Dinámica biogeoquímica por microrganismos edáficos en sistemas agroforestales de cacao revisión de literaria científica

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Dinámica biogeoquímica por 
microrganismos edáficos en 
sistemas agroforestales de cacao: 
revisión de literaria científica.
Biogeochemical dynamics by edaphic microorganisms in cocoa 
agroforestry systems: a scientific literature review.
Cómo Citar:
Orduz-Tovar, S. A., Machado-Cuellar, L., Rojas-Basto, L. C., & Amaya-Ucue, E. D. (2020) Dinámica 
biogeoquímica por microrganismos edáficos en sistemas agroforestales de cacao: revisión 
de literaria científica. Revista SENNOVA: Revista del Sistema de Ciencia, Tecnología e 
Innovación, 5 (1), 53-72. doi: http://doi.org/10.23850/23899573.2496
doi:http://doi.org/10.23850/23899573.2496
Recibido: 8.11.2019 Aceptado: 16.12.2020
Leidy Machado-Cuellar
Servicio Nacional de Aprendizaje SENA 
leidymachadocuellar@gmail.com 
Colombia
Elian David Amaya-Ucue
Servicio Nacional de Aprendizaje SENA 
eliandabid1@gmail.com
Colombia
Sergio Andres Orduz-Tovar
Servicio Nacional de Aprendizaje SENA 
saorduz6@misena.edu.co
Colombia
Laura Constanza Rojas-Basto
Servicio Nacional de Aprendizaje SENA 
larojasb@sena.edu.co
Colombia
53
http://doi.org/10.23850/23899573.2644
54
Revista del Sistema de Ciencia, Tecnología e Innovación, 5(1). 53-72
doi:http://doi.org/10.23850/23899573.2496
RESUMEN
Los sistemas agroforestales son estrategias donde se realizan cultivos mixtos de especies 
vegetales para favorecer una producción agrícola, para optimizar la producción de cacao. 
La acción de microorganismos edáficos en estos sistemas no se tiene del todo descrita, 
por tanto, en el presente documento se consolida información acerca de la acción de los 
microrganismos en ciclos biogeoquímicos sobre cultivos agroforestales para favorecer la 
producción de cacao. Para esto, se realizó una revisión bibliográfica de los temas relacionados 
usando bases de datos académicas e identificando que desde 2001 se ha abordado la 
producción de cacao con sistemas agroforestales, así como también se ha determinado que 
la diversidad de bacterias edáficas es importante en tanto que participa en la transformación 
y biodisponibilidad de elementos como nitrógeno, fosforo y carbono; además, en el 
biocontrol de metales pesados que pueden afectar el grano. En la revisión bibliográfica se 
identificaron más de diez géneros de microrganismos con alguna acción potencial sobre la 
biogeoquímica de los suelos. La implementación de consorcios microbianos se convierte 
en una de las estrategias para fortalecer la producción de cacao sin el uso de agroquímicos.
Palabras clave: nutrición vegetal, Theobroma cacao, microrganismos edáficos 
ABSTRACT
The agroforestry arrangements represent strategies for mixed species cultivation and 
favoring a particular agricultural crop, this activity is to optimize cocoa production. The 
action of edaphic microorganisms in these systems has not been fully described, therefore, 
this document consolidates information about the role of microorganisms in biogeochemical 
cycles on agroforestry systems to promote cocoa crop. For this, a bibliographic review of 
the related topics was carried out using academic databases and identifying that since 2001 
cocoa production has been approached with agroforestry systems, as well as determining that 
the diversity of edaphic bacteria is important insofar as it participates in the transformation 
and bioavailability of elements like nitrogen, phosphorus and carbon. Besides, in the 
biocontrol of heavy metals that can affect the grain. In the bibliographic review, more than 
ten genera of microorganisms with some potential action on the biogeochemistry of soils 
were identified. The implementation of microbial consortia comes to be one of the strategies 
to strengthen cocoa production without the use of agrochemicals. 
Keywords: plant nutrition, Theobroma cacao, edaphic microorganisms 
http://doi.org/10.23850/23899573.2496
Orduz-Tovar, S. A., Machado-Cuellar, L., Rojas-Basto, L. C., & Amaya-Ucue, E. D. (2020) Dinámica bio...
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INTRODUCCIÓN
La economía de muchos países se basa en 
la actividad agrícola que allí se desarrolla, 
Colombia es precisamente uno de estos y 
dicha actividad representó en 2017 el 6.3% 
del Producto Interno Bruto (BANRED, 
2017). Dentro de los cultivos con mayor 
potencial en el país está el cacao con un 
incremento anual cercano al 10% en la 
última década, con un registro de produc-
ción cercana a 101 toneladas durante el 
2018, 10% mayor que en 2017 (Agronet, 
2018); sin embargo, a pasar de ser un cul-
tivo prometedor con características únicas 
como atributos sensoriales (sabor, aroma, 
componentes nutricionales) y rendimien-
to por hectárea sembraba, no ha tenido un 
incremento sustancial en su productividad, 
pasando de 0.51 ton/ha a 0.53 ton/ha en-
tre 2017 y 2018 respectivamente (Agronet, 
2018).
Colombia se caracteriza por poseer 
cultivos transitorios de ciclo corto y otros 
cuya producción del fruto puede darse luego 
de largos periodos del cultivo vegetal como 
el caso del cacao, por lo cual ante periodos 
prolongados de cultivo , sus propiedades 
finales deben ser especiales desde puntos 
de vista fisiológico, bromatológico y 
sensorial. El caso del cacao presenta 
atributos sensoriales de sabores básicos 
como (astringencia, amargor, acidez 
y dulce) y sabores específicos como 
(cacao frutal, floral y nuez), además 
de componentes nutricionales como 
antioxidantes, fibra, proteína, y otros 
compuestos como teobromina, cafeína y 
compuestos volátiles, los cuales pueden 
generar aromas únicos al grano de cacao, 
las concentraciones de estos elementos 
dependen principalmente de la variedad, 
manejo de cultivo y poscosecha (Oracz et 
al., 2015; Barrientos et al., 2019)
Varias de las estrategias implementadas 
para fortalecer la producción agrícola 
son los sistemas agroforestales, donde 
la principal especie productiva es quien 
domina el cultivo y se acompaña con 
especies transitorias. Estos sistemas 
agroforestales se caracterizan por poseer 
al menos dos especies que interactúan 
biológicamente, de las cuales una especie 
vegetal es leñosa perenne y la otra 
especie manejada se caracteriza para fines 
agrícolas, incluyendo pastos (Detlefsen y 
Somarriba, 2012).
Uno de los principales factores que 
influyen en la dinámica bioquímica 
de suelos y que por tanto repercute en 
la producción de los cultivos son los 
microrganismos que habitan e interactúan 
en dicha matriz (Jones et al., 2014). Si bien 
la interacción ambiental de las bacterias 
y hongos es diversa especialmente por su 
ubicuidad y participación en componentes 
ecosistémicos, la caracterización especifica 
relacionada a cultivos es poco estudiada 
(DeLong & Pace, 2001).
Se han establecido variables de estudio 
para análisis de cambios estructurares de 
los servicios ecosistémicos con base en 
indicadores funcionales (Wood et al., 2015) 
e incluso se ha evidenciado que solo el 1% 
microrganismos puede tener funciones 
activas en suelos (Blagodatskaya & 
Kuzyakov, 2013). Sin embargo, la relación 
y participación de microrganismos edáficos 
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Revista del Sistema de Ciencia, Tecnología e Innovación, 5(1). 53-72
doi:http://doi.org/10.23850/23899573.2496
en suelos de cultivos como cacao no ha 
sido consolidada, pero si se ha registrado 
la participación de estos microrganismos 
en cultivos especialmente de índole 
fitosanitaria como estrategias de biocontrol 
(Sanchez, Ousset, & Sosa, 2019), Sumado 
a lo anterior, los microorganismos tienen 
un papel fundamental en el ciclo de 
nutrientes al causar la mineralización, otras 
transformaciones de la materia orgánica y 
ciclaje de otros materiales (Oergensen & 
Emmerling, 2006).
En el caso de los sistemas agroforestales 
no son la excepción, si bien se conoce 
la dinámica entre plantas usadas en los 
sistemas que pueden favorecer el control de 
virus fitopatógenos, estabilidad de suelos y 
homogenización biótica para estabilidad 
de cultivo y almacenamiento de carbono 
(Marconi & Armengot, 2020; Nijmeijer et 
al., 2019; Somarriba et al., 2013); no se 
tiene consolidadala actividad y acción que 
los microrganismos puedan ejercer sobre 
la calidad final de la producción de estos 
sistemas diversificados; Alfaro-Flores 
y col, (2015) mencionan que dado a los 
pocos estudios sobre el tema, es importante 
investigar acerca de la interacción suelo-
planta, con el fin de validar el efecto de la 
agroforestería en el desarrollo de la biomasa 
microbiana (Marconi & Armengot, 2020; 
Nijmeijer et al., 2019; Somarriba et al., 
2013). 
Esta revisión se enfoca en identificar 
los microrganismos edáficos potenciales 
y su efecto directo o indirecto que puede 
fortalecer la producción de cacao cultivado 
con estrategias agroforestales.
MATERIALES Y MÉTODOS
• Revisión bibliométrica 
La información recolectada para esta 
revisión se basó en búsqueda bibliográfica 
académica especializadas, tipo artículos 
científicos, usando las bases de datos 
Science Direct (https://www.sciencedirect.
com), Web Of Science (http://www.
webofknowledge.com/) y SCOPUS 
(https://www.scopus.com) con periodo 
temporal desde 2008 a 2020; sin embargo, 
según citaciones bibliográficas de los 
autores consultados se consideraron 
documentos de referencia con fechas 
anteriores a estas fechas de acuerdo a la 
importancia del artículo. 
Como estructura de búsqueda se 
utilizaron los términos AGROFORESTRY, 
BACTERIA, COCOA TREE, adicionando 
operadores booleanos AND y OR para 
completar ecuaciones bibliométricas 
relacionadas con el conjunto de temas 
principales que se relacionan y se reportan 
los elementos de exclusión (Tabla 1).
http://doi.org/10.23850/23899573.2496
Orduz-Tovar, S. A., Machado-Cuellar, L., Rojas-Basto, L. C., & Amaya-Ucue, E. D. (2020) Dinámica bio...
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Tabla 1. 
Bases de datos y ecuaciones bibliométricas relacionadas con la búsqueda de información
Ecuación de búsqueda Base de 
datos 
Resultados 
de búsqueda 
Espacio 
temporal 
( TITLE-ABS-KEY ( agricultural AND systems 
) AND TITLE-ABS-KEY ( cocoa ) AND TITLE-
ABS-KEY ( colombia ) ) AND DOCTYPE ( ar ) 
AND ACCESSTYPE ( OA ) AND PUBYEAR > 
2013 
SCOPUS 3 2015-2019
( TITLE-ABS-KEY ( agroforestry ) AND TITLE-
ABS-KEY ( microbiology ) ) 
SCOPUS 43 2005-2019
( TITLE-ABS-KEY ( agroforestry ) AND TITLE-
ABS-KEY ( microbiology ) ) 
SCOPUS 43 2005-2019
TITLE-ABS-KEY ( agroforestry AND "soil micro-
biology" ) 
SCOPUS 17 2005-2018
( TITLE-ABS-KEY ( biodiversity ) AND TITLE-
ABS-KEY ( agroforestry ) ) AND DOCTYPE ( ar 
OR re ) AND PUBYEAR > 2007 AND PUB-
YEAR < 2020 
SCOPUS 843 2008-2020
( TITLE-ABS-KEY ( cacao ) AND TITLE-ABS-KEY 
( agroforestry ) ) AND DOCTYPE ( ar ) AND AC-
CESSTYPE ( OA ) AND PUBYEAR > 2011 
SCOPUS 63 2012-2019
( TITLE-ABS-KEY ( cacao ) AND TITLE-ABS-KEY 
( agroforestry ) ) AND DOCTYPE ( ar ) AND AC-
CESSTYPE ( OA ) AND PUBYEAR > 2011 
SCOPUS 63
( TITLE-ABS-KEY ( interaction ) AND TITLE-
ABS-KEY ( microorganisms AND soil ) AND 
TITLE-ABS-KEY ( agroforestry AND systems ) ) 
SCOPUS 6 2010-2018
(TITLE-ABS-KEY ( agroforestry AND bacteria ) ) SCOPUS 139
(TITLE-ABS-KEY ( agroforestry AND bacteria ) 
AND ( LIMIT-TO ( SUBJAREA , "AGRI" ) ) )
SCOPUS 108
agroforestry AND ("cocoa tree") Sciencedi-
rect
54 2007-2010
bacteria AND (Phosphorus AND soil) AND cocoa Sciencedi-
rect
546
TITLE-ABS-KEY ( agroforestry AND bacteria ) SCOPUS 139
TITLE-ABS-KEY ( agroforestry AND bacteria ) 
AND ( LIMIT-TO ( SUBJAREA , "AGRI" ) ) 
SCOPUS 108
agroforestry AND ("cocoa tree") Sciencedi-
rect
54 2007-2010
Fuente: Elaboración propia
58
Revista del Sistema de Ciencia, Tecnología e Innovación, 5(1). 53-72
doi:http://doi.org/10.23850/23899573.2496
Una vez identificados los listados, 
se procedió a realizar filtros orientados 
a documentación sobre las posibles 
interacciones dadas entre bacterias 
edáficas y producción de cacao bajo 
sistemas agroforestales; así como eliminar 
duplicidad de elementos que por análisis 
de información se presentara. Por último, 
se estableció la red de temática relacionada 
con agroforestería, microrganismos edáficos 
y producción de cacao. Posteriormente 
se estableció relaciones entre palabras 
claves usando el método de normalización 
por asociaciones, para lo cual se utilizó 
el software VOSWiever Vr 1.6.13 s (Van 
Eck y Waltman, 2019). Por otra parte, la 
evolución cronológica de publicación con 
los respectivos autores se estableció usando 
el software gratuito CitiNet Explorer 
Vr. 1.0 incluyendo un análisis de clúster 
para establecer principales estrategias de 
colaboración internacional modificando 
la resolución de búsqueda (Van Eck y 
Waltman, 2019).
Identificación de rasgos funcionales de 
microorganismos edáficos en producción 
de cacao con sistemas agroforestales.
Para la identificación de las 
características funcionales de este grupo 
biológico edáficos, se realizó el análisis de la 
información identificando microorganismos 
que presenten o desarrollen alguna 
participación en los servicios ecosistémicos 
de la producción de cacao con sistemas 
agroforestales, documentando los posibles 
características funcionales de organismos 
microbianos asociados a la productividad 
de cacao, especialmente en zonas de vida 
de bosque seco tropical, y relacionándolos 
con las palabras claves de mayor 
relevancia en los análisis bibliométricos. 
Los microorganismos vinculados con 
enfermedades de la planta y aquellos 
considerados biocontroladores fueron 
excluidos del estudio, para así realizar los 
esfuerzos de búsqueda en las bacterias y 
hongos que generen beneficios físicos, 
químicos o biogeoquímicos a la planta de 
interés primario en el sistema agroforestal.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
• Análisis bibliométricos
La búsqueda generada usando como 
ecuación primaria (agroforestry AND 
theobroma) mostró que en Science 
Direct, Scopus y Web of Science arrojaron 
respectivamente 264, 416 y 229 hallazgos, 
la producción bibliográfica detalló los 
resultados en áreas como agroforestería, 
macroorganismos edáficos y producción de 
cacao con inicio de búsqueda desde 2001. 
El Centro de la Investigación Agronómica 
para el Desarrollo (CIRAD) de Francia con 
producción académica activa específica 
entre 2001 y 2019 fue una de las instituciones 
con mayor producción bibliográfica siendo 
2018 el periodo de mayor frecuencia en 
generación de conocimiento en el área 
relacionada (Figura 1). Así mismo, la 
Universidad de Göttingen en Alemania 
también registra el mayor volumen de 
publicaciones según la plataforma SCOPUS 
aunque su mayor actividad en la temática se 
registró en el año 2012.
http://doi.org/10.23850/23899573.2496
Orduz-Tovar, S. A., Machado-Cuellar, L., Rojas-Basto, L. C., & Amaya-Ucue, E. D. (2020) Dinámica bio...
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del 80% del CO2 requerido por las plantas 
terrestres para realizar la fotosíntesis y de 
esta cantidad los hongos proporcionan cerca 
del 13% (Peña-Vanegas y Vanegas, 2010). 
Por otra parte, los hongos están 
relacionados con suelos de bajas tasas 
en descomposición y disponibilidad de 
nutrientes, mientras que las bacterias 
están asociadas a suelos con altas tasas 
de descomposición y disponibilidad 
de nutrientes. Por lo tanto, un aumento 
en esta proporción debería reflejar una 
disponibilidad reducida de nutrientes y tasas 
de crecimiento más lentas (Orwin et al., 
2018) la necesidad de diversidad microbiana 
depende del sistema productivo que entre 
otras cosas se asocia a la distribución de raíz, 
que en este caso es cacao con los respectivos 
sistemas agroforestales.
Por otra parte, los hongos están 
relacionados con suelos de bajas tasas 
en descomposición y disponibilidad de 
nutrientes, mientras que las bacterias 
Es importante resaltar que la 
participación de microrganismos en la 
dinámica ecosistémica de suelos es crucial 
(Wartenberg et al., 2017), por tanto, 
Colombia demanda mayor cantidad de 
estudios para las temáticas descritas con 
el fin de establecer mejores estrategias de 
cultivo auto sostenibles y ecoeficientes.
Función de los microrganismos en el sueloUna de las principales actividades de 
los microrganismos en el suelo es su 
participación en ciclos biogeoquímicos 
(Figura 2), destacando la movilidad y 
transformación de nutrientes esenciales para 
las plantas. Se estima que cerca del 90% 
del CO2 que es producido en la biosfera está 
asociado con la la actividad metabólica de 
los microrganismos, los cuales participan 
en la descomposición de materia orgánica y 
otros nutrientes., Así mismo, la respiración 
de los microorganismos proporciona cerca 
Figura 1. Frecuencia y cantidad de publicaciones sobre agroforestería y cacao realizadas 
por el Centro de la Investigación Agronómica para el desarrollo (CIRAD). Datos obteni-
dos de Web Of Science 08/11/2019
Fuente: Elaboración propia
60
Revista del Sistema de Ciencia, Tecnología e Innovación, 5(1). 53-72
doi:http://doi.org/10.23850/23899573.2496
restringido o nulo. Adicionalmente el árbol 
cuenta con un sistema radicular lateral en 
la capa superior del suelo, esta es usadas 
para retención de la humedad y absorción 
de la mayoría de los nutrientes, por lo cual 
la aplicación de los fertilizantes cerca de 
las raíces del árbol favorece la absorción de 
estos, en el caso del fosforo, el incrementar 
después del primer año de aplicación y por 
ello la actividad microbiológica para este 
sistema productivo debe ser en los primeros 
horizontes del suelo (Nygren et al., 2013) 
pH
El rango óptimo de pH para el cultivo de 
cacao es de 6.0-7.5; esto puede variar, según 
las condiciones de manejo que se realice 
al cultivo, lo cual dependerá del tipo de 
fertilización que se proporcione y de las 
condiciones óptimas para que la planta pueda 
están asociadas a suelos con altas tasas 
de descomposición y disponibilidad 
de nutrientes. Por lo tanto, un aumento 
en esta proporción debería reflejar una 
disponibilidad reducida de nutrientes y tasas 
de crecimiento más lentas (Orwin et al., 
2018) la necesidad de diversidad microbiana 
depende del sistema productivo que entre 
otras cosas se asocia a la distribución de raíz, 
que en este caso es cacao con los respectivos 
sistemas agroforestales.
Sistema radicular del árbol de cacao
El sistema radicular del árbol de cacao 
tiene una raíz principal de 0.8–1.5 m 
aproximadamente, aunque la extensión 
real dependerá de las características físicas 
edáficas, en este sentido en suelos francos 
puede ser más profunda y en suelos arcillosos 
pesados el desarrollo radicular principal es 
Figura 2. Diagrama de interacción de ciclos biogeoquímicos de nitrógeno y carbono y la 
participación de microorganismos 
Fuente: Elaboración propia
http://doi.org/10.23850/23899573.2496
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tener un desarrollo optimo y una absorción 
de nutrientes y se presente la debida acción 
microbiana. Según Shamshuddin y cols 
(2004), el cacao es muy sensible a la acidez 
de los suelos, sin embargo, se ha demostrado 
que, en suelos ácidos, es posible obtener 
buen rendimiento del grano de cacao cuando 
la acidificación está asociada a producción 
de compuesto ácidos orgánicos. Por tanto 
realizar un manejo adecuado que incluye 
proporcionar los nutrientes necesarios para 
el desarrollo de las etapas fenológicas del 
cultivo, permitiría que el árbol de cacao sea 
r tolerante a condiciones acidas presentadas 
en distintos suelos (Van vliet y Giller, 2017).
Interacción de microorganismos en 
sistemas agroforestales
Los sistemas agroforestales de cacao están 
conformados por especies de árboles los 
cuales además de brindar sombra al cultivo 
y proporcionan otros servicios, como la 
producción de hojarasca, reducción de 
la erosión del suelo, uso de nutrientes 
del suelo profundo y la mejora de los 
procesos biológicos. Por otra parte, se 
han establecido sistemas de cacao con 
especies vegetales como Gliricidia 
sepium, Erythrina fusca, Cordia alliodora, 
Guazuma ulmifolia, Manguifera indica, 
Musa paradisiaca, Persea americana, 
Citrus limon, Annona muricata, Carica 
papaya, Citrus nobilis, Citrus sinensis, 
Psidium guajava y Eucalyptus globulus; 
en los cuales se registraron mejorías de las 
condiciones de suelos para la producción 
bi-dirijida (ej. Cacao – citricos) (Minorta 
y Ordoñez, 2015; Oliveira et al., 2018). 
Es importante tener en cuenta que la 
estructura de la dinámica poblacional de 
bacterias puede ser afectada negativamente 
por la estrategia de siembra de especies 
específicas como el Eucalyptus globulus 
por tanto debe ser cuidadosa la selección 
de la especia agroforestal para no afectar la 
biodiversidad microbiológica que se desea 
promover en el cultivo (Chen et al., 2013). 
Chen y colaboradores (2006) asocian la 
solubilización de elementos como el fosforo 
tricálcico a las actividades realizadas 
por las bacterias edáficas en la rizósfera. 
Precisamente se indica que el establecimiento 
de estos sistemas agroforestales evita los 
efectos adversos del monocultivo sobre la 
biodiversidad bacteriana. Esto sugiere que 
las comunidades microbianas pueden ser 
restauradas mediante la implementación de 
la agroforestería, particularmente porque 
tienen el potencial de mejorar el biociclaje 
de fosforo (Wang et al., 2017).
Los grupos bacterianos que han sido 
reportados como más dominantes en 
suelos con alto contenido orgánico son 
Proteobacterias, Actinobacterias y los 
encontrados en la capa superficial mineral 
son Acidobacterias y Cloroflexi. De igual 
manera, se ha reportado en suelos orgánicos 
Ascomycota y Basidiomycota en las 
primeras capas edáficas del suelo mineral 
(Chen et al., 2019); teniendo en cuenta que 
el sistema productivo de cacao se realiza 
la acumulación de hojarasca, favorece el 
incremento de materia orgánica en suelo y 
por tanto esos grupos de microrganismos 
deben ser considerados para estudios de 
biodiversidad edáfica en cultivos cacao 
(Zavala, Merino y Peláez, 2018). Sumado 
62
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doi:http://doi.org/10.23850/23899573.2496
mediante su absorción en forma de amonio 
(NH3+) principalmente, usando glutamato 
como aminoácido principal de flujo para 
ser integrado posteriormente y asimilado 
como proteínas o mediante translocación 
entre aminoácidos por alfa cetoglutarato. 
Precisamente Azimi (2012) evidenció que 
suplementar con % 45 N (urea), favorece 
la producción de biomasa e influye en 
el diámetro de hoja final. Así mismo, 
los sistemas agroforestales favorecen la 
producción de sombra, incrementando la 
concentración de N foliar y posiblemente 
la producción (Triadiati, et al, 2007) lo que 
constata la importancia de disponibilidad de 
amonio en el sistema productivo.
La dinámica del N en suelo se basa en 
la oxidación o reducción por la acción de 
microorganismos, los cuales poseen genes 
específicos (napA, narG, nirK, nirS, nosZ) 
que permiten la producción de enzimas para 
la transformación del nitrógeno, la cual 
puede ser asimilatoria (desde la atmosfera), 
nitrificación (oxidación) y desnitrificación 
(reducción) (Levy-Booth, Prescott, & 
Grayston, 2014). 
Los procesos bioquímicos relacionados 
con el N pueden ser regulados por la 
concentración de N y la producción de proteínas 
específicas de membrana para tales fines 
(Leigh & Dodsworth, 2007), precisamente 
se ha registrado que en suelos con N-NH4 
mayor a 500 ppm, afecta de manera negativa 
comunidades de microrganismos edáficos (Li 
et al., 2013) a causa de inhibición por sustrato. 
Esto cobra importancia porque la regulación 
en el flujo de N está supeditada principalmente 
a la acción de bacterias (Leigh & Dodsworth, 
2007), aunque la dinámica de hongos puede 
a lo anterior, y considerando que las 
especies arbóreas tienen diversos rasgos 
que devuelven al suelo materia orgánica; 
se puede atribuir que esta interacción de 
especies vegetales influye significativamente 
en la riqueza y composición microbiana 
edáfica. Por lo cual se favorece la diversidad 
de bacterias y hongospara contribuir a 
la productividad de las plantas, dado que 
la ausencia de especies arbóreas en el 
cultivo afecta la diversidad bacteriana que 
dependen de los productos de la fotosíntesis 
de las plantas (Chen et al., 2019).
Por otra parte, Liu y cols (2019) 
encontraron que los sistemas agroforestales 
una mayor abundancia de Acidobacterias, 
Proteobacterias y Actinobacterias. 
Además, en los sistemas agroforestales 
las características del suelo como pH, 
fosforo disponible y nitrógeno orgánico 
disuelto fueron los mayores generadores 
de la comunidad bacteriana Kitasatospora, 
Streptomyces, Nitrospira, Bacillus y 
Pseudomonas..
Los microorganismos por tanto 
presentan una importante acción en la 
actividad bioquímica para el ciclaje de 
minerales en suelos, lo cual puede favorecer 
la asimilación del mineral e incrementar la 
productividad de los cultivos de interés, en 
este caso cacao.
Nitrógeno (N)
Como macronutriente el N es indispensable 
en cualquier sistema productivo se 
requiere para la síntesis de aminoácidos 
y participa en la producción de biomasa. 
La asimilación del N por la planta se da 
http://doi.org/10.23850/23899573.2496
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je de Nitrógeno, especialmente en condicio-
nes favorables como las proporcionadas por 
los sistemas agroforestales (Offre, Spang, & 
Schleper, 2013).
Fósforo (P)
El fosforo participa de manera activa en el 
cultivo de cacao, es usado para la producción 
de biomasa y generación de energía para 
metabolismo primario en la planta, estimula 
la floración en el cacao (Van vliet y Giller, 
2017). La adición de este elemento al 
cultivo suele realizarse también mediante 
fertilización química, incorporándolo al 
suelo en forma de fosfato (PO4-) aunque 
la disponibilidad final depende del pH; 
a valores bajos (<5) el fosforo suele ser 
inmovilizado con otros minerales como 
Mg o Mn, mientras que a pH altos (>8) se 
inmoviliza con hierro o aluminio.
Esta disponibilidad está directamente 
relacionada con la actividad de 
microorganismos en los suelos, cuya 
disponibilidad y actividad es afectada 
por actividades agrícolas y por ello 
se recomiendan estrategias de manejo 
productivo (Mander et al., 2012). El uso de 
este micronutriente inorgánico (usado en 
fertilización) por parte de microorganismos 
está destinado a la formación de membranas 
celulares e incorporación metabólica para 
la generación de energía, por medio de 
enzimas específicas como : 2-oxoglutarato 
diohidogenasa o Dehidrogenasa homologas; 
aunque uno de los principales inconvenientes 
de la fertilización inorgánica está 
relacionado con la inhibición que el fosforo 
añadido genera en la descomposición de 
favorecer la captación de N e incluso su 
acumulación en suelos (Fontaine et al., 2011). 
En cultivos de cacao tradicionalmente la 
forma de adición de N al cultivo se basa en la 
fertilización, sin embargo, microorganismos 
endófitos pueden ser una estrategia con 
impacto orgánico y que además facilitan 
la asimilación de N continua por la planta. 
Esto se presenta porque estos organismos 
colonizan el tejido de la planta, favoreciendo 
la incorporación de N y produciendo 
sustancias promotoras de crecimiento 
para elongación (Santoyo, et al., 2016). 
Aunque la fertilización es tradicional para 
árbol de cacao, en sistemas agroforestales 
se recomienda que estas actividades no 
sean realizadas de manera periódica, 
dado que puede afectar la diversidad de 
microrganismos influyentes en el proceso 
de oxidación de NO2- independiente de la 
cantidad de agregados que en el suelo de 
cultivo se desarrollen (Han et al., 2018).
En este sentido, se manifiesta que la im-
plementación de sistemas agroforestales es 
una adecuada estrategia para favorecer la 
diversidad bacteriana, la transformación y 
disponibilidad de nitrógeno en suelos; in-
crementando la producción vegetal del ca-
cao. En el suelo, la mezcla de especies ar-
bóreas promueve la abundancia de grupos 
taxonómicos como Acidobacteria, Proteo-
bacteria y Actinobacteria y géneros como 
Kitasatospora, Streptomyces, Nitrospira, 
Bacillus y Pseudomonas que está relaciona-
da con el ciclaje del Nitrógeno (Han et al., 
2018; Koch, van Kessel, & Lücker, 2019; 
Liu et al., 2019), aunque no se puede dejar 
de lado el potencial de las archeas, las cua-
les también participan activamente en cicla-
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fuentes de Nitrógeno o Carbono en el suelo 
(White & Metcalf, 2007).
Por otra parte, la acción de bacterias u 
hongos para favorecer la asimilación de P 
por la planta se da por relaciones simbióticas, 
es el caso de plantas arbustivas que generan 
una relación estrecha entre la planta y los 
microorganismos en la raíz, sin embargo, 
la eficiencia del proceso depende de las 
condiciones del entorno (White & Metcalf, 
2007); esto es importante puesto estas 
asociaciones pueden ser contraproducente 
cuando se evidencia crecimiento de maleza 
en cultivos de cacao, a razón que podría ser 
inmovilizado el P que el árbol productivo 
demanda, de allí la relevancia de control 
de malezas; sin embargo, la mayoría de 
las actividades microbianas con P se da de 
manera libre en el suelo.
La actividad de microorganismos li-
bres relacionado con la transformación de 
fosforo se lleva a cabo principalmente con 
dos modalidades, producción de ácidos y 
presencia de sideróforos. En la primera se 
fundamente la solubilización de fosforo in-
orgánico cercano a la célula, con producción 
de metabolitos primarios o secundarios ge-
neran una acidificación parcial del entorno 
con la consecuente liberación del fosforo. 
El segundo caso se da por medio de orga-
nelos creados por los microrganismos que 
sirve para la solubilización del fosforo or-
gánico e inorgánica que facilita la liberación 
del elemento. 
Los sistemas agroforestales son 
indispensables para cultivos de cacao, 
especialmente porque la sombra puede 
generar condiciones ambientales adecuadas 
para la formación de agregados de suelos 
y por ende actividades metabólicas de 
microrganismos (Wartenberg et al., 2017).
Los géneros Geobacter, Massilia son 
representativos puesto se caracteriza por 
tener alta producción enzimática para la 
solubilización de suelos, así como Phylia 
como Verrucomicrobia, Bacteroidetes, 
Acidobacteria, Chloroflexi, y Cyanobacteria 
(Samaddar et al., 2019). En otro estudio, 
Alori, Glick, y Babalola (2017) consolidaron 
documentación donde demuestran que 
microrganismos como Burkholderia 
gladioli, Bacillus sp. and Pseudomonas 
sp, Burkholderia cepacia, Azotobacter 
chroococcum o Bacillus subtilis, estos 
microrganismos se caracterizan por 
participar en la solubilizarían de fosforo 
mientras que favorecen el crecimiento 
vegetal, bien sea en tallo y hoja.
Es necesario considerar que 
microrganismos patógenos pueden ser 
muy eficientes en la solubilización de 
fosforo, es el caso de E coli, se caracteriza 
por su rápido crecimiento y capacidad 
de interactuar con materia orgánica para 
solubilización de fosforo (White & Metcalf, 
2007); sin embargo, al ser patógenos no 
deben ser usados como estrategias dentro 
del desarrollo de consorcios microbianos.
Potasio (K)
El potasio es importante para la 
translocación de carbohidratos y se cree 
que aumenta tolerancia al estrés hídrico 
debido a su influencia en la regulación 
del agua en las células y en los tejidos 
(transpiración, concentración de sales), 
este elemento también interviene en el 
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mantener el equilibrio del ciclo del carbono. 
Además, las Proteobacterias favorecen la 
disponibilidad de carbono y Bacteroidetes 
conducen a aumentar el carbono orgánico 
del suelo. También se identificó que las 
Actinobacterias son más abundantes en 
suelosde sistemas agroforestales. 
También se ha registrado que hongos 
Ascomycota y Basidiomycota metabolizan 
la materia orgánica en rizodepositos, además 
la dinámica de la materia orgánica del suelo 
como resultado de descomposición de los 
residuos vegetales, influye en la abundancia 
de estos filos fúngicos, lo cual demuestra la 
relación de las comunidades fúngicas con 
los cambios en las fracciones de carbono 
(Bastida et al., 2013).
Metales pesados
La disponibilidad de metales pesados en 
suelos es uno de los principales factores que 
pueden afectar el valor final del producto 
cacaotero, , la unión europea plantea la 
regulación en el reglamento de la comisión 
N° 488/2014 de la Unión Europea , donde 
establecen los niveles máximos por mg/
Kg de peso corporal de contaminantes en 
productos alimenticios.
La concentración de Cd es el principal 
metal encontrado en el grano de cacao, 
según la comisión del Codex Alimentariux, 
programa en conjunto FAO (Organización 
de las Naciones Unidas para la Alimentación 
y la Agricultura) y OMS (Organización 
Mundial de la Salud), esta concentración 
debe ser menor a 0.5 mg/kg (FAO/OMS, 
2019). Por otra parte, la asimilación de Cd 
por cacao usando sistemas agroforestales es 
proceso de división celular y regulación de 
disponibilidad de azúcares por inhibición 
enzimática, así como en los procesos que 
determinan la absorción de calcio, nitrógeno 
y sodio, juega un papel importante en el 
transporte de azúcares desde la hoja hasta 
el fruto (Fernandez et al., 2016). También 
está encargado del engrosamiento de frutos 
y promueve mecanismos de resistencia a 
plagas y patógenos (Alarcón et al., 2012). 
Carbono (C)
Las prácticas de manejo y la diversidad 
del sistema agroforestal aumentan el 
almacenamiento de Carbono, debido a la 
hojarasca que almacenan en ellos y a la 
función que cumplen los microorganismos 
en el suelo, mejorando la productividad del 
cultivo, asimismo estos suelos almacenan 
más carbono (C) bajo tierra que las plantas 
y la atmósfera, proporcionando un servicio 
del ecosistema (Shao et al., 2019).
Además, el pH es una variable 
importante en la presencia o ausencia de 
las comunidades bacterianas y fúngicas 
de los suelos, estas comunidades fueron 
influenciadas por la relación carbono/
nitrógeno (C/N), y nutrientes del suelo, lo 
cual afecta directamente la diversidad de 
especies microbianas (Chen et al., 2019). 
Por otra parte, en estudios realizados por 
Ren y colaboradores (2018) encontraron 
bacterias de los grupos Proteobacterias, 
Actinobacterias, Acidobacterias, Cloroflexi, 
Planctomicetos, Gemmatimonadetes, 
Bacteroidetes , Cianobacterias y Nitrospirae. 
De las cuales Proteobacterias, Bacteroidetes, 
Actinobacterias y Cloroflexi; ayudan a 
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Microorganismos que participan en la 
dinámica nutricional de los suelos de 
sistemas agroforestales 
Se logró identificar más de diez 
microrganismos, llámese grupo, género 
o especie, que participan en la dinámica 
nutricional de los suelos, enfocado en la 
productividad de las plantas de cacao, los 
cuales pueden tener participación con la 
calidad y producción de los árboles (Tabla 2).
un 60% menor con un monocultivo de cacao, 
esto se da por la competencia de asimilación 
de Cd por otras especies (Gramlich et al., 
2017). Además, hongos como las Micorrizas 
arbusculares ayudan a reducir la absorción 
de este metal que causa toxicidad en los 
suelos de este cultivo, los cuales pueden 
almacenarse en el grano de cacao y generar 
problemas de salud (Jacome, 2018)
Tabla 2.
Características de microorganismos edáficos que pueden tener participación en la dinámica 
nutricional
Característica Familia, grupo de 
microorganismo, género o 
especie involucrada
Descripción Referencia 
bibliográfica
Carbono Bacteroidetes Conducen a aumentar 
el carbono orgánico del 
suelo
(Ren et al., 2018)
Carbono Proteobacterias, Bacteroidetes, 
Actinobacterias y Cloroflexi
Ayudan a mantener el 
equilibrio del ciclo del 
carbono
(Ren et al., 2018)
Carbono Ascomycota, 
Basidiomycota
Metabolizan la materia 
orgánica
(Bastida et al., 
2013)
Nitrógeno Acidobacteria, Proteobacteria y 
Actinobacteria y géneros como Kita-
satospora, Streptomyces, Nitrospira, 
Bacillus y Pseudomonas
Se relacionan con el 
ciclaje del Nitrógeno 
(Han et al., 2018; 
Koch, van Kessel, 
y Lücker, 2019; Liu 
et al., 2019)
Nitrógeno Bradyrhizobium Fijadora de Nitrógeno (Liu et al., 2019)
Nitrógeno Rizobiales Son promotoras de 
plantas rizosféricas
(Bastida et al., 
2013)
Fósforo Bacillus subtilis y Pseudomonas 
putida
Solubilizadoras de 
fosfato
(Bagyalakshmi et 
al., 2017; Liu et al, 
2019)
Fósforo Burkholderia gladioli, Bacillus sp. 
Pseudomonas sp, Burkholderia 
cepacia Azotobacter chroococcum, 
Bacillus subtilis,
Solubilización de 
fosforo, favorecen el 
crecimiento vegetal, 
bien sea en tallo y hoja
(Alori, Glick, y 
Babalola, 2017)
Fósforo Geobacter, Massilia,Phylia Verruco-
microbia, Bacteroidetes, Acidobacte-
ria, Chloroflexi, y Cyanobacteria
Producción enzimática 
para la solubilización 
de suelos
(Samaddar et al., 
2019)
Cadmio Micorriza arbuscular Contribuyen a reducir 
la absorción de cadmio
(Jacome, 2018)
Fuente: Elaboración propia
http://doi.org/10.23850/23899573.2496
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CONCLUSIONES
La producción tradicional para cultivar 
cacao son una una estrategia típica en la 
producción de este cultivo, sin embargo, 
los sistemas agroforestales deben ser 
considerados puesto que permiten una 
mayor dinámica en la transformación de 
nutrientes, todo asociado por la promoción 
de bacterias que participan en el ciclaje de 
nutrientes como N y hongos que cumplen un 
rol especial en la mineralización de materia 
orgánica por degradación de compuestos 
orgánicos de carbono.
Los sistemas agroforestales se convierten 
en una estrategia para la optimización de 
producción orgánica de cacao, por qué 
favorece la biodiversidad bacteriana y 
fúngica para regular de manera positiva el 
ciclaje y aprovechamiento de los nutrientes, 
promoviendo así mejores condiciones de 
calidad vegetal en especial en unidades 
productivas agrícolas de cultivos perennes. 
Esta actividad microbiana participa 
activamente en la biodisponibilidad de N, P 
y C para que las condiciones de suelos sean 
idóneas y permitan la adecuada nutrición 
vegetal, lo que influye a la larga en las 
características finales del grano de cacao.
AGRADECIMIENTOS
Al Centro de FormaciónAgroindustrial - 
Regional Huila y SENNOVA del Servicio 
Nacional de Aprendizaje 
https://www.agronet.gov.co/estadistica/Paginas/home.aspx?cod=59 
https://www.agronet.gov.co/estadistica/Paginas/home.aspx?cod=59 
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