Taxonomia e Delimitação de Espécies em Kohleria

Vista previa del material en texto

1 
 
 
 
TAXONOMÍA Y DELIMITACIÓN DE ESPECIES E HÍBRIDOS EN KOHLERIA 
(GESNERIACEAE) CON DATOS MOLECULARES Y MORFOMETRÍA 
 
Lady Katherin Arango Gómez 
 
Universidad del Valle, Apartado Aéreo 25360, Cali, Colombia 
Correo electrónico: arango.lady@correounivalle.edu.co 
 
Alejandro Zuluaga Trochez 
 
Universidad del Valle, Apartado Aéreo 25360, Cali, Colombia 
Correo electrónico: zuluaga.alejandro@correounivalle.edu.co 
 
Laura Clavijo 
 
Instituto Amazónico de Investigaciones Científicas, SINCHI 
Correo electrónico: lauriclav@gmail.com 
 
RESUMEN 
Colombia es el centro de diversidad de muchos grupos de Angiospermas entre ellos del género Kohleria de la familia 
Gesneriaceae, la cual con 371 especies está entre las 12 más diversas de Colombia. La taxonomía de este género es 
compleja debido a la gran cantidad de nombres publicados y a la presencia de híbridos interespecíficos que ocurren de 
manera natural y hacen que la delimitación de algunas especies y sus variedades no sea clara. En este trabajo se 
evaluaron morfológicamente las especies de Kohleria, se construyó una hipótesis filogenética para el género y se 
estudió un caso de hibridación entre cuatro especies simpátricas usando morfometría. Se produjo una sinopsis 
taxonómica del género, representado en Colombia por 20 taxones y 16 especies, además de mapas de distribución y 
una clave para la identificación de todas las especies. La hipótesis filogenética utilizó cuatro marcadores moleculares 
(ITS, matK, rps16 y trnL-trnF) e incluyó 15 especies, soportando la monofilia de Kohleria con el clado K. 
hypertichosa/villosa hermano del resto de las especies. K. hypertrichosa no está cercanamente relacionada las otras 
especies epifitas del grupo, sugiriendo una evolución independiente de este caracter. Los análisis de componentes 
principales y de agrupamiento soportaron la hipótesis de hibridación entre las especies simpátricas de Kohleria con 
excepción de K. spicata, la cual debido a sus flores pequeñas parece tener una barrera física que impide el 
entrecruzamiento. Este estudio dejo en evidencia la importancia de los datos morfométricos y la necesidad de combinar 
estos datos con los moleculares y ecológicos para entender los procesos de hibridación en el género Kohleria. 
Palabras clave: caracteres florales, clave taxonómica, especies simpátricas, hibridación interespecífica, hipótesis 
filogenética, marcadores moleculares, morfología, sinopsis taxonómica. 
 
ABSTRACT 
Colombia is the biodiversity hotspot for many groups of Angiosperms, including the genus Kohleria of the 
Gesneriaceae family. Gesneriaceae with 371 species is among the 12 most diverse in Colombia. The taxonomy of this 
genus is complex due to the large number of published names and the presence of interspecific hybrids that occur 
naturally making the delimitation of some species and their varieties unclear. In this work, we evaluated taxonomically 
the species present in Colombia, we reconstructed a phylogenetic hypothesis for the genus, and assessed a case of 
hybridization between four sympatric species using morphometry of floral structures. A taxonomic synopsis of the 
genus for Colombia was produced, comprising 20 taxa and 16 species, as well as distribution maps, and a key for the 
identification of all species of the genus. The phylogenetic hypothesis used four molecular markers (ITS, matK, rps16 
and trnL-trnF) and included 15 species, supporting the monophyly of Kohleria, with the clade K. hypertichosa / villosa 
sister to the rest of the species. K. hypertrichosa is not closely related to the other epiphytic species of the group, 
suggesting an independent evolution of this character. The analysis of principal components and clustering supported 
the hybridization hypothesis between the sympatric species of Kohleria with the exception of K. spicata, which due to 
its small flowers seems to have a physical barrier that prevents outcrossing. This study highlighted the importance of 
mailto:arango.lady@correounivalle.edu.co
mailto:zuluaga.alejandro@correounivalle.edu.co
2 
 
 
 
morphometric data and the need to combining these with molecular and ecological data to understand the processes of 
hybridization in the genus Kohleria. 
 
Key words: floral characters, interspecific hybrids, molecular markers, morphology, phylogenetic hypothesis, 
sympatric species, taxonomic key, taxonomic synopsis. 
 
INTRODUCCIÓN 
Tradicionalmente la taxonomía, el área de la 
sistemática enfocada en la identificación, 
nombramiento y clasificación de las especies 
(Evert & Eichhorn, 2013), se había enfocado 
en la utilización de caracteres morfológicos y 
anatómicos para delimitar especies, lo cual es 
problemático en grupos donde la 
convergencia y el paralelismo morfológico 
son frecuentes. Por ejemplo, en numerosos 
linajes de plantas la convergencia de 
caracteres importantes taxonómicamente, 
como los florales, han dificultado la 
delimitación de los diferentes taxones 
(Givnish et al., 1999; Roalson et al., 2005; 
Givnish et al., 2009; Clark et al., 2015). En 
las últimas décadas, la aparición de las 
técnicas moleculares ha representado un 
complemento fundamental para la 
sistemática, y más concretamente la 
taxonomía, pues el estudio a nivel genético 
otorga una mayor cantidad de datos para 
probar las hipótesis de relaciones evolutivas, 
facilitando la comparación y delimitación de 
organismos con morfologías similares 
(Blaxter, 2004; DeSalle et al., 2005; Evert & 
Eichhorn, 2013). 
Una de las familias de plantas que ha estado 
bajo frecuente escrutinio por la comunidad 
científica en lo referente a la demarcación 
morfológica de los niveles infra-familiares de 
tribu, género y especie es la familia 
Gesneriaceae Rich. & Juss. Esta familia 
perteneciente al orden Lamiales (The 
Angiosperm Phylogeny Group et al., 2016), 
contiene cerca de 148 géneros y 3340 
especies (Möller & Clark, 2013), las cuales se 
distribuyen principalmente en los trópicos 
tanto del Nuevo como del Viejo Mundo. Las 
gesneriáceas se caracterizan por su alta 
variabilidad morfológica, particularmente en 
la forma de las flores, la estructura del 
androceo, el desarrollo del nectario, la 
posición del ovario y el tipo de fruto 
(Wiehler, 1983), lo que ha dificultado la 
taxonomía de la familia (ver síntesis en 
Weber et al., 2013). Sin embargo, los estudios 
moleculares realizados en las últimas décadas 
han permitido aclarar las relaciones de las 
gesneriáceas con otras familias de Lamiales 
cercanamente relacionadas (Möller et al., 
2009; Perret et al., 2013; Refulio-Rodriguez 
& Olmstead, 2014) y la clasificación infra-
familiar tanto a nivel de tribus (Zimmer et al., 
2002; Smith et al., 2004; Roalson et al., 2005; 
Möller et al., 2009), como a nivel de géneros 
(Clark & Zimmer, 2003; Clark, 2009; Mora 
& Clark, 2016). 
Dentro de las gesneriáceas, el género 
neotropical Kohleria Regel, con 20 especies 
(Skog & Boggan, 2007), 16 de ellas 
registradas para Colombia (Clavijo et al., 
2015), ha sido objeto de una enorme 
confusión taxonómica desde que fue 
reconocido en 1847, principalmente porque 
cerca de 100 taxones han sido descritos en el 
género, muchos de los cuales son actualmente 
sinónimos (Kvist & Skog, 1992). Otro hecho 
que podría contribuir a dicha confusión son 
los amplios reportes de hibridación 
interespecífica e intraespecífica, así como de 
hibridación intergenérica en el grupo 
(Wiehler, 1983; Kvist & Skog, 1992); y a que, 
aparentemente, las barreras entre especies no 
se basan en un aislamiento genético sino en 
barreras ecológicas, espaciales o fisiológicas 
en el ambiente natural, lo que puede favorecer 
la hibridación y que los límites entre las 
3 
 
 
 
especies del género se debiliten ( Wiehler, 
1983; Kvist & Skog, 1992). 
Dichos eventos de hibridación son comunes y 
se han evaluado en otros grupos de 
angiospermas comoBromeliaceae (Matos et 
al., 2016), Cyperaceae (Więcław & Wilhelm, 
2014), Fabaceae (Conesa et al., 2010), 
Rosaceae (Léveillé-Bourret et al., 2014), 
Proteaceae (McIntosh et al., 2014), y en 
Gesneriaceae para los géneros Columnea 
(Smith et al., 2017), Cyrtandra (Johnson et 
al., 2015) y Ramonda (Lazarević et al., 
2014). A pesar de ello, debe tenerse en cuenta 
que la aparición de híbridos en plantas no 
ocurre de forma uniforme en todas las 
familias, sino que existe una tendencia de 
algunas de ellas, entre las que se incluye 
Gesneriaceae, a presentar mayores 
fenómenos de hibridación (Ellstrand et al., 
1996; Whitney et al., 2010). 
En general, los estudios de hibridación han 
usado la morfometría y las técnicas 
moleculares para evaluar el flujo genético 
entre especies parentales y entender la 
morfología y estructura genética de los 
potenciales híbridos (Smith et al., 2017; 
Zhuang & Tripp, 2017). De hecho, la 
búsqueda de morfologías intermedias 
mediante morfometría como mecanismo para 
localizar presuntos híbridos ha sido de 
utilidad en varias ocasiones, siendo 
usualmente la información relacionada a las 
medidas de la flor la más informativa, aunque 
el tipo de carácter varía dependiendo del 
grupo taxonómico (Conesa et al., 2010; 
Lazarević et al., 2014; Léveillé-Bourret et al., 
2014; McIntosh et al., 2014; Więcław & 
Wilhelm, 2014; Johnson et al., 2015; Matos 
et al., 2016). 
Dados los problemas en la delimitación 
taxonómica dentro de Kohleria y a que la 
última revisión para el género se realizó hace 
más de 25 años (Kvist & Skog, 1992), en este 
trabajo se presenta una descripción 
actualizada del género, una sinopsis 
actualizada para las 20 especies que lo 
componen y una clave para su identificación. 
Además, ya que los estudios moleculares en 
los que se han incluido especies de este 
género no se han orientado a esclarecer las 
relaciones dentro del grupo, sino a niveles 
taxonómicos superiores (Zimmer et al., 2002; 
Smith et al., 2004; Roalson et al., 2005) o 
enfocadas a otros género de la familia (Clark 
et al. 2011), también se evaluó la utilidad de 
los marcadores moleculares disponibles para 
construir una hipótesis filogenética del grupo. 
Finalmente, debido a que los fenómenos de 
hibridación aparentemente son comunes en 
Kohleria, y a que estos pueden tener 
implicaciones en la delimitación de especies, 
se hizo uso de la morfometría como 
herramienta para determinar la naturaleza 
híbrida de algunos individuos con 
morfologías intermedias que se habían 
detectado en una localidad en el municipio de 
Sevilla (Valle-Colombia) donde hasta cuatro 
especies de Kohleria habitan en simpatría. 
 
MÉTODOS 
Se evaluaron los siguientes taxones (especies 
y variedades) de Kohleria registrados como 
especies válidas en las bases de datos 
“Catálogo de Plantas y Líquenes de 
Colombia” (Bernal et al., 2015) y “World 
Checklist of Gesneriaceae” (Skog & Boggan, 
2007): 
• K. affinis (Fritsch) Roalson & 
Boggan 
• K. allenii Standl. & L.O. Williams 
• K. amabilis (Planch. & Linden) 
Fritsch var. amabilis 
• K. amabilis (Planch. & Linden) var. 
bogotensis (G. Nicholson) L.P. Kvist 
& L.E.Skog 
• K. diastemoides L.P.Kvist & 
L.E.Skog 
4 
 
 
 
• K. grandiflora L.P. Kvist & 
L.E.Skog 
• K. hirsuta (Kunth) Regel var. hirsuta 
• K. hirsuta (Kunth) Regel var. 
longipes (Benth.) L.P.Kvist & 
L.E.Skog 
• K. hondensis (Kunth) Hanst. 
• K. hypertrichosa J.L. Clark & L.E. 
Skog 
• K. inaequalis (Benth.) Wiehler var. 
inaequalis 
• K. inaequalis (Benth.) Wiehler var. 
lindenii L.P.Kvist & L.E.Skog 
• K. inaequalis (Benth.) Wiehler var. 
ocellata (Hook.) L.P.Kvist & 
L.E.Skog 
• K. longicalyx L.P.Kvist & L.E.Skog 
• K. neglecta L.P.Kvist & L.E.Skog 
• K. peruviana Fritsch 
• K. rugata (Scheidw.) L.P. Kvist & 
L.E. Skog 
• K. spicata (Kunth) Oerst. 
• K. stuebeliana Fritsch 
• K. tigridia (Ohlend.) Roalson & 
Boggan 
• K. trianae (Regel) Hanst. 
• K. tubiflora (Cav.) Hanst. 
• K. villosa (Fritsch) Wiehler var. 
villosa 
• K. villosa (Fritsch) Wiehler var. 
anisophylla (Fritsch) L.P.Kvist & 
L.E.Skog 
• K. warszewiczii (Regel) Hanst. 
El listado de Kohleria publicado por The 
Gesneriad Society en 2016 incluye K. 
maculata, la cual no se tuvo en cuenta en 
concordancia con lo argumentado por Kvist y 
Skog (1992), donde señalan que K. maculata 
es una especie descrita con base en un 
híbrido. 
 
Sinopsis taxonómica 
Para la toma de datos de cada taxón se utilizó 
material de herbario y nuevas colecciones. Se 
revisaron ejemplares depositados en los 
herbarios COL, CUVC y HUA, los cuales 
corresponden a los herbarios de la 
Universidad Nacional, Universidad del Valle 
y Universidad de Antioquia respectivamente. 
Se realizaron colectas entre 2016 y 2018 que 
se depositaron en el herbario CUVC e 
identificaron en colaboración con la 
investigadora Laura Clavijo. Estas 
colecciones comprenden especímenes de 
herbario, muestras de tejido en sílica gel para 
extracción de ADN y flores en alcohol. Las 
colecciones están cobijadas por el permiso 
marco de colecta con resolución 1070 de 28 
agosto de 2015. 
Se construyó una matriz de caracteres 
morfológicos con hasta diez ejemplares por 
taxón dependiendo de la disponibilidad de 
cada uno; así mismo, se usó como criterio de 
elección de ejemplares aquellos que 
representaran la mayor variación morfológica 
y de distribución geográfica. De igual forma, 
en cada caso se incluyó al menos un ejemplar 
con flores en alcohol, con excepción de K. 
alleni, K. diastemoides, K. peruviana y K. 
villosa (var. villosa y var. anisophylla) de los 
que solo se pudo obtener material seco. 
Información adicional fue obtenida de la 
“Revisión de Kohleria (Gesneriaceae)” 
(Kvist & Skog, 1992) cuando la cantidad de 
ejemplares y/o la ausencia de material en 
alcohol limitaron la obtención de caracteres 
necesarios para describir el género y las 
especies. En el caso de K. hypertrichosa y K. 
rugata la información proviene 
exclusivamente de la publicación original de 
la especie (Clark & Skog, 2008) y la revisión 
del género (Kvist & Skog, 1992) 
respectivamente, debido a la falta de material 
de herbario disponible. Adicionalmente, 
durante el trabajo de campo y la revisión del 
material recolectado se identificaron dos 
especies potencialmente nuevas. Estas 
muestras se designaron como “Kohleria sp.1” 
y “Kohleria sp. 2” y se incluyeron en la clave 
5 
 
 
 
de identificación como taxones 
independientes a las especies aceptadas, 
mientras se aclara su estatus como especies 
nuevas. Por otro lado, se contó con una base 
de datos de todos los registros de Kohleria del 
Neotrópico suministrada por los 
investigadores Laura Calvijo y John L. Clark, 
a la cual se añadieron las colecciones nuevas. 
Se validaron las coordenadas geográficas con 
ayuda del software QGIS v2.14 
(https://qgis.org/es/site/) y se asignaron 
coordenadas a registros que carecían de ellas 
con la ayuda de gaceteros geográficos 
siguiendo las recomendaciones de Sua et al. 
(2005). 
A partir de la información recopilada se 
construyó la descripción general para el 
género, una lista anotada de las especies, que 
incluye la distribución de cada taxón en el 
Neotrópico y por departamentos en 
Colombia, y una clave artificial para la 
identificación de cada taxón. Los mapas de 
distribución de los taxones se generaron con 
los paquetes maptools v0.9-5 
(https://CRAN.R-
project.org/package=maptools) y raster v2.8-
19 (https://CRAN.R-
project.org/package=raster) en el software R 
(R Development Core Team, 2005). 
 
Relaciones filogenéticas 
Se descargaron todas las secuencias 
disponibles en Genbank 
(https://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank/) de 
Kohleria y el género hermano Pearcea como 
grupo externo para las regiones del 
cloroplasto trnL-trnF, matK, y rps16, y del 
ADN ribosomal (espaciadorestranscritos 
internos 1 [ITS1] y 2 [ITS2] y la región 5.8S). 
Adicionalmente, se contó con secuencias 
aportadas por el investigador John L. Clark 
especialista de la familia Gesneriaceae. Las 
secuencias se alinearon individualmente por 
región usando el software MAFFT (Katoh et 
al., 2002; Katoh & Standley, 2013) 
implementado en Geneious v8.1.9 
(https://www.geneious.com). Se usó el 
programa PartitionFinder2 v2.1.1 (Lanfear et 
al., 2016) para obtener el modelo que mejor 
se ajustara a los alineamientos. Para la 
reconstrucción filogenética se utilizó Máxima 
Verosimilitud (ML) implementada en el 
software RAxML v8.2.10 (Stamatakis, 2014) 
e Inferencia Bayesiana (BI) implementada en 
el software MrBayes (Huelsenbeck & 
Ronquist, 2001; Ronquist & Huelsenbeck, 
2003), ambas a través del portal CIPRES v3.1 
(Miller et al., 2010). Para ML se utilizaron 10 
búsquedas independientes con 1000 
repeticiones de bootstrap bajo el modelo 
GTRGAMMA y para BI se hicieron dos 
corridas independientes de las cadenas de 
Markov Montecarlo (MCMC) y 20 millones 
de generaciones; el muestreo de los árboles 
fue cada 2000 generaciones, los primeros 
árboles (25 %) se descartaron y los restantes 
se utilizaron en el cálculo de la probabilidad 
posterior. La visualización de los árboles se 
realizó en el programa FigTree v1.4.3 
(Rambaut, 2016). 
 
Híbridación interespecífica 
Con el fin de evaluar posibles casos de 
hibridación interespecífica en Kohleria se 
eligió como localidad los bosques de la 
compañía Smurfit-Kappa en el municipio de 
Sevilla, Valle del Cauca (4º14’43”N, 
75º54’9”W), donde K. inaequalis var. 
inaequalis, K. spicata, K. trianae y K. 
warszewiczii habitan simpátricamente. 
Se realizaron tres salidas de campo: 
noviembre de 2017, marzo y agosto de 2018. 
En cada salida se recolectaron una a dos 
muestras por individuo y una a cinco flores 
preservadas en alcohol al 70% por muestra de 
las cuatro especies presentes y de individuos 
con morfologías que no se ajustaban 
claramente a ninguna de las especies 
presentes en la zona (híbridos potenciales). Se 
https://cran.r-project.org/package=maptools
https://cran.r-project.org/package=maptools
https://cran.r-project.org/package=raster
https://cran.r-project.org/package=raster
https://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank/
6 
 
 
 
usó como criterio de detección de híbridos las 
morfologías intermedias entre dos especies 
bien definidas, como ha sido referenciado en 
otros estudios (Więcław & Wilhelm, 2014; 
Matos et al., 2016; Goulet, Roda & Hopkins, 
2017; Smith et al., 2017 ). Una exploración 
inicial de los datos permitió unificar los 
morfotipos híbridos observados en campo de 
acuerdo a su morfología y sus posibles 
parentales así: H_wXi (Kohleria 
warszewiczii x inaequalis), H_wXt (K. 
warszewiczii x trianae), H_iXt (K. inaequalis 
x trianae), H_iXi (K. x inaequalis) y H_wXw 
(K. x warszewiczii), se debe tener en cuenta 
que para ninguno de los morfotipos híbridos 
se tiene una única morfología, sino que varían 
ligeramente ya sea a nivel floral o vegetativo, 
aun así manteniendo su similaridad con las 
especies parentales del grupo al que fueron 
asignados. Una vez en el herbario estas 
colecciones fueron incluidas en la matriz 
morfológica descrita en el apartado anterior 
de este documento. Debido a que las 
morfologías intermedias eran más evidentes 
en las estructuras reproductivas para los 
análisis estadísticos solo se utilizaron 
caracteres florales. 
La matriz contó con 111 individuos y 26 
variables continuas (Tabla 1), la cual contenía 
datos faltantes para algunas medidas de 
algunos individuos con datos faltantes. Para 
todos los análisis se usaron dos matrices, una 
completa, con los datos faltantes imputados 
usando el paquete mice (Van Buuren & 
Groothuis-Oudshoorn, 2011) en R (R 
Development Core Team, 2005) con el 
método “Predictive mean matching”; y una 
matriz reducida excluyendo individuos con 
datos faltantes (73 individuos x 26 variables). 
Se llevó a cabo un análisis de componentes 
principales con el paquete FactoMineR (Lê et 
al., 2008) en R (R Development Core Team, 
2005). Primero se realizó el análisis con solo 
las especies claramente definidas y luego con 
todos los individuos, incluyendo los híbridos 
potenciales. Posteriormente, se llevó a cabo 
un análisis jerárquico de grupos (cluster 
análisis) en los cuatro primeros componentes 
del PCA que acumularon el 80 % de la 
variación con el paquete FactoMineR (Lê et 
al., 2008) y un análisis discriminante con el 
paquete MASS 
(http://www.stats.ox.ac.uk/pub/MASS4/). 
 
RESULTADOS 
Sinopsis taxonómica 
Se registraron 20 taxones de 16 especies para 
Colombia, el 80% de la diversidad del género. 
De 5386 registros iniciales en la matriz de 
colecciones, 2223 fueron utilizados para 
generar los mapas y un total de 228 
especímenes se usaron para construir la 
matriz de caracteres. Cada taxón estuvo 
representado por 2-13 ejemplares, 
exceptuando K. diastemoides con una única 
colección del Parque Natural Munchique y K. 
allenii con un ejemplar de Costa Rica. 
Además, K. hirsuta var. hirsuta y K. 
warszewiczii fueron representados con 18 y 
17 ejemplares, respectivamente (Tabla 2). 
La sinopsis taxonómica actualizada 
presentada en el Apéndice 1 se compone de 
una descripción morfológica del género, la 
lista anotada de todos los taxones aceptados y 
la clave taxonómica para su identificación. La 
distribución de cada taxón en el Neotrópico 
se presenta en la lista anotada, y sus 
respectivos mapas de distribución en las 
figuras 1 y 2. K. spicata, K. tigridia y K. 
tubiflora (Fig. 1b-d) son las especies más 
ampliamente distribuidas en el Neotrópico; 
por su parte, K. hirsuta var. hirsuta (Fig. 2c) 
es el taxón con distribución más amplia en 
Sur América, seguida por K. affinis y K. 
inaequalis var. inaequalis (Fig. 2a y 2d); K. 
hypertrichosa, K. neglecta y K. diastemoides 
(Fig. 1a, 2a y 2b) tienen las distribuciones 
más restringidas. 
http://www.stats.ox.ac.uk/pub/MASS4/
7 
 
 
 
Tabla 1. Caracteres florales cuantitativos usados para los análisis de morfometría. 
Caracter Descripción 
CL Longitud del cáliz 
ClbL Longitud de los lóbulos del cáliz 
ClbF Longitud de la fusión basal entre lóbulos del cáliz 
ClbW Ancho de los lóbulos del cáliz en la base 
CorTL Longitud total de la corola 
TubL Longitud del tubo de la corola 
TubW Ancho del tubo de la corola 
CorB1 Diámetro de la porción más angosta del tubo, antes de la base de la corola 
CorB2 Diámetro de la base de la corola 
CTrd Diámetro de la garganta 
Clbd Diámetro del limbo 
VlbL Longitud del lóbulo ventral 
VlbW Ancho del lóbulo ventral 
LlbL Longitud del lóbulo lateral 
LlbW Ancho del lóbulo lateral 
DlbL Longitud de uno de los lóbulos dorsales 
DlbW Ancho de uno de los lóbulos dorsales 
FmL Longitud de los filamentos 
StL Longitud del estaminodio 
AnL Longitud de la antera 
AnW Ancho de la antera 
NcL Longitud de las glándulas nectaríferas 
NcW Ancho de las glándulas nectaríferas 
OvL Longitud del ovario 
OvW Ancho del ovario 
SleL Longitud del estilo 
En Colombia, el departamento con mayor 
diversidad para el género es Antioquia con 11 
taxones (9 especies), seguido de Tolima y 
Cundinamarca con 10 taxones (9 y 8 especies 
respectivamente). Se amplió el rango de 
distribución para 13 taxones (11 especies) en 
comparación con la revisión presentada por 
Kvist y Skog en 1992. Información detallada 
se encuentra en la lista anotada (Apéndice 1), 
donde además se resaltan caracteres 
morfológicos relevantes para separar cada 
taxón de aquellos con los que pueda 
confundirse cuando se requiere e imágenes de 
cada especie se encuentran en las figuras 3 y 
4. En la clave de identificación se utilizaron 
caracteres tanto vegetativos (hábito, tipo de 
indumento, forma de las hojas, etc.) como 
reproductivos (longitud deltubo de la corola, 
lóbulos del cáliz y corola, diámetro del limbo, 
etc.) para separar los taxones del género. En 
casos donde la morfología no fue suficiente 
para diferenciar grupos estrechamente 
relacionados (e.g., variedades de K. hirsuta y 
K. villosa) se usó también la distribución 
geográfica como caracter. Cabe aclarar que la 
clave no es funcional en los casos de 
individuos híbridos pues, como se 
mencionará más adelante, las morfologías 
8 
 
 
 
Tabla 2. Ejemplares de referencia usados para la construcción de la matriz de caracteres del género 
Kohleria. Todos los ejemplares se encuentran depositados en CUVC a menos que este indicado. 
En negrita se resaltan los ejemplares a los que se les realizo medición de flores en alcohol y con un 
asterisco (*) los ejemplares incluidos en el análisis de morfometría. 
Taxón Colector principal N° colección Herbario 
K. affinis 
Albert de Escobar, L. 3893, 4413 HUA (2) 
Bernal, R. 2802 HUA 
Clavijo, L. 2118 
Escobar, D.F. 117 
López S, J.M. 863 HUA 
Sánchez-T, J.A. 2943 
Sarrazola, H. 542 HUA 
Zarucchi, J.L. 4637 HUA 
Zuluaga, A. 2172B 
K. allenii Allen, P.H. 5339 COL 
K. amabilis var. amabilis 
Haught, O. 2422 COL 
Zuluaga, A. 2314 
K. amabilis var. bogotensis 
Zuluaga, A. 2167, 2215, 
2630A, 2640 
 
K. diastemoides Clavijo, L. 1891 
K. grandiflora 
Botina-P., R. 443, 589 
Cuatrecasas, J. 11273, 11683 COL (2) 
Fernández A., J.L. 11323, 11428 COL (2) 
Fernández P., A. 6016 COL 
Idrobo, J.M. 2404 COL 
Zuluaga, A. 2606 
K. hirsuta var. hirsuta 
Betancur, A. 5 HUA 
Betancur, J. 11393 HUA 
Clark, J.L. 12885, 12905 HUA (2) 
Fernández A., J.L. 20765 HUA 
Zuluaga, A. 2185, 2217, 
2222, 2223, 
2224, 2227, 
2605, 2607, 
2609, 2610, 
2648A, 2655, 
2681 
 
K. hirsuta var. longipes 
Ayala, A.V. 3 COL 
Barclay, A.S. 3688 COL 
García-Barriga, H. 8564 COL 
Idrobo, J.M. 5508 HUA 
Uribe-Uribe, L. 835, 5011, 
6480 
COL (3) 
9 
 
 
 
Zuluaga, A. 2212, 2626, 
2675 
 
K. hondensis 
Sánchez-Gómez, J.C. 190 HUA 
Zuluaga, A. 2193, 2616, 
2620, 2677 
 
K. inaequalis var. inaequalis 
Amaya, M. 227 COL 
Clavijo, L. 2176* 
Fernández, J.L. 12451 COL 
Ibrobo, J.M. 11186 COL 
Zuluaga, A. 2129, 2136*, 
2313*, 2317* 
 
K. inaequalis var. lindenii 
Camargo-G., L.A. 7390 COL 
Clavijo, L. 1186, 1792 COL (2) 
Dugand, A. 3006 COL 
Forero, E. 2138 COL 
Galeano-G., A. 751 COL 
March Sarlat, E. 104 COL 
Marrugo, J.C. 935 COL 
Uribe-Uribe, L. 1887 COL 
Zuluaga, A. 2271, 2273C, 
2280, 2282 
 
K. inaequalis var. ocellata 
Acevedo, C. MV 7030 COL 
Álvarez V., G.P. 11 COL 
Clavijo, L. 1628 COL 
Duque Jaramillo, J.M. 3778 COL 
Fernández-A., J.L. 15220 COL 
Home, J. 1256 
Murcia, C. UMK 631 
Vélez, M.C. 2731 COL 
Zapata C., D.A. 243 COL 
Zuluaga, A. 2262 
K. longicalyx 
Davidse, G. 5763 COL 
Luteyn, J.L. 4943 COL 
Zuluaga, A. 2164 
K. neglecta 
Balcázar, M.P. 216, 499 COL (2) 
Díaz-P., S. GMP-78 COL 
Zuluaga, A. 2214, 2623, 
2625, 2631, 
2645 
 
K. peruviana Schunke V., J. 4754, 4915 COL (2) 
K. spicata 
Clavijo, L. 2178* 
Zuluaga, A. 2125, 2134*, 
2266, 2312*, 
2600, 2604, 
 
10 
 
 
 
2621, 2656, 
2693, 2695, 
2712, 2713 
K. stuebeliana 
Betancur, J. 10402 COL 
Clavijo, L. 159 COL 
Cruz A., S.P. 620 COL 
Cuatrecasas, J. 3511 COL 
Davidse, G. 5524 COL 
Galeano-G., A. 6364 COL 
García-Barriga, H. 17231, 18063 COL (2) 
Idrobo, J.M. 2051 COL 
Zuluaga, A. 2220 
K. tigridia 
Barbosa-C., C. 3255 COL 
Camargo-G., L.A. 7952 COL 
Clark, J.L. 13015 COL 
Clavijo, L. 2120 
Díaz-P., S. 144 COL 
Franco, P. 3074 COL 
Idrobo, J.M. 1613 COL 
Mora-O., L.E. 4572 COL 
Rivera Díaz, O. 3218 COL 
Uribe-Uribe, L. 612 COL 
Zuluaga, A. 2128, 2477 
K. trianae 
Amaya, M. 559 COL 
Clavijo, L. 2183* 
García-Barriga, H. 21023 COL 
Jiménez-Escobar, N.D. 1778 COL 
Zuluaga, A. 2139*, 2194, 
2315*, 2316*, 
2659, 2674, 
2685, 2697 
 
K. tubiflora 
Cárdenas L., D. 13529 COL 
Cardona, F. 1651 HUA 
Foster, M.B. 1564 COL 
Fuertes, J. 302 COL 
García G., J.D. 669 COL 
Lozano, G. 5874 COL 
Rivas, A. 226 HUA 
Romero-Castañeda, R. 11187 COL 
Zuluaga, A. 2149, 2239, 
2245, 2254 
 
K. villosa var. anisophylla 
Gentry, A. 30538, 30555 COL (2) 
Mendoza-T., P. 510 COL 
11 
 
 
 
Pava C., D. 1330 COL 
K. villosa var. villosa 
Balslev, H. 1312 COL 
Clark, J.L. 6145 COL 
Dunn, R.W. DN 58 COL 
Haught, O. 3213 COL 
Silverstone-Sopkin, P. 9272 
K. warszewiczii 
Clavijo, L. 2181*, 2186* 
Zuluaga, A. 2124, 2138*, 
2143*, 2144, 
2147, 2179, 
2204, 2261, 
2310*, 2318*, 
2650, 2653, 
2684, 2686, 
2698 
 
Kohleria sp. 1 
Díaz-P., S. 794 COL 
García-Barriga, H. 12870 COL 
Gentry, A.H. 53986 
Polania, P. 27 COL 
Zuluaga, A. 2478 
Kohleria sp. 2 
David, H. 1096, 2362, 
2969 
HUA (3) 
Zuluaga, A. 2615, 2619, 
2636, 2649, 
2652, 2654 
 
 Clavijo, L. 2177*, 2179*, 
2180*, 2182*, 
2184*, 2185*, 
2188* 
 
Kohleria Indet. 
(Hibridación) 
Zuluaga, A. 2135*, 2137*, 
2140*, 2142*, 
2298*, 2299*, 
2300*, 2301*, 
2302*, 2303*, 
2304*, 2305*, 
2306*, 2307*, 
2308*, 2309*, 
2311*, 2319* 
 
 
12 
 
 
 
 
 
Figura 1. Mapas de distribución geográfica para las especies de Kohleria. A. K. hypertrichosa, K. 
longicalyx, K. peruviana y K. trianae. B. K. rugata, K. spicata y K. stuebeliana. C. K. tigridia, K. 
villosa var. anisophylla y K. villosa var. villosa. D. K. tubiflora y K. warszewiczii. 
 
13 
 
 
 
 
Figura 2. Mapas de distribución geográfica para las especies de Kohleria. A. K. affinis, K. allenii 
y K. neglecta. B. K. amabilis var. amabilis, K. amabilis var. bogotensis, K. diastemoides, K. 
grandiflora y K. hondensis. C. K. hirsuta var. hirsuta y K. hirsuta var. longipes. D. K. inaequalis 
var. inaequalis, K. inaequalis var. lindenii y K. inaequalis var. ocellata. 
14 
 
 
 
 
Figura 3. Especies de Kohleria. A. K. affinis. B. K. alleni. C. K. amabilis var. amabilis. D. K. 
grandiflora. E. K. hirsuta var. hirsuta. F. K. hondensis. G. K. hypertrichosa. H. K. inaequalis 
var. lindenii. I. K. longicalyx. J. K. neglecta. K. K. rugata. L. K. stuebeliana. M. K. tigridia. N. K. 
tubiflora. O. K. villosa var. anisophylla. P. Kohleria sp. 1. Créditos imágenes: A, H, P: Alejandro 
Zuluaga; B: Ron Myhr; C, F, I, J: Kimberly Hansen; D, K: Leslie Brothers (USBRG); E, G, N, O: 
John L. Clark; L, M: Laura Clavijo. 
15 
 
 
 
 
Figura 4. Corolas de las especies de Kohleria e híbridos en un bosque de Sevilla (Valle del Cauca). 
A-B. K. inaequalis var. inaequalis (A: vista lateral; B: vista frontal). C-D. K. spicata (C: vista 
lateral; D: vista frontal). E-F. Híbrido H_iXi (E: vista lateral; F: vista frontal). G-H. Híbrido 
H_wXi (G: vista lateral; H: vista frontal). I-J. Híbrido H_wXt (I: vista lateral; J: vista frontal). K-
L. Híbrido H_wXw (K: vista lateral; L: vista frontal). M-N. K. trianae (M: vista lateral; N: vista 
frontal). O-P. K. warszewiczii (O: vista lateral; P: vista frontal). Créditos imágenes: A-D: John L. 
Clark; E-P: Laura Clavijo. 
16 
 
 
 
intermedias pueden crear confusión. 
Adicionalmente, la información taxonómica 
es complementada con un listado de los 
nombres científicos considerados como 
sinónimos y la especie/variedad de Kohleria 
a la que corresponden (Tabla 3). 
Es importante resaltar la dificultad para 
diferenciar las variedades de especies como 
K. hirsuta y K. villosa, las cuales, de acuerdo 
con Kvist & Skog (1992) se pueden separar 
ya sea por caracteres florales y/o por su 
distribución altitudinal, sin embargo, la 
revisión minuciosa de las colecciones no 
permitío establecer límites claros con base en 
las medidas morfológicas (e.g., diámetro de 
la garganta y el limbo) o de rangos 
altitudinales. 
Relaciones filogenéticas 
Se obtuvieron un total de 61 secuencias de los 
cuatro marcadores, ITS (23 secuencias), 
matK (7), rps16 (7) y trnL-trnF (24), para 19 
accesionesde Kohleria, representando 15 
especies y 5 de Pearcea. El alineamiento final 
tuvo una longitud de 4021 pares de bases y el 
análisis de Partition Finder sugirió un modelo 
independiente para cada marcador. Los 
arboles de ML y BI presentan topologías 
similares con los nodos profundos mostrando 
bajo soporte (Fig. 5), y los nodos más 
externos con soportes altos (Bootstrap > 70 y 
probabilidad posterior >0.90). Kohleria está 
en un clado bien soportado (BS = 100, PP = 
1). Dentro de Kohleria se distingue el clado 
K. hypertrichosa/K. villosa (BS = 100, PP=1) 
como hermano del resto de especies, con el 
clado K. grandiflora/K. inaequalis (BS = 98, 
PP=1) como el siguiente en separarse del 
grupo y el resto de las especies forman un 
clado bien soportado (BS = 88, PP=1). Todas 
las especies incluidas con inflorescencia 
frondo-bracteosa forman un clado (BS = 71, 
PP=0.99). 
Híbridación interespecífica 
El análisis de componentes principales (PCA) 
permitió visualizar claramente los grupos 
formados por las especies en el morfoespacio 
(Fig. 6a y 6b), y cuando se incluyeron todos 
los morfotipos híbridos las especies K. 
inaequalis var. inaequalis, K. trianae y K. 
warzsewiczii se muestran agrupadas con los 
híbridos (Fig. 6c y 6d), de manera que el 
primer componente (PC1), que explica el 
54% de la variación, diferencia K. spicata de 
K. inaequalis var. inaequalis, y a K. trianae 
de K. warzsewiczii, mientras que el segundo 
componente (PC2, 16.9%) diferencia el 
primer par de especies del segundo. Por su 
parte, los individuos con morfologías 
intermedias o átipicas se distribuyeron en el 
morfoespacio entre las especies; 
particularmente, la mayor cantidad de 
morfotipos híbridos se encontraron entre K. 
trianae y K. warzsewiczii (H_wXt), los cuales 
incluso llegan a solaparse con estas especies 
en el morfoespacio. Los morfotipos H_wXi, 
H_iXt y H_iXi se ubican en el morfoespacio 
entre estas dos especies y K. inaequalis var. 
inaequalis, sin solapamiento con las especies 
“puras”. Cabe resaltar que en el PCA K. 
inaequalis var. inaequalis y K. spicata nunca 
se solapan con los individuos intermedios, y 
en el caso particular de K. spicata todos los 
individuos se agrupan aislados, sin ningún 
individuo de morfología intermedia cercano. 
El análisis jerárquico de grupos (cluster 
análisis) generó tres grupos en el dendograma 
(Fig. 7), donde K. spicata nuevamente se 
separó de los demás individuos en un grupo 
aislado, mientras que los otros dos grupos 
están compuestos por especies puras y 
morfotipos híbridos mezclados, con una 
tendencia de las especies “puras” a ubicarse 
cercanos en el dendograma, con algunos 
individuos inmersos en las ramas con 
individuos híbridos. 
17 
 
 
 
Tabla 3. Sinónimos para los taxones que componen el género Kohleria. Solo se incluyen aquellos 
taxones con sinónimos registrados en la revisión de Kvist & Skog (1992) y/o en las bases de datos 
especializadas como Tropicos o Taxonomic Name Resolution Service (TNRS). 
Taxón Sinónimo 
Kohleria affinis (Fritsch) 
Roalson & Boggan 
Capanea affinis Fritsch; Capanea andina Fritsch; Capanea 
hansteinii Fritsch; Capanea peruviana Fritsch; Capanea 
quitensis Fritsch; Capanea urceolata Fritsch; Isoloma 
oblanceolatum Donn. Sm.; Isoloma vulcanicola Donn. Sm. 
K. amabilis (Planch. & 
Linden) var. amabilis 
Achimenes amabilis (Planch. & Linden) Van Houtte; lsoloma 
amabile (Planch. & Linden) hort. ex Bellair & St-Lég.; 
lsoloma bogotense G. Nicholson var. amabile (Planch. & 
Linden) Voss; lsoloma ceciliae (André) G. Nicholson; lsoloma 
ceciliae (André) hort. ex Bellair & St-Lég.; Tydaea ceciliae 
André; Tydaea venosa hort. ex Lesc.; Tydaea amabilis Planch. 
& Linden 
K. amabilis (Planch. & 
Linden) var. bogotensis 
(G.Nicholson ) L.P.Kvist & 
L.E.Skog 
Achimenes picta Benth. ex Hook.; Diastema pictum (Benth. ex 
Hook.) Walp.; Giesleria picta (Benth. ex Hook.) Regel; 
Kohleria bogotensis (G. Nicholson) Fritsch; lsoloma bogotense 
G. Nicholson; lsoloma tydaea L.H. Bailey; Tydaea picta 
(Benth. ex Hook.) Decne. 
K. hirsuta (Kunth) var. 
hirsuta 
Brachyloma erianihum (Benth.) Hanst.; Brachyloma hirsutum 
(Kunth) Hanst.; Brachyloma leucomallon Hanst.; Brachyloma 
longiflorum (Kunth) Hanst.; Brachyloma molle (Kunth) Hanst.; 
Brachyloma moritzianum C.D.Bouché & Hanst.; Brachyloma 
rhodomallon Hanst.; Brachyloma rubricaule (Kunth & 
Bouché) Hanst.; Brachyloma ventricosum Hanst.; Brachyloma 
vestitum (Benth.) Hanst.; Gesneria eriantha Benth.; Gesneria 
hirsuta Kunth; Gesneria longiflora Kunth; Gesneria mollis 
Kunth; Gesneria rubricaulis Kunth & Bouché; Gesneria 
vestita Benth.; Gesneria oblongata Paxton; 
Gesneria ventricosa Hanst.; Isoloma molle (Kunth) G. 
Nicholson; Isoloma molle Decne.; Isoloma pycnosuzygium 
Donn. Sm.; Isoloma rubricaule (Kunth & Bouché) Regel; 
Isoloma vestitum (Benth.) Decne.; Isoloma erianthum (Benth.) 
Decne.; Isoloma hirsutum (Kunth) Regel; 
Isoloma longiflorum (Kunth) Regel; 
Isoloma longipedunculatum hort. ex Hanst.; Kohleria 
brachycalyx Fritsch; Kohleria eriantha (Benth.) Hanst.; 
Kohleria lanigera Fritsch; Kohleria leucomallos (Hanst.) 
Hanst.; Kohleria longiflora (Kunth) Hanst.; Kohleria 
longipedunculata Hanst.; Kohleria mollis (Kunth) Hanst.; 
Kohleria moritziana (C.D. Bouché & Hanst.) Hanst.; Kohleria 
pycnosuzygia (Donn. Sm.) V.M. Badillo; Kohleria 
rhodomallos (Hanst.) Hanst.; Kohleria straussiana Fritsch; 
18 
 
 
 
Kohleria ventricosa (Hanst.) Hanst.; Kohleria vestita (Benth.) 
Hanst.; Kohlerla rubricaulis (Kunth & Bouché) Hassk. 
K. hirsuta (Kunth) var. 
longipes (Benth.) L.P.Kvist 
& L.E.Skog 
Brachyloma karstenianum Hanst.; Brachyloma longipes 
(Benth.) Hanst.; Gesneria longipes Benth.; Isoloma longipes 
Decne.; Kohleria karsteniana (Hanst.) Hanst.; Kohleria 
longipes (Benth.) Hanst. 
K. hondensis (Kunth) 
Hanst. 
Brachyloma hondense (Kunth) Hanst.; Cryptoloma hondense 
(Kunth) Hanst.; Cryptoloma triflorum (Hook.) Hanst.; 
Gesneria triflora Hook.; Isoloma hondense (Kunth) Decne.; 
Isoloma hondense sensu Decne.; Isoloma hondense (Kunth) 
Decne. var. chloranthum Regel (Basado en Kvist & Skog, 
1992); Isoloma triflorum (Hook.) Decne.; Kohleria hondensis 
Hanst.; Kohleria triflora (Hook.) Regel; Gesneria hondensis 
Kunth 
K. inaequalis (Benth.) 
Wiehler var. inaequalis 
Achimenes magnifica (Planch. & Linden) Lindl.; Capanea 
warscewiczii Warsz. ex Regel; Gesneria inaequalis Benth.; 
Isoloma bogotense G. Nicholson var. warscewiczii (Regel) 
Voss; Isoloma inaequale (Benth.) Benth. ex B.D. Jacks.; 
Kohleria ferruginea Fritsch; Kohleria lehmannii Fritsch; 
Kohleria magnifica (Planch. & Linden) H.E. Moore; Locheria 
magnifica Planch. & Linden; Tydaea magnifica (Planch. & 
Linden) Hanst.; Tydaea ocellata (Hook.) Regel var. formosa 
Regel; Tydaea warscewiczii Regel 
K. inaequalis (Benth.) 
Wiehler var. lindenii 
L.P.Kvist & L.E.Skog 
Calycoslemma lindenii Hanst.; Kohleria lindenii (Hanst.) 
Hanst.; Synepilaena granatensis Baill. 
K. inaequalis (Benth.) 
Wiehler var. ocellata 
(Hook.) L.P.Kvist & 
L.E.Skog 
Achimenes klotzschii Warsz. ex Regel; Achimenes ocellata 
Hook.; Isoloma bogotense G. Nicholson var. ocellatum 
(Hook.) Voss; Isoloma ocellatum (Hook.) Benth. ex B.D. 
Jacks.; Kohleria kalbreyeri Fritsch; Kohleria ocellata (Hook.) 
Fritsch; Kohleria scabrida Fritsch; Tydaea ocellata (Hook) 
Regel; Tydaea ocellata (Hook) Regel var. confluens Regel; 
Tydaea ocellata (Hook) Regel var. picta Regel; Tydaea 
pardina Linden & André 
K. peruviana Fritsch Kohleria peruviana Fritsch var. pallida Fritsch 
K. rugata (Scheidw.) L.P. 
Kvist & L.E. Skog 
Gesneria maculata DC.; Gesneria maculata Sessé & Mociño; 
Gesneria rugata Scheidw.; Kohleria lanata Lem. 
K. spicata (Kunth) Oerst. Brachyloma longifolium (Lindl.) Oerst.; Brachyloma petiolare 
(Benth.) Oerst.; Gesneria breviflora Lindl.; Gesneria ignorata 
Kunth & Bouché; Gesnerialinkiana Kunth & Bouché; 
Gesneria longifolia Lindl.; Gesneria mollis Kunth; Gesneria 
mollis Lehm.; Gesneria petiolaris Benth.; Gesneria schiedeana 
(DC.) Hook.; Gesneria seemannii Hook.; Gesneria spicata 
Kunth var. schiedeana DC.; Isoloma breviflorum (Lindl.) 
Lindl.; Isoloma ignoratum (Kunth & Bouché) Hemsl.; Isoloma 
19 
 
 
 
incanum (Klotzsch & Hanst.) Hemsl.; Isoloma kramerianum 
Lehm.; Isoloma linkianum (Kunth & Bouché) Hemsl.; Isoloma 
longifolium (Lindl.) Decne.; Isoloma petiolare (Benth.) 
Decne.; Isoloma rupestre (Seem.) Hemsl.; Isoloma 
schiedeanum (DC.) Hemsl.; Isoloma seemannii (Hook.) 
Benth.; Isoloma spicatum (Kunth) Decne.; Isoloma tetragonum 
(Oerst.) Hemsl.; Kohleria chiapensis Brandegee; Kohleria 
ignorata (Kunth & Bouché) Regel; Kohleria incana Klotzsch 
& Hanst.; Kohleria krameriana (Lehm.) Hanst.; Kohleria 
linkiana (Kunth & Bouché) Hanst.; Kohleria longifolia 
(Lindl.) Hanst.; Kohleria longifolia (Lindl.) Hanst. var. 
petiolaris (Benth.) C.V. Morton; Kohleria petiolaris (Benth.) 
Hanst.; Kohleria rupestris Seem.; Kohleria schiedeana (DC.) 
Hanst.; Kohleria seemannii (Hook.) Hanst.; Kohleria spicata 
(Kunth) Oerst. var. hispida Fritsch; Kohleria spicata (Kunth) 
Oerst. var. wageneri (Regel) Fritsch; Kohleria tetragona 
Oerst.; Kohleria tomentosa Hanst.; Kohleria wageneri Regel 
K. tigridia (Ohlend.) 
Roalson & Boggan 
Besleria grandiflora Kunth; Campanea chiriquana C.V. 
Morton; Campanea oerstedii (Klotzsch) Oerst. var. laevis C.V. 
Morton; Campanea picturata Donn. Sm.; Capanea chiriquana 
C.V. Morton; Capanea grandiflora (Kunth) Decne.; Capanea 
humboldtii (Klotzsch) Oerst.; Capanea oerstedii (Klotzsch) 
Oerst.; Capanea oerstedii (Klotzsch) Oerst. var. laevis C.V. 
Morton; Capanea picturata Donn. Sm.; Drymonia grandiflora 
(Kunth) G. Don; Gloxinia tigridia Ohlend.; Rhytidophyllum 
humboldtii Klotzsch; Rhytidophyllum oerstedii Klotzsch; 
Rhytidophyllum tigridia (Ohlend.) Klotzsch; Rytidophyllum 
humboldtii Klotzsch; Rytidophyllum oerstedii Klotzsch; 
Sisyrocarpus ohlendorffii Klotzsch ex Walp. 
K. trianae (Regel) Hanst. Brachyloma elongatum (Kunth) Hanst.; Brachyloma trianae 
(Regel) Hanst.; Gesneria elongata Humb.; Gesneria elongata 
Kunth; Gesneria elongata Kunth var. fruticosa Graham; 
Gesneria oblongata hort. ex Graham; Gesneria trianae 
Hérincq; Gesneria velutina Will. ex DC.; Isoloma trianae 
Regel; Kohleria elongata (Kunth) Hanst. 
K. tubiflora (Cav.) Hanst. Brachyloma incurvum (Benth.) Oerst.; Brachyloma pictum 
(Hook.) Oerst.; Brachyloma pilosum Oerst.; Brachyloma 
rhynchocarpum (Benth.) Oerst.; Brachyloma strictum Oerst.; 
Brachyloma tubiflorum (Cav.) Oerst.; Cryptoloma anonymum 
Hanst.; Cryptoloma coloratum Hanst.; Cryptoloma cordifolium 
Hanst.; Cryptoloma hookerianum (Regel) Hanst.; Cryptoloma 
pictum (Hook.) Hanst.; Cryptoloma pilosum (Oerst.) Hanst.; 
Cryptoloma rhynchocarpum (Benth.) Hanst.; Cryptoloma 
strictum (Oerst.) Hanst.; Gesneria incurva Benth.; Gesneria 
picta Hook.; Gesneria picta Hook. var. minus-hirsuta (Hook.) 
Planch.; Gesneria picta hort. ex Hanst.; Gesneria 
20 
 
 
 
rhynchocarpa Benth.; Gesneria tubiflora Cav.; Isoloma 
cordifolium (Hanst.) Hemsl.; lsoloma hondense (Kunth) 
Decne. var. hookeri Regel; lsoloma hondense (Kunth) Decne. 
var. uniflorum Regel; lsoloma hondense (Kunth) Decne. var. 
wageneri Regel; Isoloma hondense (Kunth) Decne. var. 
warszewiczii Regel; Isoloma incurvum (Benth.) Hemsl.; 
Isoloma pictum (Hook.) Decne. Ex Planch.; lsoloma pictum 
(Hook.) Planch. var. minus-hirsutum (Hook.) Planch.; Isoloma 
pictum (Hook.) Regel; Isoloma pilosum (Oerst.) Hemsl.; 
Isoloma rhynchocarpum (Benth.) Decne.; Isoloma strictum 
(Oerst.) Hemsl.; Isoloma tubiflorum (Cav.) Decne.; Kohleria 
anonyma (Hanst.) Hanst.; Kohleria colorata (Hanst.) Hanst.; 
Kohleria cordifolia (Hanst.) Hanst.; Kohleria hookeri (Regel) 
Hanst.; Kohleria picta (Hook.) Hanst.; Kohleria pilosa (Oerst.) 
Hanst.; Kohleria stricta (Oerst.) Hanst. 
K. villosa (Fritsch) Wiehler 
var. anisophylla (Fritsch) 
L.P.Kvist & L.E.Skog 
Columnea eriantha (Benth.) Hanst.; Diastema anisophyllum 
Fritsch; Diastema anisophyllum Fritsch var. quitense Fritsch; 
Kohleria anisophylla (Fritsch) Wiehler; Nematanthus 
erianthus Benth. 
K. villosa (Fritsch) Wiehler 
var. villosa 
Diastema villosum Fritsch; Diastema platylomatum Donn. 
Sm.; Kohleria platylomata (Donn. Sm.) Wiehler 
K. warszewiczii (Regel) 
Hanst. 
Gesneria regeliana Warsz ex Planch.; Isoloma digitaliflorum 
(Linden & André) Voss; Isoloma regelianum Voss; Isoloma 
warszewiczii (Regel) Bailey; Kohleria digitaliflora (Linden & 
André) Fritsch; Kohleria violacea Fritsch; Sciadocalyx 
digitaliflora Linden & André; Sciadocalyx warscewiczii Regel 
21 
 
 
 
 
Figura 5. Hipótesis filogenética del género Kohleria usando los marcadores de ADNcp trnL-trnF, 
matK, y rps16, y el ADN ribosomal ITS1, ITS2, y la región 5.8S. Solo se muestra el árbol obtenido 
con ML debido a la similaridad entre las topologías de ambos análisis (ML vs BI). Los valores de 
soporte para cada rama corresponden a Bootstrap / Probabilidad Posterior. Los nodos con un 
soporte bajo se señalan con un asterisco (*). 
 
22 
 
 
 
 
 
Figura 6. Análisis de componentes principales (PCA). A. PC1 y PC2 para las especies. B. PC1 y 
PC3 para las especies. C. PC1 y PC2 para las especies y los morfotipos híbridos. D. PC1 y PC3 
para las especies y los morfotipos híbridos. E. contribución de las variables morfológicas al análisis 
de componentes principales. Morfotipos = H_wXi (Kohleria warszewiczii x inaequalis), H_wXt 
(K. warszewiczii x trianae), H_iXt (K. inaequalis x trianae), H_iXi (K. x inaequalis) y H_wXw 
(K. x warszewiczii). 
23 
 
 
 
 
Figura 7. Dendograma del análisis jerárquico de grupos (cluster análisis), en rojo se muestra el 
grupo formado por K. spicata. En azul y verde los grupos conformados por K. inaequalis, K. 
trianae, K. warszewiczii y los morfotipos híbridos mezclados. 
 
DISCUSIÓN 
La sinopsis taxonómica actualizada generada 
con este trabajo amplió la información de 
diversidad, morfología y geografía que se 
conocía para Kohleria desde la revisión de 
Kvist y Skog (1992). Además de incluir dos 
especies recientemente transferidas al género 
(K. affinis y K. tigridia) por Roalson et al. 
(2005) y una especie descrita recientemente 
(K. hypertrichosa) por Clark y Boggan 
(2008), también incluye dos especies nuevas 
para Colombia, que, aunque no se 
describieron formalmente, si se tuvieron en 
cuenta para la descripción del género y la 
construcción de la clave. La inclusión de estas 
especies dentro de Kohleria aumentó la 
variación de algunos caracteres 
morfológicos, tales como hábito (terrestres y 
epífitas), posición del ovario (ínfero, semi-
infero y casi-supero), estigma (bilobado y 
estomatomórfico) y dehiscencia del fruto (2 y 
4 valvas). La ampliación de los rangos de 
distribución geográfica en Colombia se dio, 
generalmente, hacia los departamentos o 
localidades cercanas a las distribuciones 
dadas por Kvist y Skog (1992), excepto para 
K. tubiflora. La distribución de esta especie 
fue reportada por Kvist & Skog (1992) como 
restringida a la región Pacífica y Caribe en 
Colombia, sin embargo, gracias al trabajo de 
campo y a la información recopilada en la 
base de datos, sabemos que esta especie se 
distribuye también en el norte de las tres 
cordilleras y la vertiente oriental de la 
Cordillera Oriental (Fig. 1d); la magnitud de 
esta ampliación de rango, comparado con el 
de otras especies, es mayor y se debe 
probablemente al aumento en la exploración 
del territorio colombiano en los últimos años 
dirigido a conocer este linaje de 
Angiospermas y a la revisión exhaustiva de 
material de herbario que permitió identificar 
el material de esta especie correctamente. 
Nuestra filogenia incluyó 15 especies, 3 más 
que las presentada por Roalson et al. (2005) y 
Clarket al. (2011). Kohleria forma un clado 
24 
 
 
 
bien soportado (BS=100, PP=1), 
concordando con lo planteado por Zimmer et 
al. (2002) en su estudio de la subfamilia 
Gesnerioideae para el que utilizaron los 
marcadores ITS (ADNnr), trnL-F y trnE-T 
(ADNcp), al igual que con análisis 
filogenéticos posteriores (Roalson et al., 
2005; Clark et al., 2011; Perret et al., 2013). 
De igual forma, las relaciones dentro del 
género son congruentes con lo mostrado 
previamente por Roalson et al. (2005) y Clark 
et al. (2011), a pesar de que en dichos trabajos 
se usó el método de máxima parsimonia con 
los marcadores ITS y trnL-F. El clado 
formado por K. grandiflora y K. inaequalis es 
una variación respecto a las hipótesis 
anteriores donde K. inaequalis no se había 
incluido (Roalson, et al. 2005; Clark, et al. 
2011), lo que constituye el primer 
acercamiento para reconocer las relaciones 
filogenéticas de esta especie. También es de 
destacar el clado K. spicata/K. allenii/K. 
tubiflora (BS = 71, PP = 0,99), pues K. allenii 
siempre se había presentado como especie 
cercana a K. rugata, aunque con un soporte 
bajo (BS< 50 en parsimonia (Roalson, et al. 
2005; Clark, et al. 2011); la inclusión de K. 
spicata y K. tubiflora por primera vez en el 
análisis, permitió aclarar las relaciones 
filogenéticas de estas tres especies y 
recuperar un clado bien soportado para K. 
allenii. Otro aspecto importante es que K. 
hypertrichosa no hace parte del clado K. 
affinis/K. tigridia (BS = 98, PP = 1) a pesar 
de compartir hábito epífito facultativo, el cual 
llevó a estas dos últimas especies a ser 
descritas originalmente como un género 
diferente (i.e., Capanea), que posteriormente 
fue sinonimizado por Roalson et al. (2005), y 
a que la descripción de K. hypertrichosa 
dentro de Kohleria fuera una sorpresa para 
algunos investigadores (Clark & Skog, 2008), 
esto principalmente debido a que el hábito 
epífito no se consideraba dentro de la 
descripción Kohleria. Contrario a esto, los 
datos moleculares respaldan la presencia de 
K. hypertrichosa dentro del género, e incluso, 
debido a su relación lejana con las otras 
especies de hábito epífito, se puede inferir 
que el hábito epifito se originó dos veces de 
manera independiente en el género. Por su 
parte, el clado K. hirsuta/K. trianae/K. 
peruviana (BS = 94, PP = 1) soporta la idea 
planteada por Kvist y Skog (1992) que 
sugiere, basándose en la morfología 
únicamente, que K. hirsuta var. longipes 
posiblemente comparte un ancestro común 
con K. peruviana de quien separó para 
posteriormente hibridizar con la especie K. 
hirsuta, mientras que K. peruviana 
evolucionó independiente en Perú. 
Es precisamente el proceso de hibridación 
mencionado para las variedades de K. hirsuta 
y en general otros taxones de Kohleria, lo que 
puede estar generando la confusión en la 
identificación de estas variedades. De esta 
especie ya se había sugerido que, al igual que 
K. inaequalis, se trata de un complejo de 
semi-especies (variedades) que se hibridizan 
entre ellas cuando habitan en simpatría, de 
manera que solo se pueden encontrar 
individuos puros en los extremos de su 
distribución (Kvist & Skog, 1992). Este 
proceso de desaparición paulatina de los 
límites entre estas variedades es un claro 
ejemplo de los escenarios donde la 
hibridación se comporta como un debilitador 
de los límites entre especies en lugar de un 
motor de especiación, sobre todo cuando el 
posterior retrocruce con los parentales está 
involucrado (Soltis & Soltis, 2009; 
Marczewski et al., 2016). Este proceso 
posiblemente fue lo que generó el 
solapamiento entre los datos morfológicos de 
las variedades de K. hirsuta, lo que a su vez 
sugiere que las condiciones naturales han 
favorecido procesos de hibridación entre las 
variedades llevando a la confusión actual. 
La presencia de híbridos naturales o en 
cultivo se reconoce desde hace años en 
Kohleria (Kvist & Skog, 1992), y al parecer 
varias especies han sido descritas basadas en 
25 
 
 
 
híbridos (e.g., K. maculata), esto es 
particularmente problemático debido a que la 
descripción de taxones basados en este tipo de 
individuos introduce complejidad en la 
nomenclatura y taxonomía del grupo y puede 
desviar la atención de los procesos naturales 
reales que involucran a los taxones de interés, 
además de crear confusión pues aun cuando 
se abandona el uso de un nombre científico 
basado en un híbrido, puede pasar mucho 
tiempo hasta que el nombre sea abandonado 
por completo (Marczewski et al., 2016). 
A pesar de lo problemático que puede ser el 
reconocimiento de los híbridos en los grupos, 
y que en Kohleria son un tema común, este es 
el primer trabajo enfocado en evaluar este 
proceso para el género, aunque hay trabajos 
anteriores donde se mencionan los híbridos y 
se trata de hacer énfasis en su alta frecuencia 
en el grupo (Kvist & Skog, 1992). Con los 
análisis de PCA y agrupamiento (Cluster) 
presentados aquí se evidencia la presencia de 
individuos híbridos entre especies que 
habitan simpátricamente, lo que apoya la idea 
que, por lo menos entre las especies 
evaluadas, no hay barreras fuertes que 
impidan su entrecruzamiento. De igual 
forma, fue interesante ver la amplia 
distribución de los híbridos H_wXt en el 
morfoespacio, con algunos de ellos más 
cercanos a K. trianae, otros a K. warszewiczii 
y otros en el medio de ambas, esto puede ser 
un indicador de introgresión entre híbridos y 
parentales. Además, esta variedad 
morfológica entre híbridos que se originan de 
los mismos parentales también puede 
explicarse por la combinación alélica 
diferencial entre individuos, aun cuando los 
parentales son los mismos (Rieseberg, 1997; 
Soltis & Soltis, 2009). Un ejemplo de esto se 
encuentra en la hibridación entre Helianthus 
annus y H. petiolaris (Asteraceae) los cuales 
son parentales de tres híbridos diferentes: H. 
anomalus, H. desertícola y H. paradoxus, 
quienes muestran una combinación genética 
de ambos parentales, pero no la misma 
combinación alélica, de tal forma que cada 
híbrido se ha adaptado a un ambiente 
diferente y muestra características 
morfológicas acordes a esto (Rieseberg et al., 
2007). 
Igualmente, es de interés el caso de K. spicata 
y su ubicación aislada en el morfoespacio, 
corroborada luego con el cluster análisis, lo 
que permite sugerir que esta especie no está 
participando en el origen de los morfotipos 
híbridos en la localidad evaluada, algo 
interesante si se tiene en cuenta que en 
estudios con el género Drymonia 
(Gesneriaceae) se ha establecido que existe 
una relación entre la forma de la flor y la 
dehiscencia de la antera con el polinizador 
primario (Clark et al., 2015), esta relación 
entre formas y los polinizadores puede estar 
jugando un papel importante al momento de 
regular el entrecruzamiento de K. spicata en 
la localidad evaluada, pues las dimensiones 
florales de esta especie son mucho más 
pequeñas respecto a las demás con las que se 
encuentra en simpatría, lo que puede generar 
una barrera física. Esto solo podrá ser resuelto 
con más claridad cuando se realicen 
investigaciones relacionados a la ecología de 
la polinización en Kohleria y estudios 
moleculares con otro tipo de marcadores (eg. 
RAD o secuenciación dirigida) que permiten 
estudiar procesos de hibridación de manera 
más detallada y precisa. 
Se evidenció que el trabajo de campo y el 
estudio exhaustivo de las colecciones 
depositadas en los herbarios permite mejorar 
el conocimiento de la diversidad y variación 
morfológica de los taxones, aun en taxones 
que no son considerados como los más 
diversos, como es el caso de Kohleria, donde 
se logró encontrar dos nuevas especies y 
ampliar los rangos de distribución para las 
especies ya reconocidas durante el desarrollo 
de este trabajo. También se observóla 
importancia de producir filogenias con un 
muestreo taxonómico exhaustivo para 
26 
 
 
 
obtener mayor resolución y así entender 
mejor las relaciones entre los linajes, como 
sucedió con K. allenii en este estudio. Sin 
embargo, es importante tener en cuenta que la 
alta presencia de híbridos interespecíficos, y 
posiblemente intraespecíficos (e.g. K. 
hirsuta), es un factor clave que puede generar 
conflictos en las reconstrucciones 
filogenéticas, además de las confusiones 
inherentes a la identificación de ejemplares, 
sobre todo si no se está familiarizado con el 
grupo. Por último, este estudio dejo en 
evidencia la importancia de los datos 
morfométricos para el estudio de los procesos 
de hibridación, y la necesidad de combinar 
estos datos con datos moleculares y 
ecológicos para entender completamente los 
procesos de hibridación en el género 
Kohleria. 
AGRADECIMIENTOS 
A la Universidad del Valle y al Herbario 
CUVC- Luis Sigifredo Espinal Tascón por 
facilitar las instalaciones y los equipos. A 
Kimberly Hansen por su colaboración en la 
colecta de las especies de Colombia. A John 
Clark por el aporte de secuencias e 
información de distribución de las especies. 
A Beatriz Zuluaga por su apoyo en las salidas 
de campo a Sevilla-Valle. A Ángela Barrera 
por su apoyo en la edición final del 
manuscrito. 
 
LITERATURA CITADA 
Bernal, R., Gradstein, S. & Celis, M. (2015), Catálogo de Plantas y Líquenes de Colombia, 
Universidad Nacional de Colombia, Facultad de Ciencias, Instituto de Ciencias Naturales, 
Bogotá. 
Blaxter, M. (2004), “The promise of a DNA taxonomy”, Philosophical Transactions of the Royal 
Society B: Biological Sciences, Vol. 359 No. 1444, pp. 669–679. 
Van Buuren, S. & Groothuis-Oudshoorn, K. (2011), “Mice: Multivariate Imputation by Chained 
Equations in R”, Journal of Statistical Software, Foundation for Open Access Statistics, Vol. 
45 No. 3, pp. 1–67. 
Clark, J. (2009), “Systematics of Glossoloma (Gesneriaceae)”, Systematic Botany Monographs, 
American Society of Plant Taxonomists, Vol. 88, pp. 1–128. 
Clark, J., Clavijo, L., Muchhala, N., Clark, J. & Muchhala, N. (2015), “Convergence of anti-bee 
pollination mechanisms in the Neotropical plant genus Drymonia (Gesneriaceae)”, 
Evolutionary Ecology, Vol. 29, pp. 355–377. 
Clark, J., Roalson, E., Pritchard, R., Coleman, C., Teoh, V. & Matos, J. (2011), “Independent 
Origin of Radial Floral Symmetry in the Gloxinieae (Gesnerioideae: Gesneriaceae) is 
Supported by the Rediscovery of Phinaea pulchella in Cuba”, Systematic Botany, Vol. 36 
No. 3, pp. 757–767. 
Clark, J. & Skog, L. (2008), “A New species of Gesneriaceae from Northwestern Ecuador”, 
Natural History, Vol. 2001 No. 1, pp. 19–23. 
Clark, J. & Zimmer, E. (2003), “A preliminary phylogeny of Alloplectus (Gesneriaceae): 
implications for the evolution of flower resupination”, Systematic Botany, Vol. 28 No. June 
2014, pp. 365–375. 
27 
 
 
 
Conesa, M., Mus, M. & Rosselló, J. (2010), “Who threatens who? Natural hybridization between 
Lotus dorycnium and the island endemic Lotus fulgurans (Fabaceae)”, Biological Journal of 
the Linnean Society, Vol. 101 No. 1, pp. 1–12. 
DeSalle, R., Egan, M. & Siddall, M. (2005), “The unholy trinity: Taxonomy, species delimitation 
and DNA barcoding”, Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological 
Sciences, Vol. 360 No. 1462, pp. 1905–1916. 
Ellstrand, N., Whitkus, R. & Rieseberg, L. (1996), “Distribution of spontaneous plant hybrids”, 
Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, National 
Academy of Sciences, Vol. 93 No. 10, pp. 5090–5093. 
Evert, R. & Eichhorn, S. (2013), Raven Biology of Plants, 8th ed., Freeman, New York. 
Givnish, T., Evans, T., Pires, J. & Sytsma, K. (1999), “Polyphyly and convergent morphological 
evolution in Commelinales and Commelinidae: Evidence from rbcL sequence data”, 
Molecular Phylogenetics and Evolution, Vol. 12 No. 3, pp. 360–385. 
Givnish, T., Millam, K., Mast, A., Paterson, T., Theim, T., Hipp, A., Henss, J., Smith, J., Wood, 
K. & Sytsma, K. (2009), “Origin, adaptive radiation and diversification of the Hawaiian 
lobeliads (Asterales: Campanulaceae)”, Proceedings of the Royal Society B: Biological 
Sciences, Vol. 276 No. 1656, pp. 407–416. 
Goulet, B., Roda, F. & Hopkins, R. (2017), “Hybridization in plants: Old ideas, new techniques”, 
Plant Physiology, Vol. 173 No. 1, pp. 65–78. 
Huelsenbeck, J. & Ronquist, F. (2001), “MRBAYES: Bayesian inference of phylogeny”, 
Bioinformatics, Vol. 17, pp. 754–755. 
Johnson, M., Price, D., Price, J. & Stacy, E. (2015), “Postzygotic barriers isolate sympatric 
species of Cyrtandra (Gesneriaceae) in Hawaiian montane forest understories”, American 
Journal of Botany, Vol. 102 No. 11, pp. 1870–1882. 
Katoh, K., Misawa, K., Kuma, K. & Miyata, T. (2002), “MAFFT: a novel method for rapid 
multiple sequence alignment based on fast Fourier transform”, Nucleic Acids Research, Vol. 
30 No. 14, pp. 3059–3066. 
Katoh, K. & Standley, D. (2013), “MAFFT Multiple Sequence Alignment Software Version 7: 
Improvements in Performance and Usability”, Molecular Biology and Evolution, Vol. 30 
No. 4, pp. 772–780. 
Kvist, L. & Skog, L. (1992), “Revision of Kohleria (Gesneriaceae)”, Smithsonian Contributions 
to Botany, Vol. 79, pp. 1–83. 
Lanfear, R., Frandsen, P., Wright, A., Senfeld, T. & Calcott, B. (2016), “PartitionFinder 2: New 
Methods for Selecting Partitioned Models of Evolution for Molecular and Morphological 
Phylogenetic Analyses”, Molecular Biology and Evolution, pp. 772–773. 
Lazarević, M., Rakić, T. & Ŝinẑar-Sekulić, J. (2014), “Morphological differences between the 
flowers of Ramonda serbica, R. nathaliae and their hybrid”, Botanica Serbica, Vol. 38 No. 
1, pp. 91–98. 
Lê, S., Josse, J., Rennes, A. & Husson, F. (2008), “FactoMineR: An R Package for Multivariate 
28 
 
 
 
Analysis”, Journal of Statistical Software, Vol. 25 No. 1, pp. 1–18. 
Léveillé-Bourret, É., Bailleul, S.M., Cayouette, J. & Joly, S. (2014), “Testing Hybridization 
Hypotheses with Morphometry: the Case of Eastern American Arctic Species of Potentilla 
sect. Niveae (Rosaceae)”, Systematic Botany, American Society of Plant Taxonomists, Vol. 
39 No. 1, pp. 193–204. 
Marczewski, T., Ma, Y., Zhang, X., Sun, W. & Marczewski, A. (2016), “Why is population 
information crucial for taxonomy? A case study involving a hybrid swarm and related 
varieties”, AoB PLANTS, Vol. 8, available at:https://doi.org/10.1093/aobpla/plw070. 
Matos, J., Juan, A., Agulló, J. & Crespo, M. (2016), “Morphological features, nuclear 
microsatellites and plastid haplotypes reveal hybridisation processes between two sympatric 
Vriesea species in Brazil (Bromeliaceae)”, Phytotaxa, Vol. 261 No. 1, pp. 58–74. 
McIntosh, E., Rossetto, M., Weston, P. & Wardle, G. (2014), “Maintenance of strong 
morphological differentiation despite ongoing natural hybridization between sympatric 
species of Lomatia (Proteaceae)”, Annals of Botany, Vol. 113 No. 5, pp. 861–872. 
Miller, M., Pfeiffer, W. & Schwartz, T. (2010), “Creating the CIPRES Science Gateway for 
Inference of Large Phylogenetic Trees”, Proceedings of the Gateway Computing 
Environments Workshop (GCE), 14 Nov. 2010, New Orleans, pp. 1–8. 
Möller, M. & Clark, J. (2013), “The state of molecular studies in the family Gesneriaceae: A 
review”, Selbyana, Marie Selby Botanical Gardens Inc., Vol. 31 No. 2, pp. 95–125. 
Möller, M., Pfosser, M., Jang, C., Mayer, V., Clark, A., Hollingsworth, M., Barfuss, M., Wang, 
Y., Kiehn, M. & Weber, A. (2009), “A preliminary phylogeny of the ‘didymocarpoid 
Gesneriaceae’ based on three molecular data sets: Incongruence with available tribal 
classifications”, American Journal of Botany, Vol. 96 No. 5, pp. 989–1010. 
Mora, M. & Clark, J. (2016), “Molecular phylogeny of the neotropical genus Paradrymonia 
(Gesneriaceae), reexamination of generic concepts and the resurrectionof Trichodrymonia 
and Centrosolenia”, Systematic Botany, Vol. 41 No. 1, pp. 82–104. 
Perret, M., Chautems, A., De Araujo, A. & Salamin, N. (2013), “Temporal and spatial origin of 
Gesneriaceae in the New World inferred from plastid DNA sequences”, Botanical Journal 
of the Linnean Society, Vol. 171 No. 1, pp. 61–79. 
R Development Core Team. (2005), “R: The R Project for Statistical Computing”, R Foundation 
for Statistical Computing, Vienna, Austria, available at: https://www.r-project.org/ (accessed 
12 April 2019). 
Rambaut, A. (2016), “FigTree v1.4.3”, available at: http://tree.bio.ed.ac.uk/software/figtree/. 
Refulio-Rodriguez, N. & Olmstead, R. (2014), “Phylogeny of Lamiidae”, American Journal of 
Botany, John Wiley & Sons, Ltd, Vol. 101 No. 2, pp. 287–299. 
Rieseberg, L., Kim, S., Randell, R., Whitney, K., Gross, B., Lexer, C. & Clay, K. (2007), 
“Hybridization and the colonization of novel habitats by annual sunflowers”, Genetica, 
Springer Netherlands, Vol. 129 No. 2, pp. 149–165. 
Rieseberg, L.H. (1997), “Hybrid origins of plant species”, Annual Review of Ecology and 
29 
 
 
 
Systematics, Annual Reviews, Vol. 28 No. 1, pp. 359–389. 
Roalson, E., Boggan, J., Skog, L. & Zimmer, E. (2005), “Untangling Gloxinieae (Gesneriaceae). 
I. Phylogenetic patterns and generic boundaries inferred from nuclear, chloroplast, and 
morphological cladistic datasets”, Taxon, Vol. 54 No. 2, pp. 389–410. 
Ronquist, F. & Huelsenbeck, J. (2003), “MRBAYES 3: Bayesian phylogenetic inference under 
mixed models”, Bioinformatics, Vol. 19, pp. 1572–1574. 
Skog, L. & Boggan, J. (2007), “World checklist of Gesneriaceae”, Smithsonian Institution, Dept. 
of Botany, Washington, DC, available at: http://botany.si.edu/Gesneriaceae/Checklist 
(accessed 22 November 2017). 
Smith, J., Clark, J., Amaya-Márquez, M. & Marín-Gómez, O. (2017), “Resolving incongruence: 
Species of hybrid origin in Columnea (Gesneriaceae)”, Molecular Phylogenetics and 
Evolution, Elsevier Inc., Vol. 106, pp. 228–240. 
Smith, J., Hileman, L., Powell, M. & Baum, D. (2004), “Evolution of GCYC, a Gesneriaceae 
homolog of CYCLOIDEA, within Gesnerioideae (Gesneriaceae)”, Molecular Phylogenetics 
and Evolution, Vol. 31 No. 2, pp. 765–779. 
Soltis, P. & Soltis, D. (2009), “The role of hybridization in plant speciation”, Annual Review of 
Plant Biology, Vol. 60 No. 1, pp. 561–588. 
Stamatakis, A. (2014), “RAxML version 8: A tool for phylogenetic analysis and post-analysis of 
large phylogenies”, Bioinformatics, Vol. 30 No. 9, pp. 1312–1313. 
Sua, S., Mateus, S., Darío, R., Vargas, G. & César, J. (2005), Georreferenciación de Registros 
Biológicos y Gacetero Digital de Localidades. 
The Angiosperm Phylogeny Group, Chase, M., Christenhusz, M., Fay, M., Byng, J., Judd, W., 
Soltis, D., Mabberley, D., Sennikov, A., Soltis, P. & Stevens, P. (2016), “An update of the 
Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants: 
APG IV”, Botanical Journal of the Linnean Society, Narnia, Vol. 181 No. 1, pp. 1–20. 
Weber, A., Clark, J. & Möller, M. (2013), “A new formal classification of Gesneriaceae”, 
Selbyana, Vol. 31 No. 2, pp. 68–94. 
Whitney, K., Ahern, J., Campbell, L., Albert, L. & King, M. (2010), “Patterns of hybridization in 
plants”, Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics, Vol. 12 No. 3, pp. 175–
182. 
Więcław, H. & Wilhelm, M. (2014), “Natural Hybridization within the Carex flava complex 
(Cyperaceae) in Poland: morphometric studies”, Annales Botanici Fennici, Finnish 
Zoological and Botanical Publishing Board, Vol. 51 No. 3, pp. 129–147. 
Wiehler, H. (1983), “A synopsis of the neotropical Gesneriaceae”, Selbyana, Vol. 6 No. 1, pp. 1–
219. 
Zhuang, Y. & Tripp, E. (2017), “Genome-scale transcriptional study of hybrid effects and 
regulatory divergence in an F1 hybrid Ruellia (Wild Petunias: Acanthaceae) and its parents”, 
BMC Plant Biology, BMC Plant Biology, Vol. 17 No. 1, pp. 1–13. 
30 
 
 
 
Zimmer, E., Roalson, E., Skog, L., Boggan, J. & Idnurm, A. (2002), “Phylogenetic relationships 
in the Gesnerioideae (Gesneriaceae) based on nrDNA ITS and cpDNA trnL-F and trnE-T 
spacer region sequences”, American Journal of Botany, Vol. 89 No. 2, pp. 296–311. 
31 
 
 
 
Apéndice 1. Sinopsis taxonómica de Kohleria, se incluye la descripción del género, la lista anotada 
de las especies que lo conforman y la clave de identificación para todos los taxones. 
 
Kohleria Regel 
Hierbas, subarbustos o arbustos; terrestres, epífitas o hemiepífitas; rizomas escamosos presentes, 
excepto en las especies epífitas. Tallo terete, generalmente subleñoso, 0,1-3 m de altura erecto, a 
veces escandente o postrado, verde a púrpura, indumento híspido a lanado, a veces con tricomas 
glandulares, los tricomas simples uniseriados, de 1-12 células (hasta 20 en K. longicalyx), 0,4-13,5 
mm long. Hojas opuestas, ternadas o verticiladas (e.g., K. allenii, K. spicata y K. stuebeliana), 
decusadas, iguales a subiguales en cada par, a veces anisófilas. Pecíolo 0,2-13,6 cm long, terete, 
indumento como el del tallo, tricomas 0,4-14,5 mm long. Lámina 2-30 x 1-15 cm, linear a cordada, 
rara vez circular o espatulada, generalmente cartácea; ápice aristado a agudo, a veces obcordado o 
redondeado; base atenuada a truncada, a menudo oblicua; margen crenado o aserrado, a veces 
rojizo; haz a veces púrpura o con manchas blancas, pubescente; envés usualmente variegado o 
completamente púrpura a vinotinto, híspido a lanado, en ocasiones glabro; venación poco evidente 
por el haz y generalmente evidente por el envés, usualmente serícea a lanada, 4-15 pares de venas 
laterales; cuando hay anisofilía, la hoja pequeña 1-15 x 1-7(-11) cm, cartácea, a veces 
membranácea, margen crenado o aserrado, ápice agudo a aristado, base atenuada a truncada, a 
veces oblicua, haz híspido a tomentoso, envés generalmente variegado o rojo a púrpura, piloso a 
lanado, a veces glabro, 4-10 pares de venas laterales. Sinflorescencia frondosa o frondo-bracteosa; 
inflorescencia parcial una cima de flores pareadas, axilar, con 1-12 flores; pedúnculo usualmente 
ausente, cuando presente, hasta 23,2 cm long, erecto o péndulo, híspido a lanado, a veces con 
tricomas glandulares; brácteas 2-8 por inflorescencia, 1-23(-40) x 0,3-7(-10) mm, opuestas, a veces 
caducas, lineares a ovadas, rara vez circulares, ápice acuminado, a veces aristado a redondeado, 
base atenuada a truncada, margen entero a serrado, híspidas a lanadas por ambas superficies. 
Pedicelos 0,15-13,5 cm long, erectos o péndulos, verdes a rojizos, híspidos a lanados, rara vez con 
tricomas glandulares. Cáliz 3-45 mm long, cártaceo, a veces membranoso; lóbulos 5,2-41 x 0,8-20 
mm, erectos o reflexos, iguales a subiguales, fusionados en la base por 0,3-9(-13) mm, lineares a 
circulares; ápice de los lóbulos redondeado a apiculado, margen entero a serrado, híspido a lanado 
abaxialmente, estriguloso a hirsuto adaxialmente. Corola 12-60 mm long, zigomorfa, tubular, 
campanulada, urceolada, subventricosa, subglobosa en K. trianae, oblicua respecto al cáliz, a veces 
erecta; tubo de la corola 8,5-59 x 2,5-20(-36) mm, generalmente con un constricción de 2-8,5 mm 
de ancho justo antes de la base, base 2,3-11 mm de ancho (en especies como K. affinis, K. allenii, 
K. diastemoides y K. tigridia, no existe la constricción), externamente rojo, amarillo, anaranjado o 
rosado, rara vez blanco-verdoso, híspido a lanado, internamente blanco o amarillo, a veces rosado 
a rojo, con punteaduras rosadas a marrón oscuro, glabro a piloso, a veces con tricomas glandulares 
en la mitad basal; garganta usualmente constricta, a veces ensanchada, 1,5-24 mm diam.; limbo 4-
58 mm diam., lóbulos 5, subiguales, 1-22 x 1,5-26 mm, los dorsales usualmente más pequeños, 
amarillos a rojos, a veces verdes o blancos, generalmente con líneas y/o puntos rojos a púrpura, 
oblongos a circulares, rara vez deltoides, ápice usualmente redondeado, margenentero, 
adaxialmente glabros con tricomas glandulares hacía la garganta, sobretodo en el lóbulo ventral, 
lóbulos laterales casi siempre hirsutos abaxialmente, los demas generalmente glabros y 
pubescentes solo hacia la base. Androceo de 4 estambres didínamos; filamentos 8-52 mm long (-
69 mm en K. tigridia), 0,3-1,7 mm adnados a la corola, blanquecinos a amarillos, a veces rojizos, 
glabros a pilosos, rara vez con tricomas glandulares, en fase femenina se enrollan dentro de la 
32 
 
 
 
corola; estaminodio dorsal 1,3-9 mm long, glabro, a veces piloso en la zona media; anteras 
coherentes por el ápice y las paredes laterales; tecas 0,9-6 x 0,3-3,2 mm, lineares a oblongas, con 
dehiscencia longitudinal. Gineceo con ovario ínfero a medio (casi súpero en K. affinis y K. tigridia) 
y con 5 glándulas nectaríferas que pueden ser libres, o con 3 libres y las 2 dorsales cercanamente 
dispuestas o fusionadas basalmente, en ocasiones un anillo pentalobúlado; glándulas nectaríferas 
0,5-2,5(-3,3) x 0,3-2(-4,5) mm; ovario 1,8-8,5 x 1-6 mm, elíptico a circular, viloso a lanado; estilo 
6-50(-58) mm long, blanco a rosado, piloso a hirsuto, a veces con tricomas glandulares; estigma 
bilobado (capitado en K. affinis y K. tigridia), con tricomas glandulares. Fruto en cápsula seca 
loculicida, 5-32 x 2-14 mm, abriendo desde el ápice en 2 o 4 (K. affinis y K. tigridia) valvas, o por 
una apertura longitudinal hasta la base, elíptico a redondeado, ápice agudo y ligeramente falcado, 
a veces redondeado o acuminado (en K. peruviana), glabro a lanado, más frecuentemente seríceo; 
con tricomas delgados en el borde de las valvas; semillas 0,25-2 x 0,08-0,36 mm long, numerosas, 
libres, elípticas a ovadas, a veces fusiformes o circulares, estriadas, sin arilo. 
Distribución y hábitat: El género es exclusivamente neotropical con una distribución que va desde 
el norte de México hasta el sur Perú, al Este se extiende hasta Venezuela y Trinidad y Tobago, con 
colecciones de K. hirsuta var. hirsuta que llegan hasta Guyana. El país con la mayor diversidad 
para el género es Colombia con 20 taxones (16 especies) conocidos hasta el momento, de los cuales 
12 son endémicos, seguido de Ecuador con 8 taxones (7 especies), uno de ellos endémico. 
En Colombia el género está principalmente en la región Andina, con representantes en el Caribe y 
Pacífico, así como en el piedemonte llanero y amazónico. Se encuentran desde ambientes 
expuestos, en los costados de la carretera o en barrancos, hasta zonas sombreadas, dentro de 
bosques bien conservados. 
 
Lista anotada para Kohleria 
1. Kohleria affinis (Fritsch) Roalson & Boggan (Fig. 2a y 3a) 
Distribución general: Ampliamente distribuida en los Andes colombianos y ecuatorianos, con 
algunas colecciones al norte de Perú, entre (700-)1100-3000(-3700) msnm. 
Departamentos: Antioquia, Boyacá (cerca de Arauca), Caldas, Cauca, Chocó, Cundinamarca, 
Huila, Nariño, Norte de Santander, Putumayo, Quindío, Risaralda, Tolima, Valle del Cauca. 
2. Kohleria allenii Standl. & L.O.Williams (Fig. 2a y 3b) 
Distribución general: Sur de Puntarenas en Costa Rica y norte de Chiriquí en Panamá, entre 50-
600 (-1100) msnm. 
3. Kohleria amabilis (Planch. & Linden) Fritsch var. amabilis (Fig. 2b y 3c) 
Comentario: Ver clave de identificación para diferenciar las variedades de K. amabilis. 
Distribución general: Endémica de Colombia, entre 250-1050 msnm. Ampliamente cultivada en 
Colombia y otros países Latinoamericanos (Kvist & Skog, 1992). 
Departamentos: Antioquia, Cundinamarca, Tolima y Magdalena. 
 
33 
 
 
 
4. Kohleria amabilis (Planch. & Linden) var. bogotensis (G.Nicholson ) L.P.Kvist & 
L.E.Skog (Fig. 2b) 
Distribución general: Endémica de Colombia, entre 700-1250 msnm. Según Kvist y Skog (1992) 
para esta variedad no hay registro de individuos cultivados. 
Departamentos: Antioquia, Cundinamarca. 
5. Kohleria diastemoides L.P.Kvist & L.E.Skog (Fig. 2b) 
Comentario: Puede confundirse vegetativamente con K. villosa var. villosa, de quien se diferencia 
por la corola angostamente tubular, con tubo de 16-18 x 2,5-4 mm (vs 9-15 x 3-10 mm) y limbo de 
4-6 mm diam (vs 12-19 mm diam). 
Distribución general: Conocida únicamente del ejemplar tipo y una colección del Parque Nacional 
Natural Munchique (L. Clavijo 1891), entre 900-1300 msnm. 
Departamentos: Cauca. 
6. Kohleria grandiflora L.P.Kvist & L.E.Skog (Fig. 2b y 3d) 
Distribución general: Suroccidente de Colombia y norte de Ecuador (Napo y Sucumbíos), entre 
450-2200(-2700) msnm. 
Departamentos: Putumayo (alrededores de Mocoa). 
7. Kohleria hirsuta (Kunth) Regel var. hirsuta (Fig. 2c y 3e) 
Comentario: Ver la clave de identificación para diferenciarla de K. hirsuta var. longipes. 
Distribución general: Ecuador, Guyana, Surinam, Trinidad y Tobago y Venezuela. En Colombia 
se distribuye a lo largo de la Cordillera Oriental y en el valle del río Magdalena (Antioquia y 
Tolima), entre 150-2500 msnm. Hay pocas colecciones del valle del río Cauca en Antioquia y de 
la Isla Gorgona (Guapí-Cauca). Una colección (O. Haught 9345) describe la localidad como “on 
ridge east of Manaure, Dept. Magdalena”, al no ser posible establecer la localidad exacta, este 
punto no fue incluido en el mapa. 
Departamentos: Antioquia, Boyacá, Cauca, Cundinamarca, Huila, Meta (cerca de 
Cundinamarca), Nariño, Norte de Santander, Putumayo, Santander, Tolima. 
8. Kohleria hirsuta (Kunth) Regel var. longipes (Benth.) L.P.Kvist & L.E.Skog (Fig. 2c) 
Comentario: Ver clave de identificación para diferenciarla de K. hirsuta var. hirsuta. 
Distribución general: Endémica de Colombia entre 1150-2800 msnm. 
Departamentos: Boyacá, Cundinamarca, Tolima. 
9. Kohleria hondensis (Kunth) Hanst. (Fig. 2b y 3f) 
Distribución general: Endémica del Colombia, en el valle del río Magdalena, por debajo de 1000 
msnm. 
Departamentos: Antioquia, Caldas, Huila, Tolima. 
34 
 
 
 
10. Kohleria hypertrichosa J.L. Clark & L.E. Skog (Fig. 1a y 3g) 
Distribución general: Noroccidente de Ecuador (Carchi y Esmeraldas). Probablemente en Nariño, 
Colombia (Clark & Skog, 2008), entre 1100-2200 msnm. 
11. Kohleria inaequalis (Benth.) Wiehler var. inaequalis (Fig. 2d y 4a-b) 
Comentario: K. inaequalis var. inaequalis se diferencia de las otras variedades en el tubo de la 
corola más largo y ancho (16-35 x 5-15 mm) y el limbo de 12-43 mm diam. 
Distribución general: Noroccidente de Ecuador, así como en las Cordilleras Occidental y Central 
de Colombia, el valle del río Cauca y la Isla Gorgona (Cauca), entre (70-)200-2500 msnm. 
Departamentos: Caldas, Cauca, Chocó (San José del Palmar), Huila, Nariño, Risaralda, Valle del 
Cauca. 
12. Kohleria inaequalis (Benth.) Wiehler var. lindenii L.P.Kvist & L.E.Skog (Fig. 2d y 3h) 
Comentario: Esta variedad se caracteriza por sus flores más largas que anchas con tubos de 22-50 
x 6-18 mm y limbo de 10-25 mm diam. Inflorescencia con una sola flor, brácteas y pedúnculo 
generalmente ausentes. 
Distribución general: Vertiente occidental de la Cordillera Occidental y vertiente oriental de la 
Cordillera Central, entre 430-2200(-2800) msnm. 
Departamentos: Antioquia, Chocó, Risaralda, Tolima, Valle del Cauca. 
13. Kohleria inaequalis (Benth.) Wiehler var. ocellata (Hook.) L.P.Kvist & L.E.Skog (Fig. 2d) 
Comentario: A diferencia de las otras dos variedades, K. inaequalis var. ocellata tiene flores 
pequeñas y anchas con tubos de 11-22 x 3-10 mm y limbo de 9-19 mm diam.; estilo con indumento 
piloso o hirsuto, tricomas glandulares solo en el estigma. 
Distribución general: Cordilleras Central y Occidental, en el valle del río Cauca, entre 1500-2600 
msnm. 
Departamentos: Antioquia, Caldas, Quindío, Risaralda. 
14. Kohleria longicalyx L.P.Kvist & L.E.Skog (Fig. 1a y 3i) 
Distribución general: Piedemonte amazónico de Colombia entre 500-1100(-1500) msnm. 
Departamentos: Caquetá, Putumayo. 
15. Kohleria neglecta L.P.Kvist & L.E.Skog (Fig. 2a y 3j) 
Distribución general: