Distribuição e Identificação de Amblyomma cajennense em Veracruz

Vista previa del material en texto

UNIVERSIDAD VERACRUZANA 
DOCTORADO EN CIENCIAS AGROPECUARIAS 
 
“DISTRIBUCIÓN ESPACIAL E IDENTIFICACIÓN 
MORFOLÓGICA DEL COMPLEJO TAXONÓMICO 
Amblyomma cajennense (sensu lato) EN LAS 10 
REGIONES DEL ESTADO DE VERACRUZ, 
MÉXICO” 
 
TESIS 
PRESENTADA COMO REQUISITO 
PARA OBTENER EL GRADO DE: 
 
DOCTORA EN CIENCIAS AGROPECUARIAS 
 
POR: 
MCA. MARIEL AGUILAR DOMÍNGUEZ 
DIRECTOR: 
DRA. DORA ROMERO SALAS 
DIRECTOR EXTERNO: 
DR. ADALBERTO PÉREZ DE LEÓN. 
 
 H. VERACRUZ, VER. NOVIEMBRE, 2018 
Mariel Aguilar D
Stamp
Mariel Aguilar D
Stamp
Mariel Aguilar D
Stamp
i 
 
DEDICATORIAS 
 
A mis padres 
Por su comprensión, paciencia, apoyo y ayuda en los buenos y malos momentos. 
Ellos han sido pilares fundamentales para que yo llegara hasta aquí. 
A mi hermana 
Por siempre mostrar una cara positiva en todo momento, por tus consejos y sonrisa 
en cualquier comento a cualquier hora. ¡Te quiero! 
A mi esposo 
Por tu apoyo incondicional en todo momento, por tus consejos y por no dejar que 
me rindiera. Por nunca soltar mi mamo y caminar juntos este difícil pero 
satisfactorio camino. ¡Te amo! 
A todas las personas que creyeron en mi para finalizar este proyecto. 
ii 
 
AGRADECIMIENTOS 
 
En estas líneas quiero expresar mi más sincero agradecimiento a todas las personas 
que con su soporte científico y humano han colaborado en la realización de esta 
investigación. 
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la aportación de Beca 
a lo largo de este proyecto. 
A la Universidad Veracruzana por abrirme las puertas para realizar mis estudios de 
Doctorado. 
Agradezco a mi directora y tutora la Dra. Dora Romero Salas, quien me ha guiado por 
este difícil camino de la investigación por más de 10 años. Agradezco sus sabios 
consejos, regaños, paciencia y sobre todo por su ayuda en este increíble proyecto. 
Siempre estaré agradecida por sus enseñanazas, ayuda y sobre todo por su sincera 
amistad. ¡Gracias por ser como una segunda madre para mi! 
Al Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (USDA-ARS), principalmente 
al Laboratorio de Investigación “Knipling-Bushland U.S. Livestock Insects Research 
Laboratory” por la significativa aportación a este proyecto. Agradezco al Dr. Adalberto 
Pérez de León, director de este laboratorio y asesor externo por compartir sus 
conocimientos, por sus acertadas aportaciones sí como críticas constructivas, ayuda 
y disponibilidad para contribuir para finalizar este proyecto en tiempo y forma. 
A los integrantes de mi Comité Tutorial por la paciencia, el esfuerzo, dedicación y el 
apoyo que me brindaron a lo largo de estos años, pero, sobre todo, por estar siempre 
pendientes de mis avances y guiarme para concluir este proyecto. 
A la Universidad de Texas A&A, en particular a la Dra. María Esteve Gassent por sus 
aportaciones desde el inicio de este proyecto y por sus sabios consejos. 
Al Instituto de Ecología A. C., a la Red de Estudios Moleculares Avanzados y al 
Laboratorio de Microscopía Avanzada por abrirme las puertas para realizar una 
estancia académica y brindarme todo el apoyo y facilidades para concluir con los 
iii 
 
objetivos planteados. Agradezco a la Bióloga Greta Hanako por todas sus enseñanzas 
y compartir generosamente todo su conocimiento, así como por la paciencia y labor 
de enseñanza. 
Al Centro de Medicina Tropical por la oportunidad de realizar parte de mi investigación. 
A la Dra. Ingeborg Becker por aceptarme para realizar una estancia académica. 
Agradezco muy sinceramente al Dr. Daniel Sokani Sánchez Montes por la paciencia y 
labor de enseñanza, así como por su impecable contribución a este proyecto. 
A la Universidad del Valle de Texas Valle del Río Grande por brindarme la oportunidad 
de realizar una estancia académica. 
Agradezco a la Dra. Anabel Cruz Romero y a la Dra. Nelly Ibarra Priego por su ayuda 
y apoyo a lo largo de este camino. 
Agradezco al Dr. Zeferino García Vázquez (Q.E.P.D) porque gracias a él comenzó mi 
interés por el maravilloso camino de la ciencia. ¡Un abrazo hasta el cielo! 
A mis compañeros del laboratorio de parasitología, estudiantes, servicio social y 
demás por el apoyo y colaboración en las salidas a campo y en el diagnóstico. 
A los productores que colaboraron en las salidas a campo para la colecta de 
garrapatas, por su disponibilidad y tiempo dedicado. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
iv 
 
RESUMEN 
Amblyomma mixtum anteriormente considerada como A. cajennense es una 
garrapata neotropical que se distribuye ampliamente desde el sur de Texas hasta 
la parte occidental de Ecuador. Esta garrapata parasita una gran variedad de 
animales, como el ganado, los caballos incluido el hombre, también es un vector 
competente de varios patógenos zoonóticos. El objetivo de este estudio fue 
describir mediante microscopía electrónica la(s) especie(s) encontrada(s) en el 
estado de Veracruz, México, así como determinar la distribución potencial y 
analizar la estructura genética de las poblaciones de A. mixtum. Se colectaron 
garrapatas de las diez regiones naturales de Veracruz, México, un estado 
endémico de esta garrapata. Fueron 40 machos y 40 hembras los que se 
sometieron a un análisis de microscopía electrónica, las mediciones obtenidas se 
analizaron para determinar la especie. Para cada variable analizada, se 
determinaron las estadísticas descriptivas básicas y, posteriormente, se realizó un 
análisis de los componentes principales para hembras y machos, dando como 
resultado de acuerdo con las mediciones que la especie encontrada a lo largo del 
estado es A. mixtum. El modelado de distribución potencial se realizó utilizando las 
19 capas climáticas usando Maxent v. 3.4.1. El modelo indicó una amplia 
distribución para A. mixtum, con mayor probabilidad de ocurrencia a lo largo del 
Golfo de México y en una menor proporción de los estados del Pacíficos en México. 
También mostró un hábitat adecuado en varios países de América Central, como 
Honduras, Guatemala y Belice. Estos hallazgos se discuten en el contexto de los 
aspectos geográficos y ecológicos de A. mixtum desde México hasta Ecuador. Por 
otro lado, para probar la variabilidad intraespecífica de los fragmentos de A. mixtum 
se amplificó el gen mitocondrial 16s-rRNA y la subunidad 1 del Citocromo Oxidasa 
(COI). Noventa y seis secuencias se amplificaron a partir de las 50 muestras 
analizadas (96% de éxito de amplificación). Se detectaron once haplotipos en el 
gen 16S-rRNA y 10 más para COI. No se detectó diferenciación genética 
significativa en las poblaciones de A. mixtum muestreadas en el estado de 
Veracruz, México. 
v 
 
ABSTRACT 
 
Amblyomma mixtum formerly considered as A. cajennense is a Neotropical tick that 
is widely distributed from South Texas to the western part of Ecuador. This 
generalistic tick parasitizes several hosts taxa, such as cattle, horses, and humans 
also, is a competent vector of several zoonotic pathogens. For this reason, the aim 
of this study was to describe by electron microscopy the species found in the state 
of Veracruz, Mexico, also to determine the potential distribution of A. mixtum to 
establish potential risk areas for tick-borne pathogen transmission and to analyze 
the genetic structure of A. mixtum populations. We collected ticks from the ten 
natural regions of Veracruz, México an endemic state of A. mixtum. 40 males and 
40 females were subjected to an electron microscopy analysis, the measurements 
obtained were analyzed to determine the species. For each variable analyzed, the 
basic descriptive statistics were determined and subsequently, an analysis of main 
components for females and males was carried out. Species distribution modelling 
was done using the 19 climatic layers using Maxent v. 3.4.1. Our model indicated 
a wide distribution for A. mixtum, with higher probability of occurrencealong the 
Gulf of Mexico, and in a less proportion of the pacific states of Oaxaca and Chiapas 
in Mexico. It also showed a suitable habitat in several countries of Central America 
such as Honduras, Guatemala and Belize in which there are scatered records of 
this tick. Our findings are discussed in the context of geographic and ecological 
aspects of A. mixtum from Mexico to Ecuador as a member of the A. cajennense 
species complex. On the other hand, to test the intra-specific variability of A. mixtum 
fragments of the mitochondrial gene 16s-rRNA and cytochrome oxidase subunit 1 
(COI) were amplified. Ninety-six sequences were amplified from the 50 specimens 
analyzed (96% amplification success). Eleven haplotypes were detected in 16S-
rRNA gene and 10 more for COI. Significant genetic differentiation was not detected 
in the A. mixtum populations sampled in the state of Veracruz, Mexico. 
 
vi 
 
ÍNDICE GENERAL 
 
 
DEDICATORIAS...................................................................................................... i 
AGRADECIMIENTOS ............................................................................................ ii 
RESUMEN ............................................................................................................ iv 
ÍNDICE GENERAL ................................................................................................ vi 
ÍNDICE DE CUADROS ....................................................................................... viii 
ÍNDICE DE FIGURAS ........................................................................................... ix 
CAPÍTULO I ........................................................................................................ 10 
1. INTRODUCCIÓN ......................................................................................... 10 
2. REVISIÓN DE LITERATURA ....................................................................... 12 
2.1 Las garrapatas ........................................................................................ 12 
2.1.1 Clasificación taxonómica de las garrapatas ......................................... 13 
2.1.2 Morfología y fisiología de las garrapatas ......................................... 15 
1.2.3 Ecología de las garrapatas exófilas ..................................................... 20 
1.2.4 La garrapata Amblyomma cajennense (sensu lato) ......................... 21 
1.2.5 Estatus taxonómico de Amblyomma cajennense (s. l.) ................... 22 
1.2.6 Características morfológicas de Amblyomma cajennense (s. l.) ...... 23 
1.2.8 Distribución geográfica de Amblyomma cajennense (s. l.) .............. 26 
1.2.9 Hospederos de Amblyomma cajennense (s. l.) ............................... 27 
1.3.10 Ciclo biológico de Amblyomma cajennense (s. l.) .......................... 28 
1.2.11 Transmisión de patógenos ............................................................. 31 
1.3 Métodos de captura de garrapatas ..................................................... 32 
1.3.1 Captura de garrapatas por contacto directo con la vegetación ........ 33 
vii 
 
1.3.2 Captura de garrapatas con dispositivos atrayentes ......................... 34 
1.4 La Microscopía Electrónica de Barrido ................................................ 34 
1.5 Importancia del uso de modelos de distribución de especies ............. 35 
2 HIPÓTESIS ............................................................................................... 37 
3 OBJETIVOS .............................................................................................. 38 
3.2 Objetivo general .................................................................................. 38 
3.3 Objetivos específicos .......................................................................... 38 
4 REFERENCIAS ........................................................................................ 39 
CAPÍTULO II ....................................................................................................... 46 
Genetic structure analysis of Amblyomma mixtum populations in Veracruz State, 
Mexico. ............................................................................................................. 46 
CAPÍTULO III ...................................................................................................... 47 
Morphometrtics of Amblyomma mixtum in the state of Veracruz, Mexico ........ 47 
CAPITULO IV ...................................................................................................... 61 
POTENTIAL DISTRIBUTION OF Amblyomma mixtum (Koch, 1844) .............. 61 
CAPÍTULO V ....................................................................................................... 77 
DISCUSIONES GENERALES .......................................................................... 77 
CONCLUSIONES GENERALES ...................................................................... 82 
RECOMENDACIONES .................................................................................... 83 
ANEXOS ............................................................................................................. 88 
Anexo 1. Encuesta general .............................................................................. 88 
Anexo 2. Encuesta individual ........................................................................... 93 
Anexo 3. Envío de segundo artículo. ............................................................... 95 
 
 
 
viii 
 
ÍNDICE DE CUADROS 
 
 
CUADRO 1 
Animales muestreados en las regiones naturales del 
estado de Veracruz……………………………………….. 43 
CUADRO 2 
Garrapatas recolectadas e identificadas de animales y 
vegetación en el estado de Veracruz…………………… 44 
CUADRO 3 
Temperatura y humedad relativa en las regiones 
naturales del estado de Veracruz……………………….. 45 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
ix 
 
ÍNDICE DE FIGURAS 
 
 
FIGURA 1 Clasificación taxonómica de las garrapatas. ..................................... 14 
FIGURA 2 Vista dorsal de A. cajennense (s. l.) macho. ...................................... 24 
FIGURA 3 Vista ventral de A. cajennense (s. l) macho ....................................... 25 
FIGURA 4 Vista dorsal de A. cajennense (s. l) hembra....................................... 25 
FIGURA 5 Vista ventral de A. cajennense (s.l) hembra ....................................... 26 
FIGURA 6 Distribución geográfica del complejo taxonómico A. cajennense (s.l.) 27 
FIGURA 7 Ciclo biológico del complejo taxonómico A. cajennense. ................... 28 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
file:///C:/Users/Mariel%20Aguilar%20D/Documents/DOCTORADO/TESIS2018/TESIS_SEPT_18.docx%23_Toc526756081
file:///C:/Users/Mariel%20Aguilar%20D/Documents/DOCTORADO/TESIS2018/TESIS_SEPT_18.docx%23_Toc526756084
file:///C:/Users/Mariel%20Aguilar%20D/Documents/DOCTORADO/TESIS2018/TESIS_SEPT_18.docx%23_Toc526756086
file:///C:/Users/Mariel%20Aguilar%20D/Documents/DOCTORADO/TESIS2018/TESIS_SEPT_18.docx%23_Toc526756087
 
10 
 
CAPÍTULO I 
 
1. INTRODUCCIÓN 
 
Las garrapatas son ectoparásitos de hábitos hematófagos y constituyen uno de los 
grupos de parásitos de mayor importancia económica en los sistemas de producción 
debido a sus efectos directos y a la transmisión de patógenos. Amblyomma cajennense 
sensu lato es una garrapata de la familia Ixodidae que parasita a una gran cantidad de 
vertebrados, principalmente mamíferos. El ciclo biológico de A. cajennense s.l. consta de 
tres hospederos, incluido el hombre, situación que hace más complejo su control. Su 
distribución geográfica se extiende desde el sureste de Texas hasta el Noreste de 
Argentina, pasando por el Caribe, México y Centroamérica (Nava et al., 2014). A lo largo 
de su distribución, la garrapata A. cajennense se ha adaptado ampliamente a diferentes 
condiciones ecológicas,incluidos los ecosistemas tan diferentes como las praderas 
semiáridas y bosques secundarios subtropicales (Estrada-Peña et al., 2004). Asimismo, 
el área geográfica ocupada por esta garrapata se entremezcla con grandes barreras 
geográficas: los Andes, el Golfo de México, y los grandes ríos (Estrada-Peña et al., 2004). 
En México esta garrapata ha sido reportada en gran parte del territorio parasitando a 
múltiples especies animales domésticas y silvestres tales como bovinos, caballos, perros, 
venados y ciervos. A. cajennense s.l. es la segunda especie de garrapatas más 
importante, por sus altas infestaciones y por la transmisión de enfermedades a los 
animales (SENASICA, 2015). Por su gran tamaño esta garrapata succiona grandes 
cantidades de sangre de los animales lo que causa debilidad, pérdida de peso, 
enfermedades y pérdidas económicas importantes en la ganadería. Diversos autores han 
diferido en el estatus taxonómico de esta garrapata a lo largo de la historia, estudios 
morfológicos realizados a mediados del Siglo XIX y XX reportaron observaciones 
contrarias respecto a la taxonomía de A. cajennense, algunos autores consideraron 
diferencias fenotípicas (presencia y número de placas ventrales, longitud proporcional de 
 
11 
 
festones, ornamentación, punteado, etc.) para identificar diferentes especies dentro de 
A. cajennense, otros autores atribuyen diferencias morfológicas a simple polimorfismo 
intraespecífico (Khols, 1958). En estudios realizados durante los años 90’s, se observó 
la falta de variación en los hidrocarburos cuticulares de doce poblaciones 
geográficamente distintas de A. cajennense, apoyando esta sinonimia. Sin embargo, 
después de observar distintas características del desarrollo de esta garrapata (longitud y 
alimentación antes de la muda, preoviposición y periodos de incubación de huevos) y 
realizar experimentos de cruzamiento entre distintos especímenes provenientes de 
diferentes colonias de A. cajennense de diferentes zonas Neotropicales como Argentina, 
Brasil, Cuba, Estados Unidos y Trinidad pudieron encontrar diferencias (Labruna et al., 
2011; Mastropaolo et al., 2011). 
En recientes estudios realizados en colonias de A. cajennense provenientes de 
Argentina, Paraguay, Venezuela, Guyana Francesa, Colombia, Ecuador, Costa Rica, 
Brasil, México, Perú y Estados Unidos se determinó que esta especie es un complejo de 
seis especies A. cajenennse s.s., A. interandinum, A. mixtum, A. patinoi, A. sculptum y A. 
tonelliae; determinados por diferencias morfológicas observadas mediante microscopía 
electrónica, por otro lado, y con el objetivo de confirmar estos hallazgos se realizaron 
análisis filogenéticos y valores de divergencia genética, de los que resultó que una 
muestra procedente de México fuera identificada como Amblyomma mixtum (Nava et al., 
2014). Asimismo, se concluyó que estas seis especies han evolucionado por separado, 
dicha diversificación ha sido influenciada por la diversidad de climas y relieves presentes 
en el rango geográfico de este complejo (Beati et al., 2013). 
En el estado de Veracruz no se han realizado estudios donde se determine la distribución 
espacial del complejo de A. cajennense (s.l.) y a su vez que se identifique 
morfológicamente en las regiones naturales del estado. Por lo anterior, los resultados de 
la presente investigación serán los primeros aportes al respecto, de igual manera este 
conocimiento científico se podrá usar para diseñar métodos de control más eficaces 
contra esta garrapata. 
 
12 
 
2. REVISIÓN DE LITERATURA 
 
2.1 Las garrapatas 
 
Las garrapatas son artrópodos hematófagos que pertenecen a uno de los grupos de 
ectoparásitos más importantes existentes y que se encuentran distribuidos a nivel 
mundial. Pertenecen al orden Acarina (phylum Arthopoda, clase Arachnida, suborden 
Ixodoideda), se caracterizan por su vida de parásito, por alimentarse de diferentes tipos 
de mamíferos, aves y reptiles, y por realizar tres mudas a lo largo de su vida (Krantz y 
Walter, 2009; Nicholson et al., 2009). Se conocen casi 900 especies de garrapatas 
agrupadas en tres familias: Ixodidae o garrapatas duras (agrupan el 80% de las 
garrapatas del mundo), Nuttalliellidae (representada por una única especie) y Argasidae 
o garrapatas blandas (Barker y Murrell, 2004). El primer grupo presenta un escudo dorsal 
esclerotizado, y las garrapatas blandas (Argasidae) carecen de escudo, y presentan una 
cutícula externa flexible. La familia Ixodidae, es la más numerosa y la de mayor 
importancia médica y veterinaria (Topalis et al., 2008). 
Las garrapatas presentan tres estadios: larva, ninfa y adulto (macho o hembra). Las 
garrapatas Ixódidae y Argasidae se diferencian tanto por su anatomía como por sus ciclos 
biológicos. Los ixódidos reúnen una serie de características que les confiere un potencial 
como vectores de agentes patógenos, se alimentan durante largos periodos de tiempo 
(varios días), su picadura es generalmente indolora, y permanecen fuertemente fijados 
sobre el hospedador. Cada estadio se alimenta una sola vez, pudiendo parasitar a una 
gran variedad de especies animales en diferentes tipos de hábitats. Los argásidos, por el 
contrario, se alimentan durante breves periodos de tiempo (minutos u horas), y 
frecuentemente sobre una sola especie hospedadora (Anderson y Magnarelli, 2008, 
Sonenshine, 1991). 
Estos artrópodos son de distribución mundial, lo que implica una gran diversidad de 
características estructurales, fisiológicas, biológicas y de comportamiento, como sistemas 
para su supervivencia como la diapausa, que implica el cese de las funciones fisiológicas 
 
13 
 
en los periodos de clima desfavorable o en ausencia de hospederos apropiados (Mans y 
Neitz, 2004), además son capaces de absorber agua a partir del aire circulante, lo que 
facilita el mantenimiento de una población (Alekseev et al., 2004; Nava et al., 2009). Por 
lo cual la importancia de éstos radica tanto en su capacidad parasitaria como en su papel 
como vector transmisor y reservorio de diferentes enfermedades infecciosas o 
parasitarias, se ha identificado que una garrapata puede estar infectada hasta con tres 
organismos diferentes (Jeyaprakash y Hoy, 2009). Además de la capacidad de transmitir 
agentes patógenos, las garrapatas pueden ocasionar parálisis letal y severas toxemias 
como resultado de las picaduras. La pérdida de sangre (anemia) es consecuencia directa 
de parasitaciones masivas, ya que las garrapatas son parásitos hematófagos estrictos, y 
en concreto las garrapatas de la familia Ixodidae tienen una gran capacidad de consumo 
de sangre. En ocasiones la infestación por garrapatas puede adquirir tal magnitud que la 
anemia provoca la muerte del animal, o le hace susceptible a otras enfermedades a causa 
del debilitamiento originado (Balashov, 1998; Sunenshine y Roe, 2014). En México se 
han identificado 77 especies de garrapatas pertenecientes a 5 géneros de la familia 
Argasidae y 7 de la familia Ixodidae (Rodríguez-Vivas et al., 2006). Estas especies 
reportadas representan el 45% de la riqueza de especies en América Latina, lo que indica 
que en el país existen las condiciones ecológicas favorables para la presencia de una 
elevada diversidad de garrapatas (Estrada-Peña et al., 2004). 
 
 2.1.1 Clasificación taxonómica de las garrapatas 
 
Taxonómicamente las garrapatas están incluidas en la clase Arachnida, subclase Acari, 
orden Parasitiformes, suborden Ixodida (Figura 1). 
Phylum Arthropoda 
Clase Arachnida 
Subclase Acari 
Orden Parisiforme 
Suborden Ixodida 
 
 
14 
 
Familia 
 
Subfamilia Género 
 
Se conocen tres familias de garrapatas, la Ixodidae, o “garrapatas duras”, con 692 
especies incluidas en 13 géneros agrupados en dos grupos principales, Prostriata y 
Metastriata. La segunda familia es la Argasidae, a la cual pertenecen 186 especies 
pertenecientes a 5 géneros agrupados endos subfamilias, Argasinae y Ornithodorinae. 
La tercera familia es Nuttalliellidae, representada por una única especie, Nuttalliella 
namaqua (Guglielmone et al., 2009). 
 
 
 
FIGURA 1 Clasificación taxonómica de las garrapatas. 
 
15 
 
2.1.2 Morfología y fisiología de las garrapatas 
El cuerpo de las garrapatas tiene la estructura característica de los arácnidos, clase a la 
que pertenecen. En general, el cuerpo de las garrapatas es alargado, más largo que 
ancho, en los adultos no alimentados el tamaño del cuerpo, incluido el capítulo, puede 
medir desde poco más de 2 mm, hasta casi 30 mm (Anderson y Magnarelli, 2008). El 
cuerpo de las garrapatas está formado por el capítulo o gnatosoma y el idiosoma. El 
capítulo sostiene las partes bucales, incluidos los quelíceros (utilizados para cortar y 
rasgar la piel), los palpos y el hipostoma con el que se fijan al hospedador. El idiosoma 
se subdivide en el podosoma, el cual soporta las patas y el poro genital, y en el 
opistosoma, región posterior donde se encuentran las placas espiraculares y la apertura 
anal. La cobertura externa del cuerpo y de sus apéndices, similar al de otros artrópodos, 
se denomina tegumento, está constituida por la epidermis y por la cutícula, parte externa 
que actúa como protección primaria frente a la pérdida de agua. El tegumento sirve 
también como exoesqueleto, proporcionando protección frente a agresiones de tipo 
mecánico o físico (Sonenshine, 1991). 
Diferentes estructuras, como los pelos sensoriales y cerdas, las glándulas dérmicas y las 
sensilas, forman parte de la cutícula. Los pelos sensoriales y cerdas están distribuidas 
por el cuerpo, el capítulo y las patas, siendo abundantes en las garrapatas adultas y en 
las ninfas, pero escasa en las larvas. Estas estructuras tienen una función 
mecanosensorial, y más raramente termosensorial; en los órganos sensoriales, como el 
órgano de Haller, las sensilas adquieren forma de poros, y tienen principalmente actividad 
quimiosensorial, aunque también pueden actuar como mecanosensores (Sonenshine, 
1991). Las glándulas dérmicas se hallan dispersas por todo el cuerpo, las del tipo I, son 
más numerosas y de un tamaño de 80-100 µm en ninfas y hembras repletas, y las del 
tipo II, similares a las anteriores, pero que adquieren un enorme tamaño durante la 
repleción, llegando a las 400 µm en las hembras repletas. Estas glándulas segregan una 
sustancia oleosa que se distribuye por toda la superficie corporal y que se solidifica al 
contactar con la atmósfera. La excitación a causa de la luz intensa, calor o por irritación 
de tipo mecánico puede inducir la secreción por parte de las glándulas dérmicas. Esta 
 
16 
 
secreción tiene características impermeabilizantes y protege a las garrapatas de la 
desecación. Las sensilas en forma porosa son numerosas en el cuerpo de las garrapatas 
ixódidas, y parecen actuar, respondiendo a la distensión o alargamiento de la cutícula, si 
bien, otras tienen actividad mecanosensorial e incluso termoreceptora (Sonenshine, 
1991). Las larvas de los ixódidos carecen de sistema respiratorio traqueal, que se 
encuentra, sin embargo, presente en las ninfas y en los adultos. Junto al sistema de 
tráqueas ramificadas, se diferencia un par de estigmas respiratorios que se encuentran 
situados lateralmente en el extremo terminal del idiosoma, tras las coxas del cuarto par 
de patas. El sistema nervioso central está concentrado en una única masa o agrupación 
de nervios, el singanglio, en lugar del cerebro y del cordón nervioso ventral característico 
de los insectos, crustáceos y de otros artrópodos (Sonenshine, 2014). 
Las garrapatas duras poseen en su superficie dorsal un escudo esclerotizado, al cual se 
unen importantes grupos de músculos. En los machos ixódidos, el escudo recubre todo 
el dorso, y en numerosas especies presentan también unas láminas esclerotizadas que 
cubren total o parcialmente la superficie ventral. Esta característica de los machos hace 
que durante su alimentación experimenten solo un ligero aumento de tamaño; sin 
embargo, el resto de los estadios, al poseer una cutícula expansible, pueden sufrir un 
gran incremento por la síntesis de nueva cutícula durante la alimentación. Las garrapatas 
ixódidas deben permanecer fijadas durante el periodo de crecimiento de la cutícula, por 
lo que obligatoriamente tendrán que alimentarse lentamente, necesitando varios días 
para completar el proceso. Por el contrario, los argásidos, al tener una cutícula dura 
tienen limitada su expansión, motivo por el cual estas garrapatas se han adaptado a una 
rápida alimentación, desde unos minutos hasta un máximo de 1-2 horas (Sonenshine, 
1991). En los géneros de garrapatas que presentan ojos, éstos se sitúan en los márgenes 
laterales del escudo, siendo probablemente su función la de distinguir la luz y a lo sumo 
el movimiento, por lo que posiblemente no tengan una detallada percepción del medio 
que le rodea (Sonenshine, 2014). 
Las larvas y las ninfas no presentan diferenciación sexual. Los machos y las hembras 
presentan una abertura genital o gonoporo, que se sitúa ventralmente en el idiosoma, 
 
17 
 
aproximadamente a la altura del segundo par de patas. El ano también se sitúa 
ventralmente en el extremo posterior del cuerpo, por detrás del cuarto par de patas, 
estando rodeado por el surco anal (Estrada-Peña, 2015). 
Las garrapatas duras tienen tres estadios, larva, ninfa y adulto. A diferencia de éstas, las 
garrapatas blandas presentan 2 o más estadios de ninfa, dependiendo de las especies, 
del éxito de la alimentación y de otras variables, que darán lugar a un desarrollo del ciclo 
más lento (Sonenshine, 1991). 
Las garrapatas poseen varias características que contribuyen a su éxito como potenciales 
vectores de agentes patógenos, características que las distinguen de los arácnidos y de 
los insectos. Una de ellas es su longevidad, a la cual se hace referencia en término de 
años en vez de días o semanas (Anderson y Magnarelli, 2008). Los adultos en algunas 
especies, las ninfas o las larvas en otras, pueden sobrevivir de un año a otro. En latitudes 
más hacia el norte, con clima subártico, las garrapatas a menudo requieren de 2, 3 o 
incluso 4 años para completar su ciclo biológico. Los argásidos refugiados en grietas, a 
menudo sobreviven varios años a la espera de encontrar un hospedador adecuado sobre 
el que alimentarse. Esta excepcional longevidad no solo permite a las garrapatas 
perpetuarse, sino también a los agentes patógenos que éstas portan, haciendo más difícil 
su control. La sangre ingerida permanece en el intestino durante largos periodos de 
tiempo sin ser digerida, por lo que los patógenos adquiridos durante la ingesta tampoco 
estarán expuestos al proceso digestivo y podrán penetrar en los tejidos de la garrapata. 
La sangre sin digerir sirve de reserva de alimento, y excepto durante los periodos de 
oviposición, es consumida gradualmente durante varios meses e incluso años. Otro 
aspecto remarcable de las garrapatas es la capacidad de producir un número muy 
elevado de huevos. Las hembras de la mayoría de las especies de ixódidos producen 
miles de huevos, mientras que las hembras pertenecientes a las garrapatas blandas 
ponen solo unos cientos de huevos tras la alimentación, si bien son capaces de realizar 
varios ciclos de alimentación y reproducción (Anderson y Magnarelli, 2008, Sonenshine 
et al., 2002). 
 
18 
 
Las garrapatas se alimentan en grupo, rasgan las paredes de los vasos sanguíneos de 
la dermis y succionan los fluidos. Los argásidos se alimentan rápidamente, consumiendo 
entre 5 y 10 veces su peso, en minutos o en pocas horas (Sonenshine, 1991), 
posteriormente, la sangre ingerida es concentrada mediante la excreción del agua a 
través de un poro situado entre las coxas de los dos primeros pares de patas (Anderson 
y Magnarelli, 2008; Sonenshine, 1991). En contraste, losixódidos se alimentan durante 
periodos de tiempo más prolongados, varios días o semanas, por lo que la mayoría de 
las especies segregan con la saliva sustancias cementantes, que les permitirá una 
fijación más dura a la piel del hospedador. Para concentrar la sangre ingerida, los ixódidos 
emplean las glándulas salivares para eliminar periódicamente el exceso de agua de la 
hemolinfa. Otra forma de eliminar agua es a través de la cutícula, por transpiración, y en 
las heces. Estos mecanismos de concentración de la sangre hacen que el peso de las 
garrapatas engordadas no represente la cantidad de sangre consumida. Los ixódidos 
ingieren una cantidad de sangre 2-3 veces superior a su peso tras la repleción (Anderson 
y Magnarelli, 2008; Sonenshine, 1991). Esta voraz alimentación puede ocasionar un gran 
daño al hospedador, daño suficiente para producir la muerte cuando un elevado número 
de garrapatas parasitan a un hospedador. El éxito en la alimentación de las garrapatas 
está fuertemente relacionado con la capacidad de suprimir los mecanismos hemostáticos 
del hospedador, manteniendo el flujo de la sangre a lo largo de todo este periodo, y de 
suprimir la respuesta inmune del hospedador, lo cual les permite utilizar a un mismo 
hospedador durante todo el periodo de alimentación. Para ello, las garrapatas introducen 
en la saliva secretada distintas moléculas que presentan actividad farmacológica o 
inmunomoduladora local en el lugar de fijación de la garrapata, facilitando de forma 
indirecta la transmisión bilateral con éxito de distintos patógenos (Ribeiro y Francischetti, 
2003). 
Las garrapatas han desarrollado estrategias que les facilitan la supervivencia en el medio 
ambiente mientras permanecen a la espera de los hospedadores. Por ejemplo, las 
glándulas salivares pueden segregar con la saliva una sustancia higroscópica capaz de 
absorber humedad del medioambiente incluso en condiciones de subsaturación (Rudolph 
y Knulle, 1974). Esta capacidad permite a las garrapatas cuando comienzan a desecarse, 
 
19 
 
mientras se encuentran encaramadas en la vegetación, descender en busca de un 
microambiente más húmedo y absorber agua de la atmósfera para restaurar las pérdidas 
sufridas, pudiendo a continuación volver a ascender en la vegetación a la espera del 
hospedador (Randolph y Storey, 1999; Sonenshine, 1991). Muchas especies de 
garrapatas son capaces también de conservar el agua corporal bajo condiciones 
ambientales adversas; ello se debe a una capa lipídica bajo la cutícula superficial, así 
como al descenso en la frecuencia de apertura de las placas espiraculares, y a la 
producción de guanina, desecho fecal altamente nitrogenado que precisa de una escasa 
cantidad de agua para ser eliminada. Otros factores ligados al comportamiento también 
permiten a las garrapatas evitar la desecación; así, las garrapatas nidícolas producen 
feromonas que facilitan el agrupamiento de los individuos en los lugares más favorables 
para su supervivencia, mientras que las garrapatas no nidícolas se esconden en el suelo 
o en zonas de vegetación densa donde la humedad es elevada para poder reponer el 
agua perdida (Anderson y Magnarelli, 2008; Sonenshine, 1991). 
Otra importante característica desarrollada por las garrapatas es la diapausa, que se 
define como un estado de baja actividad metabólica, mediado de forma neurohormonal, 
el cual confiere a la garrapata la capacidad de ahorro de energía mientras permanecen a 
la espera de un hospedador. Las garrapatas han desarrollado un sistema sensorial que 
les permite detectar la presencia de hospedadores, o de ciertas condiciones 
medioambientales que les indican la llegada de un periodo desfavorable para su 
supervivencia. Estos mecanismos hacen que, en las garrapatas nidícolas, que habitan 
en la proximidad de aves migratorias o de murciélagos, la oviposición se retrase hasta el 
regreso de los animales (diapausa morfogenética). Las garrapatas no nidícolas, se 
refugiarán en el suelo o en la vegetación en respuesta a los cambios en la duración de 
los días (diapausa fotoperiódica), permaneciendo inactivas, a la espera de condiciones 
más favorables (Sonenshine, 1991). 
La capacidad de las garrapatas para detectar a los hospedadores se debe a que poseen 
un sistema sensorial de gran eficacia para la detección de olores, vibraciones y cambios 
de temperatura. Las garrapatas usan el primer par de patas de manera similar a las 
 
20 
 
antenas de los insectos, exponiendo el órgano de Haller a las corrientes de aire para la 
detección del hospedador. Las sensilas de este órgano sensorial son de tipo olfativo, 
gustatorio, mecanoreceptor, y probablemente también termoreceptor. Cuando las 
garrapatas se encuentran al acecho del hospedador, las sensilas responden al CO2, NH3, 
ácido láctico y a otras sustancias olorosas de los animales, al igual que a las vibraciones 
y la temperatura corporal de los animales de sangre caliente. Otras sensilas permiten a 
las garrapatas reconocer cuándo se encuentran en grietas, bajo el manto de hojas del 
suelo o en una zona de vegetación densa donde poder resguardarse de condiciones 
ambientales desfavorables (Estrada-Peña, 2015). 
 
1.2.3 Ecología de las garrapatas exófilas 
Las garrapatas exófilas (no nidícolas) son las especies de garrapatas que ocupan 
hábitats expuestos, como la vegetación, por ejemplo; la mayoría se encuentran en 
bosques, matorrales, praderas, otras permanecen enterradas en la arena o en suelos 
arenosos, debajo de piedras, en grietas o en cualquier otro lugar al aire libre. La mayoría 
de las garrapatas Ixodidae son exófilas, al menos en algún estadio de su ciclo biológico 
(Mannelli et al., 2012). 
Las garrapatas exófilas deben de ser capaces de protegerse por sí mismas de los 
ambientes externos, de interpretar las adecuadas señales externar para iniciar la 
búsqueda de los hospederos, y de reconocer los periodos óptimos para iniciar las 
actividades de oviposición (Guglielmone et al., 2003), deben ser capaces de entrar en 
fases de diapausa como estrategia de supervivencia en periodos de condiciones 
ambientales adversas, de protegerse frente a la desecación y de recuperar el agua 
perdida en los periodos en los que permanecen a la espera de los hospederos. Estas y 
otras adaptaciones permiten a las garrapatas exófilas sobrevivir durante semanas e 
incluso meses mientras esperan a los hospederos (Sonenshine, 1991). 
La mayoría de las garrapatas exófilas, especialmente aquellas que habitan en regiones 
templadas o subpolares, tienen un periodo de actividad bien definido para la búsqueda 
 
21 
 
del hospedero (Brites-Neto et al., 2015). Durante estas fases algunas especies de 
garrapatas exhiben un comportamiento que les hace agruparse en lugares favorables, 
por ejemplo, en plantas herbáceas, donde pueden engancharse al hospedero, otras, sin 
embargo, caminan o corren por el suelo en busca del hospedero que invadida su zona 
(garrapatas cazadoras). Las garrapatas que permanecen a la espera del hospedador son 
muy sensibles a los estímulos de los animales, especialmente al CO2, NH3 y al calor 
corporal (Estrada-Peña et al., 1986). La duración del periodo de búsqueda del hospedero 
puede variar dependiendo del rango geográfico de las especies, incluso los diferentes 
estadios de una especie de garrapata pueden buscar al hospedador a lo largo de 
diferentes periodos del año (Leonovich, 2015). Estos periodos de actividad están 
controlados por la respuesta de las garrapatas a los cambios de las condiciones 
ambientales. En las regiones templadas los cambios del fotoperiodo, la incidencia de la 
energía solar y la temperatura ambiental proporcionan las claves específicas que van a 
alterar el comportamiento de la garrapata e inducirla a iniciar la búsqueda del hospedaror 
(Labruna et al., 2002). En las regiones tropicales, donde las variaciones de la duración 
del día y la temperaturason menos pronunciadas, la alternancia entre la estación seca y 
lluviosa puede influir en la actividad de las garrapatas (Sonenshine et al., 2002). Una vez 
iniciada la actividad de búsqueda de hospedador las garrapatas pueden permanecer en 
este estado durante días o semanas, hasta que la deshidratación corporal les obliga a 
abandonar la búsqueda y desender en busca de un microambiente más protegido y 
húmedo. El comportamiento de las garrapatas que se desplazan activamente hacia un 
hospedador es totalmente diferente, éstas permanecen escondidas en un microhábitat 
protegido que solo abandonarán en respuesta al estímulo del hospedador (Anderson y 
Magnarelli, 2008). 
1.2.4 La garrapata Amblyomma cajennense (sensu lato) 
 
Amblyomma cajennense s.l. conocida comúnmente como la garrapata cayenne, es una 
especie que infesta a la ganadería y una gran cantidad de vertebrados incluidos el 
hombre y aves (Borges et al., 2002; Lopes et al., 1998; Oliviera et al., 2003; Rojas et al., 
 
22 
 
1999). Esta garrapata tiene una amplia distribución, se encuentra desde el sureste de los 
Estados Unidos de Norteamérica hasta el Noreste de Argentina (Nava et al., 2013). 
 
1.2.5 Estatus taxonómico de Amblyomma cajennense (s. l.) 
 
Los taxónomos han estudiado a A. cajennense desde el siglo XVIII, asignándole diversos 
nombres: Acarus cajennensis Fabricius, 1787; Ixodes cajennensis Fabricius 1794; 
Amblyomma mixtum Koch, 1844; Amblyomma sculptum Berlese, 1888; Amblyomma 
parviscutatum Neumann, 1899; Amblyomma tapiri Tonelli-Rondelli, 1937 y Amblyomma 
finitimum Tonelli-Rondelli, 1937. Lo anterior demuestra que su taxonomía ha sido 
controversial, esta garrapata recolectada en Cayena, la capital de La Guyana Francesa 
fue descrita y nombrada por primera vez por Fabricius, posteriormente, especies 
morfológicamente similares fueron establecidas por Koch (1844). Amblyomma mixtum 
fue descrita por Koch en 1844, en garrapatas de México (revisado por Nava et al., 2014). 
Sin embargo, tiempo después Neummann (1899) la consideró sinónimo de A. cajennense 
y aunque hubo algunas controversias y se intentó volver a reubicar como especie, toda 
la información del siglo pasado hasta inicios del actual la refieren como A. cajennense 
indicando que esta se extiende en el continente americano, desde el sur de los estados 
de Texas y Florida, en Estados Unidos, hasta el norte de Argentina y las islas del Caribe 
(Estrada-Peña et al., 2004). Labruna et al. (2011) realizaron cruzamientos en poblaciones 
de garrapatas A. cajennense de Brasil y Colombia encontrando incompatibilidad en el 
cruzamiento, sugiriendo que se trataba de especies diferentes. Posteriormente, mediante 
estudios de ADN mitocondrial y nuclear de diferentes poblaciones de garrapatas, se 
concluyó que existen 6 grupos de A. cajennense (s.l.) filogenéticamente distintos y que 
A. cajenense (s.s.) es monofilogenético, es decir que es distinto de la anterior A. 
cajennense de diferentes regiones geográficas del continente, quedando delimitada a 
Rondonia, en la Amazonía de Brasil, y la Guayana Francesa (Beati et al., 2013) donde 
fue descrita originalmente por Fabricius (1787). Recientemente, Nava et al. (2014) 
analizaron morfológicamente los registros existentes de A. cajennense s.l. en diferentes 
colecciones y determinaron que A. cajennense s.s. se localiza en la región amazónica, 
 
23 
 
desde Rondonia, Brasil, hasta la Guayana Francesa y A. sculptum considerada sinónimo 
de A. cajennense, es en efecto una especie que se localiza en el norte de Argentina, 
Bolivia, Paraguay y la costa y centro oeste de Brasil. Dentro de este complejo fueron 
determinadas 3 nuevas especies, A. tonelliae en la región del Chaco, que comprende el 
centro-norte de Argentina hasta Bolivia y Paraguay; A. interandinum, localizada en el valle 
interandino de Perú y A. patinoi, en la cordillera este de Colombia. En el mismo estudio, 
analizaron los especímenes “tipo” de Koch comparándolos con A. cajennense (s.s.) 
encontrando que estas son diferentes morfológicamente; sin embargo, son idénticas a 
las garrapatas colectadas en Texas, México, Centro América y Ecuador, quedando, por 
lo tanto, reestablecida como A. mixtum con una distribución desde el sur de Texas (EUA) 
hasta Ecuador (Estrada-Peña, 2013). Por lo anterior, A. mixtum es la garrapata del género 
Amblyomma que se localiza parasitando comúnmente a los bovinos y equinos de las 
zonas tropicales de México y a la que el personal que realiza las actividades propias de 
la ganadería se ve expuesto con frecuencia. 
 
1.2.6 Características morfológicas de Amblyomma cajennense (s. l.) 
 
Entre los caracteres morfológicos del Amblyomma cajennense (s. l.) destaca lo siguiente 
(Guzmán-Cornejo et al., 2011): palpos largos, el segundo artejo más largo que ancho, 
generalmente ornamentado, ocelos y festones se encuentran presentes, la base del 
gnatosoma de forma variable y pentagonal dorsalmente. Placas adanales ausentes en el 
macho, pequeñas placas pueden estar presentes ventralmente en el frente de los 
festones. El escudo ventral puede estar presente y extenderse más allá del margen 
posterior de los festones del macho. Las placas estigmales son subtriangulares o en 
forma de coma. 
 
Claves para la identificación de machos: El macho de Amblyomma cajennense s. l. 
dorsalmente presenta el escudo cubriendo en su totalidad el idiosoma, con abundantes 
dibujos ornamentales en color pálido, que irradian más o menos desde el centro hacia 
 
24 
 
los extremos, al igual que en la parte central de los festones, dando la apariencia de ser 
angostos (Figura 2) (por Guzmán-Cornejo et al., 2011). 
 
 
FIGURA 2 Vista dorsal de A. cajennense (s. l.) macho. 
 
 
Ventralmente la coxa 1 presenta dos espolones largos, siendo el externo un poco más 
largo, las coxas II y III presentan uno corto, ancho y plano, la coxa IV presenta un espolón 
largo interno. Las placas estigmatales moderadamente largas, bien esclerosadas con una 
superficie ligeramente cóncava (Guzmán-Cornejo et al., 2011) (Figura 3). 
 
 
25 
 
 
FIGURA 3 Vista ventral de A. cajennense (s. l) macho 
 
Claves para la identificación de hembras: La hembra de Amblyomma cajennense s. l. 
dorsalmente presenta un escudo triangular generalmente un poco más ancho que largo, 
algunas veces la longitud y anchura son iguales, además presenta abundantes y pálidos 
dibujos ornamentales extendidos por toda la superficie del escudo, los festones presentan 
unos tubérculos muy esclerosados en el ángulo interno a excepción del festón central 
(Figura 4) (Guzmán-Cornejo et al., 2011). 
 
 
 
Ventralmente la coxa I presenta dos espolones de diferente tamaño, siendo el externo 
mucho más grande que el interno, las coxas II, III y IV tienen un espolón grueso, plano y 
FIGURA 4 Vista dorsal de A. cajennense (s. l) hembra 
 
26 
 
redondeado. También se observan los tubérculos de los festones (mamelones). El orificio 
genital presenta una forma de “U” muy marcada y al igual que en el macho se encuentra 
situado en especímenes sin alimentarse a la altura de las coxas II (Figura 5) (Guzmán-
Cornejo et al., 2011). 
 
 
FIGURA 5 Vista ventral de A. cajennense (s.l) hembra 
 
1.2.8 Distribución geográfica de Amblyomma cajennense (s. l.) 
 
La distribución del complejo A. cajennense s. l. va desde el sureste de Texas, Estados 
Unidos, hasta las Islas Caribe, Centro y Sudamérica (Estrada-Peña et al., 2004) (Figura 
6). 
 
27 
 
 
El rango de presencia de esta garrapata parece estar limitado por la temperatura. Las 
bajas temperaturas en áreas montañosas como los Andes representan un obstáculo para 
la presencia o establecimiento de ésta (Guglielmone et al., 1992). En México, este 
ectoparásito puede ser encontrado en casi todo el territorio nacional; sin embargo, su 
mayor presencia ha sido reportada en Tamaulipas, Veracruz y Tabasco, posiblemente 
debido a lastemperaturas cálidas (Illoldi-Rangel et al., 2012). 
 
1.2.9 Hospederos de Amblyomma cajennense (s. l.) 
 
La distribución geográfica de las diferentes especies de garrapatas está generalmente 
determinada por la presencia de los hospederos (Guzmán-Cornejo et al., 2011). A. 
cajennense s. l. es una garrapata de tres hospederos, siendo los équidos y bovinos los 
principales mamíferos encargados de mantener la presencia de esta garrapata en 
diferentes ambientes (Borges et al., 2002; Labruna et al., 2002; Oliveira et al., 2003). Sin 
embargo, este artrópodo ha sido encontrado, principalmente los estadios no adultos, en 
una gran variedad de animales incluidos los de vida libre, aves y humanos (Lopes et al., 
1998; Rojas et al., 1999; Romero-Castañón et al., 2008). 
FIGURA 6 Distribución geográfica del complejo taxonómico A. cajennense (s.l.) 
 
28 
 
Las garrapatas adultas prefieren localizarse sobre las patas y el abdomen en los bovinos, 
por otro lado, en los équidos todos los estadios pueden ser localizados en las orejas y en 
otras cavidades naturales, flancos, nuca y crin (Oliveira et al., 2003). 
 
 1.3.10 Ciclo biológico de Amblyomma cajennense (s. l.) 
 
El ciclo biológico en las garrapatas consiste en cuatro estadios de desarrollo, los huevos 
y tres estadios parásitos (larva, ninfa y adulto). Cada estadio activo se alimenta una sola 
vez en su vida, aunque si las hembras han sido desprendidas forzadamente, éstas serán 
capaces de volver a alimentarse de algún hospedero (Sonenshine, 2014). 
Amblyomma cajennense (s.l.) se distingue por tener un ciclo de tres hospederos (Figura 
7). Las etapas del desarrollo de su ciclo biológico están determinadas por diversos 
factores, tales como los factores bióticos, la disponibilidad de los hospederos y la 
resistencia al medio ambiente (Estrada-Peña, 2015). 
 
FIGURA 7 Ciclo biológico del complejo taxonómico A. cajennense. 
 
29 
 
Las larvas tienen un periodo de incubación entre 37 y 145 días, va relacionado en forma 
directa con las condiciones del medio ambiente, condiciones de temperatura por debajo 
de los 9 ºC pueden inhibir la incubación (Labruna et al., 2003). Al término de la incubación, 
las larvas eclosionan, éstas buscan algún lugar donde puedan sobrevivir, tales como lo 
tallos de las hojas, donde pueden encontrar gran cantidad de materia orgánica en 
descomposición, de igual manera se protegen de los rayos de sol y el viento. Las larvas 
tienen un tropismo gravitatorio negativo, es decir, que caminan hacia arriba. En los pastos 
y arbustos las larvas se encuentran distribuidas dependiendo de la humedad relativa. 
Desde la eclosión, las larvas tienen una longevidad sin alimentarse entre 87 y 286 días. 
El hospedero es percibido por las vibraciones que ocasiona él mismo al caminar, cuando 
baja la intensidad luminosa se produce un cambio de posición de la garrapata en el 
sentido del descenso, de igual manera éstas se sienten atraídas por objetos calientes, 
aunque menores de 47 ºC, también existe un quimiotactismo al CO2 y al olor de ácidos 
grasos propios de cada animal, siempre y cuando exista una temperatura mayor a los 
27ºC (Estrada-Peña et al., 2013). 
La invasión del primer hospedero tiene lugar en el momento en que éste pasa por la 
vegetación poblada de larvas, una vez invadido el hospedero manifiestan un tropismo en 
las zonas anatómicas que les proporcionan mayor facilidad de sobrevivencia, tales como 
la región perianal, inguinal, axilar, cuello y cabeza. Las larvas se fijan en el hospedero 
cortando la piel con los quelíceros e introduciendo el hipostoma, doblan los palpos en el 
sentido paralelo a la piel y así se inicia la primera fase parasítica. Se nutren de linfa de 2 
a 7 días, tras las cuales se desprenden y caen al suelo para mudar a ninfa, a este estadio 
se le conoce como metalarvaria. Posterior a esta fase comienza un crecimiento interno y 
aparece una ninfa con cuatro pares de extremidades, la muda va a durar 
aproximadamente 10 días (Estrada-Peña, 2015). La longevidad de las ninfas es superior 
a la de las larvas, es de aproximadamente 410 días durante los cuales permanecen en 
reposo y se mantienen de lo que comieron en estado larval. La invasión del segundo 
hospedero se efectúa en forma semejante a la del primero, habiendo también un tropismo 
hacia los sitios anatómicos más favorables del hospedero, se nutren de 3 a 13 días, 
tiempo en el que ingurgitan para que posteriormente se desprendan y realicen la muda a 
 
30 
 
adulto. Las ninfas que se transformarán en adultos macho lo hacen en un periodo más 
corto que las hembras; además de tener tamaño menor. Los hospederos de las ninfas 
pueden ser mamíferos medianos o grandes. En esta segunda fase parasítica las ninfas 
se desprenden del hospedero una vez que se han saciado y en forma semejante a la 
metalarva, se forma una metaninfa, que ya en el suelo buscan los sitios adecuados para 
efectuar la muda. El cambio de ninfa a adulto dura aproximadamente de 12 a 15 días 
(Sonenshine, 2014). 
La fase adulta puede durar de 4 a 6 días sin nutrirse, en los que se conserva gracias a 
su nutrición ninfal, manteniéndose inactiva hasta invadir al tercer hospedero. Cuando esto 
sucede, hay hembras y machos maduros sexualmente. Para que la cópula se efectúe, el 
macho aparece primero en el hospedero, la atracción que la hembra ejerce sobre el 
macho se produce por medio de feromonas, cabe mencionar que los machos no 
alimentados son infértiles, los espermatocitos primarios cesan su desarrollo antes de 
comenzar la ingurgitación. La espermatogonia y los espematozoides tempranos decrecen 
generalmente de número y los vasos deferentes son transformados en una vesícula 
seminal (Estrada-Peña, 2015). Las hembras ingurgitadas abandonan al tercer hospedero 
y caen al suelo, en donde se lleva a cabo el resto del ciclo. El tiempo que transcurre antes 
de la oviposición es entre nueve y 22 días, durante este tiempo la hembra busca un lugar 
adecuado para ovipositar, este lugar requiere de una temperatura y humedad adecuada, 
por lo que el sitio debe ser protegido (Araya-Anchetta et al., 2015). Una vez que la hembra 
grávida (teleógina) ha encontrado el sitio adecuado, pasa a una fase de letargia en el cual 
no hay desplazamiento, la hembra grávida se prepara para efectuar la oviposición (tiene 
una duración de 19 días), para ello retracta el gnatosoma y extiende una vesícula 
localizada entre el gnatosoma y el escudo, ésta se agranda formando dos lóbulos que 
contienen gránulos (órgano de Gene), el cual secreta un material viscoso, que sirve para 
proteger a los huevos de la deshidratación, además de formar una masa adherente (Piña 
et al., 2017). Los huevecillos son recibidos por los lóbulos una vez que han sido 
expulsados por el oviducto, al principio los huevecillos son color amarillo-café claro, 
cambiando a traslúcidos, el número de huevos varía de 700 a 3,500 (Sonenshine, 2015). 
La incubación tiene un periodo de 37 a 174 días con una temperatura de 28 ºC y un 80 
 
31 
 
% de humedad relativa, tanto las bajas como las altas temperaturas tienen un efecto 
limitante suprimiendo la oviposición. El frío aumenta el tiempo de preoviposición, así 
pues, cuando nacen en primavera tienen una vida más corta que cuando nacen en 
invierno (Estrada-Peña, 2015). 
 
1.2.11 Transmisión de patógenos 
Las garrapatas infestan a toda clase de vertebrados, incluidos mamíferos, pájaros, 
reptiles y en ocasiones anfibios (Rojas et al., 1999); transmiten una gran cantidad de 
patógenos, más que cualquier otro artrópodo. La mayoría de las enfermedades 
transmitidas por garrapatas son zoonosis (Nava et al., 2009), a pesar del gran avance en 
la medicina y en el control con químicos, los vectores y los patógenos están ahora 
presentes en más zonas geográficas y en diferentes condiciones climáticas (Geraci et al., 
2007). 
Existen más de 16 enfermedades en humanos causadas porgarrapatas y más de 19 en 
animales de producción y de compañía (Nicholson et al., 2009). La enfermedad de Lyme 
fue la primera en ser reportada en los Estados Unidos de América en los años 80’s, 
actualmente la incidencia ha incrementado considerablemente, habiendo más de 28,000 
casos reportados anualmente (CDC, 2014). La presencia de fiebre de las rocallosas 
causada por Rickettsia rickettsi ha sido reportada en gran medida en los Estados Unidos 
de América y en las últimas décadas en Latinoamérica (Guglielmone et al., 1999). Erlichia 
chaffeensis es el agente etiológico de la ehrlichiosis monocítica humana considerado 
como uno de los patógenos de mayor riesgo para las personas, causando incluso la 
muerte (Rikihisa, 2015). 
En las enfermedades que afectan a los animales, los agentes etiológicos de mayor 
importancia son las babesias entre ellas Babesia caballi y Theileria equi, causantes de la 
piroplasmosis equina, que es una enfermedad de caballos producida por protozoos y 
transmitida por garrapatas. Anteriormente Theileria equi se designaba como Babesia equi 
(Scoles et al., 2011). 
 
32 
 
Se han identificado 12 especies de garrapatas de tipo ixódico de los géneros 
Dermacentor, Rhipicephalus, Hyalomma y Amblyomma como vectores de B. caballi y T. 
equi (De Waal, 1992). Los animales infectados pueden permanecer como 
transportadores de estos parásitos sanguíneos por largos periodos de tiempo y actuar 
como fuentes de la infección para las garrapatas que actúan como vector (Eisen, 2008). 
Estos parásitos se encuentran en el sur de Europa, Asia, países de la Unión de Estados 
Independientes, África, Cuba, Sudamérica y América Central, y ciertas partes del sur de 
los Estados Unidos de América. Theileria equi se ha descrito también en Australia 
(aunque en apariencia nunca se ha establecido en esta región) y se piensa que tiene una 
distribución general más amplia que B. caballi (Ueti et al., 2012). 
Durante el ciclo de vida de Babesia, los merozoitos invaden los eritrocitos (RBCs) y se 
transforman allí en trofozoitos. Posteriormente, los trofozoitos crecen y se dividen en dos 
merozoitos redondos, ovales o piriformes. Los merozoitos maduros son capaces 
entonces de infectar nuevos eritrocitos y luego, el proceso de división se repite (Zobba et 
al., 2008). 
Los merozoitos de B. caballi son piriformes, miden 2-5 µm de longitud y 1.3-3.0 µm de 
diámetro (Ueti et al., 2008). Los pares de merozoitos unidos por sus extremos terminales 
son una característica diagnóstica propia de la infección por B. caballi (Xu et al., 2003). 
Los merozoitos de Theileria equi son relativamente pequeños, con una longitud menor 
de 2-3 µm, de forma redonda o ameboide. Se suelen encontrar juntos cuatro parásitos 
dispuestos en forma de una tétrada o la llamada Cruz de Malta, característica propia de 
T. equi (Ueti et al., 2008). 
 
1.3 Métodos de captura de garrapatas 
La captura de garrapatas se plantea cuando se pretenden realizar estudios de presencia 
de especímenes en un área determinada y en hospederos determinados, de igual manera 
en vigilancia epidemiológica. También cuando se requiere conocer la distribución de las 
diferentes especies en una localidad o área en particular, así como la actividad estacional 
y su abundancia relativa. Para la captura de garrapatas se suelen emplear diferentes 
métodos, los cuales se suelen incluir en tres grupos: a) métodos de captura pasivos o por 
 
33 
 
contacto directo, b) métodos de atracción a distancia, c) métodos de recolección directa 
de hospederos fijadas en animales (Tae Chong et al., 2013). 
1.3.1 Captura de garrapatas por contacto directo con la vegetación 
Los métodos más ampliamente empleados para la recolecta de garrapatas no 
alimentadas, que permanecen al acecho del hospedero en la vegetación, son el de la 
bandera y el del arrastre de la manta. La bandera consiste en una gran pieza de manta, 
fijada sobre un largo mango a modo de bandera, que se arrastra sobre la vegetación. El 
tipo de tejido utilizado puede ser cualquiera. Este método es especialmente utilizado para 
el muestreo en áreas de matorral o arbolado muy denso, donde el arrastre de la manta 
presenta dificultad. Este último método es similar al anterior, pero en este caso, la manta 
se arrastra por encima de la vegetación tirada por una cuerda atada en los dos extremos 
de la barra sobre la que se fija uno de los lados de la manta. Este sistema es el ideal para 
superficies con una cubierta vegetal baja y uniforme. En la práctica, la diferencia entre 
ambos métodos es escasa, siendo a menudo empleados los términos “bandera” y 
“arrastre” indistintamente. Existen algunas variantes de estos métodos, una de ellas sería 
una sábana o manta cortada en tiras rectangulares, siendo adecuado para su uso en 
muestreo en el interior de la vegetación cuando ésta está muy densa. En los diferentes 
sistemas la manta se revisa periódicamente y se determina el número de ejemplares 
capturados por unidad de tiempo o de superficie muestreada. Los métodos de arrastre o 
de bandera tradicionales tienen la ventaja de que permiten calcular de forma precisa la 
superficie en la que se han recogido las garrapatas (Dantas-Torres, et al., 2013). 
Los sistemas de recolecta de garrapatas descritos anteriormente deben realizarse en los 
periodos en los que la vegetación está seca, evitando los días de lluvias y el rocío de la 
mañana, puesto que la manta tiene que estar seca. Se considera que estos métodos 
tienen una eficiencia de captura del 8 % de la población de garrapatas presentes en el 
área de muestreo (Sonenshine, 1998), variando este porcentaje de forma notable 
dependiendo de las especies presentes y también de la persona que realiza el muestreo. 
La eficacia de estos métodos de muestreo es considerada inferior a los métodos de 
 
34 
 
atracción (Solberg et al., 1992); sin embargo, se ha constatado que algunas especies de 
garrapatas no responden adecuadamente al estímulo del CO2 (Keaney, 1994). 
Entre las principales ventajas que presentan estos métodos de captura cabe citar la 
simplicidad (fácil de fabricar, de transportar, etc.) del método y la posibilidad de calcular 
la abundancia de garrapatas por unidad de tiempo o superficie. Por otro lado, como 
principal desventaja se debe mencionar la dificultad o bajo rendimiento en la captura de 
varios estadios de garrapata, por ejemplo, las larvas, ya que al ocupar éstas la parte más 
baja de la vegetación, se ve dificultado el contacto con la manta (Gray, 1985a). 
 
1.3.2 Captura de garrapatas con dispositivos atrayentes 
Entre los dispositivos atrayentes, el más utilizado es la trampa de CO2. Estas trampas 
atraen a las garrapatas que se encuentran a distancias de varios metros, desde 1 m para 
las ninfas hasta 3.5 m para los adultos (Gray, 1985b). Este tipo de trampas está 
especialmente indicado para garrapatas capaces de realizar desplazamientos rápidos de 
varios metros para alcanzar al hospedero (Solberg et al., 1992). La trampa de CO2 
consiste en un contenedor térmico para nieve carbónica, con unas aperturas en la parte 
inferior para la difusión del CO2, y de una plataforma con una cinta adhesiva en su parte 
superior, donde son atrapadas las garrapatas atraídas. 
Entre los principales inconvenientes del empleo de las trampas de CO2 cabría destacar, 
como anteriormente se ha citado, que no todas las especies o estadios de ciertas 
especies de garrapatas responden activamente al estímulo del CO2, junto con las 
dificultades de tipo logístico (fabricación de las trampas, transporte hasta el lugar de 
muestreo o disponibilidad de la nieve carbónica) que conlleva su uso. 
1.4 La Microscopía Electrónica de Barrido 
La microscopía electrónica y sus aplicaciones a la biología han hecho un rápido progreso 
en los últimos 10 años. El microscopio electrónico de barrido utiliza lentes 
electromagnéticas, sistema de vacío, aperturas y cañón deelectrones. El MEB acelera 
 
35 
 
los electrones y los colima para formar un haz muy fino que incide sobre la superficie de 
la muestra produciendo varias posibilidades de obtención de imagen. Debido al tamaño 
pequeño de las aperturas y la longitud de onda de los electrones tan corta, se puede 
conseguir una gran profundidad de campo (por lo tanto, mucha más información de la 
muestra) comparado con la imagen que se obtendría con un microscopio óptico si se usa 
el mismo aumento (de la Cruz, 1992). 
El microscopio electrónico de barrido (MEB) utiliza electrones en lugar de luz para formar 
una imagen. El haz de electrones es producido al calentarse un filamento metálico 
dispuesto en el cañón de electrones, en la parte superior del microscopio. Cuando los 
electrones son liberados del átomo, se comportan de forma análoga a la luz. Este 
comportamiento es el que se aprovecha en la microscopía electrónica (Reimer, 1998). 
 
1.5 Importancia del uso de modelos de distribución de especies 
 
Debido al impacto potencial de los vectores sobre la estructura de las comunidades 
biológicas y al funcionamiento de los ecosistemas, se hace necesario conocer su 
distribución para implementar acciones de manejo y control. Un enfoque fundamental 
para la comprensión y gestión de especies invasoras es determinar su distribución 
potencial. Diversos estudios proporcionan una visión general de la modelación de 
distribución de especies o una comparación de los métodos de modelación (Anderson et 
al., 2003; Fielding y Bell, 1997; Guisan y Zimmermann, 2000; Guisan y Thuiller, 2005; 
Segurado y Araújo, 2004; Zaniewski et al., 2002). Estos modelos de distribución de 
especies tienen por objeto predecir áreas que describan las condiciones ambientales 
adecuadas para la supervivencia de las especies; es decir, la distribución potencial o 
nicho fundamental (Anderson et al., 2003; Guisan y Thuiller, 2005). En general, estos 
métodos de modelación combinan datos de localidades georeferenciadas de las especies 
donde ha sido confirmada su presencia con variables ambientales, para crear un modelo 
de requerimientos de la especie de acuerdo con las variables examinadas (Anderson et 
al., 2003). El modelo resultante es proyectado sobre un mapa de la región de estudio que 
muestra la distribución potencial de las especies estudiadas. Estos mapas pueden servir 
 
36 
 
para detectar áreas donde las especies invasoras pueden estar presentes y donde 
posiblemente estarán en el futuro. El clima es un factor importante que afecta o determina 
la distribución de los organismos; por tal motivo, los análisis de variables climáticas 
ayudan a comprender el por qué una especie crece en un determinado sitio y no en otro 
(Lindenmayer et al., 1991). 
 
 
37 
 
2 HIPÓTESIS 
 
 
Amblyomma mixtum es la especie del complejo Amblyomma cajennense (sensu lato) que 
se encuentra en las diez regiones del estado de Veracruz, México. 
 
3 OBJETIVOS 
 
3.2 Objetivo general 
 
Determinar la distribución espacial y caracterizar morfológicamente las garrapatas del 
complejo taxonómico Amblyomma cajennense (sensu lato) recolectadas de bovinos, 
équidos y vegetación en las diez regiones del estado de Veracruz, México. 
 
3.3 Objetivos específicos 
 
• Identificar morfológicamente mediante un microscopio estereoscopio las 
garrapatas que pertenecen al complejo taxonómico A. cajennense (sensu lato) 
recolectadas en bovinos, équidos y vegetación en las diez regiones naturales del 
estado de Veracruz, México. 
• Determinar a través de microscopía electrónica de barrido la (s) especie (s) del 
complejo taxonómico de A. cajennense (sensu lato) recolectadas de bovinos, 
équidos y de la vegetación en las diez regiones del estado de Veracruz, México. 
• Georreferenciar la (s) especie (s) del complejo taxonómico de A. cajennense 
(sensu lato) en las diez regiones naturales del estado de Veracruz, México. 
• Determinar el área de distribución potencial del complejo taxonómico de A. 
cajennense (sensu lato) en las diez regiones naturales del estado de Veracruz, 
México. 
• Determinar la estructura genética de Amblyomma mixtum en el estado de 
Veracruz. 
 
 
39 
 
4 REFERENCIAS 
 
Alekseev, A. N., Dubinina, H. V., Jushkova, O. V. (2004). First report on the coexistence 
and compatibility of seven tick-born pathogenes in unfed adult Ixodes Persulcatus 
Schulze (Acari: Ixodidae). International Journal of Medicina and Microbiology, 293 
(37): 104-108. 
Allsopp, M. T., Lewis, B. D., Penzhorn, B. L. (2007). Molecular evidence for transplacental 
transmission of Theileria equi from carrier mares to their apparently healthy foals. 
Veterinary Parasitology, 148: 130-136. 
Álvarez, V. V., Bonilla, R. M. (2007). Adultos y ninfas de la garrapata Amblyomma 
cajennense Fabricius (Acari: Ixodidae) en equinos y bovinos. Agronomía 
Costarrisense, 31(1): 61-69. 
Anderson, J.F. y Magnarelli, L.A. (2008). Biology of ticks. Infect Dis Clin North Am; 22:195-
215. 
Araya-Anchettaa, A., Buscha, J. D., Scolesb, G. A., Wagne, D. M. (2015) Thirty years of 
tick population genetics: A comprehensive review. Infection, Genetics and 
Evolution 29 (2015) 164–179. 
Balashov, Yu. S. (1972). Bloodsucking ticks (Ixodoidea)-vectors of diseases of men and 
animals. Miscelaneous Publications of the Entomological Society of America, 
8:163-376. 
Balashov, Y. S., Amosova, L. I., Grigor’eva, L. A. (1998). Transovarial and transphasic 
transmission of Borrelia by the taiga tick Ixodes persulcatus (Ixodidae). 
Parazitologiya 32: 489–494. 
Barker, S. C., Murrell, A. (2004). Systematics and evolution of ticks with a list of valid 
genus and species names. Parasitology, 129: 15-36. 
Beati, L., Nava, S., Burkman, J. E., Barros-Battesti, D. M., Labruna, M. B., Guglielmone, 
A. A., Cáceres, A. G., Guzmán-Cornejo, C. M., León, R., Durden, L. A., Faccini, J. 
L. H. (2013). Amblyomma cajenense (Fabricius, 1787) (Acari: Ixodidae), the 
Cayenne tick: phylogeofraphy and evidence for allopatric speciation. BMC 
Evolutionary Biology, 13: 267. 
 
40 
 
Berdyev, A. (1980). Ecology of Ixodid Ticks of Turkmenistan and Their Role in Natural 
Focal Diseases Epizootiology. Ashkhabad, Turkmenistan: Ylym. 
Borges, L. M. F., Oliveira, P. R., Lisboa, C. L. M., Ribeiro, M. F. B. (2002). Horse 
resistance to natural infestation of Anocentor nitens and Amblyomma cajennense 
(Acari: Ixodidae). Veterinary Parasitology, 104: 265-273. 
De la Cruz y Estrada-Peña. (1992). A simple, new improved method for Preparing ticks 
for examination by Scanning electron microscopy. Acarologia. 
De Waal, D. T. (1992). Equine piroplasmosis: a review. The British veterinary journal, 148 
(1): 6-14. 
Dantas-Torres F.e, Lia R., Otranto D. (2013). Efficiency of flagging and dragging for tick 
collection. Experimental and applied acarology. (61) 1. 119-127. 
Reimer, L. (1998). Escanning Electron Microscopy. Germany. Ed. Board. 
Eisen, L. (2008). Climate change and tick-borne diseases: a research field in need of long-
term empirical field studies. Int. J. Med. Microbiol. 298, 12–18. 
Estrada-Peña, A., Guglielmone, A. A., Mangold, A. J. (2004). The distribution and 
ecological “preferences”’ of the tick Amblyomma cajennense (Acari: Ixodidae), 
an ectoparasite of humans and other mammals in the Americas. Annals of Tropical 
Medicine and Parasitology, 98 (3): 283–292. 
Estrada-Peña A. (2015). Ticks as vectors: taxonomy, biology and ecology. Rev. Sci. Tech. 
34(1): 53-65. 
Geraci, N. S., Johnston, S. J., Robinson, J. P., Wikel, S. K., Hill, C. A. (2007). Variation in 
genome size of argasid and ixodid ticks. Insect Biochemestry, 14: 2051-2088. 
Gordillo-Pérez, G., Vargas, M., Solórzano-Santos, F., Rivera, A., Polaco, O. J., Alvarado, 
L., Muñoz, O., Torres, J. (2009). Demonstration of Borrelia burgdorferi sensu stricto 
infection in ticks from the northeast of Mexico. Clinical Microbiology and Infection,15: 469-498. 
Guglielmone, A. A., Hanadi A., Mangold A. J. (1986). Empleo del dióxido de carbono para 
la captura de ninfas y adultos de Amblyomma neumanni y Amblyomma 
cajennense. Revevista Actividad Veterinaria, 67 (5): 238-245. 
 
41 
 
Guglielmone, A. A., Mangold, A. J., Oyala, B. C. (1992). Ciclo de vida del Amblyomma 
cajennense (Fabricius, 1787) (Acari: Ixodidae) en condiciones de laboratorio. 
Revista de Medicina Veterinaria, 73 (4): 184-187. 
Guglielmone, A. A., Estrada-Peña, A., Keirans, J. E., Robbins, R. G. (2003). Ticks (Acari: 
xodidae) of the Neotropical Zoogeographic Region. Special Publication, 
International Consortium on Ticks and Tick-Borne Diseases, Atalanta, Houten, The 
Netherlands, pp 174. 
Guglielmone, A. A., Robbins, R. G., Apanaskevich, D. A., Petney, T. N., Estrada-Peña, 
A., Horak, I. G. (2009). Comments on controversial tick (Acari: Ixodida) species 
names and species described or resurrected from 2003 to 2008. Exp Appl Acarol. 
48(4):311-27. 
Guzmán-Cornejo, C., Robbins, R., Guglielmone, A. A., Montiel-Parra, G., Pérez, T. M. 
(2011). The Amblyomma (Acari: Ixodidae) of Mexico: identification keys, 
distribution and hosts. Zootaxa, 2998: 16-38. 
Illoldi-Rangel, P., Chissa-Louise, R., Blake, S., Trout, F., Gordillo-Pérez, G., Rodríguez-
Moreno, A., Williamson, P., Montiel-Parra, G., Sánchez-Cordero, V., Sahotra, S. 
(2012). Species distribution models and ecological suitability analysis for potential 
tick vectors of Lyme disease in México. Journal of Tropical Medicine, 2012: 10 pp. 
doi:10.1155/2012/959101. 
Jeyaprakash, A., Hoy, M. A. (2009). First divergence time estimate of spiders, scorpions, 
mites and ticks (subphylum: Chelicerata) inferred from mithocondrial phylogeny. 
Experimental and Applied Acarology, 47: 1-18. 
Keaney P. (1994). The Effectiveness of Various Trapping Techniques In Collecting Ixodes 
scapularis and Other Species of Ticks. 
Kohls, G.M. (1958) Amblyomma Imitator, a New Species of Ticks from Texas and Mexico 
and Remarks on the Synonymy of A. Cajennense (Fabricius) (Acarina-Ixodidae). 
The Journal of Parasitology, 44, 430-433. 
Krantz, G. W, Walter, D. E. (2009). A Manual of Acarology. 3erd ed. Lubbock, TX: Texas 
tech University Press. 
 
42 
 
Labruna, M.B., Kasai, N., Ferreira, F., Faccini, J. L. H., Gennari, S. M. (2002). Seasonal 
dynamics of ticks (Acari: Ixodidae) on horses in the state of Sāo Paulo, Brazil. 
Veterinary Parasitology, 105: 65-77. 
Labruna, M. B., Amaku M., Metzner J. A., Pinter, A., Ferreira, F. (2003). Larval behavioral 
diapause regulates life cycle of Amblyomma cajennense (Acari: Ixodidae) in 
Southeast Brazil.J. Med Entomol. 40(2): 170-8. 
Labruna, M. B., Soares, J. F., Martins, T. F., Soares, H. S., Cabrera, R. R. (2011). Cross-
mating experiments with geographically different populations of Amblyomma 
cajennense (Acari: Ixodidae). Experimental and Applied Acarology, 54: 41–49. 
Lopes, C. M. L., Leite, R. C., Labruna, M. B., Oliveria, P. R., Borges, L. M. F., Rodrigues, 
Z. B., Carvalho, H. A., Freitas, C. M. V., Junior, C. R. V. (1998). Host specificity of 
Amblyomma cajennense (Fabricius, 1787) (Acari: Ixodidae) with comments on the 
drop-off rhythm. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 93(3): 347-351. 
Mans, B. J., Neitz, A. W. (2004). Adaptation of ticks to a blood-feeding environment: 
evolution from a functional perspective. Insect Biochemestry of Molecular Biology, 
34: 1-17. 
Mannelli, A., Bertolotti, L., Gern, L., and Gray, J. (2012). Ecology of Borrelia burgdorferi 
sensu lato in Europe: transmission dynamics in multi-host systems, influence of 
molecular processes and effects of climate change. FEMS Microbiol. Rev. 36, 837–
861. 
Mastropaolo, M., Nava, S., Guglielmone, A. A., Mangold, A. J (2011) Biological 
differences between two allopatric populations of Amblyomma cajennense (Acari: 
Ixodidae) in Argentina. Exp Appl Acarol. 53(4):371–375. 
Mullen, G. R. and Durden, L. A. San Diego, California: Academic Press; 2002: 517-518. 
Nava, S., Gugliemone, A. A., Kumthong, R. (2007). The molecular basis of the 
Amblyomma americanum tick attachment phase. Experimental and Applied 
Acarology, 41: 267-287. 
Nava, S., Gugliemone, A. A., Mangold, A. J. (2009). An overview of systematic and 
evolution of ticks. Biological Science, 14: 2857-2877. 
Nava, S., Beati, L., Labruna, M. B., Cáceres A. G., Mangold, A. J., y Guglielmone, A. A. 
(2014). Reassessment of the taxonomic status of Amblyomma cajennense 
 
43 
 
(Fabricius, 1787) with the description of three new species, Amblyomma tonelliae 
n. sp., Amblyomma interandinum n. sp. and Amblyomma patinoi n. sp., and 
reinstatement of Amblyomma mixtum Koch, 1844, and Amblyomma sculptum 
Berlese, 1888 (Ixodida: Ixodidae). Ticks Tick Borne Dis. In press. 
Neumann, L. G. (1899). Révision de la famille des Ixodidés (Зème memoire.). Mémoires 
de la Sociétézoologique de France, 12: 107-294. 
Nicholson, W., Sunenshine, D. E., Lane, R. S., Uilenberg, G. (2009). Ticks (Ixoda). En L. 
A. Durden and G. Mullen (Eds), Medical and Veterinary Entomology. San Diego: 
Academic Press, pp. 493-542. 
Oliveira, P. R., Borges, L. M. F., Leite, R.C., Freitas, C. M. V. (2003). Seasonal dynamics 
of the Cayenne tick, Amblyomma cajennense on horses in Brazil. Medical and 
Veterinary Entomology, 17: 412-416. 
Piña, F. T.B., da Silva-Rodrigues, V., de Oliveira-Souza H. L., Garcia, M. V., Barros, J. 
C., de León, A. A. P., Andreotti, R. (2017). Life cycle of Amblyomma mixtum (Acari: 
Ixodidae) parasitizing different hosts under laboratory conditions. Exp Appl Acarol. 
73(2):257-267. 
Ribeiro, J.M. y Francischetti, I.M. (2003). Role of arthropod saliva in blood feeding: 
sialome and post-sialome perspectives. Annu Rev Entomol 48:73-88. 
Randolph, S. E., Storey, K. (1999). Impact of microclimate on immature tick-rodent host 
interactions (Acari: Ixodidae): implications for parasite transmission. J Med 
Entomol. 36(6):741-8. 
Rikihisa, Y. (2015). Molecular Pathogenesis of Ehrlichia chaffeensis Infection Annual 
Review of Microbiology. 69: 283-304. 
Robinson, L. E. (1926). The genus Amblyomma. En Ticks: A monograph of the Ixodoidea. 
Vol. IV. Cambridge, University Press, pp. 302. 
Rodríguez-Vivas, R. I., Rosado A. A., Estrella, B. G., García-Vázquez, Z., Rosario-Cruz, 
R., Fragoso, S. H. Manual Técnico para el control de garrapatas en el ganado 
bovino. (2006). Publicación Técnica Número 4. Ed. INIFAP. 
Rojas, R., Marini, M. A., Coutinho, M. T. Z. (1999). Wild birds as hosts of Amblyomma 
cajennense (Fabricius, 1787) (Acari: Ixodidae). Memórias do Instituto Oswaldo 
Cruz, 94(3): 315-322. 
 
44 
 
Romero-Castañón, S., Ferguson, B. G., Güiris, D., González, D., López, S., Paredes, A., 
Weber, M. (2008). Comparative parasitology of wild and domestic ungulates in the 
Selva Lacandona, Chiapas, Mexico. Comparative Parasitology, 75: 115-126. 
Rudolph, D., Knulle, W. (1974). Site and mechanism of water vapour uptake from the 
atmosphere in ixodid ticks. Nature. 249:84–85 
Scoles G. A., Hutcheson., Schlater J. L., Hennager S. G., Pelzel M. A., Knowles, D.P. 
(2011). Equine Piroplasmosis associated with Amblyomma cajennense Ticks, 
Texas, USA. Journal of Emerging Infectious Diseases, 17 (10): 1903-1905. 
Scoles, G., A, Ueti, M. W. (2013). Amblyomma cajennense is an intrastadial biological 
vector of Theileria equi. Parasites & Vectors, 6: 306. 
Serra Freire, N. M. (1982). Epidemiología de Amblyomma cajennense: Ocurrencia 
estacional y comportamiento de dos estadios de parásitos en pastos del estado de 
Río de Janeiro. Arq. Univ. Rur. Rio de J. 5(2): 187-193. 
Sonenshine, D. E. (1991). Biology of Ticks I. New York (USA): Oxford University Press, 
Inc. 
Sonenshine, D.E.; Lane, R.S.; Nicholson, W.L. (2002). Ticks (Ixodida). In Medical and 
Veterinary Entomology. Mullen, G. R. and Durden, L. A. San Diego, California: 
Academic Press; 2002: 517-518. 
Sonenshine, D. E., Roe, R. M.