Anatomía del tracto respiratorio inferior en aves domésticas, con énfasis en la respiración

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Anatomía del tracto respiratorio inferior en aves domésticas, con énfasis en la respiración. 
Este manuscrito describe la anatomía del tracto respiratorio inferior en especies de aves domésticas, incluyendo el pollo y 
la paloma. Las estructuras anatómicas aquí descritas desempeñan un papel importante en la respiración aviar, que es 
fundamentalmente diferente de la respiración en los mamíferos. Durante la inspiración y la espiración, un flujo de aire 
caudocraneal continuo está presente dentro de los bronquios terciarios del Paleopulmo, mientras que el Neopulmo, que solo 
está presente en especies filogenéticamente recientes, se caracteriza por la respiración tidal. Se han descrito diversas 
estructuras anatómicas y mecanismos aerodinámicos en un intento de explicar el mecanismo de respiración propuesto. El 
sistema de sacos de aire que es esencial para la respiración aviar generalmente comprende un saco de aire clavicular no 
pareado y sacos de aire par cervical, craneal y caudal torácico y abdominal. Los últimos son, con mucho, los más grandes y 
están entrelazados con los órganos abdominales. 
1. ANATOMÍA DEL TRACTO RESPIRATORIO INFERIOR 
1.1 Livianos 
1.1.1 Configuración 
Los pulmones rosados de las aves se encuentran dorsalmente en el tórax y se extienden entre las primeras costillas y los 
riñones. En comparación con los mamíferos, los pulmones aviares son relativamente pequeños y menos elásticos. Una 
sección transversal a través del tórax muestra la forma triangular de los pulmones que se caracterizan por un lado medial 
ancho y un borde lateral agudo (Figura 1). La superficie dorsal del pulmón muestra muescas formadas por las costillas 
vertebrales (Figura 2). Ventralmente, los pulmones se apoyan en el tabique horizontal (Figura 1). 
En la filogenética, las especies de aves recientes, como el pollo y la paloma, cada pulmón consta de dos compartimentos. 
Como su nombre lo indica, el paleopulmo (Paleopulmo) es filogenéticamente el compartimiento más antiguo. Se encuentra 
craniodorsal y medial al neopulmo (Neopulmo). Es el compartimento más grande, ya que representa aproximadamente el 
75% del volumen pulmonar en la mayoría de las especies de aves (King & McLelland, 1975). Debe notarse que la distinción 
entre el paleopulmo y el neopulmo es de naturaleza funcional y no puede hacerse por medio de una disección anatómica 
general. Las características funcionales de ambos compartimentos pulmonares se elaborarán a continuación durante la 
descripción de los sistemas bronquial y parabronquial. 
1.1.2 Sistema bronquial 
Los bronquios primarios izquierdo y derecho (bronquio primarius) provienen de la bifurcación traqueal y pasan a través de 
los pulmones desde el craniomedial al caudolateral, que es desde el paleopulmo hasta el neopulmo. Después de dejar el 
pulmón respectivo caudalmente a través del ostium abdominale, continúan en el saco de aire abdominal respectivo (Figura 
2). Como resultado, el bronquio primario se puede dividir en una parte extrapulmonar craneal (pars extrapulmonalis) y una 
parte intrapulmonar (pars intrapulmonalis). La parte extrapulmonar de cada bronquio primario está compuesta por 16–18 
anillos cartilaginosos incompletos que se abren hacia el plano medio. Está revestido por un epitelio ciliar seudoestratificado 
que contiene algunas células caliciformes. Una capa de músculo liso se puede observar debajo. La parte intrapulmonar del 
bronquio primario, también conocida como mesobronco, viaja a lo largo de la arteria y vena pulmonar ipsilateral cerca del 
lado ventral del pulmón (Figuras 1 y 2). A medio camino de su trayectoria intrapulmonar, el mesobronchus se ensancha, 
formando un vestíbulo. Su pared membranosa está soportada por cartílago hasta este punto (Nickel, Schummer y Seiferle, 
1977). El mesobronco también contiene una capa muscular lisa (Barnas, Mather y Fedde, 1978). 
Varios bronquios secundarios (bronquios secundarii) se ramifican desde el mesobronchus (King & McLelland, 1975). Los 
bronquios secundarios que se ramifican dentro del paleopulmo pueden, de acuerdo con la topografía de este compartimento 
pulmonar, agruparse como los bronquios mediales. Los bronquios secundarios del neopulmo se denominan, por 
consiguiente, bronquios laterales (King & McLelland, 1975; König, Navarro, Mülling, & Liebich, 2007). Además, ambos 
grupos contienen bronquios que viajan en dirección ventral o dorsal. En consecuencia, se pueden distinguir los bronquios 
medioventral, mediodorsal, lateroventral y laterodorsal secundario (King, 1979). 
 
FIGURA 1 Vistas craneales de secciones transversales anatómicas congeladas a través de la cavidad torácica de una paloma. 
(a) Espécimen no modificado. (b) Espécimen en el que los sacos de aire se han llenado con goma de látex amarilla. 1 = 
vértebra torácica, 2 y 2 '= pulmón izquierdo y derecho, 3 = esófago, 4 = bifurcación traqueal, 4' y 4 '' = bronquios primarios 
izquierdo y derecho en los pulmones respectivos, 5 en (a) = arco aórtico, 6 = saco aéreo torácico torácico (las flechas en (b) 
indican los divertículos subcordales del saco aéreo clavicular), 7 = corazón, 8 y 8 '= músculo supracoracoideo izquierdo y 
derecho, 9 y 9' = izquierdo y derecho m. Pectoral, 10 y 10 ′ = izquierda y derecha m. latissimus dorsi. Note la localización 
dorsal de los pulmones. La punta de flecha en (b) indica la presencia de goma de látex en el esternón, lo que es consistente 
con la neumatización de esta estructura. Adaptado de Casteleyn et al. (2011) 
 
FIGURA 2 Vista medioventral del pulmón derecho de una paloma. El bronquio primario, la arteria pulmonar y la vena 
pulmonar han sido canulados por los tubos amarillo, rojo y azul, respectivamente. La estructura tubular de los bronquios 
terciarios es visible en la superficie pulmonar. Punta de flecha blanca completa = conexión directa entre el bronquio primario 
y el saco de aire abdominal; puntas de flecha blancas vacías = conexiones directas entre los bronquios secundarios 
lateroventral y el saco de aire abdominal; flecha = conexiones directas e indirectas entre los bronquios secundarios 
lateroventral y medioventral y el saco de aire torácico caudal; caja = conexiones directas e indirectas entre los bronquios 
secundarios medioventrales y el saco de aire torácico craneal, oval = conexiones indirectas entre los parabronquios de los 
bronquios secundarios medioventrales y el saco de aire clavicular; flecha discontinua = conexión directa entre el tercer 
bronquio secundario medioventral y el saco aéreo torácico craneal; asterisco = conexión directa entre el tercer bronquio 
secundario medioventral y el saco aéreo clavicular; Flecha con el extremo del bulbo = conexión directa entre el primer 
bronquio secundario medioventral y el saco aéreo cervical. Adaptado de Casteleyn et al. (2011) 
Los bronquios secundarios medioventral (bronquios medioventrales) son los primeros cuatro bronquios secundarios que se 
ramifican desde el mesobronco, a nivel del vestíbulo. Como su nombre lo sugiere, son responsables del suministro de aire 
de la parte medioventral del pulmón, que consiste enteramente en paleopulmo. Estos bronquios también se conocen como 
ventrobronchi (Nickel et al., 1977). El primer ventrobronchus tiene una conexión directa con el saco de aire cervical a través 
de una rama robusta. Además, suministra el saco aéreo clavicular y el saco aéreo torácico torácico por medio de conexiones 
indirectas formadas por bronquios terciarios o parabronchi. El segundo ventrobronchus está conectado por parabronos a los 
sacos de aire torácico clavicular y clavicular. El tercer ventrobronchus tiene conexiones directas con estos sacos de aire. El 
cuarto ventrobronchus tiene conexiones indirectas con los sacos de aire torácico craneal y caudal (King & McLelland, 1975) 
(Figura 2). 
Los bronquios secundarios mediodorsales (bronquios mediodorsales), generalmente ocho en número, se separan de la pared 
dorsal del segmento caudal del bronquioprimario. A medida que atraviesan el paleopulmo en dirección dorsal, también se 
designan con el término dorsobronchi (Nickel et al., 1977). Estos bronquios secundarios no tienen conexiones con los sacos 
de aire, pero tienen conexiones indirectas con los bronquios secundarios medioventrales a través de una serie de 
parabronquios paralelos que se ejecutan de manera craneo central (King y McLelland, 1975). El plano en el cual los 
parabronquios de los bronquios secundarios medievales y mediodorsales se denominan anastomosis planum, del cual la 
línea anastomotica es superficialmente visible (King, 1979). 
Seis bronquios secundarios lateroventral (bronquios lateroventrales), también conocidos como laterobronquios (Nickel et 
al., 1977), surgen de la pared ventral de la parte caudal de los bronquios primarios y desembocan en el neopulmo. El primer 
y segundo laterobronchi tienen conexiones directas e indirectas con el saco de aire torácico caudal. Los últimos tres o cuatro 
laterobronquios tienen conexiones directas con el saco de aire abdominal (King & McLelland, 1975) (Figura 2). Además, 
las anastomosis parabronquiales están presentes entre los bronquios medioventral y lateroventral secundario, extendiendo 
lateralmente la línea anastomotica (King, 1979). 
Finalmente, los bronquios secundarios laterodorsales (bronquios laterodorsales) dejan el segmento caudal del bronquio 
primario en su pared lateral. La mayoría de las veces comprende cinco bronquios más grandes que están ubicados en la 
parte craneal del neopulmo y numerosos (aproximadamente 25) bronquios más pequeños que están situados más 
caudalmente (King y McLelland, 1975). Los bronquios secundarios lateroventral y laterodorsal se anastomosan por medio 
de parabronchi bien ramificados y ensamblados irregularmente. 
1.1.3 Parabronchi 
Los parabronchi representan numerosos tubos pequeños anastomosados que salen de los bronquios secundarios. En 
consecuencia, estas estructuras pueden ser llamadas bronquios terciarios. Sin embargo, como algunos parabronquis se 
ramifican directamente del bronquio principal, debe preferirse el término parabronchi (Nickel et al., 1977). Cerca de los 
sacos aéreos clavicular, craneal y caudal, torácicos y abdominales, varios parabronquios se unen en conductos más grandes 
que forman conexiones recurrentes o indirectas con estos sacos aéreos. Tales parabronchi se conocen como saccobronchi o 
bronquios recurrentes (Nickel et al., 1977). 
Los parabronquios presentan un diámetro uniforme de 0.5 a 2 mm, según la especie (King & McLelland, 1975; Schummer, 
1973) (Figura 3). Como resultado, ocupan más de la mitad del volumen pulmonar (Nickel et al., 1977). El lumen está 
recubierto por un solo epitelio escamoso que contiene células productoras de surfactante. Las células musculares lisas que 
se encuentran debajo del epitelio ajustan el diámetro de la luz que presenta numerosas saculaciones pequeñas, llamadas 
Atria. Estos están delineados por Septa tipo cresta (König et al., 2007; Nickel et al., 1977) (Figura 4). Las aurículas conducen 
a embudos cónicos (Infundibula) que conducen el aire en pequeños tubos o capilares de aire (Pneumocapillares) (King, 
1979). A medida que estas ramas se interconectan entre sí, se forma una red fina con mallas de 3 a 10 μm de ancho (Figura 
5). Los capilares del aire están recubiertos por una sola capa de células epiteliales que se asemejan al neumocito de mamífero 
tipo I y están rodeados por una extensa red de capilares sanguíneos (Maina, 2006) (Figura 6). La eficiencia del intercambio 
de gases se ve aumentada por las direcciones transversales del aire y los flujos sanguíneos, un proceso fisiológico conocido 
como efecto de corriente cruzada (Liem, Bevis, Walker y Grande, 2001). 
 
 
FIGURA 3 Vista medial de un molde de corrosión del pulmón derecho de 
una paloma. (a) El bronquio primario (1) (roto cerca del hilio) da origen a 
los bronquios secundarios (2), de los cuales surgen numerosos bronquios 
terciarios (3). En la paloma, estas últimas tienen un diámetro de 
aproximadamente 0,7 mm. El bronquio primario viaja a lo largo de la arteria 
pulmonar (a) y la vena (v) que no están llenas de polímero. (b) Un bronquio 
secundario (2) emite bronquios terciarios (3) de los cuales los atrios son 
visibles como minúsculas protuberancias del yeso. Adaptado de Casteleyn 
et al. (2011) 
1.2 Sacos aéreos 
1.2.1 Definición 
Los sacos aéreos de las aves sacci pneumatici o sacci aerophori son 
estructuras avasculares, grandes y neumatizadas, que tienen conexiones con 
el sistema bronquial, pero no están involucradas en el intercambio de gases. 
Sin embargo, son invaluables para la respiración en aves, ya que actúan 
como fuelles que generan un flujo de aire unidireccional orientado 
cranealmente a través de los capilares de aire del paleopulmo, tanto durante 
la inspiración como la expiración (Nickel et al., 1977). Además, apoyan la 
producción de sonido en muchas especies de aves. Además, los sacos de 
aire regulan la temperatura corporal, disminuyen la densidad de masa 
volumétrica y redistribuyen el peso durante el vuelo y la natación 
(Schummer, 1973; Vollmerhaus y Sinowatz, 1992). Sus paredes son transparentes y consisten principalmente en un solo 
epitelio escamoso que está sostenido por una capa delgada de tejido conjuntivo fibroso y elástico que puede ser 
complementado localmente con fibras musculares (Nickel et al., 1977). Sin embargo, también hay parches de epitelio ciliado 
(Bezuidenhout, 2005). Los cuerpos neuroepiteliales que funcionan como mecano y / o quimiorreceptores se distribuyen en 
las paredes de los sacos de aire. Como estos tienen conexiones con el nervio vagal, se plantea la hipótesis de que los sacos 
de aire influyen en la respiración (Kubke, Ross y Wild, 2004). 
El número total de 12 sacos aéreos primordiales que se distribuyen por 
todo el cuerpo aviar, desde el cuello hasta la cavidad pélvica, se encuentra 
en la mayoría de las especies de aves reducidas por fusión. Solo, Lari y 
Ciconiiformes poseen pares de sacos de aire cervical, clavicular lateral, 
clavicular medial, torácico craneal, torácico caudal y abdominal. Entre las 
especies de aves domésticas, el mayor grado de reducción está presente 
en el pavo (Meleagris gallopovo). El número de sacos de aire en esta 
especie es siete (King & Atherton, 1970). Las palomas y los pollos poseen 
nueve sacos de aire (Figura 7). Estos incluyen el saco de aire clavicular 
único y los sacos de aire cervical, torácico craneal, torácico caudal y 
abdominal apareados (Figura 8). La mayoría de los sacos aéreos tienen 
una o dos conexiones directas con el bronquio primario o secundario y 
varias conexiones indirectas o recurrentes con el parabronchi (King, 
1966; King & McLelland, 1975). 
FIGURA 4 Vista estereomicroscópica de una sección transversal a través 
del pulmón de una paloma. (a) Aumento menor que muestra los bronquios 
primarios (1), dos bronquios secundarios (2), dos vasos sanguíneos 
(flechas) y numerosos bronquios terciarios (asteriscos). (b) Mayor 
aumento de los bronquios terciarios. La pared de cada bronquio terciario 
(rodeado) presenta numerosos atrios (flecha). Adaptado de Casteleyn et 
al. (2011) 
 
FIGURA 5 Imágenes 
microscópicas de luz del pulmón 
de una paloma. (a) Ampliación 
inferior que muestra el bronquio 
primario (1), el origen de un 
bronquio secundario (2) y 
numerosos bronquios terciarios 
(3). Observe la presencia de tejido 
linfoide asociado con bronquios 
(flechas) en la pared del bronquio 
primario. Varios vasos sanguíneos 
(punta de flecha) están dispersos por todo el parénquima pulmonar. (b) Mayor 
aumento del parénquima pulmonar que demuestra la asociación estrecha entre 
los bronquios terciarios (3) y los vasos sanguíneos (flechas). (c) Gran aumento 
de un bronquio terciario. Su pared contiene tejido muscular liso (punta de 
flecha). Las aurículas (asteriscos) conducen a infundibulos(flechas más largas) 
que dan acceso a los capilares aéreos (flechas más cortas). Adaptado de 
Casteleyn et al. (2011) 
 
 
FIGURA 6 Imágenes microscópicas electrónicas de barrido de los modelos de corrosión de los sistemas bronquial (a) y 
vascular (b) de un pulmón de paloma. (a) Muestra las aurículas (asteriscos), infundibulos (flechas más largas) y los capilares 
aéreos (flechas más cortas) de un bronquio terciario (3). (b) Visualiza la malla capilar que rodea un bronquio terciario (3). 
Adaptado de Casteleyn et al. (2011) 
FIGURA 7 Vista craneal del esqueleto de un pollo joven que muestra la 
topografía de los sacos de aire que están llenos de polímero naranja. 
Adaptado de Casteleyn et al. (2010) 
FIGURA 8 Vista 
lateral izquierda de 
un molde de 
corrosión de los 
sacos de aire en un 
pollo joven. Gris = 
tráquea, amarillo = 
saco de aire cervical 
(parte torácica), 
naranja = saco de aire clavicular, azul = pulmón, rojo = saco de aire torácico 
craneal, rosa = saco de aire torácico caudal, verde = saco de aire abdominal. 
Adaptado de Casteleyn et al. (2010) 
La descripción de los sacos de aire a continuación se basa en las observaciones realizadas en los modelos de corrosión de 
pollos que fueron descritos anteriormente por Casteleyn, Françoys, Simoens y Van den Broeck (2010). 
1.2.2 Saco de aire clavicular 
El saco aéreo clavicular único, pero bilateralmente simétrico (saccus clavicularis) se ubica cranealventral al corazón y los 
pulmones (Figura 8). Está casi completamente encerrado por la faja torácica y el esternón (Figura 7). Debido a la presencia 
de numerosos divertículos, el saco de aire clavicular presenta un aspecto complejo (Figura 9). En general, este saco de aire 
muestra una parte craneal (pars craneal) y una parte caudal (pars caudalis). La parte craneal puede ser reconocida por el 
compartimiento central esferoidal (pars centralis) que está situado ventral a la tráquea, syrinx, esófago y las grandes arterias 
y venas que surgen del corazón y que está flanqueada bilateralmente por un divertículo cónico (pars cranialis sinister et 
dexter) que se encuentra lateral a la tráquea y apunta en dirección craneal. El compartimento caudal muestra una parte 
intratorácica y una parte que se encuentra casi enteramente extratorácica. La parte intratorácica contiene el divertículo 
subcardiacum (syn. Subcordale) y el divertículo supracardiacum (syn. Supracordale), localizado ventral y dorsal al corazón, 
respectivamente. La parte que se encuentra principalmente extratorácica presenta tres divertículos. Estos incluyen el 
divertículo coracoidal, axilar y humeral. El divertículo coracoideo cónico (divertículo coracoideo) se encuentra adyacente 
al divertículo subcordal y neumatiza el hueso coracoideo, de ahí su nombre. El gran divertículo axilar esferoidal (eje del 
divertículo) rodea la articulación del hombro y consiste en un extratorácico lateral y un fragmento intratorácico medial. Por 
último, el divertículo humeral (divertículo humano) ingresa al húmero por su foramen neumático. 
El saco aéreo clavicular está unido al pulmón por conexiones directas e indirectas. La conexión indirecta involucra el 
parabronchi del primer y segundo bronquios secundarios medioventral (ventrobronchi I y II) que se localizan en la parte 
cranioventral del pulmón. La conexión directa con el tercer bronquio secundario medioventral (ventrobronchus III) se 
conoce como el ostium clavicular y se puede ver cerca del hilio del pulmón (King, 1966; Nickel et al., 1977) (Figuras 2 y 
3). 
1.2.3 Sacos de aire cervical 
El saco aéreo cervical pareado (saccus cervicalis) está compuesto por una parte central, una parte torácica y otra cervical 
(Figura 10). La parte central cónica única (pars centralis) se encuentra dorsal a la tráquea en el nivel de la vértebra cervical 
caudalmost. Está flanqueado bilateralmente por la parte craneal del saco de aire clavicular. El segmento torácico pareado 
(pars thoracica) se extiende craneocaudally de la penúltima vértebra cervical a la tercera vértebra torácica. Finalmente, el 
segmento cervical tubular (pars cervicalis) comprende un conducto transversal bilateral (conducto intertransversarius) que 
llega al atlas y está acompañado por la arteria y la vena vertebrales. Estas estructuras atraviesan el canal transverso óseo 
(canalis transversarius) que se encuentra dentro de las aberturas en los procesos transversales (foramina transversaria) de 
las vértebras cervicales consecutivas. De cada uno de los dos conductos, surgen divertículos supramedulares (divertículos 
supramedullaria) que sobresalen en las aberturas intervertebrales (intervertebralia foramina) entre dos vértebras cervicales 
consecutivas. Estas protuberancias del saco de aire cervical se encuentran dorsales a la médula espinal, contra los arcos 
vertebrales. Además de los divertículos supramedulares, varios divertículos vertebrales (divertículos vertebrales) surgen de 
los conductos transversales y envuelven las vértebras cervicales. 
El saco aéreo cervical tiene una conexión directa con el primer bronquio secundario medioventral (ventrobronchus I) a 
través del ostium cervicale. Esta conexión se encuentra en el polo craneal del pulmón, a nivel de la arteria pulmonar (King, 
1966) (Figura 2). 
 
 
 
 
 
 
 
FIGURA 9 Molde de corrosión del saco de aire clavicular de 
un pollo joven. (a) Vista ventral que muestra la parte craneal 
del saco de aire que comprende los segmentos cónicos 
craneales izquierdo y derecho (1) que flanquean el segmento 
central no pareado (2), el segmento caudal pareado con su 
diverticula supracordal intratorácica (3 ') y divertículos 
subcordales ( 3 ''), los segmentos intratorácico (4 ') y 
extratorácico (4' ') del divertículo axilar y el divertículo 
coracoidal (5). (b) Vista lateral que muestra el segmento 
extratorácico del saco de aire que incluye el divertículo axilar 
(4 ''), el divertículo subcordal (3 '') y el pulmón (L). El origen 
del divertículo humeral está indicado por la flecha. Adaptado 
de Casteleyn et al. (2010) 
 
 
 
 
 
 
FIGURA 10 Molde de corrosión del saco de aire cervical 
emparejado. (a) Vista lateral izquierda de los segmentos cervical 
(1) y torácico (2). La flecha indica la primera costilla. (b) Vista 
ventrolateral derecha que muestra la extensión craneal del 
segmento central cónico (asterisco). Las flechas indican sus 
conductos transversales que conectan los segmentos torácico y 
cervical. (c) Vista lateral izquierda que muestra el conducto 
transversal izquierdo (flecha negra) dentro del canal transversal 
formado y varios divertículos vertebrales (flechas blancas) que se 
ubican contra los cuerpos vertebrales. (d) Vista dorsal que muestra 
los divertículos supramedulares (flecha). Adaptado de Casteleyn 
et al. (2010) 
1.2.4 Sacos torácicos 
El saco de aire torácico craneal emparejado (saccus thoracicus 
cranialis) se encuentra ventral a los pulmones y caudal a los 
divertículos subcordales del saco de aire clavicular (Figura 11). 
Reside en la cavidad subpulmonal (cavum subpulmonale) que está 
encerrada por la pared corporal y los tabiques oblicuo y horizontal 
(Nickel et al., 1977). 
Las conexiones directas e indirectas entre el saco de aire torácico craneal y el primer, segundo y cuarto bronquios 
secundarios medioventral (ventrobronchi I, II y IV) se localizan en el lado ventral del pulmón. Además, el saco aéreo 
torácico craneal tiene una conexión directa con el tercer bronquio secundario medioventral (ventrobrochus III) a través del 
ostium thoracicum craniale, que está situado en el hilio del pulmón (King, 1966; Nickel et al., 1977) (Figura 2). 
 
 
 
FIGURA 11 Vista lateral izquierda de un molde de corrosión de los 
sacos de aire torácicos. Los sacos de aire craneal (1 ') y caudal 
torácico (1'), así como el divertículo subcordal del saco de aire 
clavicular (2) y el saco de aire abdominal (3) son visibles. Las 
impresiones delas costillas vertebrales y esternales están presentes 
en la superficie lateral del pulmón (L) y el saco de aire torácico 
craneal (1 '), respectivamente. Adaptado de Casteleyn et al. (2010) 
 
 
 
1.2.5 Sacos de aire torácicos caudales 
El saco aéreo torácico caudal pareado (saccus thoracicus caudalis) se coloca caudal a los pulmones y dorsocaudal a los sacos 
aéreos torácicos craneales dentro de la cavidad subpulmonal (Figura 11). Además, estos sacos de aire están situados 
lateralmente a las porciones craneales de los sacos de aire abdominales. 
En el lado caudoventral del pulmón, el cuarto bronquio medioventral (ventrobronchus IV) y el primer bronquio lateroventral 
(laterobronchus I) tienen conexiones indirectas con este saco de aire. El último bronquio secundario también tiene una 
conexión directa con el saco de aire torácico caudal junto con el segundo bronquio lateroventral (laterobronco II) a través 
del ostium thoracicum caudale (King, 1966) (Figura 2). 
1.2.6 Sacos de aire abdominal 
El voluminoso saco de aire abdominal emparejado (saccus abdominalis) se extiende bilateralmente desde el lado caudal de 
los pulmones hasta la cavidad pélvica (Figura 8). Estos sacos de aire están cubiertos por la pared abdominal y se entrelazan 
con los órganos abdominales (Figura 12). Como consecuencia, los cilindros de corrosión de los sacos de aire abdominal 
presentan impresiones de los órganos abdominales, como los riñones en el lado dorsal de cualquiera de los sacos de aire 
abdominal, el hígado, el proventrículo, la molleja y el bazo en el lado ventral del saco de aire abdominal izquierdo. y los 
intestinos en la superficie ventral del saco de aire abdominal derecho (Figura 13). 
Ambos sacos aéreos abdominales presentan tres divertículos dorsales. Los divertículos iliolumbares bilaterales (divertículos 
iliolumbalia) tienen su origen en el sexto espacio intercostal y están situados en el canal lumbosacro. Los divertículos 
perirrenales (divertículos perirrenalia) rodean los lóbulos renales separados (Figura 14). Finalmente, los divertículos 
acetabulares (divertículos acetabularia) abarcan las articulaciones de la cadera (Figura 15). En el lado ventral del saco aéreo 
abdominal izquierdo, se pueden observar divertículos gástricos (divertículos 
gástricos) craneal y medial a la molleja (Figura 14). 
El saco de aire abdominal está conectado directamente con el bronquio 
primario a través del ostium abdominale, que se encuentra en el borde caudal 
del pulmón. Ventral a esta conexión, las conexiones directas están presentes 
entre el saco de aire abdominal y los últimos tres o cuatro bronquios 
secundarios lateroventral. Estas conexiones se complementan con una 
conexión indirecta del segundo bronquio secundario lateroventral 
(laterobronchus II) (King, 1966) (Figura 2). 
 
FIGURA 12 Vista caudoventral de los órganos abdominales de un pollo joven 
en el que los sacos de aire se llenaron con polímero. La molleja (1) y los 
intestinos (2) se entrelazan con los sacos de aire abdominal (amarillo). 
Adaptado de Casteleyn et al. (2010) 
 
2. RESPIRACIÓN 
2.1 Movimientos respiratorios 
Los sacos de aire son de la mayor importancia para la respiración en aves. Funcionalmente, los sacos de aire se pueden 
agrupar en los sacos de aire craneal y caudal. Los sacos aéreos craneales comprenden los sacos aéreos torácicos cervical, 
clavicular y craneal, mientras que los sacos aéreos torácicos y abdominales caudales pertenecen al grupo caudal (Fitzgerald, 
1969). 
La inspiración en las aves resulta de la presión negativa que se crea en la cavidad torácica por la acción de varios músculos 
(King y McLelland, 1975). Los músculos inspiratorios más importantes son los mm. intercostales externos, mm. levatores 
costarum y el m. costosternalis (Baumel, Wilson, & Bergren, 1990). Cuando estos músculos se contraen, las costillas se 
desplazan cráneolateralmente. En consecuencia, el esternón es empujado en dirección craneoventral. De hecho, las pequeñas 
articulaciones entre las costillas (excepto el primer par) y la esternocostalia de ossa correspondiente permiten que el esternón 
se mueva (Liem et al., 2001). Esto resulta en un desplazamiento lateral y ventral de la pared abdominal. Ellos. El longissimus 
dorsi, que levanta la pelvis, tiene un efecto adicional (Baumel et al., 1990). Como los sacos de aire están parcialmente 
conectados con las costillas, se expandirán durante la inspiración y, en consecuencia, se llenarán de aire (Bezuidenhout, 
2005; Bretz & Schmidt-Nielsen, 1971). 
La expiración es el resultado de la presión externa que se ejerce sobre los sacos de aire. La disminución del volumen de la 
cavidad torácica se debe en parte a la contracción de los músculos y en parte a la elasticidad de los tejidos (King & 
McLelland, 1975). Los músculos espiratorios más importantes son los músculos externos e internos oblicuos y transversales, 
y los músculos de la cola (es decir, caudofemoralis y mm pubocaudales externus et internus) (Baumel et al., 1990). 
FIGURA 13 Molde de corrosión de los sacos de aire abdominales de un 
pollo joven. (a) Vista dorsal que muestra las impresiones de los lóbulos 
renales craneal, medio y caudal (flechas). (b): Vista ventral que muestra 
las impresiones del hígado (1), proventrículo (2), bazo (3), molleja (4) y 
cloaca (5). Las flechas indican los divertículos gástricos. Adaptado de 
Casteleyn et al. (2010) 
 
FIGURA 14 Vista lateral izquierda de los moldes de corrosión de los sacos de aire abdominales (1) en un pollo joven que 
muestra los divertículos iliolumbar (2), acetabular (3) y gástrico (4). Los divertículos renales están indicados por las flechas. 
Adaptado de Casteleyn et al. (2010) 
 
FIGURA 15 Vista caudodorsal de un esqueleto de un pollo joven 
en el que los sacos de aire están llenos de polímero. Los divertículos 
acetabulares (flechas) de los sacos de aire abdominales son 
claramente visibles. Adaptado de Casteleyn et al. (2010) 
2.2 Mecanismo de la respiración aviar.. 
La respiración en las aves se puede dividir en cuatro fases, es decir, 
dos ciclos de inspiración y expiración. En primer lugar, se 
consideran las aves que únicamente poseen el paleopulmo. Durante 
la inspiración (fase 1), el mayor volumen de aire viaja a través de 
los bronquios primarios hacia los sacos de aire caudal, sin llenar el 
pulmón, pero expandiendo estos sacos de aire como resultado de la 
presión negativa creada por los músculos inspiratorios. Un pequeño volumen de aire viaja a través de los parabronchi del 
paleopulmo hacia los sacos aéreos craneales (Düring y Elemans, 2016). Durante la posterior espiración (fase 2), el aire 
presente en los sacos de aire caudal se presiona en los parabronquios de los bronquios dorsales secundarios por la acción de 
los músculos espiratorios, ventilando así el pulmón de caudalmente a craneal. Durante la siguiente inspiración (fase 3), el 
aire dentro del pulmón es aspirado hacia los sacos de aire craneal, al establecerse nuevamente una presión negativa. 
Finalmente, en la siguiente etapa de espiración (fase 4), el aire dentro de los sacos de aire craneal se evacua a través de los 
bronquios primarios hacia la tráquea y las otras vías respiratorias superiores. Debe notarse que se ejecutan dos ciclos 
respiratorios antes de que una partícula de aire inhalado salga del cuerpo nuevamente. En otras palabras, durante cada 
inspiración, las dos fases 1 y 3 se ejecutan, mientras que las fases 2 y 4 se ejecutan simultáneamente durante cada 
vencimiento. Como resultado, el tejido respiratorio se ventila continuamente en dirección caudocraneal, tanto durante la 
inspiración como durante la espiración (König y Liebich, 2001). 
En especies que poseen un neopulmo, solo una parte del aire inhalado pasa a través del bronquio primario hacia el saco 
aéreo abdominal, mientras que la otra parte viaja en dirección cráneo-caudal a través de los parabroncos del neopulmo 
durante la fase1 (fase inspiratoria del primer ciclo). Como resultado, el aire que está presente en los sacos de aire caudal al 
final de la primera fase se ha desoxigenado parcialmente en el neopulmo. En la segunda fase (fase espiratoria del primer 
ciclo), el aire es expulsado de los sacos de aire caudal y pasa nuevamente a través del parabronchi del neopulmo, aunque 
ahora en dirección caudocraneal. Debido al colapso del bronquio primario durante la espiración (ver más adelante), ningún 
aire expulsado de los sacos de aire caudal puede pasar a través del bronquio primario para salir directamente del cuerpo. El 
neopulmo se caracteriza así por una respiración tidal, bidireccional y discontinua. Las aves inactivas presentan solo 
ventilación neopulmónica. Simultáneamente con las fases 1 y 2, se ejecutan las fases 3 y 4, pero estas no tienen influencia 
en la ventilación del neopulmo. En reposo, la diferencia en la presión del aire entre los bronquios medioventral y 
mediodorsal secundario es demasiado baja para permitir la ventilación del paleopulmo. Durante la actividad, el aire que 
viaja en dirección caudocraneal a través del neopulmo entra en el parabronchi del paleopulmo antes de dejar al animal a 
través de la tráquea. En la figura 16 se presenta un esquema de la respiración en aves. 
2.3 El enigmático (uni) flujo de aire direccional. 
Las reconstrucciones tridimensionales del sistema respiratorio aviar y las simulaciones por computadora han confirmado la 
hipótesis de Hazelhoff (1951) de que un flujo de aire unidireccional de orientación craneal está presente en el paleopulmo 
durante la inspiración y la expiración (König et al., 2007; Maina, 2006; Maina , Singh, & Moss, 2009; Moyes & Schulte, 
2008; Salomon & Krautwald-Junghanns, 2008). Durante muchas décadas, los investigadores han desconcertado sobre los 
posibles mecanismos que podrían ser responsables de este flujo de aire unidireccional. Aunque la existencia de válvulas 
anatómicas ha sido hipotetizada (Bethe, 1925; Brandes, 1924; Dotterweich, 1930; Vos, 1934), nunca se han observado 
(Dotterweich, 1936; Duncker, 1971; Jones, Effmann, & Schmidt-Nielsen, 1981; Rey, 1966). En cambio, se han detectado 
estructuras que pueden ajustar el diámetro de las vías respiratorias (Maina, 2002). Solo craneal a la ramificación del primer 
bronquio secundario medioventral, una protuberancia está presente en la pared del bronquio primario que es más grande en 
el caso de la respiración tranquila en comparación con la respiración de alta frecuencia (Wang, Banzet, Butler y Jenkins, 
1992) . Este acelerum segmentario podría estar compuesto de tejido eréctil, ya que contiene numerosos vasos sanguíneos 
(Maina, 2002). Cuando el tejido se hincha, el aire se desvía de las aberturas de los bronquios secundarios y fluye 
directamente hacia (el neopulmo y) los sacos de aire caudal (Schied, Slama y Piper, 1972). 
FIGURA 16 Representación esquemática de los patrones de 
flujo de aire durante la inspiración y espiración en especies de 
aves que contienen un neopulmo 
Como algunas especies, como el avestruz (Struthio camelus), 
carecen de acelerantes segmentarios, otros mecanismos 
podrían desempeñar un papel en el establecimiento del flujo de 
aire unidireccional (Maina, 2006). Cualquier cambio en el 
flujo de aire puede ser causado por ajustes de todo el diámetro 
de los bronquios. El tejido subepitelial de la parte 
extrapulmonar del bronquio primario es rico en tejido neuronal 
que es sensible a los cambios en la composición del aire 
(Bower, Parker y Molony, 1978). Además, las células del 
músculo liso que rodean las aberturas de las aurículas 
parabronquiales reaccionan a los cambios en la concentración 
de dióxido de carbono del aire (Barnas et al., 1978; Molony, 
Graf y Schied, 1976). Finalmente, la compresión dinámica 
podría jugar un papel. En principio, el diámetro del bronquio 
primario depende de la diferencia entre la presión del aire 
interior y la presión exterior que ejerce el saco de aire torácico 
caudal que está situado caudoventral al pulmón. Como tal, el 
bronquio primario, especialmente la parte caudal al vestíbulo 
que está desprovisto de cartílago, puede colapsar durante la 
espiración, forzando el aire de los sacos de aire caudal hacia el 
parabronchi paleopulmónico (después de haber pasado por el neopulmo cuando está presente), mientras que el aire de los 
sacos de aire craneal no puede fluir caudalmente en el bronquio primario, pero solo puede fluir cranealmente y salir del 
pulmón a través de la tráquea (Brown et al., 1995). 
Schied et al. (1972) han demostrado que el flujo de aire permanece unidireccional en los pulmones fijados, lo que implica 
que los cambios dinámicos en las vías respiratorias no son los únicos responsables del patrón de flujo único en las aves. 
Además, el diámetro de las vías aéreas no presenta ningún cambio durante la respiración fisiológica (Jones et al., 1981), lo 
que contradice el principio de compresión dinámica. Como resultado, el flujo de aire unidireccional a través del paleopulmo 
parece ser el resultado de un desequilibrio de presión entre los sacos de aire craneal y caudal (Brackenbury, 1971, 1972; 
Maina et al., 2009). Durante la inspiración, los sacos de aire craneal y caudal se llenan de aire como resultado de la presión 
negativa creada por los músculos inspiratorios. Sin embargo, en cualquier momento durante la inspiración, la presión en los 
sacos de aire caudal es ligeramente mayor en comparación con la de los sacos de aire craneal. De hecho, los sacos de aire 
caudal y especialmente los sacos de aire abdominal se llenan de impulsor cuando se encuentran en línea con el bronquio 
primario (Keuthe, 1988). Esto resulta en un flujo de aire unidireccional caudocraneal a través de los bronquios terciarios 
paleopulmónicos durante la inspiración. Durante la espiración, la presión ejercida sobre los voluminosos sacos de aire caudal 
es mucho mayor en comparación con los sacos de aire craneal. Como consecuencia, se establece un flujo de aire 
unidireccional caudocraneal en el paleopulmo (Brackenbury, 1972). Por lo tanto, las diferencias en la presión del aire entre 
los sacos de aire y la velocidad del flujo de aire determinan la cantidad y la distribución del aire que fluye a través de los 
bronquios. Este principio se llama válvula aerodinámica (Keuthe, 1988). En resumen, se evita que el aire fluya directamente 
hacia los sacos de aire craneal durante la inspiración, mientras que se evita la salida directa de aire a través del bronquio 
primario durante la expiración (Düring y Elemans, 2016). 
CONCLUSIONES 
La respiración en las aves es fundamentalmente diferente de la respiración de los mamíferos. Durante todo el ciclo 
respiratorio, un flujo de aire caudocraneal continuo está presente dentro de los bronquios terciarios del paleopulmo. En 
contraste, el neopulmo se caracteriza por un flujo de aire de marea. Se han descrito varias estructuras anatómicas que 
desempeñan un papel en el establecimiento del flujo de aire unidireccional a través del paleopulmo. Sin embargo, las 
diferencias en la presión del aire entre los sacos de aire craneal y caudal parecen ser las más importantes.