Evaluación de la Influencia de la Conducta Coprófaga en la Digestibilidad de los Nutrientes Dietéticos y Fermentación Fecal Productos en Perros Adultos

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ciencias  
veterinarias
El  estudio  tuvo  una  duración  de  30  días,  siendo  los  últimos  6  días  de  colecta  de  heces  para  el  análisis  de  
los  coeficientes  de  digestibilidad  aparente  (ADC),  pH  fecal  y  concentración  de  ácidos  grasos  de  cadena  
corta  y  ramificada ,  amoníaco  y  ácido  láctico  fecal. .  El  análisis  estadístico  se  realizó  utilizando  el  software  SAS.
https://www.mdpi.com/journal/vetsci
Centro  de  Investigación  en  Nutriología  de  Mascotas,  Facultad  de  Medicina  Veterinaria  y  Zootecnia,  Universidad  de  São  Paulo,  Av.  
Duque  de  Caxias  Norte  225,  Pirassununga,  São  Paulo  13635­900,  Brasil  *  
Correspondencia:  mabrunetto@usp.br;  Teléfono:  +55­19­3565­4226
Veterinario.  ciencia  2022,  9,  686.  https://doi.org/10.3390/vetsci9120686
Hay  dos  tipos  de  coprofagia:  autocoprofagia,  el  acto  de  ingerir  heces  de  
producción  propia,  y  alocoprofagia,  el  acto  de  consumir  heces  de  otros  animales,  ambos
Resumen:  La  coprofagia  es  un  comportamiento  común  e  indeseable  observado  en  perros;  sin  embargo,  
se  sabe  poco  sobre  sus  causas  o  posibles  consecuencias  cuando  se  necesita  el  análisis  de  las  heces  
del  animal  con  fines  experimentales.  Por  lo  tanto,  este  estudio  evaluó  el  efecto  de  la  coprofagia  sobre  la  
digestibilidad,  el  pH  fecal  y  los  metabolitos  fermentativos.  Se  incluyeron  12  perros  sanos  con  una  edad  
media  de  3,50  ±  1,45  años  y  se  dividieron  en  dos  grupos:  coprofágicos  (COP)  y  no  coprofágicos  (NCOP).
Mariana  Pamplona  Perini,  Pedro  Henrique  Marchi,  Andressa  Rodrigues  Amaral  y  Marcio  Antonio  Brunetto  *
La  coprofagia  es  un  fenómeno  natural  que  consiste  en  la  ingestión  de  heces,  realizada  por  varias  
especies  como  lepóridos,  pikas,  primates,  marsupiales,  roedores  y,  en  menor  medida,  porcinos,  equinos  y  
caninos  [1,2].  Este  hábito  está  intrínsecamente  asociado  con  otros  factores  conductuales  y  fisiológicos  y  
su  estudio  es  fundamental  para  una  mejor  comprensión  de  su  importancia  ecológica  y  biológica  [1].
Fiuza  Henríquez,  Vanessa  Ayumi  Ochamotto,  Mariana  Fragoso  Rentas,  Rafael  Vessecchi  Amorim  Zafalon,
1.  Introducción
Artículo
Thiago  Henrique  Annibale  Vendramini,  Victoria  Zavisch  Gomes,  Gustavo  Lima  Anastacio,  Lucas  Ben
No  se  observaron  diferencias  para  la  mayoría  de  las  variables,  excepto  para  el  ADC  del  extracto  libre  de  nitrógeno  
(ENF),  que  presentó  el  promedio  más  alto  para  el  COP.  Este  resultado  debe  interpretarse  con  cautela,  ya  que  el  
NFE  se  estima  a  partir  de  cálculos  y  no  se  determinó  en  el  laboratorio;  además,  los  resultados  representan  no  solo  
almidón  y  azúcares  sino  también  algunas  partes  referentes  a  fibras.  Por  lo  tanto,  la  coprofagia  pareció  no  influir  en  
las  variables  fecales  analizadas.
Palabras  clave:  coprófago;  coeficientes  de  digestibilidad  aparente;  metabolitos  fermentativos
Resumen  simple:  Este  estudio  evaluó  la  influencia  del  comportamiento  coprofágico  en  las  concentraciones  fecales  
de  ácido  láctico,  ácidos  grasos  de  cadena  corta  (SCFA)  y  ácidos  grasos  ramificados  (BCFA),  nitrógeno  amoniacal,  
pH  fecal  y  los  coeficientes  de  digestibilidad  aparente  de  nutrientes  y  puntuaciones  fecales  de  perros  adultos.
En  roedores,  lagomorfos  y  quizás  lechones  y  potros,  la  reingestión  fecal  brinda  beneficios  
nutricionales,  ya  que  es  una  fuente  rica  de  vitaminas,  minerales,  aminoácidos  y  otros  nutrientes  
que  no  son  digeridos  completamente  por  el  tracto  gastrointestinal  y  excretados  con  las  heces,  
realizando  un  función  digestiva  específica  [2].  Sin  embargo,  este  tipo  de  comportamiento  
canino,  heredado  de  sus  ancestros,  no  es  bien  entendido  [3].  Uno  de  los  pocos  datos  
disponibles  es  que  durante  los  períodos  de  lactancia,  las  hembras  pueden  presentar  este  
comportamiento,  debido  a  sus  instintos  de  higiene  y  protección,  evitando  posibles  depredadores  
por  el  olor  de  las  heces  [4].
Digestibilidad  de  los  Nutrientes  Dietéticos  y  Fermentación  Fecal
Productos  en  Perros  Adultos
Evaluación  de  la  Influencia  de  la  Conducta  Coprófaga  en  la
Perros.  Veterinario.  ciencia  2022,  9,  686.  
https://doi.org/10.3390/vetsci9120686
Nota  del  editor:  MDPI  se  mantiene  neutral  con  
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Este  artículo  es  un  artículo  de  acceso  abierto
Nutrientes  dietéticos  y  fecales
de  la  influencia  de  la  coprófaga
Publicado:  9  diciembre  2022
Licenciatario  MDPI,  Basilea,  Suiza.
Comportamiento  sobre  la  Digestibilidad  de
PH;  Amaral,  AR;  et  al.  Evaluación
Aceptado:  5  de  diciembre  de  2022
Copyright:  ©  2022  por  los  autores.
Zafalon,  RVA;  Perini,  MP;  marcha,
Recibido:  22  de  septiembre  de  2022
LBF;  Ochamotto,  VA;  Rentas,  MF;
Ébani  y  Enrico  Gugliandolo
VZ;  Anastacio,  GL;  Henríquez,
Editores  académicos:  Valentina  Virginia
aciones.
4.0/).
Cita:  Vendramini,  THA;  Gomes,
Licencia  de  atribución  (CC  BY)  (https://  
creativecommons.org/licenses/by/
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https://www.mdpi.com/journal/vetsci
https://www.mdpi.com/journal/vetsci
https://doi.org/10.3390/vetsci9120686
https://doi.org/10.3390/vetsci9120686
https://doi.org/10.3390/vetsci9120686
https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/
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aproximadamente  la  mitad  de  los  perros  domésticos  han  tenido  al  menos  un  episodio  de  coprofagia  a  lo  
largo  de  su  vida  y  aproximadamente  el  28%  manifiestan  este  hábito  de  forma  recurrente,  demostrado  en
Doce  perros  adultos  castrados  y  con  edades  comprendidas  entre  1  y  7  años  (3,50  ±  1,45  años)
Tabla  1.  Raza,  edad  y  sexo  por  grupo.
estudio  evaluó  la  posible  interferencia  de  la  coprofagia  en  la  digestibilidad  aparente  de  los  nutrientes
Así,  muchos  perros  de  laboratorio  pueden  presentar  este  tipo  de  comportamiento  debido  a  situaciones  estresantes
dueños  cuando  los  ven  comer  heces,  la  provisión  de  una  sola  comida  al  día  y  un  suministro
Este  estudio  fue  aprobado  por  el  Comité  de  Ética  en  Uso  Animal  de  la  Facultad  de  Medicina  Veterinaria  y  
Zootecnia  de  la  Universidad  de  São  Paulo  (CEUA/FMVZ/USP)
comportamiento,  y  el  grupo  no  coprófago  (NCOP),  compuesto  por  seis  perros  con  dueño  que  no
(GCOP  5,17  ±  0,41  y  GNCOP  4,50  ±  0,55)  [11]  y  puntuaciones  ideales  de  masa  muscular  (MMS)
estuvo  presente  en  11  de  los  174  perros  utilizados  en  la  investigación,  equivalente  al  6,3%.  Este  estudio
Teniendo  en  cuenta  esta  información  y  que  no  se  encontraron  estudios  en  la  literatura  que
evaluaron  la  conducta  coprófaga  bajo  el  parámetro  de  valoración  nutricional,  esta
y  glucosa),  para  excluir  posibles  enfermedades  que  pudieran  predisponerlos  a  la  coprofagia.
No  presentar  conducta  coprofágica.  Todos  los  animales  tenían  puntajes  de  condición  corporal  ideal  (BCS)
un  estudio  de  Boze  (2008)  [8].  Según  un  estudio  piloto  de  Chung  et  al.  (2016),  entre  los
También  es  necesario  considerar  que  una  vez  que  un  animal  en  un  criadero  presenta  el  hábito,  otros  pueden
(3/4  puntos)  [12].  Las  características  de  los  perros  con  respecto  a  su  raza,  edad  y  sexo  por
indicó  que  posibles  factores  como  el  entrenamiento  de  obediencia,  la  frecuencia  de  las  caminatas  y  el  tiempo
Previamente  se  evaluó  la  salud  de  los  animalesmediante  examen  físico,  evaluación  de  hemograma  
completo  y  biomarcadores  de  función  renal  y  hepática  en  suero.
La  coprofagia  es  un  hábito  comúnmente  observado  por  los  dueños  de  perros  y  se  estima  que
(urea,  creatinina,  alanina  aminotransferasa,  fosfatasa  alcalina,  colesterol,  triglicéridos,
Campus  Costa  en  la  ciudad  de  Pirassununga­SP,  Brasil.
de  alimentos  desequilibrados,  aunque  no  hay  evidencia  científica  de  esto  último  [3,5,7].
2.  Materiales  y  métodos
aprender  de  ello  [7].
(ADC),  pH  fecal  y  metabolitos  fermentativos  en  perros  adultos  sanos.
que  pasan  solos  en  casa  se  asocian  con  desviaciones  del  comportamiento  en  los  perros  de  compañía  [9].
2.1.  Ubicación,  Instalaciones  y  Animales
grupo  se  presentan  en  la  Tabla  1.
(1306270821).
El  estudio  se  realizó  en  el  Centro  de  Investigaciones  en  Nutriología  de  Mascotas  (CEPEN­PET)  de  la
uno  o  más  animales  coprofágicos  que  cohabitan,  el  estrés,  el  castigo  llevado  a  cabo  por  una  mascota
Facultad  de  Medicina  Veterinaria  y  Zootecnia  (FMVZ­USP),  con  sede  en  el  Fernando
varios  problemas  de  comportamiento  canino  reportados  por  sus  dueños  en  Corea  del  Sur,  coprofagia
fueron  seleccionados.  Los  animales  se  separaron  en  dos  grupos  experimentales:  los  coprófagos
Edad
Beagle  (M)
2  años
2  de  10
5  años  
4  años  
4  años  
2  años  
4  años  
7  años
3  años
CriarCriar
3  años
Akita  Inu  (F)
Leyenda:  NCOP  =  no  coprófago;  COP  =  coprófago;  (M)  =  masculino;  (F)  =  femenino;  DE  =  desviación  estándar.
Media  ±  DE
NCOP
cocker  spaniel  inglés  (F)
Labrador  retriever  (M)
Cocker  spaniel  inglés  (M)
Media  ±  DE
Collie  fronterizo  (M)
Yorkshire  terrier  (M)
Beagle  (F)
2  años
3  años
Edad
Beagle  (M)
Veterinario.  ciencia  2022,  9,  686
POLICÍA
Raza  mixta  (M)
3  años
2,67  ±  0,52
cocker  spaniel  inglés  (F)
4,33  ±  1,63
Raza  mixta  (F)
durante  su  crecimiento  y  edad  adulta  [10],  por  ejemplo,  durante  los  períodos  en  que  deben  ser
(COP),  integrado  por  seis  animales  del  CEPEN­PET  que  presentaron  coprofagia
se  han  observado  en  perros  [5,6].  Algunas  posibles  causas  de  este  hábito  son  la  presencia  de
aislados  y  colocados  en  espacios  restringidos  para  heces  u  otros  tipos  de  recolección  de  muestras.  Es
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B12,  vitamina  C,  vitamina  D3,  vitamina  E,  vitamina  K3,  ácido  fólico,  ácido  pantoténico,  biotina,  cloruro  de  colina,  niacina,
solarium,  las  heces  se  trasladaron  al  interior  para  evitar  la  exposición  a  la  luz  solar  y  la  lluvia.
para  el  estudio.
2.2.  Dietas  y  Diseño  Experimental
para  cada  animal  se  estimó  en  95  kcal  por  (peso  corporal)  0,75  por  día  [13].
respectivos  domicilios.  Todos  los  animales  tuvieron  acceso  a  agua  dulce  ad  libitum.
(−15  ◦C)  para  su  posterior  análisis.  Al  final  del  período  de  recolección,  las  heces  se  descongelaron,
2.3.  Digestibilidad  aparente  de  los  nutrientes  (ADC)  y  puntajes  fecales
Se  podía  pesar  en  una  balanza  de  semiprecisión.
piridoxina,  riboflavina,  tiamina,  cobre  quelado  con  aminoácido,  hierro  quelado  con  aminoácido,  yoduro  de  potasio,  amino
El  estudio  tuvo  una  duración  de  30  días:  los  primeros  24  días  fueron  de  aclimatación  a  la  dieta  y  los  restantes
fueron  para  la  recolección  total  de  muestras  fecales  para  análisis  de  digestibilidad  aparente  y  puntuación  fecal.
manganeso  quelado  con  ácido,  proteinato  de  selenio,  sulfato  de  cobre,  sulfato  de  hierro,  sulfato  de  manganeso,  sulfato  de  zinc,  amino
Las  composiciones  químicas  y  la  lista  de  ingredientes  se  presentan  en  la  Tabla  2.  Ingesta  de  energía
(Marconi  MA340,  Piracicaba,  Brasil)  con  tamiz  de  1  mm  y  luego  en  un  molino  de  microcuchillas
1
3  de  10Veterinario.  ciencia  2022,  9,  686
quelato  ácido  de  zinc.  Energía  metabolizable  =  4040  kcal/kg.
1
guantes  estériles  para  análisis  de  metabolitos  de  fermentación.  Todas  las  colecciones  de  la  COP  se  llevaron
Gordo
%
19.61
Ceniza
Calcio
Artículo
30.09
Materia  seca  (%)
7.59
Extracto  libre  de  nitrógeno
6.05
91.82
Fósforo
Materia  orgánica
1.25
Proteína  cruda
Composición  química  en  materia  seca
36.66
.
93.95
0.86
Fibra  cruda
Cuadro  2.  Composición  química  e  ingredientes  de  los  alimentos
Harina  de  vísceras  de  ave,  gluten  de  maíz  60,  huevo  deshidratado,  aislado  de  proteína  de  cerdo,  maíz  integral,  arroz  cervecero,  remolacha
El  diseño  utilizado  fue  completamente  al  azar.  Durante  el  estudio,  todos  los  animales  recibieron  el  mismo  alimento  
comercial  seco  extruido,  completo  y  balanceado  (PremieRpet
en  el  Centro  de  Investigación  en  Nutriología  de  Mascotas.  Para  el  NCOP,  todos  los  propietarios  recolectaron  heces  en  sus
a  55  ◦C  durante  72  h  [15].  Las  heces  presecadas  luego  se  molieron  en  un  cuchillo  tipo  Willey
registrada  diariamente,  pesando  las  cantidades  ofrecidas  y  rechazadas  en  cada  comida.  Si  hubiera
pesado  y  homogeneizado,  componiendo  una  sola  muestra  (pool  fecal)  por  animal.  Posteriormente ,  se  secaron  en  estufa  
de  ventilación  forzada  (Marconi  MA035/2,  Piracicaba,  Brasil)
recolectar  heces  y  almacenar  muestras.  Colecciones  para  el  análisis  de  metabolitos  de  fermentación  de  este
El  último  día  se  recogieron  heces  frescas  por  defecación  espontánea  con  la  ayuda  de
El  ADC  se  evaluó  utilizando  colecciones  de  heces  totales  [14].  El  consumo  de  alimentos  fue
Los  animales  COP  fueron  alojados  en  perreras  colectivas  con  dimensiones  de  3,42  m2  de
Las  heces  se  colocaron  en  bolsas  plásticas  individuales,  identificadas  y  almacenadas  en  un  congelador.
comida  sobrante,  se  instruyó  a  los  dueños  de  los  animales  NCOP  para  que  los  guardaran,  para  que
casas  propias  para  análisis  de  digestibilidad  aparente.  Recibieron  una  breve  formación  sobre  cómo
fueron  realizadas  en  el  Centro  de  Investigación  en  Nutriología  de  Mascotas,  por  los  investigadores  responsables
Las  heces  totales  se  recogieron  durante  cinco  días.  Para  los  animales  NCOP,  se  instruyó  a  los  propietarios
Formula®:  perros  adultos /pollos,  Premier  pet  Indústria  e  Comércio  Ltda,  Dourado,  Brasil).
pulpa,  grasa  de  ave,  aceite  de  pescado,  grasa  de  cerdo,  ácido  propiónico,  BHA  y  BHT,  cloruro  de  potasio,  cloruro  de  sodio,  cerdo  y
para  recolectar  heces  después  de  la  defecación,  mientras  que  para  los  animales  COP,  estas  se  recolectaron  después  de  24  h  de
suministro  de  alimentos  para  evitar  interferir  en  el  comportamiento  coprófago.  Si  los  animales  defecaron  en
superficie  cubierta  y  7,21  m2  de  superficie  descubierta  (solarium).  Los  animales  de  NCOP  se  quedaron  en  sus
hidrolizado  de  ave,  levadura  de  cerveza  seca,  mananooligosacáridos  (0,20%),  pared  celular  de  levadura,  vitamina  A,  vitamina
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Veterinario.  ciencia  2022,  9,  686 4  de  10
La  PC  se  estimó  a  partir  de  la  concentración  de  nitrógeno  orgánico  presente  en  las  muestras.
Para  determinar  los  FAH  de  las  muestras,  se  pesaron  submuestras  de  tres  gramos  y  se  sometieron  
a  un  proceso  de  hidrólisis  ácida  hirviéndolas  y  75  mL  de  solución  de  ácido  clorhídrico  al  40%  durante  45  
min.  Luego,  las  muestras  fueron  filtradas  a  través  de  papel  filtro  cualitativo.
Los  extractos  libres  de  nitrógeno  (ENF)  se  calcularon  por  la  diferencia  de  la  suma  de  los
Todos  los  análisis  se  realizaron  por  duplicado,  a  excepción  de  CF,  que  se  realizópor  triplicado.
Para  la  cuantificación  de  FC  se  pesaron  en  una  balanza  analítica  submuestras  de  500  microgramos,  
las  cuales  se  colocaron  en  bolsas  específicas  para  determinar  el  contenido  de  fibra.  Luego  de  este  
proceso,  las  muestras  fueron  colocadas  en  un  digestor  de  fibra  (Marconi  MA444/CI,  Piracicaba,  Brasil),  
donde  primero  fueron  sometidas  a  digestión  ácida  con  una  solución  de  ácido  sulfúrico  al  1,25%  y  luego  a  
digestión  básica  con  una  solución  de  hidróxido  de  sodio  al  1,25%.  durante  30  minutos  cada  uno.  Después  
de  cada  digestión,  se  realizaron  tres  lavados  con  agua  destilada,  con  una  duración  de  cinco  minutos  cada  uno.
Después  del  secado,  se  colocaron  en  un  extractor  Soxhlet  fraccionado  con  seis  pruebas  (Marconi  
MA487/6/250,  Piracicaba,  Brasil)  durante  al  menos  siete  horas  para  ser  desengrasadas  con  éter  de  
petróleo.
Para  los  análisis  de  metabolitos  de  fermentación,  las  heces  se  recolectaron  de  manera  estéril.
(Marconi  MA048,  Piracicaba,  Brasil).  Las  muestras  de  alimentos  se  molieron  en  un  molino  analítico  (Ika  
A11  Basic  Mill,  Staufen,  Alemania).
Con  base  en  los  resultados  obtenidos  en  el  laboratorio,  se  calcularon  los  ADC  de  DM.
Para  determinar  las  concentraciones  de  MM  de  las  muestras,  se  pesaron  dos  gramos  
en  una  balanza  analítica,  que  luego  se  colocó  en  una  mufla  (Marconi  MA385/3,  Piracicaba,  
Brasil)  a  500  ◦C  durante  cuatro  horas.  Transcurrido  este  tiempo,  las  muestras  se  pesaron  
nuevamente  y,  por  diferencia,  se  obtuvo  el  valor  de  MM.
2.4.  Metabolitos  de  fermentación
Para  este  análisis  se  pesaron  en  una  balanza  analítica  submuestras  de  100  microgramos,  las  cuales  se  
sometieron  a  un  proceso  de  digestión  durante  2  h,  para  lo  cual  se  añadieron  además  3  mL  de  ácido  sulfúrico  y  
un  gramo  de  una  mezcla  (9:1)  de  sulfato  de  sodio  anhidro.  al  sulfato  de  cobre,  que  sirvió  como  catalizador.  
Después  de  este  proceso,  se  agregaron  35  mL  de  agua  destilada  y  las  muestras  se  introdujeron  en  el  alambique  
micro­kjedahl  (Marconi  MA036,  Piracicaba,  Brasil)  junto  con  15  mL  de  hidróxido  de  sodio  al  40  %.  Luego  se  
destilaron  con  una  solución  de  ácido  clorhídrico  0,02  N.  Para  calcular  la  concentración  de  PC  se  utilizó  la  
constante  6,25  ya  que  las  moléculas  de  proteína  contenían,  en  promedio,  16%  de  nitrógeno.
Los  contenidos  de  fósforo  se  determinaron  por  el  método  colorimétrico;  los  contenidos  de  calcio  se  
determinaron  usando  el  método  de  titulación  con  EDTA  [15].  Las  puntuaciones  fecales  se  evaluaron  de  acuerdo  
con  la  escala  publicada  por  el  Waltham  Research  Center  [16].  Durante  el  período  de  recolección  de  muestras  
para  digestibilidad,  se  asignaron  valores  de  0  a  5  para  indicar  la  consistencia  de  las  heces.  Los  valores  entre  
2,0  y  2,5  se  consideraron  ideales.
%  de  MO  =  100  −  MM
CDA%  =  [ingesta  de  nutrientes  (g)  −  producción  de  nutrientes  (g)]/[ingesta  de  nutrientes  (g)]  ×  100.
Se  recogió  una  muestra  de  cada  animal  para  realizar  todos  los  análisis.
La  materia  orgánica  (MO)  se  calculó  de  acuerdo  con  la  siguiente  ecuación:
Posteriormente,  se  tomaron  submuestras  para  determinar  los  contenidos  de  materia  seca  (MS),  proteína  
bruta  (PB),  grasa  por  hidrólisis  ácida  (FAH),  cenizas  (MM)  y  fibra  bruta  (FC)  de  heces  y  alimentos  y  el  calcio  
(Ca )  y  fósforo  (P)  según  las  metodologías  descritas  por  la  Association  of  Official  Analytical  Chemists  [15].
Después  de  la  corrección  por  DM,  los  ADC  dietéticos  de  OM,  CP,  FAH,  CF  y  NFE  se  calcularon  de  acuerdo  
con  la  siguiente  ecuación:
porcentajes  de  fibra  bruta,  grasa,  proteína  bruta  y  cenizas  del  total  100%.
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Para  el  pH  fecal  se  utilizó  un  pHmetro  digital  de  sobremesa  con  electrodo  autónomo  (Starter  
3100,  pH  Bench,  Ohaus,  São  Paulo,  Brasil).  Se  homogeneizó  un  total  de  1  g  de  heces  frescas  con  
9  mL  de  agua  destilada.  Para  medir  el  pH,  el  electrodo  se  introdujo  directamente  en  la  solución  9:1  
[17].
Para  las  concentraciones  de  nitrógeno  amoniacal  fecal,  los  extractos  se  descongelaron  a  
temperatura  ambiente  y  2  mL  de  cada  extracto  se  diluyeron  en  13  mL  de  agua  destilada  y  se  
procesaron  en  un  aparato  micro­Kjeldahl  (Marconi  MA036,  Piracicaba,  Brasil).  La  destilación  se  
realizó  con  5  mL  de  solución  de  hidróxido  de  potasio  2N  y  la  titulación  se  realizó  con  ácido  
clorhídrico  0,005  mol/L  [19].
2.5.  Análisis  Estadísticos  
La  normalidad  de  los  residuos  fue  verificada  por  la  prueba  de  Shapiro­Wilk  (PROC  UNIVARI  
ATE)  y  la  homogeneidad  de  las  varianzas  fue  verificada  por  la  prueba  de  Levine.  Análisis  de
Para  analizar  el  contenido  de  nitrógeno  amoniacal  y  ácidos  grasos  de  cadena  corta  (SCFA)  y  
ramificada  (BCFA),  se  pesaron  3  g  de  cada  muestra  y  se  mezclaron  con  9  mL  de  ácido  fórmico  al  
16%  de  concentración.  Las  mezclas  se  mantuvieron  en  nevera  (5  ◦C)  durante  siete  días  y  se  
homogeneizaron  diariamente.  Después  de  este  período,  las  muestras  se  centrifugaron  en  una  
centrífuga  refrigerada  (Sorvall  Legend  MACH  1.6  R,  Thermo  Fisher  Scientific,  Waltham,  MA,  EE.  
UU.)  durante  15  min  a  15  ◦C  a  5000  rpm.  Este  proceso  se  repitió  tres  veces,  se  extrajo  el  
sobrenadante  y  se  descartó  el  sedimento.  Tras  la  extracción,  las  muestras  fueron  identificadas  y  
almacenadas  en  congelador  (−15  ◦C).
El  tiempo  total  de  corrida  cromatográfica  fue  de  16,5  min,  dividido  en  tres  ciclos  de  calentamiento:  
80  ◦C,  120  ◦C  y  205  ◦C.  La  concentración  de  ácidos  grasos  (mM)  se  calculó  en  base  a  una  curva  
de  calibración  externa  con  ácido  acético,  propiónico,  butírico,  valérico,  isovalérico  e  isobutírico  
realizada  con  estándares  cromatográficos  [18].  Luego  de  obtener  los  resultados,  se  corrigieron  para  
mmol/kg  MS.  Para  determinar  los  AGCC  totales  se  sumaron  los  resultados  de  ácidos  grasos  
acético,  propiónico  y  butírico ,  mientras  que  para  los  AGCC  totales  se  sumaron  los  ácidos  grasos  
valérico,  isovalérico  e  isobutírico.  Finalmente,  para  determinar  los  ácidos  grasos  totales,  se  sumaron  
los  valores  de  SCFA  y  BCFA  totales.
Las  concentraciones  de  SCFA  y  BCFA  se  analizaron  mediante  cromatografía  de  gases  
[18].  Para  estos  análisis,  se  transfirieron  0,4  mL  del  sobrenadante  a  un  matraz  cromatográfico  y  
se  añadieron  0,2  mL  de  una  solución  3:1  de  ácido  metafosfórico  y  fórmico  (25  %  de  ácido  
metafosfórico  con  98–100  %  de  solución  de  ácido  fórmico).  El  patrón  interno  (0,2  ml  de  ácido  2­
etilbutírico  100  mM)  se  añadió  a  cada  matraz.  Posteriormente,  el  extracto  sobrenadante  (±1,2  
mL)  de  cada  muestra  se  transfirió  a  matraces  cromatográficos.  De  este  extracto,  se  inyectó  1  
µL  en  un  cromatógrafo  de  gases  (GC  HP  7890A;  Injector  HP  7683B,  Agilent  Technologies,  
Santa  Clara,  CA,  EE.  UU.)  equipado  con  una  columna  capilar  HP­FFAP  (1909F­112;  25  m;  0,32  
mm;  0,5  µm;  JeW  Agilent  Technologies,  Santa  Clara,  CA,  EE.  UU.).  La  inyección  fue  realizada  
automáticamente  por  el  sistema.  El  gas  portador  utilizado  fue  hidrógeno,  mantenido  a  un  caudal  
de  31,35  mL/min.  La  temperatura  del  inyector  y  del  detector  fue  de  260  ◦C.
Finalmente,  para  determinar  la  concentración  de  ácido  láctico,  se  pesó  un  gramo  deheces,  
se  homogeneizó  y  se  mezcló  con  2  mL  de  agua  destilada  (1:2  p/v).  Estas  mezclas  se  
mantuvieron  durante  tres  días  en  nevera  (5  ◦C)  y  se  homogeneizaron  diariamente.  Después  de  
este  período,  las  muestras  fueron  centrifugadas  durante  5  min  a  2852  rpm  (Fanem  206­R  
Centrifuge  Excelsa  Baby  II,  São  Paulo,  Brasil).  Se  extrajeron  los  sobrenadantes  y  se  desecharon  
los  sedimentos.  Se  colocó  un  mL  del  sobrenadante  y  6  mL  de  ácido  sulfúrico  en  un  tubo  de  
ensayo  que,  después  de  agitar,  se  colocó  en  agua  hirviendo  a  80  ◦C  durante  tres  minutos.  Una  
vez  enfriados  los  tubos,  se  añadieron  0,1  mL  de  una  solución  que  contenía  1,5  g  de  p­
hidroxifenilo  y  100  mL  de  dimetilformamida .  Los  tubos  se  colocaron  nuevamente  en  agua  
hirviendo  a  80  ◦C  durante  90  s.  El  ácido  láctico  se  midió  utilizando  el  método  espectrofotométrico  
con  absorción  a  565  nm  (500  a  570  nm)  y  un  blanco  de  reactivo  para  calibrar  el  espectrofotómetro  
(Espectrofotómetro  Nova  2000UV,  Piracicaba,  Brasil)  [20].  Las  muestras  se  cuantificaron  
comparándolas  con  un  estándar  de  ácido  láctico  al  0,08%.
5  de  10Veterinario.  ciencia  2022,  9,  686
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los  tratamientos  experimentales.
AG  totales  (mMol/kg  MS)
0.1146
28.03
0.6047
97.45
0.0975
Artículo
Ácido  acético
Ácidos  grasos  de  cadena  ramificada,  mmol/Kg  MS
pag
0.2053
0.064
Gordo
2.40
POLICÍA
Ácidos  grasos  de  cadena  corta,  mmol/Kg  MS
1.674
ácido  isovalérico
83.97
0.7834
0.6126
0.5230
100.12
Tratos
Materia  orgánica
0.0408
NCOP
89.14
0.3917
113.47
SEM
0.1186
24.19
113,57  
119,40
Ácido  butírico
0.5542
ácido  valérico
Coeficientes  de  digestibilidad  aparente  (%)
0,258  
2,224  
5,605  
1,095  
0,927
0.3229
0,07  
9,117  
11,168  
10,140
13.25
Extracto  libre  de  nitrógeno
tratamientos  experimentales.
Tabla  4.  pH  fecal,  ácido  láctico,  amoníaco  y  concentraciones  de  ácidos  grasos  de  cadena  corta  y  ramificada  de
Amoníaco  (mMol/kg  MS)
0.9444
0,128  
0,347  
0,416  
0,594
Tratos
0.6031
17.34
Artículo
0.988
2.43
6,83  
71,11
Ácido  propiónico
0.8287
Proteína  cruda
producción  de  heces
pag
5.324
POLICÍA
1.679
97,35  
78,41  
33,50  
90,13  
90,23
59.37  68.09
27.49
Tabla  3.  Coeficientes  aparentes  de  digestibilidad  de  nutrientes,  puntajes  fecales  y  producción  total  de  heces  del
Ceniza
Ácido  láctico  (mMol/kg  MS)
0.3243
FCFA  totales
87.25
0.2568
NCOP
Puntuación  fecal
1.172
6,90  
50,05  
105,09  
106,56
0.3597
Materia  seca
0.2906
73,96  
23,97  
86,49  
87,83
SEM
5.949
0,37  0,27  2,69  2,15  3,36  3,49  
6,44  5,92
SCFA  totales
Fibra  cruda
pH  fecal
Producción  fecal  (g/día/MS)
9.827
Ácido  isobutírico
86.80
0.1880
24.65
0.1334
de  ENF,  en  la  que  COP  presentó  el  promedio  más  alto.
4.  Discusión
3.  Resultados
investigadores;  en  algunos  casos  el  hábito  era  frecuente  y  en  otros  esporádico  [21,22].
Se  han  observado  hallazgos  similares  en  perros  con  dueño  [3,7,23].  Sin  embargo,  pocos  estudios  han
a  los  resultados  de  digestibilidad,  se  observó  diferencia  entre  los  tratamientos  para  el  ADC
Además,  todos  se  mantuvieron  sanos  durante  todo  el  estudio,  sin  necesidad  de  excluir  a  ninguno  de  ellos.
evaluaron  el  efecto  de  este  comportamiento  según  diferentes  variables  fecales  en  perros.  De  acuerdo  a
Leyenda:  NCOP  =  no  coprófago;  COP  =  coprófago;  SEM  =  error  estándar  de  la  media;  MS  =  materia  seca;
se  observaron  entre  tratamientos  para  cualquier  variable  analizada  (Cuadros  3  y  4).  Con  respecto
la  varianza  se  realizó  mediante  PROC  MIXED  al  5  %  de  significancia.  Los  análisis  estadísticos  se  
realizaron  utilizando  el  software  Statistical  Analysis  System  (SAS  Institute  Inc.,  SAS,  Cary,  NC,  EE.  UU.).
a  ellos.  En  cuanto  a  los  resultados  de  producción  fecal  y  metabolitos  fermentativos,  no  hubo  diferencias
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Leyenda:  NCOP  =  no  coprófago;  COP  =  coprófago;  SEM  =  error  estándar  de  la  media;  MS  =  materia  seca.
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FA  =  ácidos  grasos;  SCFA  =  ácidos  grasos  de  cadena  corta;  BCFA  =  ácidos  grasos  de  cadena  ramificada.
Todos  los  animales  comieron  la  cantidad  de  comida  prescrita  y  no  perdieron  ni  ganaron  peso.  En
El  comportamiento  coprófago  en  perros  de  laboratorio  ya  ha  sido  reportado  por  diferentes
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Veterinario.  ciencia  2022,  9,  686 7  de  10
a  Nijsse  et  al.  [23],  la  coprofagia  en  perros  puede  interferir  con  el  análisis  de  la  infección  parasitaria  en  las  
heces,  dando  lugar  a  resultados  sobreestimados.
En  un  estudio  realizado  por  Ramos  et  al.  [30]  con  perros,  la  producción  fecal  y  los  
ADC  de  DM,  OM,  CP,  FAH  y  energía  bruta  se  compararon  entre  dos  grupos:  con  y  sin  
enriquecimiento  ambiental.  Se  observó  que  el  grupo  sin  enriquecimiento  presentaba  
casos  esporádicos  de  conducta  coprófaga  y  que  proporcionar  enriquecimiento  reducía  este  hábito.
Al  comparar  los  ADC  de  los  grupos,  los  autores  no  observaron  diferencias.
Los  resultados  encontrados  en  nuestro  estudio  pueden  ser  de  gran  importancia  para  la  comunidad  
científica,  ya  que  existe  la  duda  de  si  el  hábito  de  la  coprofagia  podría  interferir  con  algunos  resultados  
de  estudios  científicos,  especialmente  aquellos  relacionados  con  los  efectos  de  los  alimentos  en  
variables  fecales,  como  los  analizados  en  el  presente  estudio.  El  hecho  de  que  los  animales  consumieran  
parte  de  las  heces  producidas  durante  el  período  de  recolección  ha  llevado  a  algunos  autores  a  
cuestionar  si  esto  puede  haber  causado  subestimaciones  de  la  producción  fecal,  resultando  en  
consecuentes  sobreestimaciones  de  la  digestibilidad  aparente  de  los  nutrientes  además  de  interferir  en  
las  concentraciones  de  casi  todos  los  metabolitos  que  se  encuentran  en  las  heces.  Este  tema  es  
particularmente  importante  ya  que  el  comportamiento  de  coprofagia  se  ha  observado  con  alta  frecuencia,  
incluso  en  perros  de  laboratorio  [10],  lo  que  puede  atribuirse  a  situaciones  estresantes,  incluidos  los  
períodos  de  recolección  de  heces  durante  un  experimento,  donde  los  animales  deben  separarse  y,  a  
menudo,  quedan  atrapados  en  problemas  metabólicos.  jaulas
Meyer  et  al.  [46]  han  citado  enfermedades  como  la  insuficiencia  pancreática  exocrina  como  
causas  predisponentes  de  coprofagia  [47].  En  este  estudio,  solo  animales  coprófagos  sanos
El  análisis  de  fibra  cruda  tiene  una  importante  limitación  ya  que  solo  analiza  la  cantidad  de  fibra  
dentro  de  la  muestra,  reduciendo  las  fracciones  solubles  de  la  muestra  y,  parcialmente,  las  insolubles  
[26].  Esta  deficiencia  técnica  fue  confirmada  en  la  evaluación  de  alimentos  para  perros  y  gatos  por  
Oliveira  et  al.  [27],  en  el  que  se  evaluó  la  composición  de  fibra  y  la  digestibilidad  de  los  alimentos  
para  perros  y  gatos  extruidos  en  seco,  comparando  la  fibra  dietética  total,  la  fibra  detergente  neutra,  
la  fibra  detergente  ácida  y  la  fibra  cruda.  Los  resultados  mostraron  que  el  análisis  de  fibra  cruda  no  
se  correlacionó  con  ningún  otro  método.  Otro  estudio  [28]  evaluó  las  diferencias  entre  las  
concentraciones  máximas  de  fibra  cruda  y  las  concentraciones  totales  de  fibra  dietética  (que  sería  el  
método  estándar  de  oro  en  la  actualidad)  en  alimentos  de  apoyo  secos  y  húmedos  para  perros.  Los  
autores  concluyeronque,  en  ausencia  de  información  sobre  la  concentración  de  fibra  dietética  total,  
el  contenido  de  fibra  cruda  no  es  una  buena  referencia  para  evaluar  el  contenido  de  fibra  de  una  dieta  para  perros.
Sin  embargo,  a  diferencia  de  esta  investigación,  en  el  presente  estudio,  los  casos  de  coprofagia  
fueron  frecuentes  en  el  grupo  COP.
Además,  dado  el  conocimiento  actual  sobre  la  importancia  de  la  salud  intestinal  para  todo  el  
organismo,  que  refleja  la  salud  general  de  un  individuo,  en  la  última  década  se  han  intensificado  las  
investigaciones  que  evalúan  los  efectos  de  diferentes  componentes  nutricionales  sobre  la  salud  
intestinal  [31–45];  por  lo  tanto,  era  de  suma  importancia  que  se  investigaran  los  posibles  efectos  de  
la  coprofagia  en  estas  variables  para  ayudar  a  los  investigadores  a  elegir  los  métodos  de  recolección  
más  apropiados  y  garantizar  la  interpretación  precisa  de  los  resultados  relacionados  con  las  variables  
medidas  en  el  presente  estudio.
En  este  estudio,  no  se  observaron  diferencias  para  las  variables  de  metabolitos  de  fermentación,  
pHs  fecales,  producción  total  de  heces,  puntajes  fecales  y  la  mayoría  de  los  ADC,  excepto  NFE,  que  
tuvo  la  media  más  alta  de  COP.  Sin  embargo,  este  resultado  debe  interpretarse  con  cautela  ya  que,  
aunque  la  NFE  se  usa  con  frecuencia  en  la  nutrición  de  los  perros,  esta  variable  se  estimó  mediante  
una  ecuación  [24].  Además,  se  determinó  tras  obtener  los  resultados  de  MM,  CP,  FHA  y  CF,  por  lo  
que  incorpora  errores  del  análisis  anterior  [24,25].
Esto  se  justifica  por  el  hecho  de  que  no  separa  la  celulosa  de  la  hemicelulosa  y  solubiliza  parte  
de  la  lignina  y  la  hemicelulosa.  Este  método  proporciona  valores  que  pueden  cambiar  debido  al  uso  
de  la  digestión  drástica,  lo  que  conduce  a  la  pérdida  de  algunos  componentes  [26],  por  lo  que  los  
valores  y  digestibilidades  obtenidos  en  nuestro  estudio,  que  incluyeron  fibra  cruda  en  sus  
estimaciones,  pueden  no  ser  los  mismos.  ser  sustancialmente  fiable.  Por  lo  tanto,  los  NFE  estimados  
pueden  no  ser  solo  almidón  y  azúcares,  sino  la  suma  de  estos  con  hemicelulosa  soluble  en  álcali,  
lignina  y  pectina,  que  forman  parte  del  grupo  de  fibras  [25,29].
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Declaración  de  consentimiento  informado:  Se  obtuvo  el  consentimiento  informado  de  todos  los  sujetos  involucrados  en  el  estudio.
4,  106–114.  [Referencia  cruzada]  [PubMed]
Declaración  de  la  Junta  de  Revisión  Institucional:  Este  estudio  se  realizó  de  acuerdo  con  los  principios  éticos  en  experimentación  
con  animales  adoptados  por  el  Comité  de  Ética  en  el  Uso  de  Animales  de  la  Facultad  de  Medicina  Veterinaria  y  Ciencia  Animal  de  la  
Universidad  de  São  Paulo  (CEUA/FMVZ/USP)  bajo  la  número  de  protocolo:  1306270821.
Conflictos  de  interés:  Los  autores  declaran  no  tener  ningún  conflicto  de  interés.
Financiamiento:  Esta  investigación  no  recibió  financiamiento  externo.
3.  Hart,  BL;  Hart,  LA;  Thigpen,  AP;  Tran,  A.;  Bain,  MJ  La  paradoja  de  la  coprofagia  conespecífica  canina.  Veterinario.  Medicina.  ciencia  2018,
Agradecimientos:  Nos  gustaría  agradecer  a  Grandfood  Ind.  y  Com.  Ltd.  (Premier  Pet)  por  el  mantenimiento  del  Centro  de  Investigación  
en  Nutriología  de  Mascotas  (Cepen  Pet)  y  el  apoyo  al  Servicio  de  Nutriología  Veterinaria  del  Hospital  Veterinario  Docente  de  la  
Facultad  de  Medicina  Veterinaria  y  Zootecnia  de  la  Universidad  de  São  Paulo.
Contribuciones  de  los  autores:  Conceptualización,  THAV,  VZG,  GLA,  LBFH  y  MAB;  Software,  MFR;  Investigación,  VZG,  GLA,  LBFH,  
VAO,  MFR,  RVAZ,  MPP  y  PHM;  Redacción:  borrador  original,  THAV,  VZG,  GLA,  LBFH  y  MAB;  Redacción:  revisión  y  edición,  THAV,  
ARA  y  MAB  Todos  los  autores  han  leído  y  aceptado  la  versión  publicada  del  manuscrito.
2.  Soave,  O.;  Brand,  CD  Coprofagia  en  animales:  Una  revisión.  Cornell.  Veterinario.  1991,  81,  357–364.  [PubMed]
Declaración  de  disponibilidad  de  datos:  No  aplicable.
1.  Hirakawa,  H.  Coprofagia  en  lepóridos  y  otros  mamíferos  herbívoros.  mamá  Rev.  2001,  31,  61–80.  [Referencia  cruzada]
4.  Houpt,  K.  Problemas  de  comportamiento  ingestivo  de  perros  y  gatos.  Veterinario.  clin.  N  Am.  Pequeño  Animado  Practica  1982,  12,  683–692.  [Referencia  cruzada]
se  incluyeron.  Para  ello  se  realizaron  exámenes  físicos  y  extracción  de  sangre  para  hemograma  y  
análisis  bioquímicos  para  asegurar  que  los  resultados  encontrados  estuvieran  relacionados  únicamente  
con  la  coprofagia  y  no  con  otros  factores  como  enfermedades.
5.  Conclusiones
Referencias
Sin  embargo,  no  fue  posible  estandarizar  la  edad,  el  sexo  y  la  raza  de  los  perros.  Sin  embargo,  
otros  autores  han  informado  que  estas  características  no  parecen  estar  relacionadas  con  la  coprofagia  
[2,7].
Una  limitación  de  este  estudio  fue  el  número  de  animales  utilizados  en  cada  grupo.  El  diseño  
experimental  utilizado  fue  completamente  al  azar,  lo  que  provocó  variación,  efectos  de  tratamiento  y  
residuo.  Si  existe  una  diferencia  entre  tratamientos,  es  más  difícil  encontrarla  cuando  el  número  de  
unidades  experimentales  por  tratamiento  es  pequeño  [48].  Sin  embargo,  este  fue  el  primer  estudio  
sobre  el  tema.  Los  resultados  encontrados  pueden  servir  como  base  de  comparación  con  resultados  
de  futuras  investigaciones  con  mayor  número  de  unidades  experimentales  por  tratamiento  que  evalúen  
las  mismas  variables  aquí  estudiadas.
[PubMed]
De  acuerdo  con  los  resultados  obtenidos  en  este  experimento,  el  comportamiento  coprofágico  
no  resultó  en  diferencias  en  las  concentraciones  de  los  productos  de  fermentación  fecal  evaluados  
( ácido  láctico,  amoníaco  y  ácidos  grasos  ramificados  y  cortos),  pH  fecal  y  coeficientes  de  
digestibilidad  aparente  de  nutrientes  (excepto  nitrógeno).  ­extracto  libre)  en  comparación  con  el  
grupo  de  control.  Estos  resultados  son  valiosos  en  el  campo  de  la  nutrición  de  pequeños  animales,  
ya  que  la  coprofagia  es  frecuente  en  perros  de  laboratorio  que  se  encuentran  en  investigación  
relacionada  con  los  efectos  de  los  aditivos  nutricionales  en  la  salud  intestinal.  Por  lo  tanto,  era  de  
suma  importancia  que  se  dilucidara  la  posible  influencia  de  la  coprofagia  en  las  variables  fecales.  
Cabe  señalar  que  los  resultados  del  presente  estudio  indican  que  no  es  necesario  tener  en  cuenta  
la  aparición  de  coprofagia  en  perros  de  laboratorio  al  realizar  el  diseño  del  experimento.  Además,  
la  interpretación  de  los  resultados  estuvo  relacionada  con  las  variables  fecales  analizadas  en  el  
presente  estudio  y  se  necesitan  estudios  futuros  para  investigar  los  efectos  de  la  coprofagia  en  
otras  variables  relacionadas,  como  la  microbiota  fecal.
8  de  10Veterinario.  ciencia  2022,  9,  686
Machine Translated by Google
http://doi.org/10.1002/vms3.92
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http://doi.org/10.1046/j.1365-2907.2001.00079.x
http://doi.org/10.1016/S0195-5616(82)50112-X
http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/6984561
24.  Andriguetto,  JM;  Perly,  L.;  Minardi,  I.;  Gemael,  A.;  Flemming,  JS;  Souza,  GA;  Andriguetto,  JM  Nutrição  Animal:  Como  Bases  e  os
Digestibilidad  de  nutrientes  y  metabolismo  de  ácidos  grasos  ruminales  en  corderossuplementados  con  aceite  de  soya  parcialmente  reemplazado  por  una  mezcla  de  aceite  de  pescado.  
Animación  ciencia  de  alimentación  Tecnología  2016,  216,  30–39.  [Referencia  cruzada]
perros  (Canis  familiaris).  aplicación  Animación  Comportamiento  ciencia  2008,  114,  182–195.  [Referencia  cruzada]
J.  Anim.  Fisiol.  Animación  Nutrición  2012,  6,  895–906.  [Referencia  cruzada]
11.  Laflamme,  DP  Desarrollo  y  validación  de  un  sistema  de  puntuación  de  la  condición  corporal  para  perros.  Práctica  Canina.  1997,  22,  10–15.
29.  Van  Soest,  PJ;  Robertson,  JB;  Lewis,  BA  Métodos  para  fibra  dietética,  fibra  detergente  neutra  y  polisacáridos  sin  almidón  en
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