y reptiles. Un ejemplo de investigación en hábitats modificados en Jalisco lo realizó Riojas-López y Mellink (2006) en los Llanos de Ojuelo donde los cultivos de nopal albergaron un total de 18 especies. Suazo-Ortuño por su parte en su tesis doctoral (2009) evaluó los efectos del disturbio ocasionado por las actividades agrícolas y ganaderas sobre la herpetofauna en la región de Chamela, Jalisco. Y sugirió que para la conservación exitosa de la herpetofauna en los paisajes transformados por las actividades agrícolas y ganaderas se debe asegurar la permanencia de fragmentos de bosque maduro y bosque secundario, además de mantener una red riparia y una elevada conectividad entre todos los elementos estructurales del paisaje. Generalidades de anfibios Los anfibios son los organismos vertebrados terrestres más antiguos que evolucionaron de un grupo de peces y que se convirtieron en tetrápodos o animales con cuatro extremidades. Poseen la capacidad de vivir en dos ambientes y se les denomina anfibios por los prefijos griegos “amphi” que significa doble y “bios” vida. Se caracterizan por tener una etapa larvaria o juvenil en la que poseen branquias y generalmente se desarrollan en el agua, 9 seguido de una metamorfosis a estado adulto en la que la mayoría respiran por medio de pulmones, aunque poseen una gran variedad de formas de respiración como son: cutánea, pulmonar, branquial y por medio de las mucosas bucales o la faringe (Duellman y Trueb, 1994; Wells, 2007). Actualmente existen tres tipos de anfibios: salamandras y tritones, cecilias y el grupo compuesto por ranas y sapos (Vitt y Caldwell, 2009; Frost, 2015). En general, son organismos de talla pequeña, y sólo algunas especies de ranas y salamandras alcanzan grandes tamaños. Son ectotermos o incapaces de generar su propio calor corporal y poseen una excelente capacidad de regeneración (Duellman y Trueb, 1994; Wells, 2007). Su piel es generalmente lisa y húmeda, carece de escamas y en ella desembocan abundantes glándulas con diferentes funciones como: conservar la humedad, controlar la temperatura corporal, producir de sustancias cerosas que funcionan como impermeabilizantes y evitan la pérdida de agua por evaporación y producir sustancias tóxicas para protegerse de los depredadores (Vázquez y Quintero, 2005; Vitt y Caldwell, 2009). En cuanto a su dieta, en la etapa larval son omnívoros, carnívoros o herbívoros, mientras que en la etapa adulta son carnívoros y la gran mayoría consumen insectos (Pough et al., 2001). Pueden presentar dimorfismo sexual y la mayoría de las ranas y sapos realizan fecundación externa, aunque algunas salamandras y las cecilias realizan fecundación interna, sus huevos son amnióticos y carecen de estructuras de protección externas (Duellman y Trueb, 1994). Figura 1. Ordenes actuales de los anfibios: A) Gymnophiona (cecilias), B) Caudata (salamandras y tritones) y C) Anura (ranas y sapos). 10 Los machos de las ranas y sapos son los únicos que poseen voz, la cual utilizan como llamado de atracción para las hembras y para ahuyentar a otros machos y depredadores de su territorio (Duellman y Trueb, 1994; Wells, 2007). La reproducción en los anuros comienza con el llamado de los machos a las hembras y ocurre por lo general cerca o dentro de cuerpos de agua o pequeñas charcas, las hembras cautelosas se acercan al macho que eligen por su canto y seguido de esto comienza el acto de apareamiento. En la mayoría de los casos la fertilización es externa. Figura 2. A) Amplexo de ranas de la especie Hypopachus variolosus y B) puesta de huevos de la especie Pachymedusa dacnicolor. Para la fecundación el macho se coloca sobre la espalda de la hembra y sujeta a la hembra por las axilas, íngles o cabeza dependiendo de la especie, si no también puede posicionarse sobre la cabeza y cuello de la hembra y en otras especies como en el caso de los Microhylidos (Figura 2a) el macho se pega ventralmente al trasero de la hembra por medio de una sustancia pegajosa que produce vía glandular (Duellman y Trueb, 1994). Este acontecimiento es llamado amplexo, y su función es estimular a la hembra para que expulse los huevos y que el macho deposite su esperma sobre éstos para que puedan ser fertilizados (Duellman y Trueb, 1994; Vázquez y Quintero, 2005, Canseco-Márquez y Gutiérrez-Mayén, 2010). Los anfibios habitan principalmente en regiones húmedas en diversas partes del mundo, aunque también se les encuentra en zonas áridas y semiáridas, pero nunca en desiertos totalmente áridos, en el mar o en regiones polares (Vitt y Caldwell, 2009; Reyna-Bustos et al., 2007). 11 Figura 3. Tipos de patas de las familias de anuros presentes en: A) Ranidae, B) Hylidae, C) Craugastoridae y Eleutherodactylidae. Tomado y modificado de Godoy (2014). Los tipos de hábitats en donde viven los anfibios pueden ser: terrestres, acuáticos, arborícolas, saxícolas (especies que se encuentran sobre y debajo de rocas, en grietas o paredes rocosas) y fosoriales (Santiago-Pérez et al., 2012). Generalidades de reptiles Los reptiles son organismos que provienen evolutivamente de un grupo de anfibios y son el primer grupo de vertebrados que llegó a conquistar el medio terrestre (Vitt y Calwell, 2009). Existen cuatro órdenes de reptiles vivientes (Figura 4) que son: Testudines (tortugas), Squamata (lagartijas, y serpientes), Crocodylia (cocodrilos y caimanes) y Rhynchocephalia (tuátaras) (Vitt y Caldwell, 2009; Flores-Villela y García-Vázquez, 2014). Figura 4. Ordenes actuales de reptiles: A) Testudines (tortugas), B) Serpentes (serpientes), C) Squamata (lagartijas) y D) Crocodylia (cocodrilos). La característica más importante y distintiva de los reptiles es su piel seca, cubierta por escamas epidérmicas, y casi desprovista de glándulas, lo que los protege de la 12 desecación pero al mismo tiempo los hace relativamente impermeables al agua y gases, por lo que su respiración es sólo pulmonar. La capa superior de la piel llamada epidermis se cambia o muda a intervalos regulares de tiempo y son ectotermos (Canseco-Márquez y Gutiérrez-Mayén, 2010). Presentan diez nervios craneales y un corazón con tres cavidades en la mayoría de las especies y cuatro en los cocodrilos (Vitt y Caldwell, 2009). Tienen buena visión a pesar que sus ojos suelen ser pequeños y poco móviles, su oído es poco desarrolladoy su sentido del olfato es muy eficiente, además de que algunas serpientes presentan un par de aberturas llamadas fosetas termosensoriales localizadas entre los orificios nasales y el hocico que les ayudan a localizar sus presas por medio del calor (Canseco-Márquez y Gutiérrez-Mayén, 2010). Figura 5. A) Vista lateral y B) dorsal de las escamas de importancia en la determinación taxonómica de saurios. Tomado y modificado de Köhler (2003). La mayoría tiene dientes pequeños y afilados a excepción de las tortugas que poseen únicamente mandíbulas protegidas por una estructura cornificada en forma de pico denominada ranfoteca (Vitt y Caldwell, 2009; Flores-Villela y García-Vázquez, 2014). 13 La reproducción de los reptiles se da por fecundación interna. Poseen distintos cortejos que varían entre grupos y especies, se sabe que los poros femorales desempeñan un papel importante en la búsqueda de pareja y cortejo. Después de la cópula ocurre la fecundación, a menos que las condiciones ambientales no sean favorables, en tal caso los espermatozoides son guardados en una espermateca dentro del cuerpo de la hembra, a la espera de que cambien las condiciones del medio. Figura 6. Vista lateral, frontal y dorsal de las escamas de importancia en la determinación taxonómica de serpientes. Tomado y modificado de Köhler (2003). 14 Figura 7. Tipos de escamas: A) escamas cuadrangulares, (B) escamas lisas y cicloides, (C) escamas quilladas y mucronadas y (D) escamas granulares. Elaboración propia. Figura 8. Escudos involucrados en la determinación taxonómica de los testudinos. A) Caparazón: 1 = escudos vertebrales, 2 = escudos pleurales, 3 = escudos marginales; B) plastrón: a = escudo gular, b = escudo humeral, c = escudo pectoral, d = escudo abdominal, e = escudo femoral, f = escudo anal. Tomado y modificado de García-Grajales (2008). Los huevos son amnióticos y poseen cascarón calcificado, lo que los protege de las condiciones ambientales y les permite ser depositados lejos del agua en sustratos secos (Figura 9). Sin embargo, algunos reptiles no depositan huevos, sino que los producen sin un cascarón calcificado y los mantienen dentro de su cuerpo hasta que estén listos para nacer. Los nuevos individuos nacen preparados para cazar y valerse por sí mismos (Vitt y Caldwell, 2009; Santiago-Pérez et al., 2012). 15 Figura 9. Huevos de lagartija Aspidoscelis costata. Los reptiles se alimentan de una gran variedad de presas, la dieta de las tortugas contiene plantas y animales, los cocodrilos vertebrados, las lagartijas y serpientes comen principalmente invertebrados y vertebrados y solo algunas lagartijas son herbívoras. Sus hábitos son muy diversos y pueden ser: terrestres, fosoriales, arborícolas, semiacuáticos y acuáticos (Canseco-Márquez y Gutiérrez-Mayén, 2010). Figura 10. A) Plastrón y B) carapacho de tortuga Kinosternon integrum. Existen características que nos permiten distinguir entre especies y en el caso de los reptiles las escamas juegan un papel importante ya que según su presencia o ausencia, acomodo, tamaño, forma y color se puede saber de qué especie se trata (Figuras 7), tal es el caso de la escama anal en las serpientes (Figura 11), que en algunos organismos se encuentra dividida. 16 Figura 11. A) Escama anal dividida en serpientes, B) escama única en serpientes y C) escama anal dividida de la serpiente Masticophis bilineatus. Tomado y modificado de Canseco-Márquez y Gutiérrez-Mayén (2010). Otra característica importante en la determinación de especies son los poros femorales de algunas lagartijas, éstos son estructuras en forma de puntos ubicados en los muslos y tienen la función de secretar hormonas que participan en el cortejo (Figura 12). Figura 12. A) Esquema de poros femorales de lagartijas y B) poros femorales de lagartija Aspidoscelis costata. Elaboración propia. 17 Especies venenosas de anfibios y reptiles Algunas especies de sapos y ranas tienen glándulas cutáneas que secretan sustancias que pueden causar irritaciones y la mordedura de la mayoría de las serpientes tiene efectos locales que incluyen escozor e inflamación (García y Ceballos, 1994). En México existen alrededor de 77 serpientes peligrosas para el hombre de las 900 especies venenosas existentes en el mundo (Fernández-Badillo et al., 2011). Figura 13. Tipos de dentición en serpientes: A) aglifas, B) opistoglifas, C) proteroglifas y D) solenoglifas. Tomado y modificado de Canseco-Márquez y Gutiérrez-Mayen (2010). En la clasificación general de los reptiles es de importancia taxonómica conocer la forma como se organizan las unidades dentales (Figura 13). Las serpientes al igual que muchos otros reptiles son polifiodontes, lo que significa que tienen la capacidad de regenerar sus dientes a medida que los pierden (Linzey, 2012). 18 Cuadro 1. Características útiles para diferenciar tipos de serpientes venenosas y no venenosas. Tomado y modificado de Canseco-Márquez y Gutiérrez-Mayen (2010). Características No venenosas Semivenenosas Venenosas Cabeza Ovalada (excepto boas). En algunas es ovalada, en otras ligeramente triangular. Redondeada, apenas distinguible del cuerpo. Triangular, fácilmente distinguible del cuerpo. Escama loreal Presente o ausente. Presente. Ausente. Ausente. Ojos Pequeños o grandes con pupila redonda (en boas la pupila es vertical). Grandes con pupila redonda en especies diurnas y verticalmente elípticas en las nocturnas. Pequeños con pupila redonda. Grandes con pupila verticalmente elíptica. Fosetas termosensoriales Presentes solo en boas a lo largo de las escamas supralabiales. Ausentes. Ausentes. Una grande y profunda a cada lado de la cabeza, entre el ojo y la fosa nasal. Dientes Pequeños, todos del mismo tamaño. Sirven solo para sujetar a las presas (aglifos). Con un par de pequeños colmillos fijos y acanalados situados en la parte posterior de la maxila (opistoglifos). Con un par de pequeños comillos fijos y acanalados situados en la parte anterior de la maxila (Proteroglifos). Con un par de colmillos móviles situados en la parte anterior de la maxila (Solenoglifos). Cuerpo Delgado en especies pequeñas, robustos en especies grandes como boas. Delgado y largo. Cilíndrico y delgado. Robusto. Cola Larga y delgada. Larga y delgada. Corta y delgada. Corta y robusta. Cascabel Ausente. Ausente. Ausente. Presente en cascabeles y ausente en nauyacas. Veneno Ausente. Baja potencia (inofensivo). Potente (neurotóxico). Potente (hemolítico). 19 JUSTIFICACIÓN Aun cuando México posee una gran riqueza de especies de anfibios y reptiles a nivel mundial por la diversidad y complejidad estructural de sus hábitats (Tews et al., 2004), la investigación en éste ámbito sigue en desarrollo. Sin embargo, al margen del reciente aumento del conocimiento acerca de la herpetofauna ocurren cambios en el uso de suelo a mayor velocidad, que tienen como consecuencia la destrucción y fragmentación de las áreas naturales y pueden llegar a provocar la disminución de la diversidad de especies. De esta forma, el conocimiento de la diversidad biológica es uno de los puntos medulares en las estrategias de conservación y manejo, dado que es imposible preservar o manejar las especies si se desconocen aspectos básicos relacionados con su biología y ecología. Por otra parte, los listados de especies de flora y fauna son utilizados como medio de divulgación de la riqueza biológica, así como para localizar los vacíos y necesidades de investigación existentes. Además, los listados son útiles para monitorear los cambios en la composición de la biodiversidad de un lugar como consecuencia de las modificacionesde su entorno debido a las actividades antropogénicas. El sitio arqueológico de Guachimontones es un paisaje heterogéneo que está rodeado por distintos tipos de vegetación nativa e inducida, además del ecosistema acuático. Este ecosistema provee de diversos servicios ambientales como la captación hídrica, el control de inundaciones, la regulación del clima de la región y constituye una importante fuente de agua y alimento para la fauna silvestre, además de que cuenta con evidentes valores paisajísticos de gran belleza escénica. Aunado a esto, este sitio puede ser importante como corredor entre las áreas naturales cercanas como son: la Sierra del Águila con su área natural protegida Piedras Bola, el Volcán de Tequila, el Bosque La Primavera y 20 así representar un refugio fundamental para el mantenimiento de las poblaciones silvestres de la región. Aun cuando en el área de estudio, específicamente en la presa La Vega, ya existe un listado de herpetofauna (CUVALLES, 2009), es importante completarlo, actualizarlo, validarlo, y por supuesto, extender este estudio en toda la zona de Guachimontones y sus alrededores. 21 OBJETIVOS Objetivo General Realizar un inventario de la herpetofauna en el sitio arqueológico Guachimontones y sus alrededores en Teuchitlán, Jalisco, México. Objetivos particulares Determinar la riqueza de anfibios y reptiles presentes en Guachimontones y sus alrededores. Hacer un análisis de la riqueza y composición de herpetofauna en los distintos hábitats encontrados en el área de estudio. Elaborar fichas descriptivas que aporten información biológica y ecológica de las especies. 22 ÁREA DE ESTUDIO Localización El sitio arqueológico Guachimontones se encuentra en el municipio de Teuchitlán en el centro del estado de Jalisco (Figura 14) y pertenece a la Región Valles. Colinda al norte con los municipios de Ahualulco de Mercado, Tequila y Amatitán; al sur, con Tala, Ameca y San Martín Hidalgo; al este, con Tala y Amatitán; y al oeste, con Ahualulco de Mercado y Ameca (Gobierno de Jalisco, 2013). Teuchitlán se localiza entre las coordenadas geográficas 20º33’50’’ y 20º47’40’’ de latitud norte y 103º47’30’’ y 103º51’20’’ de longitud oeste (H. Ayuntamiento Constitucional de Teuchitlán, 2007; Gobierno de Jalisco, 2013). Figura 14. Mapa de ubicación del sitio de estudio, zona arqueológica Guachimontones dentro del municipio de Teuchitlán, en el estado de Jalisco, México. Elaboración propia. El área de estudio se encuentra en los límites de las provincias fisiográficas del Eje Neovolcánico Transversal, la Sierra Madre Occidental y la Sierra Madre del Sur, que corresponden a sistemas de topoformas predominantes a sierras, lomeríos y mesetas, lo que 23 le provee de una diversidad biológica importante en la región. El municipio tiene una superficie total de 211 km2 y un gradiente altitudinal que va de los 1,247 a 2,932 msnm (SIEG, 2012). Clima De acuerdo a la clasificación climática de Köppen con modificaciones por Enriqueta García, el municipio de Teuchitlán se encuentra dentro del clima templado semicálido y presenta un clima semiseco y semicálido del tipo subhúmedo con lluvias en verano, por lo que su clasificación es (A) C (W1) (W) (Comité Técnico para el Manejo Integral de la presa La Vega et al., 2011). La temperatura media anual es de 21.2 ºC, mientras que sus máximas y mínimas oscilan entre 33.5 y 8.4 ºC, respectivamente (SIEG, 2012). La máxima incidencia de lluvias se presenta en los meses de julio a septiembre y cuenta con una precipitación media anual de 1,008.5 mm (H. Ayuntamiento Constitucional de Teuchitlán, 2007). Geología y suelos La región se conforma de placas geológicas del Terciario y predominan las del tipo extrusivo (H. Ayuntamiento Constitucional de Teuchitlán, 2007). Los tipos de roca presentes son: aluvial 52.6%, basalto 37.8%, brecha volcánica básica 0.2%, conglomerado 2.6%, lomolita-arenisca 4.0%, residual 0.2% y toba ácida 2.7%. Mientras que los tipos de suelo distribuidos son: leptosol 29.8%, phaeozem 29.4%, luvisol 13.2%, planosol 10.4%, otros 9.3%, arenosol 7.7% y vertisol 0.4% (SIEG, 2012). Más de la mitad de su superficie está conformada por zonas semiplanas (56%) con lomas poco elevadas, el resto se divide en zonas planas (40%) y una mínima porción con zonas accidentadas (4%) (IEPC, 2013). El uso de suelo y tipos de vegetación presentes en el municipio de Teuchitlán se compone de agricultura (51.99%), principalmente con maíz y caña, zonas urbanas (0.98%), pastizales (13.36%), bosque tropical caducifolio o selvas (12.38%), bosques templados (10.43%) y mezquitales (2.83%) (INEGI, 2009). 24 Hidrografía El municipio de Teuchitlán se alimenta principalmente de las cuencas La Vega-Cocula (90.97%) y Santiago-Guadalajara (9.03%). Además, atraviesan por él distintas corrientes de agua. Dentro de las perennes se encuentran: Chapulimita, El Cocoliso, Río Salado y Río Ameca y algunos intermitentes como: El Hormigón, El Campanillo, Los Otates, El Aguilote, La Peña Verde, El Camichín Caído, Los Lobos, El Tajo, Arroyo Grande y La Tecalera (INEGI, 2009). Dentro de los municipios de Teuchitlán y Tala se encuentra la presa La Vega que es considerado el cuerpo de agua con la mayor extensión de la Región Valles. Fue construida entre los años 1952 y 1956 con fines de riego y control de avenidas (CEA, 2013), y posteriormente, se designó como humedal de importancia internacional el 2 de febrero del 2010 (Comité Técnico para el Manejo Integral de la presa La Vega et al., 2011). La presa La Vega pertenece a la cuenca del Pacífico, subcuenca del río Ameca, y se abastece de los ríos Teuchitlán y el Salado que desembocan en la presa junto con sus principales arroyos que son: El Chapulimita, Los Otates y El Agüilote (IEPC, 2013). Este cuerpo de agua de gran belleza escénica, posee una capacidad total de 44 Mm 3 (millones de metros cúbicos) y el área correspondiente a su embalse es de 1,950 hectáreas (Comité Técnico para el Manejo Integral de la presa La Vega et al., 2011). Actualmente, se considera como un humedal artificial de importancia socioeconómica para la región, como fuente de trabajo para los sectores pesqueros y turísticos. Al mismo tiempo, presta importantes servicios ambientales como la captación hídrica, el control de inundaciones, la regulación del clima de la región y una importante fuente de alimento tanto para los pobladores como para la vida silvestre (Comité Técnico para el Manejo Integral de la presa La Vega et al., 2011). Por estos y otros motivos, ejerce una influencia fundamental en la región, ya que sostiene importantes hábitats que brindan refugio y protección a la biodiversidad. Tipos de vegetación El medio ambiente de Guachimontones y sus alrededores se encuentra altamente antropizado, posee sistemas de parcelas de caña, agave, maíz y potreros para ganado 25 vacuno. Basados en la descripción realizada por el documento del Comité Técnico para el Manejo Integral de la presa La Vega (2011) tenemos que actualmente nuestra área de estudio se encuentra rodeada por campos de cultivos tanto temporales como de riego, por lo que la vegetación que dominaba anteriormente como el bosque tropical caducifolio y el bosque de galería ahora se reducen a pequeños parches rodeados por elementos de vegetación secundaria derivada de la perturbación. En los relictos del bosque tropical caducifolio todavía es posible observar árboles de 4 o 5 metros de alto, de los que sobresalen la “majahua de cerro” o “cuero de indio” Heliocarpus terebinthinaceus, “copales” como Bursera bipinnata, B. penicillata, “papelillos” Bursera kerberi y B. multijuga, “tronadora” Tecoma stans, “tepame” Acacia pennatula, “palo dulce” Eysenhardtiapolystachya, “tepeguaje” Lysiloma acapulcense, “palo bobo” u “ozote” Ipomoea intrapilosa, “capulín blanco” Erethia latifolia, “chirimoya” Annona grandiflora, “zapote blanco” Casimiroa edulis, Montanoa karvinskii, “huizache” Acacia farnesiana y Yucca jaliscana. Las herbáceas se presentan principalmente en la época húmeda del año. Entre las especies más frecuente tenemos a los géneros Cheilanthes y Adiantum, de los helechos, así como a “maravilla” Mirabilis xalapa, “chile de perro” Lobelia laxiflora y Elythraria imbricata, entre las más importantes. El bosque de galería es una vegetación típica de las riberas de cuerpos de agua principalmente de arroyos y ríos, se conforma de árboles siempre verdes y arbustos, se encuentra principalmente en los márgenes de la presa La Vega. Se caracteriza por la presencia del “ahuehuete o sabino” Taxodium mucronatum y mayormente por el “sauce” Salix bonplandiana. Además, especies como “jara” Baccharis salicifolia, Heimia salicifolia, ”taray” Salix taxifolia, “toloache” Datura stramonium, “carrizo” Arundo donax y Scirpus californicus. La vegetación arraigada a orillas, sumergida y flotante consta de especies adheridas al sustrato, cuyos tallos, hojas y órganos reproductores son aéreos, y por lo tanto, se encuentran por encima de la superficie. Esta vegetación se encuentra presente en la presa La Vega con asociaciones como el “quentó” Thalia geniculata, “trigo sarraceno” 26 Polygonum punctatum, “tule” Typha domingensis, Heteranthera limosa, Heteranthera peduncularis, Ludwigia peploides y varias especies de la familia Poaceae. En la región existen abundantes áreas cubiertas de vegetación secundaria que son el resultado de la constante perturbación de los sitios cercanos. La mayoría de las especies que aquí se encuentran son hierbas anuales y algunos arbustos son parte importante de esta comunidad vegetal. Las especies más frecuentes son: “quelite” Amaranthus hybridus, Desmodium spp., Panicum maximum, Chloris gayana, “tacote” Tithonia tubaeformis, Acalypha sp., “güinar” Sida hankeana, Anoda cristata, Gomphrena decumbens, “capitaneja” Verbesina greenmanii, “piojillo” Rhynchelytrum repens, “castillo” Leonotis nepetifolia, “tabaquillo del diablo” Nocotiana glauca, “congueran” Phytolacca icosandra, “huiguerilla” Ricinus communis, “mala mujer” Wigandia urens, Solanum rostratum, “tomatillo” Physalis phydalelphica, Salvia spp., y Sorghum halepense. Figura 15. Bosque tropical caducifolio en Figura 16. Bosque tropical caducifolio en temporada lluviosa. temporada seca. Figura 17. Bosque de galería. 27 Figura 18. Presa La Vega en temporada Figura 19. Presa La Vega temporada seca. lluviosa. Figura 20. Cultivo de maíz en temporada Figura 21. Cultivo de maíz en temporada lluviosa. seca. Figura 22. Cultivo de caña. Figura 23. Cultivo de caña después de la quema. 28 MÉTODOS Trabajo en campo En el mes de agosto de 2012 se realizó un recorrido en el área de estudio para su reconocimiento y se estableció una parcela de muestreo diurno y una de nocturno para cada uno de los hábitats encontrados: bosque tropical caducifolio (BTC), bosque de galería (BG), cultivo de maíz (CM), caña (CC) y a lo largo de la orilla de la presa La Vega en su cara norte (PV) (Figura 24). Cabe mencionar que hábitat se define como el ambiente físico y biológico de un organismo (Bolen y Robinson, 1995) o los sitios que tienen los niveles apropiados de los factores bióticos y abióticos requeridos por una especie para su supervivencia (Pearson 2002). Por último, el establecimiento de parcelas diurnas y nocturnas se hizo con la finalidad de poder observar y/o capturar especies diurnas y nocturnas de herpetofauna. Para todos los hábitats, las parcelas diurnas midieron un largo de tres kilómetros y se consideró seis metros de ancho y en el caso de las parcelas nocturnas realizadas, éstas midieron dos kilómetros de largo y seis metros de ancho. De septiembre 2012 a septiembre 2013 se llevaron a cabo muestreos mensuales con duración de cuatro días a excepción de los meses diciembre 2012 y marzo y junio 2013 debido a cuestiones logísticas y de seguridad. 29 Figura 24. Imagen satelital que muestra la ubicación de las parcelas de muestreo en los distintos hábitats en Guachimontones y sus alrededores en Teuchitlán. Los hábitats representados son: CC (amarillo), BTC (rojo), BG (verde), CM (azul) y PV (blanco). Elaboración con base en imagen de Google Earth de fecha 31 de enero 2016. Todos los muestreos fueron realizados con las mismas cuatro personas. Los diurnos se efectuaron de las 9:00 a las 15:00 hrs y nocturnos de las 20:00 a las 23:00 hrs siguiendo la recomendación de Gallina y López (2011), ya que éstas son las horas de mayor actividad para los reptiles durante la mañana y los anfibios durante la noche. Durante el recorrido de dichas parcelas se registró la presencia de individuos de las diferentes especies, para lo cual se revisaron todos los posibles microhábitats conocidos para anfibios y reptiles, como son el suelo, la hojarasca, debajo de rocas, sobre rocas, en árboles, materiales caídos, entre otros (Angulo et al., 2006; Gallina y López, 2011). Para la obtención de datos de ubicación geográfica y altitud de los sitios, se utilizó un geoposicionador (GPS) navegador marca Garmin 60CSx. Además, en los muestreos se usaron linternas, cámaras fotográficas y ganchos herpetológicos. Estos últimos útiles para la remoción de objetos y el manejo de especies venenosas. Así también se emplearon redes 30 para la captura de anfibios. Cada ejemplar observado o capturado fue identificado hasta nivel de especie siempre que fue posible, para lo cual se utilizó bibliografía especializada para la identificación: i) Guía de Anfibios y Reptiles de la costa de Jalisco (García y Ceballos, 1994); ii) Anfibios y Reptiles de México (Casas-Andreu y McCoy, 1987); iii) Anfibios y Reptiles de la Región de Chamela, Jalisco, México (Ramírez-Bautista, 1994); iv), Recopilación de Claves para la Determinación de Anfibios y Reptiles de México (Flores-Villela et al., S.A); v) Anfibios y Reptiles de Aguascalientes (Vázquez y Quintero, 2005); vi) Anfibios y Reptiles de las montañas de Jalisco: Sierra de Quila (Santiago-Pérez et al., 2012); vii) Guía ilustrada de los Anfibios y Reptiles del bosque de La Primavera (Reyna-Bustos et al., 2007); viii) Venomus reptiles of the Western Hemisphere (Campbell y Lamar 2004); ix) The amphibian tree of life (Campbell et al., 2006); x) A sinopsis of the lizards of the sexilineatus group (Genus Cnemidophorus) (Duellman y Zweifel, 1962); xii) Stachelleguane (Köhler y Heimes, 2002); xiii) An annotated checklist and key to the reptiles of Mexico exclusive of the snakes (Smith y Taylor, 1945); y xv) Herpetología Mexicana (Weigmann, 1834). El manejo de los especímenes se realizó en campo y los ejemplares fueron liberados en el mismo punto de colecta. Para cada ocasión de captura se tomaron los datos de fecha, hora de registro, tipo de hábitat, altura sobre el nivel del mar y especie. Para obtener las medidas y pesos de los organismos capturados se utilizó un vernier digital marca AutoTEC y una pesola marca Swiss Made. En el caso de los reptiles, a cada ejemplar capturado se le tomaron las siguientes medidas: peso, longitud hocico-cloaca (LHC), longitud cloaca-cola (LCC), longitud total (LT), longitud de extremidad anterior (LEA), longitud extremidad posterior (LEP), largo de pata (LP) y de ser posible el sexo. Mientras que, en los anfibios se agregan las medidas de: ancho cabeza (ANC), alto cabeza (ALC), largo cabeza (LC), distancia interorbital (DIO) y distancia internarinas (DIN). Cabe resaltar que todasestas medidas se tomaron para poder hacer la correcta determinación de las especies de anfibios y reptiles. Además, se realizó un registro fotográfico de todas las especies encontradas y se hicieron anotaciones acerca de tipo de hábitat donde se encontró y cualquier otra observación sobre su biología o ecología. Por último, el registro fotográfico de cada una de 31 las especies fue depositado en el Laboratorio de Herpetología del Museo de Zoología “Alfonso L. Herrera” Universidad Nacional Autónoma de México. Trabajo de gabinete Se procedió a recopilar la información recabada en los muestreos: presencia de especies en los distintos hábitats por mes, así como cualquier observación que se tuviera sobre su comportamiento, reproducción y alimentación. Con esta información se construyó una base de datos en el programa de cómputo Excel. De igual forma, se recopilaron las fotografías de las distintas especies de anfibios y reptiles para la generación del anexo fotográfico. Paralelamente, se realizó una búsqueda intensiva de información bibliográfica pertinente durante todo el estudio. Análisis de datos En un inventario biológico resulta prácticamente imposible registrar la totalidad de las especies presentes en un área determinada, en un periodo de tiempo o muestreo insuficiente. Sin embargo, este factor es la principal variable descriptiva de la diversidad (Jiménez-Valverde y Hortal, 2003). Así, el esfuerzo de muestreo puede ser medido de diferentes maneras como: considerar el número de parcelas o cuadrantes realizados, el número de animales capturados, las horas invertidas en el muestreo, entre otras (Southwood y Henderson, 2000). Para este trabajo el esfuerzo de muestreo se midió de manera estándar como el área muestreada por tipo de hábitat por mes por cuatro personas y como el área muestreada por todos los hábitats por mes por cuatro personas. Se elaboraron curvas de acumulación de especies con la información obtenida con: i) los muestreos mensuales considerando todos los hábitats y ii) los muestreos mensuales por tipo de hábitat. Esto con la finalidad de evaluar el esfuerzo de muestreo con base a las especies observadas y esperadas; así también, para determinar si se alcanzaba la asíntota en dicha curva. Lo cual indicaría que ya se alcanzó la totalidad del inventario (Moreno y Halffter, 2000; Colwell et al., 2005). En este análisis se empleó el estimador no paramétrico Jacknife 1, el cual solo requiere datos de presencia ausencia. Existen varios estimadores no 32 paramétricos que trabajan con datos de presencia ausencia como son Chao 2, Jacknife 1 y Jacknife 2, sin embargo Jacknife 1 ha sido sugerido como uno de los mejores estimadores (más preciso o exacto y menos sesgado) comparado con los anteriores por Palmer (1990) y González-Oreja et al. (2010). Las curvas se generaron con ayuda del programa EstimateS v 9.1.0 (Colwell, 2006). Finalmente, se realizó un análisis de clasificación en el que se empleó como índice de similitud el índice de Jaccard y el método de agrupamiento de pares con la media aritmética no ponderada (UPGMA). Éste método nos permite vislumbrar las diferencias en composición de especies por tipo de hábitat (Lee y Cam, 1993). La identificación de grupos se hizo con la prueba de perfiles de similitud (SIMPROF) con 1,000 permutaciones y 999 simulaciones a un nivel de significancia de α = 0.05. Cuando SIMPROF no pudo sub-dividir el dendrograma se hicieron cortes en diferentes niveles de similitud para identificar los grupos y entidades aisladas. Los análisis fueron realizados con el programa PRIMER v6 (Clarke y Gorley, 2006). Elaboración de fichas Las fichas se ordenaron taxonómicamente, comenzando con el orden y la familia a la que corresponde el organismo, seguido de su nombre común (Liner y Casas, 2008). Los nombres científicos de los anfibios se escribieron con base en los criterios de Frost (2015), mientras que el de los reptiles fue con el trabajo de Flores-Villela y Canseco-Márquez (2004). Se escribió también si las especies eran endémicas de México, si se trataba de especies venenosas y su estado de protección o amenaza de acuerdo a la Norma Oficial Mexicana 059-SEMARNAT-2010 (SEMARNAT, 2010), la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN, 2015) y la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES, 2013). La descripción de sus características morfológicas más relevantes, tipo de alimentación, reproducción, hábitos y distribución fueron también incorporados en estas fichas. Por último, se describieron los tipos de hábitat en los que vive cada especie y su abundancia se cuantificó con tres categorías en una escala ordinal basados en la frecuencia de ocurrencia de los individuos en los muestreos: frecuente (observada 15 veces o más en el 33 transcurso de los muestreos), escasa (observada menos de 15 veces en el transcurso de los muestreos) y rara (observada solo una vez). Respecto al estado de conservación de las especies cabe mencionar que la Norma Oficial Mexicana (NOM-069-SEMARNAT-2010), tiene por objeto identificar las especies o poblaciones de flora y fauna silvestres en riesgo en la República Mexicana. Ésta incluye las siguientes categorías: Probablemente extinta en el medio silvestre (E). Aquellas especies nativas de México cuyos ejemplares en vida libre dentro del territorio nacional han desaparecido, hasta donde la documentación y los estudios realizados lo prueban, y de la cual se conoce la existencia de ejemplares vivos, en confinamiento o fuera de México. En peligro de extinción (P). Aquellas cuyas áreas de distribución o tamaño de sus poblaciones en el territorio nacional han disminuido drásticamente poniendo en riesgo su viabilidad biológica en todo su hábitat natural, debido a factores tales como la destrucción o modificación drástica del hábitat, aprovechamiento no sustentable, enfermedades o depredación, entre otros. Amenazadas (A). Aquellas que podrían llegar a encontrarse en peligro de desaparecer a corto o mediano plazo, si siguen operando los factores que inciden negativamente en su viabilidad, al ocasionar el deterioro o modificación de su hábitat o disminuir directamente el tamaño de sus poblaciones. Sujetas a protección especial (Pr). Aquellas amenazadas por factores que inciden negativamente en su viabilidad, por lo que se determina la necesidad de propiciar su recuperación y conservación o la recuperación y conservación de poblaciones de especies asociadas. La Unión Internacional para la Conservación de las Especies tiene como objetivo evaluar el estado de conservación de las especies vegetales y animales proporcionando información y análisis sobre la situación, tendencias y amenazas a las especies con el fin de dirigir la acción para la conservación de la biodiversidad (UICN, 2012) e incluye las siguientes categorías: 34 Extinto (EX). Un taxón está extinto cuando no queda ninguna duda razonable de que el último individuo existente ha muerto. Extinto en estado silvestre (EW). Un taxón está extinto en estado silvestre cuando sólo sobrevive en cultivo, en cautividad o como población (o poblaciones) naturalizadas completamente fuera de su distribución original. En peligro (EN). Cuando la especie enfrenta un riesgo muy alto de extinción en estado silvestre. Vulnerable (VU). Cuando la mejor evidencia disponible indica que la especie se enfrenta a un riesgo alto de extinción en estado silvestre. Casi amenazada (NT). Al ser evaluada la especie según los criterios pero no califica para estar en peligro crítico, en peligro o vulnerable ahora, pero está cerca de la clasificación para que califique a una categoría de amenaza en el futuro cercano. Preocupación menor (LC). Una especie se considera de preocupación menor
Compartir