Variacion-redes-dispersion-de-semillas

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UNIVERSIDAD PEDAGÓGICA Y TECNOLÓGICA DE COLOMBIA 
FACULTAD DE CIENCIAS 
ESCUELA DE CIENCIAS BIOLÓGICAS-POSGRADO 
MAESTRÍA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
VARIACIÓN DE LAS REDES DE DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MURCIÉLAGOS 
EN UNA ZONA CONSERVADA CONTINUA Y EN UN PAISAJE TRANSFORMADO 
ALEDAÑO A LA RESERVA LAS TABLAS EN TALAMANCA, COSTA RICA. 
 
Requisito para optar el título de Magister en Ciencias Biológicas 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
NOHORA ELIZABETH PÉREZ CASTILLO 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Tunja 
Fecha (14 de octubre, 2020) 
 
 2 
UNIVERSIDAD PEDAGÓGICA Y TECNOLÓGICA DE COLOMBIA 
FACULTAD DE CIENCIAS 
ESCUELA DE CIENCIAS BIOLÓGICAS-POSGRADO 
MAESTRÍA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
 
 
 
 
 
 
 
 
VARIACIÓN DE LAS REDES DE DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MURCIÉLAGOS 
EN UNA ZONA CONSERVADA CONTINUA Y EN UN PAISAJE TRANSFORMADO 
ALEDAÑO A LA RESERVA LAS TABLAS EN TALAMANCA, COSTA RICA. 
 
Requisito para optar el título de Magister en Ciencias Biológicas 
 
 
 
 
 
NOHORA ELIZABETH PÉREZ CASTILLO 
 
 
 
 
 
DIRECTOR 
DIEGO ANDRÉS ZÁRRATE-CHARRY 
Proyecto de Conservación de Aguas y Tierras -ProCAT Colombia 
WWF Colombia 
Grupo de investigación Manejo y conservación de ecosistemas y vida silvestre. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Tunja 
 14 de octubre de 2020 
 
 3 
CERTIFICADO DE ORIGINALIDAD 
 
Diego Andrés Zárrate-Charry PhD en Ecosistemas forestales y sociedad, Coordinador de 
Investigación, Proyecto de Conservación de Aguas y Tierras- ProCAT-Colombia 
 
CERTIFICA: 
 
Que el trabajo de grado realizado bajo mi dirección por Nohora Elizabeth Pérez Castillo 
titulado “VARIACIÓN DE LAS REDES DE DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR 
MURCIÉLAGOS EN UNA ZONA CONSERVADA CONTINUA Y EN UN PAISAJE 
TRANSFORMADO ALEDAÑO A LA RESERVA LAS TABLAS EN TALAMANCA, 
COSTA RICA”, reúne las condiciones de originalidad requeridas para optar al título de 
Magister en Ciencias Biológicas otorgado por la Universidad Pedagógica y Tecnológica 
de Colombia. 
 
Y para que así conste, firmo la siguiente certificación en Bogotá, 14 de octubre de 2020. 
 
 
 
 
(Firma) 
Diego Andrés Zárrate-Charry. PhD. 
Director 
Proyecto de Conservación de Aguas y Tierras-ProCAT Colombia 
Grupo de investigación Manejo de ecosistemas y vida silvestre 
 
 
 
 
 4 
 
 
 
 
 
 
___________________________ 
Diego A. Zárrate-Charry. PhD. 
Director 
 
 
 
 
 
 
 
 
___________________________ _______________________________ 
Orlando Acevedo-Charry. MSc. Camilo Andrés Roa. PhD. 
Jurado 1 Jurado 2 
 
 
 
 5 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
A mi mamá por su apoyo, ejemplo y amor. 
A mis parceros del alma que me acompañan en mi caminar y hacen mi vida más 
feliz: 
Mario Agustín, Nidia y a la memoria de Jorge Leonardo. 
 
 
 6 
Agradecimientos 
 
A mi madre Elba M. porque su sonrisa y coraje me animan en cada reto. A mi director de 
tesis Diego A. Zárrate por su paciencia, amistad y confianza. A M. Alejandra Castillo, Marta 
López y Cesar Castillo, por su siempre buena vibra y amor incondicional 
 
A Diego Gómez, José González-Maya y Fernando Castañeda por su gestión y autorización 
para los muestreos. Al equipo de seguridad de la Finca Las Alturas de Cotón por ayudarme 
en la logística del muestreo. A mis queridas Luli Martínez, Rocío Seisdedos y Fleur Dammen 
por aguantar las noches de campo, animarme y hacerme feliz. A Mireya y Lore por tanto 
cariño materializado en platos de gallo pinto y café. 
 
A Henry Sandí por su valiosa ayuda en campo, fotografías que compartió amablemente y su 
gestión en la Estación biológica Las Cruces. A los voluntarios: Emmanuel Pineda, Yoko 
Salas y Kerlyn Jiménez. A Haffet Rosales por su ayuda en la correcta separación e 
identificación de las semillas encontradas. A quienes además de acompañar las jornadas de 
murcielagueo, me acogieron con tanto cariño en su hogar: Familia Méndez y Familia 
Jiménez. 
 
A mis parceros Mario Loaiza, Ángela Mejía y Gustavo Ortiz por sus consejos durante mi 
estadía en Costa Rica. A la familia Solano Uribe que desde Colombia siempre me deseó lo 
mejor. 
 
A Oscar Roa, Alejandro Poveda, Julián Ávila, Ximena Galindo, Patricia Mondragón y 
Andrés Morales por su ayuda en los análisis estadísticos. A Jennifer Díaz del Instituto 
Humboldt por su valiosa ayuda en la identificación de las semillas y estructuración del 
documento. A Julian Lozano y Sebastian Cifuentes por su valiosa ayuda en la identificación 
de especies de murciélagos. A la profesora Irina Morales del laboratorio de entomología de 
la UPTC por su generosidad y por el préstamo de equipos para la toma de fotografías. 
 
A Isabella Burgos por su valiosa ayuda en la edición de las láminas de las semillas y 
murciélagos. 
 
 
 
 
 7 
Tabla de Contenido 
Capítulo I: Relaciones entre semillas y murciélagos 
 
Pág. 
Resumen 11 
Planteamiento del problema. 11 
Pregunta de investigación 13 
Justificación 14 
Marco conceptual 15 
Estado del arte 18 
Hipótesis 23 
Objetivo general 24 
Objetivos específicos 24 
Metodología 25 
Productos 28 
Impacto 28 
Literatura citada 29 
 
CAPÍTULO II: Interacciones murciélago-semilla en dos paisajes contrastantes en 
una zona aledaña a la reserva Las Tablas-Costa Rica. 
 
 
Introducción 35 
Materiales y métodos 37 
Resultados 39 
Discusión 41 
Conclusión 46 
Material suplementario 47 
Literatura citada 57 
 
CAPÍTULO III: Influencia de variables de paisaje en las redes de dispersión de 
semillas por murciélagos en dos zonas contrastantes en el sur de Costa Rica. 
 
 
Introducción 62 
Materiales y métodos 65 
Resultados 69 
Discusión 74 
Conclusión 77 
Material suplementario 79 
Literatura citada 82 
Consideraciones finales 88 
Conclusiones generales 
 
89 
 8 
 
Índice de Figuras 
 
Capítulo I: Relaciones entre semillas y murciélagos 
 
Pág. 
Figura 1: Área de estudio. A: Ubicación Zona protegida Las Tablas en Costa Rica. 
B: zona de muestreo en una zona conservada continua y un paisaje transformado en 
una zona aledaña a la reserva Las Tablas en Talamanca, Costa Rica 
 
25 
Figura 2: Diseño de muestreo para una zona conservada continua y un paisaje 
transformado en una zona aledaña a la reserva Las Tablas en Talamanca, Costa 
Rica 
 
26 
Figura 3: Variables explicativas y variables respuesta consideradas en este trabajo. 27 
 
Capítulo II: Interacciones murciélago-semilla en dos paisajes contrastantes en 
una zona aledaña a la reserva Las Tablas-Costa Rica. 
 
 
Figura 1: Área de estudio. Izq:Localización Cantón de Coto Brus. Der: ubicación 
puntos de muestreo en zona continua y zona transformada. 
 
37 
Figura 2:Curvas de acumulación de interacciones para la zona continua y la zona 
transformada 
 
40 
Figura 3: Gráfico de interacción cuantitativo bipartito semilla-murciélago para 
zona continua (Der) y zona transformada (Izq) 
 
42 
Figura 4: Comparación entre las abundancias de interacciones de las especies con 
mayor número de interacciones en la zona continua y en la zona transformada 
43 
 
Capítulo III: Influencia de variables de paisaje en las redes de dispersión de 
semillas por murciélagos en dos zonas contrastantes en el sur de Costa Rica. 
 
 
Figura 1: Variables a escala de paisaje y a escala local consideradas para los 
análisis. 
 
67 
Figura 2: Coberturas contrastantes de los sitios muestreados en un radio de 2km. 
 
68 
Figura 3: Gráfico cajas y bigotes de las métricas usadas para comparar la estructura 
de las redes entre la zona continua (verde) y la zona transformada (rosado). El P 
valor corresponde a la prueba de medias realizada. 
 
71 
Figura 4: valores correlación entre variables locales y variables de paisaje. 73 
Figura 5: Visualización de las redes de interacción entre murciélagos y semillas y 
de las coberturas en un buffer de 2km de los sitios muestreados 
73 
 9 
 
Índice de Tablas 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
CAPÍTULO I: Relaciones entre semillas y murciélagos 
 
Pág. 
 
Tabla 1: Métricasa nivel de red. Fuente: Simmons et al (2018) 
 
 
17 
Tabla 2: Hipótesis propuestas para cada indicador de red 23 
 
Tabla 3: Productos derivados de la investigación 
28 
 
CAPÍTULO III: Influencia de variables de paisaje en las redes de dispersión de semillas 
por murciélagos en dos zonas contrastantes en el sur de Costa Rica. 
 
 
Tabla 1: Definición métricas usadas para el análisis entre sitios, modificado de Marini et al 
(2019). 
66 
Tabla 2: Modelos con el mejor ajuste con variables de 2 km 72 
Tabla 3: Modelos con el mejor ajuste con variables de 4 km 73 
 10 
 
 
 
Índice de Material Suplementario 
 
CAPÍTULO II: Interacciones murciélago-semilla en dos paisajes contrastantes 
en una zona aledaña a la reserva Las Tablas-Costa Rica. 
 
Pág. 
S1: Especies de murciélagos capturados en zona continua y zona transformada. La 
clasificación de los gremios se basa en Rojas et al (2012). 
 
47 
S2: Abundancia de semillas en zona continua y zona transformada 
 
49 
S3: Interacciones observadas y estimadas para la zona continua y la zona 
trasnformada. 
 
50 
S4: Registro fotográfico especies de murciélagos encontrados en dos paisajes 
contrastantes en el sur de Costa Rica 
 
51 
S5: Registro fotográfico especies de semillas dispersadas por murciélagos en dos 
paisajes contrastantes en el sur de Costa Rica. 
 
55 
Capítulo III: Influencia de variables de paisaje en las redes de dispersión de 
semillas por murciélagos en dos zonas contrastantes en el sur de Costa Rica. 
 
 
S1: Valores de las variables calculadas por sitio 
 
79 
S2: Modelos explorados en el análisis de las variables locales y de paisaje con 
respecto a las métricas que describen la topología de las redes de interacción entre 
murciélagos y semillas y el criterio de información Akaike (AICc) 
80 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 11 
 
 
CAPÍTULO I 
Relaciones entre semillas y murciélagos 
 
RESUMEN 
 
La pérdida y fragmentación del hábitat generalmente conducen a la pérdida de especies y, en 
consecuencia, a cambios en la estructura y estabilidad de las redes de interacción. Estos 
cambios pueden llevar a una importante reducción o afectación de servicios de ecosistemas 
cruciales, como la dispersión de semillas. En este trabajo se propuso estudiar cómo varía la 
conformación de las redes de dispersión de semillas por murciélagos en un área de bosque 
continuo y un paisaje transformado en una zona aledaña a la reserva Las Tablas, Talamanca, 
Costa Rica. El análisis se hizo por medio de seis métricas a nivel de red que son las más 
usadas en estudios ecológicos. La fase de campo se realizó de julio a noviembre de 2019, se 
obtuvieron 180 interacciones entre las dos zonas. Se identificaron 11 especies de murciélagos 
que interactuan en la zona continua y 19 especies de murciélagos que interactuan en la zona 
transformada. Se encontraron un total de 26 especies de plantas en la zona transformada y 24 
especies de plantas en la zona continua. Los resultados indican que el mantenimiento de 
zonas con cobertura boscosa inmersos en la matriz agrícola puede favorecer las relaciones 
mutualistas entre murciélagos y semillas en el sur de Costa Rica. 
 
PALABRAS CLAVES: Chiroptera, frugivoría, transformación, Las Tablas, bosque 
continuo, Talamanca, Costa Rica. 
 
PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA 
 
La transformación de los bosques a tierras para cultivos y pastoreo es una de las mayores 
amenazas para la biodiversidad debido a que, en su mayoría, la expansión se da a expensas 
de ecosistemas naturales (Gibbs et al 2010, Phalan et al 2013), lo que generalmente conduce 
a la pérdida de especies y en consecuencia a cambios en la estructura y estabilidad de las 
 12 
redes de interacción (Laurindo et al 2019a). Estos cambios pueden llevar a una afectación de 
servicios ecosistémicos cruciales como la dispersión de semillas y la polinización que 
representan relaciones que se dan entre plantas y animales que forman redes complejas 
conocidas como redes de dependencia benéfica mutua o redes mutualistas que no se ven 
reflejadas en los índices de diversidad alfa que abordan estudios ecológicos más tradicionales 
(Jordano 2016). 
 
Las actividades de origen antrópico tradicionalmente han sido medidas con cambios en la 
diversidad taxonómica, pero es necesario incluir otro enfoque para comprender impulsores 
de pérdida de biodiversidad como la reducción de hábitat, fragmentación o cambios en el uso 
de la tierra (Jordano 2016). El enfoque de teoría de redes proporciona herramientas 
estadísticas para comprender los atributos de las interacciones y la manera en que se 
organizan ya que se asocian con la complejidad y estabilidad de los ecosistemas (Walker 
1992 ; Landi et al 2018) y es una aproximación a la verdadera complejidad de los sistemas 
biológicos (Jordano 2016). 
 
Se ha demostrado que la fragmentación del bosque y la reducción del hábitat causan 
disminución en la abundancia o extinción local de algunas especies de murciélagos (Rocha 
et al 2017). Se sabe, además, que entre las especies que aportan en mayor medida a las redes 
de dispersión están los murciélagos (Lobova et al 2009; Laurindo et al 2019) ya que, actúan 
como dispersores de semillas de múltiples especies de plantas (Montoya et al 2006; J. 
Bascompte et al 2006). Sin embargo, tal importancia de las redes de dispersión donde 
interactúan murciélagos y plantas ha sido poco estudiadas (Laurindo et al 2017). 
 
Así mismo, la mayoría de estudios indican que la pérdida y fragmentación del hábitat influye 
negativamente en la conformación de las redes por lo que se espera una disminución en el 
número de socios mutualistas y pérdida de interacciones especializadas porque la 
transformación del paisaje puede afectar directamente el movimiento de los murciélagos y 
por lo tanto sus interacciones (Laurindo et al 2019). Varios trabajos han abordado la 
configuración de las redes en ambientes contrastantes (Pellisier et al 2018), con conjuntos de 
datos con amplia heterogeneidad espacial y temporal recopilados no necesariamente para tal 
 13 
fin, por lo que es necesario realizar investigaciones y diseños experimentales que incorporen 
más detalles de la complejidad del paisaje (Laurindo et al 2017). 
 
Algunos trabajos que han abordado el uso de hábitat de murciélagos en paisajes agrícolas 
mostraron que algunas especies prefieren los ecosistemas naturales, hábitats ribereños y 
tienden a evitar zonas agrícolas (Walsh y Harris, 1996; Vaughan et al 1997; Razgour et al 
2011). Sin embargo, resultados de otras investigaciones han sugerido que la diversidad de 
murciélagos puede ser mayor en paisajes irregulares con un mosaico de diferentes tipos de 
hábitats y restos de bosques relativamente pequeños (Estrada y Coates-Estrada 2002) de tal 
manera que aquellas áreas con alto porcentaje de bosque continuo, así como mosaicos de 
paisajes irregulares, pueden ser complementariamente importantes para mantener la 
diversidad de especies de murciélagos y procesos ecológicos que de ellos dependen (García-
Morales et al 2012). 
 
La zona aledaña a la Reserva Protectora Las Tablas, en Costa Rica, es un escenario ideal para 
conocer cuáles interacciones se han perdido por los procesos de transformación ya que el 
área se caracteriza por un paisaje contrastante que incluye bosques maduros y secundarios 
con algunas zonas de cultivos y pastos (González-Maya y Mata-Lorenzen 2008). Este tipo 
de configuración paisajística difiere en la disponibilidad de recursos y por lo tanto influye en 
la estructuración de las comunidades (Blitzer et al 2012). Adicionalmente, esta reserva se 
encuentra en la zona de amortiguación del Parque Internacional La Amistad que es 
considerada como la zona con mayor endemismo de murciélagos de este país mesoamericano 
(Bernal-Rodríguez y Sánchez 2015). 
 
Es por esto que en este trabajo se evaluó la diferencia en la estructura de las redes de 
dispersiónde semillas por murciélagos por medio de métricas de redes en dos paisajes 
contrastantes, uno dentro de una reserva privada de 19.062 ha y otro en una zona con alto 
grado de transformación. 
 
 
 14 
PREGUNTA DE INVESTIGACIÓN 
 
¿Cómo se diferencian las redes de dispersión de semillas por murciélagos en un área de 
bosque continuo y un paisaje transformado, en una zona aledaña a la reserva Las Tablas, 
Talamanca, Costa Rica? 
JUSTIFICACIÓN 
 
Desde varias perspectivas, los murciélagos son un grupo útil para evaluar la forma en que las 
múltiples dimensiones de la biodiversidad responden al cambio ambiental (Cisneros et al 
2015, García-Morales et al 2016), ya que son un taxón abundante, diverso, representando 
hasta el 50% de las especies de mamíferos locales (Fleming 2005; Arnone et al 2016) y son 
ideales para estudios que evalúan los efectos de los cambios en el hábitat. Además su historia 
natural y taxonomía así como la variedad de dietas, estrategias de forrajeo, tamaños 
corporales, capacidades de vuelo y grado de especialización para diferentes hábitats 
(Galindo-González 2007) los hacen ideales para evaluar respuestas ecológicas a la variación 
espacio-temporal de los recursos (Patterson, Willig y Stevens 2003). 
 
En general, la distribución y diversidad de las especies de murciélagos a escala regional se 
ven influenciadas por factores relacionados con las características estructurales del hábitat y 
condiciones climáticas, mientras que a escala local puede estar determinada por interacciones 
entre las especies, variación climática o dispersión estocástica (Willig y Moulton 1989). 
Debido a esta diferencia de respuestas a distintas escalas se sugiere un enfoque multiescala 
en el que se tengan en cuenta variables locales y regionales (Ávila-Gómez et al 2015). 
 
A nivel comunitario, las interacciones entre plantas y sus dispersores forman redes complejas 
con patrones estructurales que pueden estar asociados con la estabilidad de un sistema y sus 
respuestas a las perturbaciones ambientales (Fortuna y Bascompte 2006; Menke et al 2012). 
El análisis de las interacciones desde el enfoque de red permite analizar las propiedades 
emergentes a nivel comunitario y evaluar el papel funcional de las especies individuales 
dentro de las comunidades (Simmons et al 2018). Además de la riqueza de especies y el 
tamaño de red, la forma en que se distribuyen las interacciones entre los socios potenciales 
 15 
puede afectar la forma en que los sistemas de dispersión de semillas responden a las 
perturbaciones antropogénicas (Vidal et al 2013, 2014, Sebastián-González et al 2015, 
Trøjelsgaard et al 2013, Schleuning et al 2014). 
 
Trabajos previos de dispersión de semillas en el trópico mostraron que en diferentes estados 
sucesionales la cantidad de semillas dispersadas fue diferente en contraste con la riqueza de 
plantas que fue similar en todos los tratamientos evaluados (Casallas-Pabón et al 2017). Este 
resultado refuerza el papel de la estructura vegetal diferencial entre zonas transformadas y el 
bosque continuo en la variación de las redes de dispersión de semillas a lo largo del paisaje 
(Smith et al 2011). En el caso de los murciélagos y su capacidad de vuelo es posible que ellos 
continúen visitando incluso pequeños fragmentos, según su grado de aislamiento y calidad 
de la matriz (Dudley et al 2018) por lo que el valor de aquellos mosaicos con restos de 
bosques tiene un valor de conservación para las especies de murciélagos y los servicios de 
los ecosistemas que proporcionan. 
 
A pesar del interés en el campo de las redes la mayoría de estudios se realizan con conjuntos 
de datos de interacción obtenidos previamente y sin la completitud de características 
ambientales adecuadas para entender a fondo la variación que se da entre gradientes 
ambientales (Simmons et al 2018; Laurindo et al 2017). Se realizó el estudio de manera 
simultánea en dos zonas contrastantes de la zona protectora Las Tablas, Costa Rica con el fin 
de comparar por medio del enfoque de red las interacciones que se dan entre murciélagos y 
plantas de una zona transformada y un bosque continuo en la misma época climática. 
 
MARCO CONCEPTUAL 
 
Las redes ecológicas 
 
Las interacciones que se dan entre una o más especies dentro de una comunidad forman una 
red compleja que se conoce como red ecológica o de interacción (Pellisier et al 2018). Por 
medio de la visualización de estas redes es posible entender la dinámica de las comunidades 
basadas en las interacciones permitiendo un mayor entendimiento entre complejidad y 
estabilidad (Landi et al 2018). 
 
 16 
La configuración de la red permite evaluar la estabilidad del sistema a través del número de 
interacciones por nodo logrando explicar en algunos casos la sensibilidad a los disturbios y 
la manera en que las comunidades reaccionan ante estos (Jordano 1987). En el estudio de 
redes se pretende responder dos preguntas relacionadas con la dinámica ecológica: ¿cómo 
los procesos ecológicos y evolutivos organizan la estructura de interacción de las 
comunidades? y ¿cómo la estructura de la red da forma a la dinámica ecológica y al 
funcionamiento del ecosistema? (Dunne et al 2002). Incluso a nivel poblacional es posible 
que se generen dinámicas complejas que dificulten la capacidad de predecir cómo varían las 
abundancias de las especies en las redes. En la dinámica ecológica se involucra el 
funcionamiento de la comunidad, así como sus factores asociados a lo largo del tiempo: 
abundancia de poblaciones, variaciones en riqueza, tasas de biomasa o energía y efectividad 
en las funciones del ecosistema (Kang y Wedekin 2013). 
 
Las interacciones complejas que se forman naturalmente, como por ejemplo las redes 
mutualistas, han sido explicadas con ayuda de la teoría de redes y las herramientas 
desarrolladas a partir de la teoría de grafos en un intento de poder describir los cambios 
complejos y dinámicos a nivel comunitario (Bascompte y Jordano 2007). 
 
Mutualismo 
Una red mutualista se caracteriza porque las especies involucradas se ven beneficiadas en 
esta interacción (Bascompte y Jordano 2007). Dentro de las redes mutualistas las más 
conocidas son la dispersión de semillas y la polinización que son importantes para mantener 
la estructura y estabilidad de las comunidades (O’loughlin 2014). Las interacciones 
mutualistas son claves en los ecosistemas tropicales ya que entre el 50 y el 90% de las plantas 
leñosas se dispersan por los animales (Fleming 2005). Sin embargo, estas interacciones son 
muy variables a lo largo del tiempo debido a los cambios fenológicos y poblacionales de las 
especies que interactúan (Bascompte 2006). 
 
Los estudios de mutualismos entre plantas y animales han sido direccionados en su mayoría 
a las relaciones entre pares de especies siendo restringidas y mostrando un alto grado de 
coevolución (Doebeli y Knowlton, 1998). Sin embargo, se ha probado que este enfoque no 
 17 
permite comprender las interacciones que se dan a nivel de comunidad (interacciones entre 
grupos de especies), así como tampoco sus variaciones espacio-temporales (Jordano 1987; 
Montoya et al 2006; Laurindo et al 2017) ni las posibles consecuencias de esta variación 
(Laurindo et al 2017). 
 
El enfoque de red permite analizar las propiedades emergentes a nivel comunitario y evaluar 
el papel funcional de las especies individuales dentro de las comunidades (Simmons et al 
2018). Adicionalmente, los cambios estructurales en la red proporcionan información sobre 
cómo cambia la organización de las interacciones de la dispersión de semillas cuando se 
enfrentan a factores externos (Trøjelsgaard et al 2013, Schleuning et al 2014). Se conocen 
dos niveles en los que pueden ser descritas las redes: el primero es el de red que mide las 
propiedades de la red completa y el segundo es a nivel de especie que, según la métrica, 
permitedescribir el desempeño de cada especie de manera detallada (Simmons et al 2018). 
A nivel de red se tienen seis métricas que suelen ser las más utilizadas en estudios ecológicos 
(Tabla 1). 
 
Tabla 1: Métricas a nivel de red. Fuente: Simmons et al (2018). 
Métricas Definición 
Tamaño de red El número total de especies en la red 
Conectividad 
ponderada 
Densidad de vinculación dividida por el número total de especies en la red 
(Tylianakis, Tscharntke y Lewis, 2007) 
Anidamiento 
ponderado 
Índice cuantitativo de anidamiento. Los valores más altos indican una mayor 
anidación (Almeida-Neto y Ulrich, 2011) 
H2′ Una medida de especialización de red. Se extiende entre 0 (sin 
especialización) y 1 (especialización completa) (Dormann 2020) 
Modularidad 
ponderada 
Medida de partición de la comunidad en grupos que tienen mayor interaccion 
entre si co respecto a otros (Beckett, 2016) 
Robustez Área bajo la curva de especies de murciélagos eliminadas vs. especies de 
plantas restantes (Dormann 2020) 
 
Las redes complejas que se forman debido a estas interacciones mutualistas tienen tres 
características: 
 
1.Heterogeneidad: explicada como las relaciones asimétricas que se forman porque muchas 
especies tienen pocas interacciones (especialista) y pocas especies presentan la mayoría de 
las interacciones (generalistas). 
 18 
2. Anidamiento: se refiere a la tendencia de conformar un núcleo de especies generalistas que 
interactúan principalmente entre ellas, mientras que las especies especializadas interactúan 
principalmente con ese núcleo de red. 
 
3. Modularidad: se refiere a la formación de subgrupos de especies que frecuentemente 
interactúan entre ellos en lugar de especies fuera de su grupo módulo (O’loughlin 2014). 
 
Esta estructura de redes mutualistas (heterogénea, anidada y modular) confiere resistencia 
contra la extinción de especies y la pérdida de interacciones (Bascompte et al 2003; 
Bascompte y Jordano, 2006, 2014). 
 
La transformación del paisaje afecta las redes 
 
La dispersión de semillas por animales comprende uno de los servicios clave del ecosistema 
que puede verse interrumpido por la pérdida y fragmentación del hábitat (Dudley et al 2018). 
Estudios en ecosistemas tanto templados como tropicales han mostrado que algunas 
características de los sistemas de dispersión de semillas pueden ser muy resistentes en 
paisajes modificados por el hombre (García y Martínez 2012, Markl et al 2012). En contraste, 
la pérdida de hábitat, la reducción en el tamaño de los parches de hábitat natural es una de 
las principales consecuencias en el paisaje del uso humano de la tierra, que afecta 
negativamente las tasas de remoción de semillas (Cordeiro y Howe 2003) y el número total 
de interacciones entre las aves frugívoras y la fructificación de plantas (McConkey et al 
2012). Sin embargo, las vías a través de las cuales los sistemas de dispersión de semillas 
responden a la pérdida de hábitat varían según el tipo de perturbación del hábitat, el grupo 
taxonómico y los gremios ecológicos (Ewers y Didham 2006, Fontúrbel et al 2015). 
 
 
 
 19 
ESTADO DEL ARTE 
Redes de interacción 
 
El primer estudio comparativo de interacciones desde una perspectiva de red fue el de 
Jordano (1987) que abordó los patrones de conexión y de dependencia en el mutualismo al 
comparar la fracción de posibles interacciones por pares establecida en una serie de sistemas 
de polinizadores y dispersores de semillas. Los resultados mostraron que los patrones de 
conectividad en el mutualismo son análogos a algunos de los observados en redes 
alimentarias complejas, lo que sugiere una estructura estable en las relaciones entre conjuntos 
de especies que interactúan. De manera similar, los estudios que se han publicado 
recientemente abordan diferentes enfoques y diferentes métricas. 
 
Weitz y Levin (2006) compilaron estudios previos y delimitaron las métricas usadas en la 
conformación de las redes. Resaltan los resultados de trabajos previos en los que han 
concluido que las redes mutualistas son muy heterogéneas, anidadas (los especialistas 
interactúan con subconjuntos de las especies con las que los generalistas interactúan) y se 
basan en vínculos débiles y asimétricos entre especies. Ambas, las variables ecológicas (por 
ejemplo, fenología, abundancia local y rango geográfico) y la historia evolutiva pueden 
explicar tales patrones de red. Además los autores reiteran que la estructura de la red tiene 
implicaciones importantes para la coexistencia y la estabilidad de las especies, así como para 
el proceso coevolutivo. 
 
Posteriormente Ings y colaboradores (2009) mencionan algunos avances significativos en el 
estudio de la topología de redes como la importancia de los rasgos individuales y el 
comportamiento ya que las interacciones pueden variar intraespecíficamente. Aconsejan que 
los trabajos posteriores además de describir redes basadas en datos promediados por especies 
exploren patrones basados en individuos así como la teoría del forrajeo y la teoría metabólica 
de la ecología. 
 
Tylianakis y colaboradores (2010) resumen los atributos de la estructura de la red que le 
confieren estabilidad o mayor función a un sistema, ya que estos pueden ser de mayor interés 
 20 
para la biología de la conservación. Sin embargo, aclaran que la evaluación empírica de estos 
efectos está ausente en la mayoría de los estudios realizados y discuten si la estabilidad es 
deseable en todos los contextos. Los autores contrastan la sensibilidad de las métricas al 
esfuerzo de muestreo y destacan aquellas (como la anidación y la conectividad) que podrían 
incorporarse fácilmente en el monitoreo de la conservación. 
 
Trabajos como el de Mello y colaboradores (2011a) forman parte de los primeros y más 
completos estudios realizados en Brasil y se enfocaron en analizar las redes de dispersión de 
semillas por murciélagos, para esto analizaron nueve conjuntos de datos de murciélagos 
obtenidos previamente. Todas las redes mostraron una especialización complementaria más 
baja y una anidación similar que las redes de polinización. Así mismo, todas las redes eran 
modulares y tenían en promedio cuatro subgrupos cohesivos (módulos) de murciélagos y 
plantas estrechamente conectados. Los autores concluyeron que las redes de dispersión entre 
murciélagos y plantas son sistemas mutualistas altamente cohesivos y robustos en los que la 
redundancia es alta dentro de los módulos, aunque los módulos son complementarios entre 
sí. 
 
Mello y colaboradores (2011b) compararon las redes de dispersión entre aves y murciélagos 
utilizando una red mixta de murciélagos-aves y redes que consistían exclusivamente en 
murciélagos. Los resultados sugieren que también se produce una estructura modular en las 
redes de dispersión de semillas, similar a las redes de polinización. La mayor anidación y 
conectividad observada en las redes de murciélagos en comparación con las redes de aves 
puede explicarse por la evolución monofilética de frugivoría en los murciélagos 
neotropicales, entre los que las dietas de los especialistas parecen haber evolucionado a partir 
del conjunto de frutas consumidas por generalistas. 
 
Relación entre fragmentación, pérdida de hábitat y las redes mutualistas 
 
Trabajos previos han encontrado que la modificación del paisaje influye en la riqueza y 
abundancia de las especies por lo que se esperaría que la estructura de las redes también 
cambie su configuración (Woodward et al 2010). Comprender los cambios que se dan en las 
 21 
redes permitiría gestionar de manera adecuada estrategias de conservación que puedan 
responder a la transformación del paisaje (Valiente-Banuet et al 2014). 
 
Hernández-Montero y colaboradores (2015) querían evaluar cómo la simplificación de un 
bosque en un agroecosistema afecta las interacciones mutualistas planta-dispersor, y para 
esto compararonlos índices de interacción entre murciélagos y frutos de fragmentos de 
bosques nublados y plantaciones de café con sombrío. Las interacciones de murciélagos y 
frutos fueron más especializadas en plantaciones de café con sombrío en comparación con 
los fragmentos de bosques nublados, y se correlacionaron negativamente con la abundancia 
de murciélagos en plantaciones de café con sombrío. La mayor especialización en 
plantaciones de café con sombrío podría explicarse por una menor abundancia de 
murciélagos y una menor superposición de la dieta entre los murciélagos. Los resultados 
sugieren que los responsables de la política de conservación deben aumentar la proporción 
de tierras asignadas a fragmentos de bosques nublados dentro de los paisajes de los 
agroecosistemas con el fin de conservar los murciélagos frugívoros y su invaluable servicio 
de dispersión de semillas. 
 
Sakai y colaboradores (2016) mencionan que no se ha investigado si las distribuciones del 
número de enlaces varían entre los tipos de mutualismos y comunidades o entre plantas y 
animales en la misma red. Por lo tanto, su objetivo fue evaluar las distribuciones del número 
de enlaces de las redes de polinización y dispersión de semillas que son los dos tipos de redes 
mutualistas y que suelen discutirse en paralelo. Para esto usaron 56 redes de polinización y 
encontraron una correlación negativa de la heterogeneidad entre plantas y animales y los 
cambios geográficos de los núcleos de red desde las plantas en las regiones templadas a los 
animales en los trópicos. Para el caso de dispersión ellos usaron 28 redes de dispersión de 
semillas y al contrario, la correlación fue positiva y no existe un patrón geográfico 
comparable. Los autores propusieron enfocar los estudios a esclarecer cómo la identidad de 
los núcleos de red afecta la estabilidad y la capacidad de recuperación de la comunidad 
después de un disturbio. 
 
Peters y colaboradores (2016) proponen algunos criterios en la toma de decisiones a través 
de la selección de especies arbóreas para conservación basadas en el número de interacciones 
 22 
planta-animal en los programas de conservación. Los resultados mostraron que la identidad 
de las especies arbóreas es clave para mejorar la biodiversidad y recomiendan que la 
selección se guíe por la estructura de las redes de interacción entre plantas y animales. 
Además, recomiendan que las prácticas de selección consideren el momento de la producción 
de recursos porque la disponibilidad de recursos alimenticios durante todo el año en el 
Neotrópico es un factor limitante de algunos procesos. 
 
Laurindo y colaboradores (2017) evaluaron los cambios en la estructura de las interacciones 
entre murciélagos y frutos en relación con las variaciones en la precipitación. Los resultados 
sugieren que la abundancia de fruta es la variable principal responsable de los cambios 
temporales en los atributos de la red (tamaño de la red, conectividad y número de 
interacciones). El aumento en la temperatura y alteraciones en los patrones de lluvia debido 
al cambio climático inducido por el hombre pueden causar cambios en los patrones 
fenológicos y la producción de fruta, con consecuencias negativas para el mantenimiento de 
la biodiversidad, las interacciones ecológicas y el funcionamiento del ecosistema. 
 
Laurindo y colaboradores (2019) compararon la estructura espacial y la composición de 
especies de las redes de interacción entre murciélagos y frutales en bosques continuos y 
fragmentados con ayuda de 14 conjuntos de datos de los sitios altamente diversos y 
amenazados del Bosque Atlántico en Brasil. Las especies de murciélagos de los géneros 
Artibeus, Carollia y Sturnira, así como cinco géneros de plantas (Cecropia, Ficus, Piper, 
Solanum y Vismia) desempeñaron un papel central tanto en los bosques continuos como en 
los fragmentados, revelando pequeños efectos de la pérdida de hábitat en la diversidad 
filogenética de las especies centrales. Estos murciélagos son considerablemente tolerantes a 
la pérdida de hábitat y pueden soportar la dispersión de semillas de sus plantas preferidas 
también en bosques fragmentados, lo que explica las similitudes de las redes entre bosques 
continuos y fragmentados. Además, estas plantas clave proporcionan recursos alimenticios 
durante todo el año, lo que facilita la persistencia de los murciélagos dispersores de semillas. 
 
Castaño y colaboradores (2020) investigaron cómo las redes fruta-murciélago responden al 
cambio de uso de la tierra en los Andes colombianos. Estudiaron tres redes de fruta-
 23 
murciélago en tres hábitats diferentes: bosques continuos, fragmentos de bosque y cultivos, 
a través de un gradiente de bosque premontano a una matriz agrícola heterogénea conocida 
como el "Paisaje Cultural Cafetero de Colombia”. Los resultados consideraron a C. 
brevicauda como la especie más central en bosques y fragmentos, pero en cultivos fue 
reemplazado por Artibeus lituratus. Los autores sugieren que este cambio en la centralidad 
puede ser debido a que los rasgos funcionales pueden influir en el papel de la especie en las 
redes. No se encontraron diferencias significativas entre la riqueza, anidamiento y 
modularidad de los tres sitios estudiados. Es el primer trabajo hasta la fecha que se conoce 
que evalúa la respuesta de las redes de murciélagos a un gradiente de transformación del 
hábitat. 
Hipótesis 
 
En este estudio usamos seis indicadores a nivel de red (tamaño, conectividad ponderada, 
anidamiento ponderado, H2′, modularidad ponderada y robustez) para explicar la diferencia 
en las interacciones en una zona continua y un paisaje transformado en una zona aledaña a la 
reserva Las Tablas en Talamanca, Costa Rica. Las hipótesis planteadas fueron las siguientes: 
(Ver Tabla 1 para definiciones de las métricas) 
 
Tabla 2: Hipótesis propuestas para cada indicador de red 
Métricas Hipótesis 
 
 
Tamaño de red 
Se presenta una riqueza similar de especies entre 
zonas de bosque continuo y zonas 
transformadas, pero el número de interacciones 
será menor en la zona conservada continúa 
debido a la especialización de las relaciones de 
interacción. 
 
 
Conectividad ponderada 
La conectividad ponderada es mayor en la zona 
conservada continua debido a los enlaces que se 
forman entre especialistas porque en la zona 
transformada la dispersión de una especie 
vegetal considerada especialista puede ser 
realizada por cualquier especie generalista. 
 
Anidamiento ponderado 
El anidamiento ponderado aumenta en zona 
conservada continua a causa de la presencia de 
especies especialistas y sus interacciones 
específicas características de bosques en buen 
estado de conservación. 
 24 
 
H2′ 
La especialización será mayor en zona continua 
porque en el bosque continuo se espera que las 
especies sean más selectivas con los recursos 
encontrados en los bosques. 
 
 
Modularidad ponderada 
La modularidad ponderada, disminuye en zona 
transformada porque se forman menor número 
de módulos a causa de las especies generalistas 
porque no hay una división clara de recursos 
para los murciélagos ni fuerte dependencia de 
ciertas especies vegetales. 
 
Robustez 
Mayor en zona transformada por el aporte del 
número de enlaces de las especies generalistas. 
 
OBJETIVO GENERAL 
 
Comparar las redes de dispersión de semillas por murciélagos en dos paisajes contrastantes, 
un área de bosque continuo y un paisaje transformado en una zona aledaña a la reserva Las 
Tablas, Talamanca, Costa Rica 
 
OBJETIVOS ESPECÍFICOS 
 
-Caracterizar el ensamblaje de murciélagos en dos paisajes contrastantes, un área continua y 
en un paisaje transformado en una zona aledaña a la reserva Las Tablas, Talamanca, Costa 
Rica. 
 
-Caracterizar la diversidad de semillas consumidas por murciélagos en dos paisajes 
contrastantes, un área continua y en un paisaje transformado en una zonaaledaña a la reserva 
Las Tablas, Talamanca, Costa Rica. 
 
-Describir los cambios en la conformación de las redes de dispersión de semillas por 
murciélagos en la zona transformada con respecto al bosque continuo de la zona aledaña a la 
reserva protectora Las Tablas, Talamanca, Costa Rica. 
 
 25 
-Evaluar el efecto de las variables de paisaje sobre las metricas de red de una zna continua y 
un paisaje transformado en una zona aledaña a la reserva Las Tablas, Talamanca, Costa Rica. 
 
METODOLOGÍA 
Área de estudio 
La zona protectora Las Tablas está ubicada al sureste de Costa Rica en la provincia 
Puntarenas y tiene una extensión de aproximadamente 19.062 ha (Figura 1A). Representa el 
parche forestal más importante en el corredor biológico propuesto entre la cordillera de 
Talamanca y la península de Osa (González-Maya et al 2018). Esta zona se caracteriza por 
un manejo restringido del uso de la tierra así que el paisaje está dominado por bosques 
maduros y secundarios con algunas parcelas y pastos. La reserva forma parte de la zona de 
amortiguación del parque internacional La Amistad (González-Maya y Mata-Lorenzen 
2008). La precipitación media anual es de alrededor de 3500 mm con una temperatura media 
de 27 ° C (INBio 2007) y tiene un rango de altitud de 1100 a 2200 msnm. 
 
Figura 1: Área de estudio. A: Ubicación zona de estudio en Costa Rica Fuente: (González-Maya y Mata-
Lorenzen 2008). B: zona de muestreo en una zona conservada continua y un paisaje transformado en una zona 
aledaña a la reserva Las Tablas en Talamanca, Costa Rica.Fuente: Google Earth 2019. 
Diseño de muestreo 
 
 26 
Este estudio indagó cómo un paisaje transformado comparado con un bosque continuo tiene 
una diferencia en la conformación de las redes de dispersión de semillas por murciélagos en 
la zona aledaña a la reserva Las Tablas en Costa Rica. El efecto de la dispersión de semillas 
puede estar influenciado por la cercanía a una zona conservada ya que diversos trabajos para 
aves prueban que la entrada de semillas a hábitats perturbados como los pastizales 
abandonados, por lo general tiende a disminuir con la distancia de los hábitats conservados 
(Howe y Westley, 1997). 
 
Debido a esto se seleccionaron unidades de muestreo que estaban separados al menos en dos 
kilómetros lo que establece una barrera de movimiento para algunas especies de murciélagos 
(Esbérard et al 2017) y alejadas del borde de la zona continua al menos 2 kilómetros (Figura 
2). Los muestreos se realizaron en los días con menor porcentaje de luz lunar porque esto es 
un limitante para la actividad de algunas especies de murciélagos especialmente en zonas 
abiertas y para garantizar aletoriedad se alternaban las zonas cada tres noches. 
 
 
Figura 2: Diseño de muestreo para una zona conservada continua y un paisaje transformado en una zona 
aledaña a la reserva Las Tablas en Talamanca, Costa Rica. 
 
 27 
Para la captura de murciélagos se usaron cuatro redes de niebla de 12 m dispuestas en cada 
uno de los sitios, cada red será fue abierta desde las 18:30-00:00 y fueron revisadas cada 25 
minutos para retirar los murciélagos capturados que fueron puestos en bolsas de tela. 
Posteriormente fueron identificados, fotografiados y los datos fueron consignados en un 
formato diseñado para el estudio. Adicionalmente se tomaron muestras de heces para 
caracterizar la dieta de las especies. 
Las semillas colectadas fueron depositadas en frascos individuales y debidamente rotulados. 
Posterior a esto, fueron lavadas, secadas y separadas para la identificación que se realizó en 
la Estación Biológica Las Cruces en San Vito, Costa Rica y el Instituto Humboldt en Villa 
de Leyva, Colombia. Para el análisis de datos, se procedió a construir una matriz con las 
abundancias de murciélagos y semillas que permitieron el cálculo de las métricas propuestas. 
 
Figura 3: Variables explicativas y variables respuesta consideradas en este trabajo. 
 
 
 
 
 
 
 28 
 
 
PRODUCTOS 
Los resultados de este estudio han sido divulgados en eventos científicos y explicados en al 
menos dos artículos científicos que se decriben en detalle a continuación: 
 
Tabla 3: Productos derivados de la investigación 
PRODUCTO TÍTULO DETALLES REVISTA ESTADO 
ARTÍCULOS 
Interacciones murciélago- 
semilla en dos paisajes 
contrastantes en una zona 
aledaña a la reserva Las 
Tablas-Costa Rica. 
Pérez-Castillo Nohora1, Zárrate-Charry Diego2, 
Diaz Jennifer3 
1. Maestría en Ciencias Biológicas, 
Universidad Pedagógica y Tecnológica de 
Colombia. Tunja, Colombia. 
2. Proyecto de Conservación de Aguas y 
Tierras. Bogotá,Colombia. 
3. Instituto de Investigaciones Alexander von 
Humboldt 
CALDASIA EN PREPARACIÓN 
Redes de dispersión de 
semillas por murciélagos a 
escala de paisaje 
Pérez-Castillo Nohora1, Zárrate-Charry Diego2 
 
1. Maestría en Ciencias Biológicas, Universidad 
Pedagógica y Tecnológica de Colombia. Tunja, 
Colombia 
2. WWF, Fondo mundial para la naturaleza, 
Colombia 
JOURNAL 
OF 
APPLIED 
ECOLOGY 
EN 
PREPARACIÓN 
 TÍTULO EVENTO CIUDAD Y FECHA 
PONENCIA 
ORAL 
Variación de las redes de 
dispersión de semillas por 
murciélagos en una zona 
conservada continua y en un 
paisaje transformado aledaño 
a la reserva Las Tablas en 
Talamanca, Costa Rica 
 
 
 
Jornadas de Investigación del recinto de Golfito. 
EVENTO REALIZADO EN EL 
CENTRO CULTURAL EN LA 
CIUDAD DE GOLFITO, 
COSTA RICA EL 
 
26 DE SEPTIEMBRE DE 2019 
Redes de dispersión de 
semillas por murciélagos en 
una zona conservada 
continua y en 
un paisaje transformado 
aledaño a la reserva Las 
Tablas en Talamanca, Costa 
Rica. 
 
II Simposio de Conectividad Ecológica 
 
Modalidad virtual 
29 de Julio -14 de agosto de 2020 
 29 
IMPACTO 
 
La presente investigación aportó al conocimiento de la ecología de los murciélagos del sur 
de Costa Rica y su relación con paisajes transformados. De igual manera, los datos del 
ensamblaje de murciélagos fueron parte del inventario participativo que es una iniciativa 
comunitaria de la comunidad que habita la zona de la cuenca del Río Cotón y se encuentran 
comprometidas con el cuidado ambiental. Este trabajo aporto información valiosa de las 
interacciones para especies de las que se conoce poca información de consumo de semillas 
como el murciélago Centurio senex. Además, para la zona es el primer trabajo que aborda la 
dispersión de semillas por parte de este taxón y se espera que contribuya a completar la 
información de consumo disponible para su consideración en planes de conservación. 
 
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 35 
Consideraciones 
 
 
Los resultados del presente trabajo se estructuraron en tres partes. La primera contiene la 
revisión, los fundamentos y metodología detallada para el análisis de variación de las redes 
de dispersión de semillas por murciélagos en dos paisajes contrastantes aledaños a la reserva 
Las Tablas en Talamanca, Costa Rica. En la segunda parte se da respuesta a los dos primeros 
objetivos específicos y se describen en detalle las interacciones para cada zona. En la tercera 
parte se da respuesta al tercer y cuarto objetivo específico y se enfocan los análisis a las redes 
de dispersión de semillas por murciélagos en paisajes contrastantes teniendo en cuenta los 
seis descriptores de red, así como la influencia de variables de paisaje en diferentes escalas. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 36 
CAPITULO II 
Interacciones murciélago-semilla en dos paisajes contrastantes en una zona aledaña a 
la reserva Las Tablas-Costa Rica. 
 
Pérez-Castillo Nohora1, Zárrate-Charry Diego2,3 , Díaz Jennifer4 
1. Maestría en Ciencias Biológicas, Universidad Pedagógica y Tecnológica de 
Colombia. Tunja, Colombia 
2. WWF -Fondo para la conservación de la naturaleza, Colombia. 
3. ProCAT Colombia, Proyecto de Conservación de Aguas y Tierras. Bogotá, 
Colombia. 
4. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Villa 
de Leyva, Colombia 
 
Resumen 
La pérdida y fragmentación de hábitat modifica la estructura del paisaje y es el mayor 
impulsor en la pérdida de especies a nivel global. El cambio de cobertura afecta de diferente 
manera a las especies de dispersores y su respuesta depende de la forma en que cada especie 
percibe el paisaje de acuerdo a los rasgos e historia de vida. Desde julio hasta noviembre de 
2019 evaluamos las interacciones entre semillas y murciélagos buscando la diferencia entre 
las redes de dispersión de semillas en un área de paisaje transformado y de bosque continuo, 
en una zona aledaña a la reserva Las Tablas, en Talamanca, Costa Rica. Nuestra hipótesis 
fue que se encontrarían más interacciones en la zona transformada debido a la abundancia de 
frutos que responde a la heterogeneidad del paisaje. Se seleccionaron 10 sitios de muestreo 
distribuidos uniformemente entre parches de vegetación inmersos en una matriz 
transformada y bosques continuos dentro de la reserva, con un mínimo de 2 km entre ellos. 
Se realizaron un total de 58 noches de muestreo y se capturaron 475 murciélagos 
pertenecientes a 31 especies de dos familias y cinco gremios alimenticios. Se registraron 19 
especies de murciélagos frugívoros en la zona transformada y 11 especies de murciélagos 
frugívoros en la zona continua. Se obtuvieron 180 muestras fecales: 101 en la zona 
transformada y 79 en la zona continua, con semillas de 29 especies de plantas pertenecientes 
a seis familias. Los resultados de este trabajo no mostraron una tendencia clara del efecto de 
 37 
la pérdidamoderada de bosques y la fragmentación en las especies de murcielagos 
frugívoros, se sugiere para futuros trabajos aumentar el esfuerzo de muestreo e incluir un 
paisaje con mayor grado de transformación para complementar el conocimiento del rol de las 
especies y como se ve afectado por el cambio de cobertura. 
 
Introducción 
 
La pérdida y fragmentación de hábitat modifica la estructura del paisaje y es el mayor 
impulsor en la pérdida de especies a nivel global (Sala et al 2000; Fahrig, 2013; Stein et al 
2014; Hanski, 2015). El aumento de estos impulsores ha afectado procesos ecológicos como 
la dispersión de semillas (Regolin et al 2020) debido a que el grado de aislamiento entre 
parches aumenta, limitando el movimiento de los organismos y elevando el costo energético 
que invierten en el forrajeo debido al incremento en número de parches de bosque a los que 
deben desplazarse o la necesidad de ir hasta parches más lejanos para alimentarse (de Assis 
et al 2018; Durant et al 2013). 
 
En el caso de las plantas, las especies arbóreas más afectadas son aquellas que son raras y 
especialistas, las cuales producen un bajo número de semillas de tamaño grande y son 
principalmente polinizadas por animales (Kolb y Diekmann, 2005; Markl et al 2012, Betts et 
al 2014). El cambio de cobertura afecta de diferente manera a las especies de dispersores 
(Fahrig et al 2011; Tischendorf et al 2003), y su respuesta depende de la forma en que cada 
especie percibe el paisaje de acuerdo a los rasgos, historia de vida, requisitos de su ciclo de 
vida, asociaciones con los principales tipos de vegetación y distribución de alimento (Fischer 
et al 2005, Hagen et al 2012, Betts et al 2014). 
 
La dispersión de semillas se considera como una interacción mutualista en la que las plantas 
dan recompensa a los animales a cambio de los servicios de dispersión (Ridley,1930). En el 
Neotrópico, cerca del 80% de las plantas dependen de los vertebrados frugívoros para 
asegurar que las semillas se establezcan y germinen (Howe y Smallwood,1982; Galindo-
González et al 2000). Los taxones que más aportan a la dispersión de semillas son vertebrados 
voladores como aves y murciélagos, los cuales son considerados dispersores legítimos de las 
 38 
semillas que consumen debido a que dispersan gran cantidad y variedad de semillas, logrando 
alcanzar distancias más largas en comparación con especies no voladoras (Aguirre et al 2003; 
Arteaga et al 2006). Actualmente se conocen a nivel mundial 1400 especies de murciélagos, 
agrupadas en 18 familias (Giannini and Kalko 2004, Fenton y Simmons 2014; Simmons y 
Cirranello 2019). Los géneros Artibeus, Sturnira y Carollia son reconocidos en el 
Neotrópico como principales agentes dispersores debido a su abundancia, amplia 
distribución, riqueza y cantidad de especies vegetales dispersadas (Galindo-González et 
al2000; Silva et al2008; Farneda et al2015). 
 
Varios trabajos han encontrado que las aves que prefieren el bosque evitan áreas abiertas y 
aquellas especies que son tolerantes a paisajes alterados necesitan de vegetación leñosa para 
moverse en la matriz agrícola (Da Silva et al 1996). En el caso de los murciélagos, ellos 
utilizan más las áreas abiertas (Deforesta et al 1984, Medina et al 2007) y son más tolerantes 
a umbrales de fragmentación comparados con animales grandes y especialistas (Beca et al 
2017; Henle et al 2004). Se estima que se ha perdido 178 millones de ha de bosque desde 
1990 en todo el mundo (FAO 2020) y en los paisajes tropicales se mantiene esta tendencia. 
 
 La pérdida de cobertura ha aumentado de manera alarmante en los últimos 20 años migrando 
a matrices tranformadas menos complejas, por lo que entender las interacciones que existen 
en estos paisajes dinámicos permite soportar decisiones en el territorio debido a que la forma 
en que se distribuyen las interacciones puede afectar la forma en que los sistemas de 
dispersión de semillas responden a las perturbaciones antropogénicas (Vidal et al 2013, 2014, 
Sebastián-González et al 2015, Trøjelsgaard et al 2013, Schleuning et al 2014). 
 
Durante el segundo semestre de 2019, se evaluaron las interacciones de dispersión de 
semillas por parte del ensamblaje de murciélagos, buscando la diferencia entre las redes de 
dispersión de semillas en un área de bosque continuo y en un paisaje transformado, en una 
zona aledaña a la reserva Las Tablas, en Talamanca, Costa Rica. Nuestra hipótesis fue que 
se encontrarían más interacciones en la zona transformada debido a la abundancia de frutos 
que responde a la heterogeneidad del paisaje. 
 
 39 
 
 
Materiales y Métodos 
 
Área de estudio 
La fase de campo fue realizada en el sur de Costa Rica en estribaciones de la cordillera de 
Talamanca, en el cantón de Coto Brus y los puntos de muestreo se localizaron en tres 
distritos: Gutiérrez Braun, Pittier y Sabalito. De acuerdo al mapa de zonas de vida de Costa 
Rica, corresponde a Bosque tropical húmedo, lluvioso o nuboso premontano, sobre la 
vertiente del Pacífico y en la zona de amortiguación del Parque Internacional La Amistad 
(González-Maya y Mata-Lorenzen 2008). En esta zona se encuentra la Estación biológica de 
Las Alturas del Bosque Verde en donde se han desarrollado procesos de conservación estricta 
desde hace 20 años, permitiendo un proceso de recuperación y conservación diferenciando 
el estado del bosque dentro y fuera de la misma (Figura 1). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 1: Área de estudio. Izq: Localización Cantón de Coto Brus. Der: ubicación puntos de muestreo en zona 
continua y zona transformada. Fuente: Google Earth, 2019. 
 
Diseño de muestreo y captura de murciélagos 
 
 40 
Se seleccionaron 10 sitios de muestreo distribuidos uniformemente entre bosques continuos 
dentro de la reserva y parches de vegetación inmersos en una matriz transformada, con un 
mínimo de 2 km entre ellos (Esbérard et al 2017). Desde julio hasta noviembre de 2019, se 
capturaron murciélagos dos veces en cada sitio durante tres noches, y alternando de manera 
aleatoria entre la zona continua y la zona transformada. Los sitios fueron muestreados en 
momentos cercanos a la luna nueva para evitar el efecto de la luz de la luna sobre la frecuencia 
de captura de murciélagos (Morrison, 1978). Se utilizaron cuatro redes de niebla de 12 m de 
largo × 3 m de alto, ubicadas en el sotobosque, las cuales fueron abiertas desde las 18:30 
hasta las 00:00 y fueron revisadas cada 25 minutos. Los murciélagos fueron identificados 
utilizando claves de campo de York y colaboradores (2019) que reconocen a A. intermedius 
como especie siguiendo a Davis (1984) y Wilson (1991), para el resto de nomenclatura se 
siguió a Simmons (2005). Para la identificación de las semillas se siguió a Hammel et al 
(2014). 
 
Muestras de semillas obtenidas de heces 
 
Después de ser capturados, los murciélagos fueron depositados en bolsas de tela y 
posteriormente medidos y pesados. Los murciélagos capturados se mantuvieron por un 
máximo de dos horas con el fin de obtener muestra fecal y fueron liberados. Las muestras 
fecales que contenían restos de pulpa y semillas se depositaron en tubos plásticos de cierre 
hermético que fueron rotulados con un código único. Luego fueron lavadas, secadas y 
almacenadas en sobres de papel. Las semillas fueron fotografiadas usando un estereoscopio 
Leica S9i con cámara integrada en el laboratorio de Entomología de la Universidad 
Pedagógica y Tecnológica de Colombia. Las semillas fueron identificadas al mejor nivel 
taxonómico posible, comparándolas con una colección de referencia ubicada en la Estación 
Biológica Las Cruces en San Vito y en el Banco de Semillas del Instituto de Investigación 
de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt en Villa de Leyva tomando como 
referencia el Manual de plantas de Costa Rica (Hammel et al 2014). 
 
Análisis de datos 
 
 41 
Para evaluarsi el esfuerzo de muestreo fue representativo en la zona continua y en la zona 
transformada se siguió a Jordano (2016) y Olesen et al (2011) y se realizaron curvas de 
acumulación de interacciones que permiten visualizar el número esperado de pares de 
interacciones entre semillas y murciélagos con un esfuerzo de muestreo creciente utilizando 
el paquete Vegan (Oksanen et al 2019); para visualizar la matriz de interacción bipartita se 
realizó un gráfico con la función “plotweb” del mismo paquete. 
 
Se compararon el número de especies, número de interacciónes para cada zona y para la 
comparación de interacciones por especie se hizo una prueba de comparación para datos no 
paramétricos, previamente se hizo la verificación de supuestos. Todos los cálculos fueron 
realizados en R versión 1.2.1335 (R Development Core Team 2009-2019). 
 
Resultados 
 
Se realizaron un total de 58 noches de muestreo y se capturaron 475 murciélagos 
pertenecientes a 31 especies de dos familias y cinco gremios alimenticios (Material 
suplementario S1 y S3). Se registraron 11 especies de murciélagos frugívoros en la zona 
continua y 19 especies de murciélagos frugívoros en la zona transformada. Se obtuvieron 180 
muestras fecales (101 en la zona transformada y 79 en la zona continua), con semillas de 29 
especies de plantas pertenecientes a seis familias (Material suplementario S2 y S4). 
 
Se analizó la acumulación de interacciones por pares a medida que se aumentaba el esfuerzo 
de muestreo en las dos zonas estudiadas (Figura 2). En ninguna de las dos zonas se alcanzó 
la asíntota y al comparar los resultados obtenidos con los estimadores calculados, se esperaba 
un mayor número de interacciones (Material suplementario S3). 
 
 42 
 
 
Figura 2: Curvas de acumulación de interacciones para la zona continua y la zona transformada. 
 
Las especies vegetales más abundantes en las muestras fecales de las dos zonas estudiadas 
pertenecen a la familia Piperaceae, se encontraron seis especies vegetales exclusivas en cada 
zona (Material suplementario S2). En la zona continua las tres especies que presentaron más 
interacciones con semillas grandes fueron Carollia perspicillata (5), Dermanura phaeotis (5) 
y Carollia castanea (4), todas de cuerpo pequeño. Diez de las once especies encontradas en 
la zona continua interactúan con semillas grandes mientras que en la zona transformada las 
tres especies que más interactúan con semillas grandes son Carollia perspicillata (8), 
Artibeus jamaicensis (5) y Glossophaga soricina (3). 
 
Las especies de murciélagos que dispersan mayor cantidad de especies vegetales en las dos 
zonas pertenecen a los géneros Carollia spp. y Sturnira spp. (Figura 3). En la zona continua 
Carollia sowelli interactúa con 13 especies de semillas, Carollia perspicillata con cuatro 
especies y Carollia castanea interactúa con tres especies. Se registró el consumo de pupas 
de insectos por parte de la especie Carollia perspicillata (Figura 3). En cuanto a Sturnira 
hondurensis y Sturnira mordax interactúan cada una con cinco especies, aunque solo 
comparten una especie: Solanum sp1. En el caso de Sturnira sp1. solo se registró interacción 
con una especie vegetal (Solanum nudum) y es consumida también por Sturnira mordax. La 
especie Dermanura tolteca mostró interacción únicamente en la zona continua (Figura 3). 
 
 43 
En la zona transformada las especies Carollia sowelli y Carollia perspicillata interactuaron 
con diez especies vegetales, de las cuales comparten siete. Varias especies de murciélagos 
registraron interacción solo con una especie vegetal: Artibeus lituratus y Platyrrhinus vittatus 
se registraron interactuando con semillas grandes, Centurio senex y Sturnira mordax 
interactuaron con Piper adumcun y Chirodema salvini interactuó con Ficus nymphaeifolia. 
 
En cuanto a la prueba de comparación para datos no paramétricos que confrontó el número 
de interacciones por especie de murciélago, no se encontraron diferencias significativas entre 
el numero de interacciones en la zona continua y en la zona transformada (Figura 4). 
 
Discusión 
 
Al comparar el número de interacciones por especie en la zona continua y en la zona 
transformada no se encontraron diferencias estadísticamente significativas (Figura 4) por lo 
que se rechaza la hipótesis . Estos resultados concuerdan con lo encontrado por Castaño et al 
(2020) en donde los roles que desempeñan las especies son similares en paisajes que retienen 
cierto porcentaje de cobertura y cambian en áreas con la mayor cantidad de transformación 
del paisaje. 
 
En este estudio, C. sowelli fue el murciélago más central en la zona continua, sin embargo, 
en la zona transformada fue reemplazado por Carollia perspicillata. Tradicionalmente, C. 
sowelli ha sido considerado importante dispersor por la cantidad de plantas consumidas en el 
neotrópico (Castro-Luna y Galindo-González 2012). También se encontró que en la zona 
transformada Artibeus jamaicensis tiene un mayor número de interacciones lo que puede 
estar relacionado con sus rasgos funcionales (Castaño et al 2020) y la manera en que estos 
pueden influir en el rol de la especie, considerando que es una especie más grande y pesada 
por lo que el riesgo de depredación que enfrenta es menor en zonas abiertas comparado con 
aquellos murciélagos de talla pequeña otorgándoles una ventaja en paisajes modificados 
(Cohen et al 1993, Saldaña-Vázquez y Schondube, 2015). 
 
 
 44 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 3: Gráfico de interacción cuantitativo bipartito semilla-murciélago para zona continua (A) y zona transformada (B). Para cada gráfico, 
el tamaño de la barra superior representa el número de especies de murciélagos para los que se obtuvo muestra fecal y el tamaño de la barra 
inferior representa el número de especies de plantas en las muestras fecales. El ancho del enlace que en los gráficos es de color gris indica la 
frecuencia de cada interacción trófica, en la zona transformada se registraron 101 interacciones, mientras que en la zona continua 79. 
 
A 
B 
 45 
 
Figura 4: Comparación entre las abundancias de interacciones para algunas especies de murciélagos en la 
zona continua y en la zona transformada. 
 
La cantidad de interacciones únicas encontradas afecta la curva de acumulación que mostró 
un patrón no asintótico, lo que sugiere que un muestreo más extenso produciría un aumento 
significativo en el número de interacciones observadas (Figura 2). Aquí, se encontró que el 
número de interacciones entre murciélagos y plantas es mayor en la zona transformada, un 
patrón común en ciertos tipos de agropaisaje (Castaño et al 2020, Laurindo et al 2019) lo que 
indica que la pérdida de bosques en este agroecosistema está por debajo de los umbrales para 
que pueda producirse una perdida de especies y que este tipo de sistema ayuda a reconfigurar 
la arquitectura de las redes entre murciélagos y plantas. 
 
Sin embargo, se detectaron interacciones únicas como el consumo de insectos por parte de la 
especie Carollia perspicillata en la zona continua pero ausente en la zona transformada. Este 
tipo de interacciones puede estar influenciada por la demanda energética de las especies de 
acuerdo a la fenología de las plantas, en períodos en que hay lactancia es posible que se dé 
la expansión de las dietas incluyendo artrópodos y otras especies vegetales necesarias para 
cubrir satisfactoriamente los requerimientos alimenticios (Durant et al 2013). 
 46 
 
En cuanto a las especies nectarívoras, se encontró que consumen semillas ocasionalmente lo 
que concuerda con Tschapka (2004, 2005) que encontró que exclusivamente consumían 
néctar desde finales de agosto hasta finales de febrero, pero su dieta se flexibilizaba en otros 
meses. Aquí encontramos que en la zona transformada la especie Glossophaga commisarissi 
interactúa con Piper