PARÁSITOS EN LOS MAMÍFEROS

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LA LONGEVIDAD DEL HOSPEDADOR Y LA RIQUEZA DE ESPECIES DE PARÁSITOS EN LOS 
MAMÍFEROS 
Citation: Cooper N, Kamilar JM, Nunn CL (2012). Host Longevity and Parasite Species Richness in Mammals. PLoS ONE 
7(8): e42190. doi:10.1371/journal.pone.0042190 
RESUMEN 
Los hospedadores y los parásitos coevolucionan, y cada linaje ejerce presiones selectivas sobre el otro. Por lo tanto, los 
parásitos pueden influir en las características de la historia de vida del huésped, como la longevidad, y al mismo tiempo la 
historia de vida del huésped puede influir en la diversidad de parásitos. Si la carga de parásitos provoca un aumento de la 
mortalidad, esperamos una asociación negativa entre la longevidad del huésped y la riqueza de especies de parásitos. 
Alternativamente, si las especies de larga vida representan un entorno más estable para el establecimiento de parásitos, la 
longevidad del hospedador y la riqueza de especies de parásitos pueden mostrar una asociación positiva. Probamos estas 
dos predicciones opuestas en carnívoros, primates y ungulados terrestres utilizando métodos comparativos filogenéticos y 
controlando los efectos potencialmente confusos del esfuerzo de muestreo y la masa corporal. También probamos si el 
aumento de la longevidad del huésped se asocia con un aumento de la inmunidad, utilizando los recuentos de glóbulos 
blancos como proxy para la inversión inmune. Nuestros análisis revelaron relaciones débiles entre la riqueza de especies de 
parásitos y la longevidad. Encontramos una relación negativa significativa entre la longevidad y la riqueza de especies de 
parásitos para los ungulados, pero no asociaciones significativas en carnívoros o primates. Tampoco encontramos evidencia 
de una relación entre la inversión inmune y la longevidad del huésped en ninguno de nuestros tres grupos. Nuestros 
resultados sugieren que una mayor carga de parásitos está vinculada a una mayor mortalidad del huésped en ungulados. Por 
lo tanto, los ungulados de vida más corta pueden ser más vulnerables a los brotes de enfermedades, lo que tiene 
implicaciones para la conservación ungulada, y puede ser aplicable a otros mamíferos de vida corta. 
INTRODUCCIÓN 
Comprender las infecciones por parásitos en animales salvajes es de gran importancia. Por ejemplo, las enfermedades 
infecciosas amenazan a varias especies (por ejemplo, anfibios y demonios de Tasmania; [1,2]), mientras que la biodiversidad 
en sí misma puede influir en la prevalencia de parásitos en las comunidades ecológicas [3,4]. Además, compartimos 
aproximadamente el 60% de nuestras enfermedades infecciosas con animales [5] y muchas pandemias humanas recientes 
se originaron en la vida silvestre, incluido el VIH y el SARS [6, 7]. Identificar las características del huésped que soportan 
múltiples parásitos es, por lo tanto, de importancia crítica para la salud humana y la conservación de la biodiversidad. 
Los mamíferos están infectados por una amplia variedad de parásitos, desde virus microscópicos y bacterias hasta tenias 
macroscópicas, aletas y artrópodos que pican [4, 8]. Estos parásitos también son diversos en términos de sus modos de 
transmisión (por ejemplo, sexual, vertical, vectorial, aerotransportado y fecal-oral) y ciclos de vida (por ejemplo, directos o 
por medio de uno o más huéspedes intermedios). Las enfermedades causadas por estos agentes infecciosos pueden tener 
efectos profundos en la aptitud física de huéspedes individuales, lo que resulta en la selección de comportamientos 
antiparasitarios [9], defensas inmunitarias [10] y cambios en las características de la historia de vida como el peso al nacer 
[11]. Sin embargo, a pesar de la gran cantidad de estudios, no queda claro cómo los parásitos influyen en muchos aspectos 
de la biología del huésped, incluidos los parámetros básicos de la historia de vida. 
La longevidad del huésped es un parámetro de la historia de vida que se espera que cubra con la infección por parásitos 
[12]. Varios estudios comparativos han investigado la relación entre estas variables en los mamíferos, pero los resultados 
han sido variados; algunos estudios encontraron evidencia limitada de que los mamíferos de vida más larga tenían más 
parásitos [13], algunos estudios encontraron que los mamíferos de vida más larga tenían menos parásitos [12,14], mientras 
que otros autores no encontraron evidencia de una asociación [15-18]. Además, la relación entre los parásitos y la longevidad 
del huésped no está clara porque la causalidad puede ser bidireccional, con parásitos que influyen en las medidas de la 
longevidad, mientras que la longevidad influye simultáneamente en el éxito del parásito. A continuación, describimos estas 
dos hipótesis competitivas utilizando la riqueza de especies de parásitos como nuestra medida de carga de parásitos. 
Los parásitos a menudo causan efectos negativos sobre la aptitud del hospedador y, si bien algunas defensas de 
comportamiento pueden ayudar a las especies a evitar la infección, es probable que exista un nivel sustancial de infección 
inevitable (y, por lo tanto, mortalidad) en las poblaciones silvestres [12]. Por lo tanto, de manera similar a los efectos de la 
mortalidad inevitable por depredación, una mayor presión del parásito puede favorecer una vida útil más corta (y una 
reproducción más rápida). Esto debería dar como resultado una correlación negativa entre la carga parasitaria y la longevidad 
del huésped, con una mayor riqueza de especies de parásitos en especies de vida más corta. 
Por el contrario, la longevidad del huésped puede influir en la carga parasitaria a través de procesos epidemiológicos, 
prediciendo una asociación positiva entre la longevidad y la riqueza de parásitos. El aumento de la mortalidad de fondo del 
hospedero debería hacer más difícil que los parásitos se establezcan en las poblaciones del hospedador porque la muerte de 
un hospedador también provoca la muerte de sus parásitos. Dado que una mayor tasa de mortalidad de fondo es equivalente 
a una longevidad más corta, es razonable esperar que más parásitos cumplan las condiciones para el establecimiento (es 
decir, R0.1; [19]) en los huéspedes que viven más tiempo. Sobre la base de estos principios epidemiológicos básicos, 
esperamos encontrar una correlación positiva entre la riqueza de especies de parásitos y la longevidad del huésped, con la 
mayor riqueza de especies de parásitos en especies de larga vida [20]. El aumento de la longevidad también puede conducir 
a una mayor riqueza de especies de parásitos debido a que es probable que un individuo de vida más larga esté expuesto a 
más parásitos a lo largo de su vida [12, 21]. Aunque no todas estas infecciones se retendrán a lo largo de la vida de un 
individuo, el muestreo a través de individuos debería revelar más especies de parásitos en las especies hospedadoras de vida 
más larga. 
La inversión inmune del huésped puede proporcionar información crucial sobre la relación entre la longevidad del huésped 
y la carga parasitaria. La inversión inmune es costosa, por lo que uno podría esperar un intercambio entre la inversión 
inmune y la inversión en otros rasgos de la historia de vida como el crecimiento y la reproducción [22]. Un huésped muy 
parasitado puede lograr la misma aptitud ya sea (a) invirtiendo en inmunidad y reproduciéndose durante una vida más larga, 
o (b) invirtiendo en una reproducción rápida en detrimento de la inversión inmune, lo que lleva a una mayor mortalidad y 
una vida útil más corta. Por lo tanto, la inversión inmune puede disminuir o aumentar con la carga de parásitos. Además, la 
estrategia de historia de vida óptima puede depender del tipo de infecciones a las que está expuesto el huésped: las 
infecciones crónicas pueden seleccionar una mayor inversión inmunológica y una vida útil más larga, mientras que las 
infecciones agudas con tasas de mortalidad altas pueden seleccionar una vida más rápida. Historia, reducción de lainversión 
inmune y longevidades más cortas. 
Aquí, investigamos la relación entre la longevidad máxima y la riqueza de especies de parásitos en mamíferos utilizando 
datos de carnívoros terrestres, primates y ungulados terrestres (Artiodactyla y Perissodactyla). Nuestro estudio extiende 
estudios previos y apunta a resolver hallazgos previamente conflictivos al duplicar el número de especies hospedadoras en 
el conjunto de datos comparativos. En comparación con investigaciones anteriores, también utilizamos métodos 
filogenéticos más avanzados, incluidos los métodos para estimar y tomar en cuenta la señal filogenética en los datos, 
mientras controlamos rigurosamente los efectos potencialmente confusos de la masa corporal y el esfuerzo de muestreo 
(para estimaciones de la riqueza de especies de parásitos y longevidad máxima). También investigamos las relaciones entre 
la inversión en el sistema inmunológico, la longevidad máxima y la riqueza de especies de parásitos. 
MATERIALES Y MÉTODOS 
Datos 
Utilizamos datos de riqueza de especies de parásitos (PSR) de la Base de datos de parásitos de mamíferos (GMPD, [23]). 
Esta base de datos contiene registros de parásitos huésped extraídos de la literatura desde 1929, y continúa actualizándose 
a medida que se publican nuevos artículos. Todos los registros provienen de poblaciones de huéspedes salvajes y representan 
infecciones naturales. Hasta la fecha, la base de datos contiene más de 20,000 registros de parásitos del hospedador de más 
de 500 especies hospedadoras y más de 2100 especies de parásitos, que incluyen tanto macro- (es decir, helmintos) como 
micro- (es decir, virus, bacterias, protozoos y hongos) y ecto-parásitos (es decir, artrópodos). El GMPD contiene 
información sobre parásitos encontrados en carnívoros silvestres, primates y ungulados terrestres (Artiodactyla y 
Perissodactyla); así restringimos nuestros análisis a estos grupos. Excluimos a los carnívoros marinos (Phocidae, Otariidae, 
Odobenidae) porque los ambientes acuáticos pueden dar lugar a diferencias entre los patrones de transmisión de parásitos, 
la inversión inmune y las características de la historia de vida (por ejemplo, los carnívoros acuáticos tienen mayores 
recuentos de glóbulos blancos que los carnívoros terrestres; [24]) . 
Estimamos la riqueza total de especies de parásitos (PSR) para cada especie hospedadora, utilizando la taxonomía de Wilson 
y Reeder [25], y también estimamos el PSR para macro- (es decir, helmintos) y micro-parásitos (es decir, virus, bacterias, 
protozoos y hongos) por separado (PSRmacro y PSRmicro). Para algunos registros de parásitos huésped, los parásitos se 
identificaron solo a nivel de género. Para utilizar la mayor cantidad de datos posible, incluimos estos parásitos en las 
estimaciones de PSR, siempre que no se registraron otros miembros del género para la especie hospedadora. En total, 
nuestros valores de PSR utilizaron 2174 especies de parásitos (994 macro, 779 micro y 401 ecto-parásitos). 
Para cada especie hospedadora, luego recopilamos datos sobre la longevidad máxima (meses) de las bases de datos 
PanTHERIA y AnAge [26,27], Especies de mamíferos del mundo de Walker [28], y algunas fuentes adicionales 
(Información de respaldo S1). Se utilizó un supertree de mamífero para todos los análisis filogenéticos [29,30]. 
Tanto el PSR como la longevidad muestran correlaciones con la masa corporal en algunos mamíferos (por ejemplo, 
[13,14,31–33]). Por lo tanto, cualquier correlación entre la longevidad y la PSR podría ser el resultado de la covariación 
con la masa corporal. Para abordar esta posibilidad, incluimos la masa corporal en nuestros modelos (ver más abajo). 
Recopilamos datos sobre la masa corporal adulta (g) de PanTHERIA y AnAge [26,27], Especies de mamíferos del mundo 
de Walker [28], y algunas fuentes adicionales (Información de respaldo S1). Notamos que otras variables también coinciden 
con los subconjuntos taxonómicos de PSR en algunos mamíferos, incluyendo el tamaño del grupo social y el tamaño del 
rango geográfico (por ejemplo, [13]). Sin embargo, cuando realizamos modelos filogenéticos de mínimos cuadrados (ver 
más abajo) que controlan la masa corporal y el esfuerzo de muestreo, estas variables no se correlacionaron con el PSR para 
carnívoros o ungulados (Tabla S1). Encontramos débiles correlaciones positivas significativas entre la PSR y el tamaño del 
grupo social y el tamaño del rango geográfico para los primates (Tabla S1). Sin embargo, estas asociaciones significativas 
desaparecen en los modelos completos (Tabla S2). Para simplificar nuestros resultados, por lo tanto, no incluimos el tamaño 
del grupo social o el tamaño del rango geográfico en los modelos estadísticos investigados aquí. 
Los datos de PSR y de la historia de vida también son sensibles al esfuerzo de muestreo: las especies hospedadoras que han 
sido cuidadosamente muestreadas para detectar parásitos pueden parecer tener valores de PSR más altos que los que han 
sido muestreados menos [13,34]. Del mismo modo, una especie hospedadora bien estudiada puede parecer tener una 
longevidad máxima más alta que sus homólogas menos estudiadas [33,35]. Para controlar estos sesgos de muestreo, 
incluimos una medida del esfuerzo de muestreo (recuento de citas) para cada especie hospedadora. Definimos esto como el 
número de referencias de ISI Web of Knowledge (http://wokinfo.com/) donde el binomio latino de la especie apareció en 
los campos de título o tema. Cuando el binomio de especies había cambiado entre las taxonomías de 1993 y 2005 [25,36], 
sumamos el número de citas de los nombres de las especies de ambas taxonomías. 
Para los análisis de la inversión inmune del huésped, extrajimos los recuentos medios de glóbulos blancos (WBC; 
expresados como el número de células en 10-9 litros de sangre) de la base de datos del Sistema Internacional de Información 
de Especies (ISIS) [37]. Utilizamos WBC como un proxy para la inversión inmune del huésped porque los glóbulos blancos 
representan la primera línea de defensa contra los patógenos, probablemente son costosos de producir, y tanto los médicos 
como los ecólogos de la vida silvestre utilizan WBC para evaluar la salud de las personas (por ejemplo, [38 ]). Dentro de 
los primates, por ejemplo, se observan niveles de WBC significativamente más altos en individuos enfermos [39]. Es 
probable que otros componentes del sistema inmunitario de vertebrados, como el tamaño del bazo y la diversidad de los 
genes del complejo de histocompatibilidad principal (MHC), sean también indicadores importantes de la inversión inmune; 
sin embargo, estos datos no están disponibles para la mayoría de nuestras especies. 
La base de datos ISIS contiene datos fisiológicos de individuos cautivos supuestamente sanos. Esto ayuda a eliminar los 
efectos de confusión de las diferencias en la salud o los niveles de estrés en la fisiología. Idealmente, utilizaríamos datos de 
individuos salvajes con información sobre su salud y niveles de estrés. Sin embargo, estos datos son raros para las 
poblaciones silvestres, lo que hace que la base de datos ISIS sea la mejor alternativa disponible. Aunque WBC puede variar 
entre los sexos y entre las clases de edad [40], la mayoría de los registros de ISIS no separan los registros de WBC en sexos 
separados o clases de edad para todas las especies en nuestro conjunto de datos. Por lo tanto, utilizamos WBC de todas las 
edades y sexos combinados para obtener el mayor tamaño de muestra posible. 
En total, tenemos datos sobre PSR, longevidad, masa corporal y recuentos de citas para 361 especies (132 carnívoros, 128 
primates y 101 ungulados). También tenemos recuentos de glóbulos blancos para 219 de estas especies (64 carnívoros, 81 
primates y 74 ungulados). Los datos están disponibles en la información de apoyo S2. 
Análisis 
Encontramos que los datos transformados en registros naturales mejoraron los diagnósticos del modelo,lo que resultó en 
una mejor distribución de los residuos del modelo de regresión. Por lo tanto, todas las variables se transformaron antes del 
análisis. Antes de ajustar los modelos multivariados, también verificamos los predictores de colinealidad (siguiendo el 
método de [41]) porque puede llevar a estimaciones de parámetros del modelo poco confiables. Los factores de inflación 
de varianza (VIF) fueron menores que tres, lo que indica niveles aceptables de colinealidad [41]. 
Las especies en los análisis comparativos están relacionadas entre sí y, por lo tanto, pueden compartir similitudes porque 
las heredaron de un ancestro común, en lugar de a través de una evolución independiente [42,43]. Para tratar la posible no 
independencia estadística de los datos interespecíficos, utilizamos modelos de mínimos cuadrados filogenéticos 
generalizados (PGLS). PGLS se basa en el modelo GLS habitual, excepto que la dependencia filogenética de los datos se 
incorpora a la estructura del término de error [44–46]. Este término de error se puede construir de varias maneras. Aquí 
consiste en una matriz de covarianzas de rasgos esperados calculados utilizando la filogenia y la estimación de máxima 
verosimilitud (ML) de l. El parámetro l es un multiplicador de los elementos fuera de la diagonal de una matriz de varianza-
covarianza filogenética que mejor se ajusta a los datos, y varía entre l = 1, donde los datos están estructurados de acuerdo 
con un modelo de movimiento browniano de evolución de rasgos, yl = 0, donde los datos no muestran una estructura 
filogenética y el análisis se reduce a un análisis OLS no filogenético [45,47]. Para cada regresión, l se estima para el término 
de error residual [48], junto con los otros parámetros de regresión, de modo que las regresiones se llevan a cabo mientras se 
controla el grado real de no-independencia filogenética presente. Para el interés, informamos la señal filogenética (l) en 
variables individuales en la Tabla S3, sin embargo, observamos que esto no proporciona ninguna justificación para usar 
PGLS o métodos no filogenéticos [48]. 
Utilizamos R v.2.13.0 [49] para ejecutar todos los análisis. Específicamente, usamos la función pgls en el paquete caper 
[50] para ajustar el siguiente modelo para carnívoros, primates y ungulados por separado: 
 
Nos centramos en estos tres clados por separado porque cada uno ofrece tamaños de muestra suficientes para probar las 
hipótesis, y cuando los datos se combinan, encontramos que los patrones se debieron a una fuerte relación positiva en solo 
uno de los clados (ungulados). Para probar las relaciones entre la longevidad, la inversión en el sistema inmunitario y la 
riqueza de especies de parásitos, también utilizamos PGLS para ajustar el siguiente modelo para carnívoros, primates y 
ungulados por separado: 
 
Predecimos que los diferentes tipos de parásitos afectarán la longevidad del huésped de diferentes maneras; específicamente, 
esperamos que las infecciones crónicas seleccionen para una vida más larga y una mayor inversión inmune, y las infecciones 
agudas para seleccionar una vida más corta y una menor inversión inmune. Por lo tanto, también ajustamos cada modelo 
utilizando PSR para macro y micro parásitos por separado, ya que generalmente se piensa que los macroparásitos causan 
infecciones crónicas y los microparásitos causan infecciones agudas [51]. Obviamente hay excepciones a esta 
generalización; sin embargo, los datos sobre el tipo de infección no estaban disponibles para la mayoría de nuestras especies 
de parásitos, por lo que esta fue la mejor aproximación disponible. 
El rendimiento estadístico de PGLS puede verse fuertemente influenciado por valores atípicos, especialmente cuando se 
han producido grandes cambios evolutivos en ramas cortas. Esto puede dar como resultado puntos con un apalancamiento 
muy alto que podrían afectar las estimaciones de los parámetros y aumentar las tasas de error de las regresiones. Para evitar 
esto, repetimos nuestras regresiones después de eliminar cualquier punto con un residual estudiantil que supera los 63 [52]. 
Sin embargo, los resultados fueron cualitativamente similares, por lo que solo informamos los resultados de los análisis en 
los que se utilizaron todos los datos. 
También utilizamos el análisis filogenético de varianza (ANOVA) para investigar las diferencias entre nuestros tres grupos 
de hospedadores en cuanto a su PSR, longevidad, masa corporal y valores de WBC. Los ANOVA filogenéticos realizan un 
ANOVA estándar pero determinan el valor significativo del estadístico F comparando el valor observado con una 
distribución nula obtenida al simular nuevos conjuntos de datos bajo un modelo de movimiento browniano a lo largo de la 
filogenia [53]. Los ajustamos usando la función phy.anova en el paquete geiger [54]. 
RESULTADOS 
Encontramos una relación negativa significativa entre la longevidad máxima y la riqueza total de especies de parásitos 
(PSR) para ungulados pero no para carnívoros o primates (Tabla 1). Cuando investigamos los macro y micro parásitos por 
separado, solo los ungulados mostraron una relación negativa significativa entre la longevidad máxima y la riqueza de 
especies de microparásitos (PSRmicro; Tabla 1). Los valores de PSR de los tres grupos de mamíferos no fueron 
estadísticamente diferentes, lo que sugiere que la variación en los resultados no se debió simplemente a las diferencias 
específicas del clado en la carga total de parásitos, o las diferencias en los números de macro o micro parásitos que infectan 
cada clado (Tabla 2). Sin embargo, encontramos diferencias significativas en la longevidad entre los grupos; Los primates 
tienen la vida más larga, seguidos de ungulados y carnívoros (Tabla 2). 
En cada uno de los modelos de la Tabla 1, el recuento de citas (nuestra medida del esfuerzo de muestreo) se correlacionó 
positivamente de manera muy significativa con el PSR. Esto confirma nuestra sugerencia de que los mamíferos mejor 
estudiados pueden parecer tener más parásitos que las especies menos estudiadas. Si el recuento de citas no está incluido en 
los modelos, todos los grupos, excepto los ungulados, muestran una asociación positiva significativa entre la longevidad y 
el PSR, aunque los valores de AIC aumentan sustancialmente (carnívoros: pendiente de longevidad = 1.010 + - 0.400, t129 
= 2.741, p = 0.007, AIC = 460.5 [AIC con recuento de citas = 367.2]; Primates: pendiente de longevidad = 1.048 + - 0.354, 
t124 = 2.958, p = 0.004, AIC = 384.3 [AIC con recuento de citas = 325.7]; ungulados: pendiente de longevidad = -0.138 + 
- 0.442, t98 = -0.313, p = 0.755, AIC = 369.2 [AIC con recuento de citas = 345.4]). Esto cambiaría completamente nuestras 
conclusiones y, por lo tanto, resalta la importancia de controlar el esfuerzo de muestreo en nuestros modelos. Aunque el 
recuento de citas explica gran parte de la variación en el PSR, los modelos que incluyen solo el recuento de citas tienen 
valores AIC mucho más altos que nuestros modelos completos, incluido el tamaño del cuerpo y la longevidad (Tabla S4). 
Por lo tanto, nuestros resultados no están completamente impulsados por las diferencias en el esfuerzo de muestreo. 
 
Tabla 1. Modelos filogenéticos de mínimos cuadrados generalizados (PGLS) que predicen la riqueza total de especies de 
parásitos (PSR), la riqueza de especies de macroparásitos (PSRmacro) o la riqueza de especies de microparásitos 
(PSRmicro) para carnívoros, primates y ungulados terrestres. 
No encontramos una relación positiva significativa entre la longevidad del huésped y los recuentos de glóbulos blancos 
(WBC; Tabla 3). Sin embargo, encontramos una asociación negativa significativa entre WBC y PSR en ungulados utilizando 
PSR total o PSR microparásito (Tabla 3). WBC también se correlacionó significativamente de manera positiva con la masa 
corporal en los tres grupos (Tabla 3). 
Tabla 2. Resultados de las pruebas filogenéticasde ANOVA 
para diferencias en variables entre carnívoros, primates y 
ungulados terrestres. 
df = grados de libertad; phylo.p = valor p filogenético (ver 
texto); PSR = riqueza total de especies de parásitos; 
PSRmacro = riqueza de especies de macroparasos; 
PSRmicro = riqueza de especies de microparásitos; WBC = 
recuento medio de glóbulos blancos; * los resultados siguen 
siendo los mismos cualitativamente cuando el PSR se divide 
por el recuento de citas para controlar las diferencias en el 
esfuerzo de muestreo. 
 
 
 
DISCUSIÓN 
En general, nuestros resultados muestran que, en el mejor de los casos, existe una relación débil entre la riqueza de especies 
de parásitos y la longevidad, al menos en este conjunto de datos. Los ungulados de vida más larga tienen menos parásitos 
que las especies de vida corta. Sin embargo, los análisis de primates y carnívoros no produjeron asociaciones significativas 
entre la longevidad y la carga parasitaria, a pesar de tamaños de muestra generalmente similares. Varios factores pueden 
explicar la ausencia de una relación significativa entre la riqueza de especies de parásitos y la longevidad en estos grupos. 
Quizás otras variables distintas de la longevidad sean importantes en primates y carnívoros; por ejemplo, Nunn et al. [13] 
encontró evidencia más convincente de variables como el tamaño del rango geográfico que predice la riqueza de parásitos 
en primates. Otros estudios en carnívoros tampoco encontraron una relación significativa entre la longevidad y la carga 
parasitaria [16-18]. Lindenfors et al. [18] sugirió que esto se debía a un límite en el número de parásitos que un huésped 
podría adquirir en su vida útil; Si los carnívoros alcanzan más rápidamente este punto de saturación, la variación en la 
longevidad puede tener menos influencia en el número de parásitos. Quizás esto sea verdad en los carnívoros; sin embargo, 
parece poco probable, dado que encontramos una relación significativa en los ungulados, que, en promedio, viven más que 
los carnívoros. Alternativamente, una relación negativa entre la longevidad y la riqueza de especies de parásitos en 
carnívoros y primates puede ser contrarrestada por la pérdida de parásitos a medida que disminuye la longevidad del 
huésped, como lo predice la teoría epidemiológica. De hecho, las hipótesis no se excluyen mutuamente, y nuestras pruebas 
solo detectarán un efecto significativo cuando una de las dos hipótesis funcione de manera particularmente fuerte. 
La teoría epidemiológica sugiere que debería existir una relación positiva entre la longevidad del huésped y la riqueza de 
especies de parásitos [20]. Sin embargo, la evidencia empírica de tal correlación positiva es, en el mejor de los casos, débil. 
No se encontraron correlaciones significativas positivas entre la longevidad y la riqueza de especies de parásitos en nuestros 
análisis, y aunque algunos estudios anteriores han encontrado correlaciones positivas significativas en primates, carnívoros 
ibéricos y peces de agua dulce [13,17,21], dos de estos resultados solo se mantuvieron cuando se incluyeron valores atípicos 
[13] o se excluyó la masa corporal [21]. Por lo tanto, generalmente no existe evidencia empírica de la asociación positiva 
entre la longevidad y la riqueza de especies de parásitos, lo que sugiere que los procesos epidemiológicos que involucran la 
mortalidad pueden tener una influencia limitada en la acumulación de especies de parásitos en los huéspedes [12]. 
Si una mayor carga parasitaria generalmente favorece una baja longevidad en los mamíferos, entonces, cuando otras 
condiciones ecológicas y sociales favorecen una alta longevidad, podríamos esperar que los animales inviertan en defensas 
del sistema inmunitario [55]. Por lo tanto, deberíamos ver una asociación general entre la longevidad y la inversión en 
defensas inmunológicas, como las células del sistema inmunitario que circulan en la sangre. Sin embargo, no encontramos 
evidencia de esta hipótesis, ya que los recuentos de glóbulos blancos no muestran asociaciones significativas con la 
longevidad. Esto contrasta con los resultados de Nunn et al. [40] que encontraron correlaciones positivas entre la longevidad 
y los recuentos de monocitos y eosinófilos en mamíferos (pero solo en hembras). Una posible explicación de nuestros 
resultados es que los mamíferos de vida más prolongada también invierten más en defensas antiparasitarias del 
comportamiento, por ejemplo, evitando áreas o individuos contaminados, arreglos o ingiriendo plantas medicinales [9,56–
58]. Dichas defensas han sido particularmente bien documentadas en mamíferos sociales como los primates [58]. 
Igualmente, algunas especies longevas pueden simplemente no enfrentar un alto riesgo de parásitos debido a su ubicación 
geográfica o ecología; por lo tanto, la infección por parásitos puede tener poco efecto sobre su longevidad. Además, 
diferentes parásitos pueden seleccionar diferentes historias de vida. Por ejemplo, las infecciones crónicas pueden seleccionar 
un aumento en la inversión inmune y una alta longevidad, mientras que las infecciones agudas pueden seleccionar una 
disminución de la inversión inmune y una reproducción más rápida. Nuestros resultados no detectaron diferencias en la 
respuesta a los macro parásitos frente a los micro parásitos; sin embargo, estas subdivisiones pueden haber estimado de 
manera imprecisa el grado en que los parásitos exhiben efectos crónicos versus agudos. 
 
Tabla 3. Modelos de mínimos cuadrados filogenéticos (PGLS) que predicen el recuento medio de glóbulos blancos (WBC) 
para carnívoros, primates y ungulados terrestres. 
PSR = riqueza total de especies de parásitos; PSRmacro = riqueza de especies de macroparasos; PSRmicro = riqueza de 
especies de microparásitos. 
Varias cuestiones metodológicas merecen mención. Utilizamos la riqueza de especies de parásitos como medida de la carga 
de parásitos, pero esto ignora la intensidad de la infección: un huésped con un individuo de cada una de las 100 especies de 
parásitos puede no verse tan afectado negativamente por parásitos como un huésped con 1000 individuos de un solo parásito 
especies. El tipo de parásito involucrado también puede importar; Algunos parásitos son más virulentos que otros y, por lo 
tanto, los costos de acondicionamiento físico pueden variar. Los anfitriones solo deberían invertir en defensas inmunológicas 
si el costo de las pérdidas debidas a infecciones parasitarias supera los costos a menudo altos de la inmunidad. Lo ideal sería 
que la intensidad y la virulencia se introduzcan en nuestros modelos. Finalmente, solo tenemos datos sobre tres grupos de 
mamíferos, todos los cuales son bastante grandes y de larga vida en relación con la mayoría de los mamíferos. Sería 
interesante extender estos análisis para incluir más especies, particularmente roedores y murciélagos. 
Nuestros resultados indican que los ungulados de vida más larga tienen menos parásitos que los de vida corta, lo que apoya 
estudios previos en ungulados y otros mamíferos [12,14]. Este efecto puede ser causado por la mortalidad inducida por 
parásitos, que seleccionaría para historias de vida más rápidas, en lugar de una mayor inversión en defensas antiparasitarias 
[12,59]. Estos resultados pueden tener implicaciones para la conservación ungulada. En general, los mamíferos de vida larga 
tienen mayor riesgo de extinción que las especies de vida corta [60]. Sin embargo, si el conductor de la extinción involucrado 
es una enfermedad emergente, los ungulados de vida corta pueden ser los más afectados porque ya albergan una mayor 
carga de parásitos en comparación con los ungulados de larga vida, y también tienden a existir en densidades más altas, lo 
que favorece el establecimiento de infecciones. . Los ungulados de vida corta son generalmente más pequeños y más 
abundantes, y por lo tanto son presas comunes para los grandes carnívoros. Por lo tanto,si las poblaciones de ungulados de 
corta duración experimentan un brote de enfermedad, podrían tener efectos en cadena a niveles tróficos más altos. Este 
también puede ser el caso en otros grupos taxonómicos que no formaron parte de nuestro análisis. Se necesitan estudios 
adicionales sobre los vínculos entre la carga parasitaria y la historia de vida del huésped para permitirnos proteger la 
biodiversidad de las amenazas de enfermedades infecciosas.