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See discussions, stats, and author profiles for this publication at: https://www.researchgate.net/publication/237788405 FISIOLOGÍA ECOLÓGICA DE MAMÍFEROS: COMPROMISOS Y RESTRICCIONES EN EL USO DE LA ENERGÍA Article · January 2007 CITATIONS 7 READS 8,111 2 authors, including: Francisco Bozinovic Pontificia Universidad Católica de Chile 392 PUBLICATIONS 13,405 CITATIONS SEE PROFILE All content following this page was uploaded by Francisco Bozinovic on 28 January 2014. 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Otro de los objetivos será determinar: cómo algunas especies animales pueden explotar ambientes extremos (desiertos ex- tremos, grandes alturas), y como las restricciones fisiológicas se reflejan en una adecuación bioló- gica diferencial, límites o bordes de distribución de poblaciones y especies (véase Feder et al. 1987). La fisiología ecológica es un área de investigación relativamente nueva que ha emergido como el producto de dos disciplinas biológicas con diferentes trayectorias e historias de desarrollo: la fisiología, o el estudio de la función desde la escala molecular a la escala individual y la ecología, o el estudio de la distribución y abundancia e interacciones entre distintos tipos de organismos y de éstos con su ambiente físico. Entonces, parece claro que la fisiología ecológica tiene como fin explicar la diversidad fisiológica de los organismos, sus respuestas a los ambientes bióticos y abióticos que ocupan, así como las restricciones ecológicas y evolutivas que operan sobre ellos. La fisiología ecológica para sus estudios utiliza aproximaciones teóricas y empíricas, así como modelos de optimización, principios de economía, y teorías de la biología evolutiva. A continuación se definirán algunos concep- tos básicos que serán utilizados a lo largo del capítulo, ellos son: - Característica: cualquier propiedad cuantitati- va de un organismo vivo. - Adecuación biológica o Darwiniana: contribu- ción de un individuo al conjunto de genes de la generación siguiente. Esta contribución re- presentará la adecuación biológica o Darwiniana del individuo medida como éxito reproductivo y/o sobrevivencia. - Compromiso: efecto de una estrategia con con- secuencias para un componente del fenotipo y que podría tener consecuencias positivas o negativas en otro componente del fenotipo. Ta- les consecuencias determinarán un compro- miso. Por ejemplo, si existen limitaciones fi- siológicas, las variaciones en el valor de una característica que afecta la adecuación bioló- gica podría tener consecuencias sobre el va- lor de otra característica. - Plasticidad fenotípica: A partir de un mismo genotipo, será un cambio en la expresión de una o más características en función del am- biente físico y biótico. - Restricciones: Se usará este concepto en el sentido de limitación. Es decir, ningún orga- nismo puede hacer de todo pues esta limitado por sus genes, su historia, sus características biofísicas y mecánicas, su fisiología y conduc- ta, estilo de vida y por el ambiente. En este sentido existirán restricciones internas (histó- ricas) y externas (ecológicas). Dentro de es- tas restricciones existirán compromisos y plas- ticidad que dictarán el conjunto posible de ca- racterísticas. MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica PRUEBA DE GALERA 268 - Optimización: Será la maximización de la dife- rencia entre una determinada variable de sali- da y una variable de entrada conocida. En este sentido, un óptimo en una condición puede no ser el mismo en otra. Habitualmente se consi- dera la optimización como el proceso de maximización del beneficio o la minimización de los costos o la mejor solución de compro- miso entre éstas dos (Alexander 1995). - Factor de seguridad: Un factor de seguridad se define como la razón entre la resistencia máxima de una estructura y el esfuerzo máxi- mo esperable (Alexander 1995). Este concep- to se puede extender a las capacidades máxi- mas. En general la existencia de factores de seguridad en los organismos vivos implica una inversión en estructura, es decir un uso no eco- nómico de la masa. En este capítulo, hemos seleccionado como objeto de estudio a aquellos individuos, pobla- ciones o especies de mamíferos endémicos que mejor ejemplifiquen y revelen los principios ge- nerales de la ecología fisiológica. Integrando energética, fisiología y ecología Como marco de trabajo, se postula que el balance entre la adquisición y el gasto de energía es crítico para la sobrevivencia y el éxito reproductivo de los organismos. Este balance depende de la interacción entre ingesta de energía/materia, procesamiento digestivo, asignación y gasto metabólico (Karasov 1986). En un modelo fenotípico de un organismo termodinámicamente abierto, se ha postulado que el forrajeo y la digestión (entrada de energía) operan en serie y los gastos de energía en mantención, actividad y producción, en paralelo (Weiner 1992). Teóricamente, la combinación de eventos organísmicos, incluyendo características estructurales (e.g., peso de órganos), los componentes conductuales, fisiológicos y bioquímicos del forrajeo y digestión, y la eficiencia termodinámica de uso y transformación productiva de energía/materia, están bajo presión selectiva. Un ejemplo es la interacción depredador-presa pues, en ambos casos el éxito futuro de los miembros que interactúan depende de tasas (velocidades)y rendimientos, los que en definitiva se traducen en unidades de potencia (energía). De igual modo, por ejemplo en mamíferos, la sobrevivencia al frío depende de la capacidad termogénica de un individuo, mientras que el número y calidad de camada depende de la tasa de producción de energía en la leche exportada por la hembra. Entonces, la selección natural solo favorecería aquellas estrategias de vida que garanticen que los gastos de energía se encuentren balanceados con las entradas de energía asimiladas a partir del alimento. Un paisaje adaptativo que incluye mecanismos y procesos de transformaciones de materia y energía específicos bajo las condiciones de hábitat biótico y abiótico particulares, sería el resultado de tales presiones selectivas (MacMillen & Hinds 1992, Bozinovic et al. 1995). Podría esperarse entonces, en términos energéticos que los organismos que maximizen la diferencia entre la entrada de energía y los costos de funcionamiento fueran favorecidos por la selección, ya que una mínima pérdida de energía favorecería la asignación de ésta a funciones de supervivencia y reproducción. Vista de este modo se podría entender el proceso adaptativo como la ruta de optimización en el uso de la energía sujeta a las restricciones impuestas por el medio, sean estas dadas por el modo de vida, una restricción del espacio u otra condición. Existen evidencias de optimización en sistemas tan diferentes como: i) tamaños óptimos del huevo de las aves, con mínima masa y máxima conductancia de oxígeno (Alexander 1974, 1995) ii) el ajuste de la contracción muscular de peces y anfibios a un nivel que optimiza la tensión ejercida (Rome 1998), iii) el ajuste de las contracciones musculares cíclicas en peces a un mínimo costo y máxima eficiencia (Rome 1998), iv) el ajuste del tamaño de las cámaras gástrica y cecal en rumiantes y equinos con una máxima absorción de energía (Alexander 1992,1993, 1995), v) el ajuste de las redes vasculares, minimizando la masa y la energía para transportar sangre (Zamir 1976, 1986, Zamir & Bigelow 1984) y vi) el almacenamiento óptimo de energía elástica en el sistema músculo-tendón (plantaris) de los equinos (Biewiener 1990, 1998), vii) en la masa de húmeros y fémures de carnívoros y artiodáctilos (Alexander 1995) y viii) el sistema respiratorio (Weibel & Gomez 1962, Weibel et al. 1991,1992, Canals et al 2005). Sin embargo, MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica 269 la predicción de optimización de órganos y sistemas presenta algunas objeciones y contraejemplos (ver Garland & Huey 1987 y Garland 1998), entre otras razones porque: i) los organismos no son diseñados, ii) el ambiente es siempre cambiante lo que no daría tiempo para la selección de sistemas óptimos e iii) los organismos se encuentran adaptados a tareas específicas y sometidos a situaciones accidentales o improbables que no pueden ser eludidas, obligando a soluciones de “compromiso” o a un diseño no económico. Alexander (1981) mostró que la existencia de los factores de seguridad cuestiona la economía de recursos pero son consistentes con la optimización si se incorpora formalmente el rol de la selección. La hipótesis de Alexander propone que el rol de la selección consiste en ajustar el valor de un factor de seguridad (s) a un valor que minimice los costos impuestos por el gasto energético en producir dicho factor (U(s)) y el costo en adecuación biológica impuesto por la posibilidad de falla de la estructura (P(s)F). El modelo de Alexander predice adecuadamente los factores de seguridad de los huesos de vivérridos y gibones y de las astas de los ciervos (Alexander 1995). Una hipótesis que considera la optimización es la simorfosis, que en su aspecto esencial señala que si el apareamiento estructura-función es acoplado a la estricta economía de energía y materiales el resultado sería un diseño de órganos optimizados para la función que realizan (Weibel et al. 1991, 1992). Así la simorfosis se considera un estado de diseño estructural adecuado a las demandas funcionales, resultante de morfogénesis regulada (Taylor & Weibel 1981). Predice que: i) el diseño de un organismo se encuentra optimizado, ii) si el diseño es óptimo en el sentido de no ocupar más estructura que la necesaria para satisfacer su función (economía de materiales), entonces la estructura es el factor clave en determinar las capacidades máximas de los órganos, y los ajustes en éstas necesitan de procesos morfogenéticos, iii) en cada paso intermedio de la función global de un órgano debe operar la premisa anterior, lo que determina que cada paso debe contribuir a la limitación de la función global, o, de otra manera en ningún paso debe existir más estructura que la necesaria para su función (Jones 1998, Weibel 1998). Sin embargo, la simorfosis no es sinónimo de optimización, sino que la incluye en parte. La simorfosis se debe considerar como una hipótesis de diseño económico (ver Bacigalupe & Bozinovic 2002) que incorpora dos aspectos que no necesariamente tienen que estar relacionados: i) optimización, e ii) economía de materiales. Algunos estudios en cierta medida han apoyado la hipótesis de la simorfosis. Incluyendo gran variedad de especies, Weibel et al. (1992) encontraron que el volumen mitocondrial, el gasto cardiaco máximo y el volumen capilar varían alométricamente con la masa corporal pero con el mismo exponente que el flujo máximo de oxígeno (VO 2 max) de tal manera que la mitocondria tiene la misma tasa de fosforilación oxidativa en todos los mamíferos y lo mismo ocurre con el volumen capilar y el gasto cardíaco, lo que es un apoyo a la simorfosis (Weibel et al. 1991, 1992). Sin embargo los mismos autores encontraron que la capacidad de difusión pulmonar estaba sólo parcialmente ajustada a VO 2 max, y entonces algunas especies tienen un exceso de capacidad de difusión. Esto sugiere que la simorfosis no es un principio general para el sistema respiratorio de todos los mamíferos. De esta manera parecen haber tantos hechos en apoyo como en oposición a la hipótesis de la simorfosis (Bacigalupe & Bozinovic 2002). Si bien las relaciones entre selección natural, conducta, rendimiento, fisiología, morfología y bioquímica son multidireccionales, en forma operativa postulamos que, dado que la selección natural actúa sobre el rendimiento y la conducta de los organismos; y los atributos morfológicos, bioquímicos y fisiológicos determinan y restringen el rendimiento organísmico y el repertorio conductual de un animal; es posible integrar estudios fisiológicos a nivel organísmico con aproximaciones formales a la conducta de los mismos. Conociendo que las respuestas fisiológicas de los animales pueden ir desde las inmediatas (en exposiciones agudas) a las de aclimatación/aclimatización (durante exposicio- nes crónicas desde semanas a meses) pasando por los cambios ontogenéticos (desarrollo), hasta las respuestas de generaciones (adaptación evolutiva); en este capítulo analizaremos y discutiremos, como un ejemplo de estudio en ecología fisiológica, los MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica 270 mecanismos de regulación entre uso y gasto de energía, condiciones de habitat y variabilidad fisiológica en el tiempo y espacio. REGULACION DEL BALANCE DE ENERGIA:¿DONDE ESTAN LOS LIMITES?, ¿CUALES SON LOS MECANISMOS? Se ha hipotetizado que el balance de energía de los organismos puede estar limitado periféricamente (por la capacidad de los órga- nos de gastar energía) o centralmente (por la capacidad de asimilación de energía). Esta pri- mera hipótesis ha sido apoyada por numerosos estudios que demuestran que los mamíferos usan reservas energéticas cuando las deman- das son altas (e.g., lactación, frío) a pesar de existir alimento en exceso. Hasta la fecha, los estudios publicados muestran que las tasas máximas de metabolismo de tiempo corto son mayores que los balances de energía manteni- dos en tiempo mayor (Bacigalupe & Bozinovic 2002). Por otra parte, la hipótesis de limitación central sostiene que el balance energético de largotiempo puede alcanzar el mismo máximo independientemente de la función metabólica de gasto que esté operando. En consecuencia y siguiendo el esquema presentado en la Fig. 3-22, el balance de ener- gía de los organismos puede modelarse desde dos perspectivas (Ricklefs 1996): 1.- Por una parte, la energía disponible para los individuos podría estar limitada por la disponibilidad de recursos (= alimento) en el ambiente y por res- tricciones sobre el forrajeo, digestión, asimila- ción y producción de sustratos energéticos. En esta situación, el organismo se enfrenta con el problema de asignación de energía limitante. Consecuentemente, la eficiencia la obtención y digestión de los recursos (= energía) podría ejer- cer un fuerte impacto sobre los procesos aso- ciados a la adecuación biológica (e.g., repro- ducción). 2.- Por otra parte, la asignación de energía podría estar fijada por el presupuesto diario de actividad y requerimientos metabólicos del organismo, en este caso, el individuo po- dría ajustar sus demandas dentro de las restric- ciones impuestas por la disponibilidad y/o cali- dad del alimento. Contrariamente a la visión clásica manejada en la literatura, se piensa que este modelo ope- ra en ambos sentidos y en forma intercompatible, pues todas las actividades crean demandas energéticas, y todos los pa- sos de la cadena imponen costos dados por problemas de oferta y demanda energética. En un modelo de fenotipo termodinámicamente abierto, el forrajeo y la digestión operan en se- rie. Así, durante la adquisición de la energía cuando el alimento es pobre y/o escaso, y ade- más cuando los gastos metabólicos de salida son altos, los animales podrían sufrir desbalances energéticos. En consecuencia, las restricciones que operan en la regulación del balance energético incluirían limitaciones en la adquisición de la energía (e.g., conducta de forrajeo, absorción de nutrientes) y límites en los gastos (e.g., producción de calor, crecimiento de tejidos). FIGURA 1. MODELO DE REGULACIÓN DEL PRE- SUPUESTO ENERGÉTICO. MODIFICADO DE RICKLEFS (1996). El problema de regulación del balance de energía por oferta o demanda es actualmente central en ecología fisiológica. Las variaciones en el gasto de energía basal a nivel interespecífico es un reflejo de la maquinaria metabólica necesaria para generar altas tasas metabólicas durante períodos que demandan altos costos. Dado que el alimento es ingerido, digerido, absorbido y transportado al hígado y a otros órganos, para después, ser metabolizado y sus productos de desecho, excretados por los riñones, entonces, el nivel de gasto de energía representaría los costos de mantención de los órganos metabólicamente activos responsables de transportar, metabolizar y excretar los sustratos energéticos. Así, el hígado (envuelto en la mantención de un alto metabolismo); el MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica 271 corazón (encargado de transportar energía); el riñón (encargado de eliminar productos de de- secho); y el intestino (encargado de asimilar energía), sufrirían modificaciones frente a cam- bios en la oferta y/o demanda energética de un individuo. Basados en los conceptos esquematizados anteriormente se revisará y ejemplificará a continuación dos de las vías de transformaciones de energía: la ecología fisio- lógica de la obtención de energía (forrajeo y di- gestión), y la ecología fisiológica de los gastos de energía y termorregulación en mamíferos con énfasis en especies endémicas de Chile. OBTENCION DE ENERGÍA: LAS ESTRATEGIAS DE FORRAJEO La optimización del comportamiento de alimentación (obtención de energía) de los mamiferos se puede conseguir a través de dos estrategias posibles: 1) maximizando los retornos energéticos por unidad de tiempo en el proceso de alimentación, estrategia que ha sido denominada como de «maximización de la energía», y 2) minimizando el tiempo empleado en la obtención de una determinada unidad de energía, estrategia conocida como de «minimización del tiempo». A partir de ambas premisas se han elaborado todas las hipótesis que conforman el marco conceptual de la teoría de forrajeo (Stephens & Krebs 1986). Selección de alimento Dado que no todas los itemes tróficos otorgan los mismos beneficios energéticos para un consumidor, algunos tipos de presas retribuyen un valor energético muy bajo en comparación con el tiempo ocupado en su captura y consumo (Stephens & Krebs 1986). La tasa neta de retorno energético que ob- tiene un consumidor con un determinado ítem alimentario estará dada por la relación entre la energía obtenida (E), y el tiempo empleado en consumirlo (T). Por otra parte, los costos de búsqueda y manipulación determinan en parte el tipo de alimento seleccionado y el tiempo asig- nado a la selección de tal alimento. En efecto y de acuerdo al modelo clásico de dieta óptima, si se supone que un animal esta consumiendo los mejores itemes tróficos que encuentra cada T0 segundos, los que le entregan E1 unidades de energía las que son manipuladas durante T1 segundos, entonces la tasa de obtención de energía será (R): R = E 1 / T 0 + T 1 Si otros itemes tróficos entregan E2 unidades de energía y son procesados durante T2 segun- dos, entonces serán consumidos si: E 2 E 1__ > _______ T 2 T 0 + T 1 Para el caso particular cuando los tipos de pre- sas entre las cuales un depredador debe selec- cionar corresponden a una misma especie, el tamaño corporal de éstas pasa a ser el factor clave que determina la selección. Consecuen- temente, la ganancia (consumo/tiempo de ma- nipulación) corresponde a una función del ta- maño corporal de la presa Por otra parte, las presas más grandes (o más pequeñas) están más capacitadas para escapar o resistir los ata- ques de determinados depredadores, con lo cual hace decrecer su valor de presa promedio. Con- secuentemente, la máxima ganancia estará dada para un tamaño particular de presa, es decir el tamaño óptimo. Respecto de la selección de dieta por herbí- voros, muchos estudios han explorado el efec- to individual de las defensas químicas de las plantas sobre las preferencias dietarias de micromamíferos. Sin embargo, poca atención se ha puesto en el estudio del efecto combina- do de polisacáridos complejos (e.g., celulosa) y metabolitos secundarios (taninos) de las plan- tas sobre la conducta de alimentación. Bozinovic (1997) estudió el efecto de dietas con diferen- tes concentraciones celulosa y el tanino hidrolizable (ácido tánico) sobre la preferencia de alimentación en dos especies de roedores simpátridos que habitan en el matorral medite- rráneo de Chile central, el roedor caviomorfo herbívoro Octodon degus (especialista), y el roedor Sigmodontino Phyllotis darwini (generalista). Estas especies difieren en su ni- cho trófico, y probablemente en características conductuales y fisiológicas en el uso de defen- sas vegetales. Este autor encontró que en prue- bas de preferencias con dietas isocalóricas, ambas especies prefieren itemes dietarios con MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica 272 baja fibra y tanino, concluyendo que las carac- terísticas dietarias no-energéticas influyen so- bre las estrategias de alimentación, y que las especies especialistas y generalistas se com- portan de la misma forma. Propuso que los es- tudios orientados a la ecología del forrajeo de defensas químicas de plantas debiesen centrar- se en forma más explícita en el rol de los efec- tos interactivos de los compuestos defensivos de las plantas más que en el estudio de facto- res aislados. Restricciones fisiológicas y ecológicas del forrajeo Una aproximación metodológica diferente para el análisis de la optimización de dieta, aunque basado en las hipótesis de maximización de la energía utilizada en los primeros modelos, fue la propuesta por Belovsky 1978 en Manning & Dawkins 1992) quien a través de la técnica de programación lineal incorporó un serie de restricciones, tanto fisiológicas como estructurales, para desarrollar modelos quepermitían caracterizar la selección de dietas en mamíferos herbívoros (alces). Los supuestos básicos que subyacen a la utilización de programación lineal en el análisis de la dieta de herbívoros han sido explicitados en cuatro puntos por Belovsky: 1) el animal es capaz de discriminar entre distintos alimentos sobre la base de su contenido nutricional, 2) el animal posee un completo conocimiento de la abundancia y distribución de los distintos tipos de alimentos en el ambiente, 3) alimentos no equivalentes pueden ser linealmente sustituidos por el consumidor y 4) el animal es capaz de buscar los distintos tipos de alimentos tanto de manera simultánea (alimentos aleatoria e independientemente distribuidos) como no simultánea (alimentos distribuidos en parches). Por otra parte, como se notará por simple inspección de las ecuaciones anteriores, ellas no consideran las restricciones de diseño de los organismos sobre la selección de dieta. La cuantificación y predicción de otras caracterís- ticas de los organismos (e.g., fisiológicas) y sus consecuencias sobre la conducta de selección de alimento y tiempo de actividad bajo diferen- tes condiciones biofísicas y conductuales aso- ciadas a la búsqueda y manipulación de los re- cursos tróficos, podrían permitir la integración de los efectos ambientales proximales sobre la fisiología energética de los organismos con los aspectos conductuales de forrajeo y asignación de tiempo (véase más adelante en este mismo capítulo). Un modelo más general de energéti- ca del forrajeo debiese incluir al menos las si- guientes variables (Maurer 1996): E ET - EF - EP - E1 = T TS + TH + TP + T1 donde, ET = Energía asimilable total obtenida durante el forrajeo, EF = Energía gastada en búsqueda y manipulación del alimento, EP = Energía gastada en el procesamiento fisiológi- co (digestivo) del alimento, EI = Energía gasta- da en termorregulación, TS = Tiempo gastado en la búsqueda del alimento, TH = Tiempo gas- tado en la manipulación del alimento, TP = Tiem- po gastado en el procesamiento fisiológico (di- gestivo) del alimento, TI = Tiempo gastado en termorregulación. Cada uno de los términos de la ecuación anterior podría tener un impacto sig- nificativo sobre el modo en que un consumidor forrajea y eventualmente afectar los tipos de respuestas y adaptaciones desarrolladas por las especies en tiempo evolutivo. Basados en un estudio de selección de die- ta en el roedor diurno herbívoro Octodon degus (degu) en Chile central, Torres-Contreras & Bozinovic (1997) y Bozinovic & Vásquez (1999) plantean que, dado que la selección de dieta depende del contexto ecológico en el cual la conducta de forrajeo ocurre, y debido a que la calidad de dieta influye las preferencias conductuales y la digestión y además, el riesgo fisiológico de temorregulación restringe la con- ducta de forrajeo, tanto la calidad de dieta como la fisiología de los animales debiesen ser consi- deradas en los estudios de forrajeo (véase a continuación). En consecuencia, cuando los in- dividuos están sujetos a cambios ambientales, junto a sus propias restricciones fisiológicas, ellos debiesen responder conductualmente a di- chas restricciones ambientales minimizando el tiempo de forrajeo, aumentando la cantidad de energía y nutrientes ganados un tiempo fijo, o ambos. Estos autores señalan que O. degus responde a las variaciones en calidad de dieta en forma lábil, siendo minimizadores de tiempo MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica 273 al seleccionar y digerir los mejores itemes tróficos posibles, pero evadiendo los riesgos fi- siológicos de termorregulación durante el vera- no. Durante el invierno sin embargo, ellos redu- cirían los costos de termorregulación y selec- cionarían las mejores categoría tróficas, siendo minimizadores de tiempo y maximizadores de energía a la vez (véase además, Kenagy et al. 2002 a,b, Bozinovic et al. 2004) En efecto, Kenagy y colaboradores presen- taron un análisis de la flexibilidad conductual en la actividad diaria del degu en respuesta a la heterogeneidad del ambiente temporal (diario, estacional), espacial y térmica. Junto con las condiciones térmicas, cuantificaron la conducta de actividad y forrajeo en una población que vive en un hábitat abierto en el matorral árido y estacional de Chile central. La actividad de ve- rano fue bimodal, la actividad de otoño y prima- vera también fueron bimodales pero con una mayor proporción de actividad bajo radiación solar directa y con un período de inactividad menor entre los dos eventos principales. La actividad de invierno fue unimodal y toda bajo radiación solar directa. En verano, otoño y pri- mavera la actividad estuvo sesgada cuando el índice de temperatura operativa bajó de 40 °C. La flexibilidad en el tiempo de la actividad su- perficial le permite a los degus en particular, y a los pequeños mamíferos en general, mantener su homeostasis térmica y balance de energía anual. Los micromamíferos cambian sus perío- dos de inicio y fin así como el número de even- tos de actividad (unimodal o bimodal) durante el año. Permanecen activos en la superficie bajo un rango mucho más estrecho de condiciones térmicas que las que ocurren durante el largo del día y año. OBTENCIÓN DE ENERGÍA: ECOLOGÍA NUTRICIONAL Y ESTRATEGIAS DE DIGESTIÓN Se ha indicado anteriormente que todos los ani- males deben alimentarse para obtener los nutrientes y energía necesarios para su sobrevivencia, crecimiento y reproducción. Así, no es exagerado afirmar que lo que come un animal, define su biología. Los hábitos dietarios están asociados con características conductuales, fisiológicas y morfológicas espe- cíficas, con características de historia de vida, e incluso con la sicobiología de los animales. En consecuencia, no es sorprendente que el estudio de la conducta de alimentación y la die- ta animal sea un aspecto central en ecología evolutiva (Stephens & Krebs 1986, Bozinovic & Martínez del Río 1996). La teoría de forrajeo ha sido muy fecun- da en la creación de modelos matemáticos y en la cantidad de investigación que ella ha gene- rado en el ámbito de la ecología (véase sección anterior). No obstante, y como ya fue sugerido, desde sus inicios, la teoría de forrajeo ha enfatizado los determinantes pre-ingestionales de beneficio (e.g., abundancia de alimento, tiem- po de manipulación) y parcialmente ignorado los mecanismos fisiológicos post-ingestionales asociados a la digestión y absorción de los ali- mentos ingeridos. Tradicionalmente se ha con- siderado que la conducta de selección de ali- mento está fundamentalmente restringida por su abundancia y disponibilidad. Es menos ob- vio, sin embargo, que las capacidades de di- gestión ejerzan restricciones importantes sobre la conducta de selección de alimento. La selec- ción del alimento se modela generalmente como un problema de adquisición, pero es además un problema de utilización, manejo y digestión de los itemes tróficos y de los nutrientes conte- nidos en el alimento. En una interacción trófica, un animal no obtiene beneficios hasta que di- giere y absorbe el alimento consumido o captu- rado. Más aún, el tiempo requerido en la diges- tión, es muchas veces mayor que el tiempo gas- tado en la captura e ingestión del alimento. En consecuencia y de acuerdo con Penry & Jumars (1986) los procesos de selección de ali- mento (estudiados por la etología) y los meca- nismos de digestión (estudiados por la fisiolo- gía), reflejados en patrones ecológicos de interacciones tróficas, están tan fuertemente li- gados que uno no puede ser cabalmente com- prendido y modelado sin referencia al otro. Los tópicos tratados en este capítulo se enmarcan dentro de estos aspectos ecológicos y evoluti- vos planteados por la teoría de digestión. Modelos de Digestión El estudio de los procesos digestivos tiene el potencial de entregar un puente mecanicista entre los procesos fisiológicos que ocurren en el tracto digestivo y la ecología conductual del forrajeo (Karasov & Diamond 1988). El diseño y MAMÍFEROSDE CHILE. Fisiología ecológica 274 plasticidad del tracto digestivo podría determinar la diversidad dietaria y la amplitud del nicho trófico y las tasas de digestión podrían influir sobre las tasas de alimentación, los presupuestos de tiempo de los animales en la naturaleza, y finalmente sobre las tasas a las cuales los animales adquieren energía y nutrientes esenciales. Además, dado que los procesos de digestión pueden fijar los límites de ingesta de energía metabolizable, éstos podrían a la vez determinar las tasas de crecimiento y reproducción. Debido a que el tracto digestivo muestra una gran flexibilidad dentro y entre los individuos, el estudio de los mecanismos de digestión aparece como de alta relevancia para entender la conducta de forrajeo y plasticidad fenótipica, ambos, aspectos centrales en ecología evolutiva. La teoría de digestión de una manera análo- ga a la teoría de forrajeo óptimo, predice que la estrategia digestiva que maximice la adecua- ción biológica será favorecida (Sibly & Calow 1986). Es decir, la teoría predice que los orga- nismos debiesen maximizar la tasa neta de ener- gía y nutrientes procesada una vez que el ali- mento ha sido ingerido. En general, las restric- ciones digestivas caen dentro de dos catego- rías: 1) Limitaciones en las capacidades de de- gradar o absorber componentes importantes de los alimentos (restricciones de reacción o ab- sorción), y 2) Limitaciones en la capacidad de procesar suficiente cantidad de alimento para obtenerlos requerimientos tanto de energía como de nutrientes. De la aplicabilidad de este marco se despren- den diversas predicciones tales como: 1.- El tiempo de digestión podría variar entre distintos tipos de alimento, este tiempo sería dependien- te de la calidad del alimento, 2.- Si la capaci- dad del tracto digestivo es limitada, la estrate- gia óptima seria maximizar la tasa de digestión a través de seleccionar sólo ítemes alimentarios de alta calidad y 3.- A un nivel de ingesta dado un animal podría maximizar la retención de ali- mento y de esta manera maximizar la tasa de obtención de energía y nutrientes. La modelación de las restricciones que ope- ran en la tasa de reacción digestiva en el último tiempo, se basa fuertemente en el uso de teoría de reactores químicos (Penry & Jumars 1986). Cáceres & Bozinovic (1994), Bozinovic (1995) utilizando teoría de reactores, analizaron el uso de alimentos con diferente contenidos de celu- losa en el roedor herbívoro O. degus en Chile central. Estos autores demostraron que cuan- do los animales ingieren alimentos con bajo contenido de fibra, el sistema digestivo funcio- na como reactores CSTR-PFR en serie, y cuan- do se alimenta con dietas ricas en fibra como dos reactores CSTR-CSTR también en serie. Así, en este último caso, el primer CSTR (estó- mago) lo explican como un reactor donde ocu- rre lísis ácida y el segundo (ciego) donde la digesta se mezcla permitiendo la mantención y la acción digestiva de microorganismos sobre los polisacáridos complejos. Uso de alimento pobre, plasticidad digesti- va y energética: rompiendo restricciones Teóricamente, para que los mamíferos usen ali- mento pobre como las plantas ricas en fibra, deberían poseer un tamaño corporal mayor que 15 Kg (Gross et al. 1985). Esta situación se con- trapone claramente a los patrones observados en la naturaleza. Como se analizó en las sec- ciones anteriores, una estrategia alternativa en el uso de dietas altamente fibrosas, sería maximizar la tasa de ingestión logrando así la digestión de los compuestos solubles. No obs- tante, la capacidad máxima del tracto digestivo representa el límite teórico en la adquisición de energía de dietas fibrosas y con compuestos defensivos a la herbivoría. Luego, y bajo el su- puesto de maximización en la tasa neta de ener- gía asimilada, se puede predecir que los ani- males endotermos que se alimenten de plantas presentarán: tiempos de retención cortos y, baja eficiencia digestiva. Ejemplos de plasticidad en la estructura y función digestiva en endotermos se han documentado en Abrothrix andinus (roe- dor cricétido que habita los Andes de Chile cen- tral). Los individuos de A. Andinus muestran cambios estacionales en sus preferencias tróficas, un aumento en el tamaño, masa y la capacidad de los organos del tracto digestivo un aumento en el tiempo de retención del ali- mento y un elevado transporte activo de nutrientes por el intestino delgado (Bozinovic et al. 1988, 1990, Bozinovic & Iturri 1991, Bozinovic 1993) durante los meses de invierno. Esta plas- ticidad estructural y funcional puede ser inter- pretada como respuestas digestivas a los altos costos metabólicos durante el invierno y al au- mento en la ingesta de alimento pobre. De esta MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica 275 forma, se favorecería el retorno energético. En la misma línea Sabat & Bozinovic (2000); Naya et al. (2005) estudiaron las respuestas digesti- vas dinámicas en el lauchón orejudo (Phyllotis darwini) en Chile central frente a cambios dietarios y en demandas energéticas, demos- traron el papel de la plasticidad digestiva sobre la homeostasis fisiológica y la sobrevivencia. Entonces y como ya se mencionó, un aumento en volumen y largo de las cámaras digestivas han sido documentados para una serie de vertebrados en respuesta a altos requerimien- tos energéticos (e.g., frío, reproducción) y baja calidad de dieta, i.e., dilución calórica y nutricional del alimento. Veloso & Bozinovic (1993) estudiaron expe- rimentalmente el efecto de las restricciones dietarias (calidad de dieta) sobre el metabolis- mo energético en un roedor herbívoro de pe- queño tamaño (degu) en Chile central. Como predice la teoría de digestión, los individuos mantenidos con dieta de baja calidad mostra- ron una disminución significativa en la tasa metabólica, digestibilidad y tiempo de retención, y un aumento en la tasa de ingestión y egestión en comparación a los individuos mantenidos con dieta de alta calidad. Sin embargo, si bien las capacidades digestivas pueden constituir un cuello de botella para la adquisición de materia y energía, y consecuentemente fijar los niveles de gasto de energía, los mamíferos pueden ser alternativamente visualizados como organismos que ajustan plásticamente su metabolismo cuan- do la abundancia y/o calidad de alimento en el ambiente es baja. Conclusiones similares obtu- vieron Silva et al. (2004, 2005) al estudiar el rol de los cambios de dieta y en el zorro culpeo Lycalopex culpaeus durante eventos de cuello de botella nutricional en el norte de Chile. Usan- do consideraciones alométricas, una baja tasa metabólica podría llevar a un aumento en la efi- ciencia digestiva debido a un aumento en el tiempo de retención de alimento en el tracto di- gestivo. Es decir, bajo condiciones ambientales que impliquen un alto costo energético, y cuan- do la abundancia y/o calidad de alimento en el ambiente es baja, los mamíferos podrían au- mentar su eficiencia de uso de energía e inges- tión de energía metabolizable reteniendo alimen- to en el tracto digestivo por el mayor tiempo posible. Por otra parte, Bozinovic & Muñoz-Pedreros (1995 a,b) analizaron el rol de la dieta mixta en el roedor omnívoro Abrothrix longipilis, que in- giere una gran cantidad de hongos, insectos y una dieta mixta de hongos con larvas de insec- tos en los bosques templados del sur de Chile. Basados en la digestibilidad observada para hongos sin larvas y para larvas, predijeron la digestibilidad de acuerdo a la siguiente ecua- ción: DP = [DH CH] + [DL CL] donde, D P = digestibilidad de energía predicha, D H = digestibilidad de energía para hongos sin larvas, C H = fracción de energía en la dieta de hongos con larvas contribuida por hongos, D L = digestibilidad de energía para las larvas, y C L = fracción de energía en la dieta de hongos con lavas contribuida por larvas. Estos autores calcularon que D P para hongos era de 0,5 mientras que el observado para la dieta mixta fue de 0,73. Es decir, se demostróla existencia de un incremento del 23% en digestibilidad de energía cuando este roedor se alimenta de dietas mixtas. Según estos autores, el mecanismo que subyace a este fenómeno radica en que las proteínas contenidas en la dieta animal estimula el crecimiento de los microorganismos intestinales los que a su vez ayudan en la digestión del material vegetal. USO Y GASTO DE ENERGÍA: LA ECOLOGÍA FISIOLÓGICA DE LA ENERGÉTICA Y LA TERMORREGULACIÓN A continuación se analizarán una serie de pro- blemas fisiológicos y ecológicos que abarcan desde, los mecanismos metabólicos celulares de producción de calor, hasta los costos y con- secuencias de los procesos consuctuales y los patrones de distribución e historia de vida. En energética animal se estudia cómo el ba- lance de energía y sus componentes se rela- cionan con la sobrevivencia y éxito ecológico y evolutivo de los animales. Se ha documentado que este balance depende de la interacción entre los procesos de minimización y maximización en el gasto y ahorro de energía. Las tasa máximas de gasto de energía afectan la sobrevivencia de los organismos fijando los límites superiores para actividad o termogénesis, i.e., escape a depredadores o MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica 276 frío. Por otra parte también se ha demostrado que la minimización de los gastos de energía (e.g., hibernación y sopor) también tienen, teó- ricamente, efecto sobre el éxito reproductivo vía los procesos de economía metabólica en man- tención y su asignación diferencial a, por ejem- plo, crecimiento y reproducción. Hasta la fecha no se ha determinado completamente cuales son los factores que dictan la magnitud de los flujos de energía en mamíferos. Sin embargo, se han dado los primeros pasos para entender cómo los límites fisiológicos o restricciones ener- géticas afectan la abundancia y distribución de los organismos. A continuación pretendo docu- mentar algunos de estos problemas. Fisiología Energética y Termorregulación Vías de Transferencia de Calor Cualquier intento por entender la energética y termorregulación animal requiere revisar las le- yes físicas de transferencia de calor. En efecto, los organismos vivos intercambian calor por cuatro vías que son: radiación, conducción, convección y evaporación (Bakken et al. 1981). Radiación ocurre cuando existe transferen- cia de energía por ondas electromagnéticas a distancia, en longitudes de onda que van des- de 10-1 a 102 µµµµµm y se representa por la ley de Stefan-Boltzmann: dQ = A σ ε (Tb4 - Ta4) dt donde dQ es la tasa de intercambio calórico (Q = calor y t = tiempo), A es el área de exposición del organismo, σ es la constante de Stefan- Boltzmann, ε es la emisividad o grado de cuer- po negro (varía en entre 0 y 1), Tb y Ta la tem- peratura corporal y ambiental respectivamente. Existe transferencia de calor por conducción cuando se verifica transferencia de calor entre dos cuerpos en contacto y se representa por la ley de Fourier siguiente: dQ = - k A (Tb - Ta) dt d donde k es la conductividad térmica y d el gro- sor de la superficie de intercambio. Existe trans- ferencia de calor por Convección entre una su- perficie en contacto y un fluido. Cuando el mo- vimiento del fluido es causado solamente por una diferencia en temperatura existe convección “natural”, sin embargo, si este fluido es movido por una fuerza externa (e.g., viento) la transfe- rencia de calor se denomina convección “forza- da”, y se expresa por la ecuación de Newton siguiente: dQ = h A (Tb - Ta) dt donde h es el coeficiente transferencia de calor el cual a su vez depende, entre otras variables, de la densidad y velocidad del fluido en cues- tión. Por último, la transferencia de calor por Evaporación depende del producto entre el ca- lor latente de vaporización (L= 595.5 cal/ g de agua) y de la cantidad de agua evaporada E. dQ = L E dt Luego, sumando todas las ecuaciones (Canals 1998), dQ = Radiación +Conducción +Convección +Evaporación dt dQ = (ε σ A Ta3 - k A + h A ) (Tb - Ta) + L E dt d llamando conductancia térmica mínima “seca” (Cm) o inverso de aislamiento térmico al primer término del lado derecho de la ecuación, entonces: dQ = Cm (Tb - Ta) + L E dt Si las temperaturas ambientales (Ta) son moderadas o bajas entonces, LE → 0 y se puede escribir: dQ = C (Tb - Ta) dt donde C es la conductancia térmica “húmeda”. A partir de la ecuación anterior se puede notar que en su forma mas simple, el intercambio de MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica 277 calor entre un organismo y su ambiente depende del gradiente térmico entre su temperatura corporal o Tb y la temperatura de ambiente o Ta, y su conductancia térmica o inverso de aislamiento (e.g., pelos, capa de grasa, forma geométrica, área expuesta). A partir de la ecuación anterior, se pueden predecir que si existe regulación fisiológica de Tb (= constante) y se cumple que Tb > Ta, se define un organismo endotermo (mamífero). Termorregulación en mamíferos En mamíferos la producción de calor para termorregulación se deriva de contracciones musculares que producen calor y por liberación de energía química sin actividad muscular. En mamíferos, la producción de calor sin contracciones musculares ocurre en la grasa parda que es un tejido metabólicamente ineficiente el cual al ser estimulado por fibras simpáticas a través de norepinefrina, produce calor. Por otra parte la capacidad termogénica máxima, esta compuesta por la tasa metabólica de reposo o basal cuando están en su período de reposo, termogénesis por contracciones musculares y termogénesis sin tiritar. Los altos valores de termogénesis sin tiritar así como de metabolismo máximo se asocian con aclimatación a días fríos y fotoperíodos cortos como se ha demostrado para las especies de micromamíferos que habitan ambientes extremos en Chile (Nespolo et al. 2001 a, b). Después de estudiar algunas especies de roedores como Spalacopus cyanus, Phyllotis xanthopygus, P. darwini y O. degus, estos autores concluyen que una elevada capacidad termogénica es importante en términos de preparar a los organismos para enfrentar condiciones frías en ambientes estacionales, pues se aumentan las probabilidades de sobrevivencia en condiciones térmicas extremas. En consecuencia una baja tasa metabólica de reposo y una alta termogénesis sin tiritar permite a los roedores una baja tasa metabólica de producción de calor durante la actividad pero también permite una elevada y rápida producción de calor bajo condiciones frías. Por otra parte el metabolismo máximo se obtiene por períodos breves de actividad a través del metabolismo anaeróbico. Peterson et al. (1990) ha indicado que el “techo metabólico” que un animal endotermo puede mantener indefinidamente es aproximadamente siete veces el metabolismo de reposo. No obstante y basado en relaciones alométricas, Bozinovic (1992) ha indicado que la razón metabolismo máximo/metabolismo de reposo en roedores es cercana a seis (rango: 3.7-11.9). Por otra parte, la termogénesis sin tiritar da cuenta de toda la capacidad termogénica en roedores, en consecuencia la vía más importante para cambiar el metabolismo máximo sería a través de cambios en termogénesis sin contracciones musculares. Durante el invierno los pequeños mamíferos muestran altos valores de termogénesis sin contracciones musculares en comparación a verano. Estos cambios ocurren por modificaciones en el número de receptores de norepinefrina, y por proliferación celular en grasa parda, siendo gatillados por señales ambientales tales como fotoperíodo y temperatura. Se han documentado incrementos en metabolismo máximo de 25 a 75% en pequeños mamíferos aclimatados a frío. En relación a la tasa metabólica basal, se ha demostrado una gran influencia de los hábitos alimentarios sobre esta variable (McNab 2002). Por ejemplo, los murciélagos insectívoros, independientemente de su tamaño corporal y relaciones filogenéticas, tienen tasas metabólicas basales comparativamente bajasy una propensión a entrar en sopor diariamente. Los murciélagos frugívoros o nectarívoros tienen tasas metabólicas basales altas, mientras que los de dietas carnívoras, hematófagas o mixtas tienen tasas basales de gasto de energía intermedias (McNab 2002). Un ejemplo en Chile es el murciélago orejas de ratón Myotis chiloensis de hábitos insectívoros y que posee una baja tasa metabólica basal (Bozinovic et al. 1985), fenómeno que se relacionaría con la impredictibilidad espacial y temporal de sus presas. También se ha observado una reducción en la tasa de gasto de energía basal en el roedor O. degus en función de una dieta de baja calidad nutricional (Veloso & Bozinovic 1993). Bozinovic & Rosenmann (1988) señalan que si la dieta de un mamífero está constituida por dos tipos de alimentos, uno correlacionado con altas tasas metabólicas y el otro con bajas tasas, entonces éstos mamíferos poseerían tasas de gasto de energía basales no muy diferentes de las esperadas para su tamaño corporal. Sin MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica 278 embargo Veloso & Bozinovic (2000 a,b) demostraron un incremento significativo en el metabolismo basal de degus durante los eventos reproductivos. Estos autores concluyen que, en efecto, la lactación es un proceso de alta demanda energética en mamíferos que se refleja en altos costos energéticos los que deben ser costeados con una mayor ingesta de alimento. Entre las diferentes manifestaciones de la conducta de los mamíferos, la termorregulación conductual tiene una importante función tanto en la economía energética como en la asignación diferencial de energía y, en definitiva, en la adecuación biológica. Fenómenos tales como el agrupamiento social, la construcción de nidos y la selección de microclimas tienen un gran significado en la sobrevivencia, retardando la pérdida de calor de los individuos durante períodos de alta demanda energética y minimizando los costos de termorregulación. Por ejemplo, los fenómenos de termorregulación conductual que presenten los endotermos serían de gran importancia, principalmente en: especies pequeñas, las que poseen un alto gasto de energía peso-específico; en especies que habitan ambientes térmicamente variables; y en especies donde el recurso alimento es de abundancia y disponibilidad suficiente para permitir la presencia de más de un individuo conespecífico en un área dada. En Chile se ha estudiado esta conducta en numerosos pequeños roedores y en el marsupial Thylamis elegans, mostrando que esta conducta tiene una efectividad en reducir en promedio un 42% el consumo de oxígeno masa específico con un rango entre 36,8 y 51,5% (Canals et al. 1989; Canals et al. 1997), pero en otras especies la efectividad puede variar desde un 17,8 hasta un valor tan alto como un 59,7 % en la rata topo desnuda Hetrocephalus glaber (ver Canals et al., 1998 a,b). En especies de gran tamaño corporal como el guanaco (Lama guanicoe) se han observado áreas desprovistas de pelo en el vientre y piernas, las cuales actúan como “ventanas térmicas” altamente irrigadas que disipan el calor cuando existen altas temperaturas ambientales (Morrison 1966) Sin embargo a bajas temperaturas, el guanaco cubre estas ventanas con sus extremidades, impidiendo la pérdida de calor y minimizando los costos de termorregulación. Bozinovic et al. (1988) evaluaron el efecto de la temperatura ambiente, agrupamiento social, uso de nidos y la combinación de estos factores sobre el gasto de energía del lauchón orejudo de Darwin (P. darwini). Esta especie presenta una de las conductas de termorregulación más conspicuas entre los micromamíferos de Chile central, agrupándose en nidos y disminuyendo sus costos energéticos de termorregulación en más de un 70%. Canals et al. (1989) estudiaron la energética y geometría de la conducta de agrupamiento social en los roedores simpátridos de Chile central P. darwini, O. degus y en el marsupial T. elegans, encontrando que el gasto de energía disminuye en función del número de individuos agrupados, siendo más eficiente en el ahorro energético conductual, el marsupial T. elegans. Probablemente los costos y beneficios del agrupamiento social se relacionarían con una reducción en los riesgos de depredación y conservación de la energía durante los períodos fríos. Estas manifestaciones conductuales, de evasión de las demandas físicas impuestas por el ambiente vía selección y modificación de microclimas, podrían resultar cruciales en procesos biológicos tales como reproducción y mortalidad puesto que la energía ahorrada por esta conducta podría ser asignada a crecimiento somático o almacenada como reservas en los tejidos para su posterior utilización en, por ejemplo, el crecimiento de los individuos juveniles o durante los propios eventos reproductivos. Una de las características funcionales de los endotermos, especialmente los pequeños endotermos, y que les permite mantener un balance energético positivo, es el uso del sopor o hipotermia natural e hibernación. Desde una perspectiva energética los estados de sopor o de hipotermia natural pueden considerarse como mecanismos de conservación de energía, y de evasión a situaciones temporalmente inhóspitas en endotermos que, por su tamaño pequeño, presentan un alto gasto metabólico, favoreciendo su existencia en hábitats áridos y fríos con baja productividad y altamente variables. Bozinovic et al. (2005), Sabat et al (1995) han demostrado que la llaca (T. elegans) que habita las regiones semi-áridas y mediterráneas de Chile central, presenta estados de sopor facultativo. Es decir, bajo restricciones de calidad y abundancia de MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica 279 alimento y bajas temperaturas, e independientemente de la estación del año, esta especie muestra una disminución en el gasto de energía de aproximadamente un 80%, y una reducción en la temperatura corporal hasta niveles semejantes a la temperatura ambiente. Al igual que la llaca, el murciélago M. chiloensis presenta estados circadianos de sopor, pero en este caso son obligatorios. Mediante un análisis del balance energético en este microquiróptero, Bozinovic et al. (1985) señalan que los estados de sopor circadiano obligatorios en este murciélago parecen ser el medio para lograr un presupuesto energético positivo que le permita satisfacer sus diferentes costos energéticos, en caso contrario en corto tiempo los individuos caerían en un desbalance energético. Otra situación de sopor facultativo se ha documentado en el roedor Phyllotis rupestris, un habitante del desierto costero del norte de Chile (Bozinovic & Marquet 1991). Estos autores sugieren que este hábitat habría actuado como filtro permitiendo la colonización y/o persistencia solamente de aquellas especies con tolerancias fisiológicas a la vida del desierto. Este ejemplo muestra que la capacidad de uso del sopor, por sus implicancias en la conservación de energía y agua, sería vital en la colonización y persistencia de los mamíferos en hábitats impredecibles y poco productivos. Por otra parte, Bozinovic et al. (2004) han documentado estados de hibernación en el monito del monte (Dromiciops gliroides). Estos autores señalan que este marsupial es capaz de permanecer durante al menos cinco días con un gasto de energía equivalente a 1/100 del valor en eutermia. En síntesis, tanto la hibernación como el sopor permiten a los pequeños endotermos balancear sus altas demandas metabólicas con sus relativamente pequeñas reservas energéticas, ya que favorecen la conservación de energía tanto durante períodos fríos como de baja abundancia de alimento. En la Fig. 3-23 se resumen los factores asociados a la energética y termorregulación de los mamíferos y que estarían contribuyendo a la mantención del balance energético. Fisiología ecológica, clima y distribución geográfica La temperatura ambiente es una de las características abióticas más importantes que afecta los límites de distribución geográfica. A escalas grandes, las restricciones impuestas por la temperatura ambiente anivel de costos energéticos podrían afectar directa o indirectamente los límites de distribución y las abundancias de las especies. FIGURA 3-23.- MODELO CONCEPTUAL DE ASIGNACIÓN DE ENERGÍA A TERMORREGULACIÓN BAJO CONDICIONES DE BALANCE ENERGÉTICO EN UN MAMÍFERO MODELO. Se indican los mecanismos fisiológicos y conductuales asociados a la regulación de la temperatura corporal. BMR= metabolismo basal, NST= producción de calor sin contracciones musculares y MMR tasa metabólica máxima de termoregulación. La tasa metabólica máxima de termorregulación en mamíferos representa el límite superior de termogénesis en un individuo y se ha considerado como un índice de efectividad termorregulatoria en hábitats fríos (Rosenmann 1977). Por otra parte, la tasa metabólica basal de termorregulación representa el límite inferior de gasto de energía de un organismo endotérmico y podría reflejar los costos de mantener altos niveles de actividad sostenida. Como se mencionó en las secciones anteriores, las aclimatizaciones térmicas estacionales así como los experimentos de aclimatación, indican que tanto el metabolismo máximo como el basal son muy flexibles. Además, se ha descrito en mamíferos que tambas variables muestran variaciones a niveles intra e ínterespecíficos. La importancia de la masa corporal en fisio- logía, ecología y evolución, ha sido un tema de investigación de gran importancia entre los MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica 280 fisiólogos evolutivos y comparados en la última década. En efecto, muchos autores han anali- zado las relaciones entre las variables fisiológi- cas y la masa (McNab 2002). En este contexto se han descrito relaciones entre metabolismo basal y masa corporal en mamíferos (McNab 2002) y se ha demostrado que los factores que afectan el gasto de energía en mamíferos son diversos, incluyendo la masa, el clima y los há- bitos alimentarios; pero, entre estos factores, la masa corporal se destaca como el más impor- tante. Como se mencionó, la temperatura ambien- te tiene profundas consecuencias sobre le ener- gética animal, afectando su abundancia y dis- tribución. La asociación entre capacidades metabólicas y límites de distribución geográfica ganaron una gran importancia en la última dé- cada. Bozinovic & Rosenmann (1989) y Rezende et al. (2004) indicaron que el nivel de metabolismo máximo está asociado al clima en que habitan los individuos de distintas especies de roedores. Estos autores encontraron correlatos entre las capacidades máximas de tolerancia al frío y los rangos geográficos de las especies. Por ejemplo, micromamíferos que habitan el altiplano chileno, presentan toleran- cias al frío que equivalen a valores más altos que los predichos para su tamaño. El efecto del clima sobre las variables termorregulatorias tam- bién se ha estudiado principalmente en espe- cies de tamaño corporal grande, tanto árticas como tropicales, en especies de desierto y en organismos fosoriales como el cururo Spalacopus cyanus (Bozinovic et al. 2005). En la altura, junto con el cambio en la tem- peratura, la disminución de la presión parcial de oxígeno juega un rol fundamental en limitar la distribución de los mamíferos, encontrándose sólo unos pocos mamíferos sobre los 6000 me- tros (McNab 2002). Si bien en algunos roedo- res la respuesta metabólica a la altitud simula- da es baja (Morrison & Rosenmann 1975), en la medida que los requerimientos metabólicos son coadyuvados por las bajas temperaturas, la dependencia a la PO 2 ambiental se hace evi- dente. Rosenmann & Morrison (1975) y Rosenmann et al (2003), estudiaron la presión crítica de oxígeno (P c ) bajo la cual el consumo de oxígeno decae en 27 especies de roedores, 16 de altura y 11 de baja altitud, encontrándo una respuesta diferencial de estos grupos. Los animales de altura presentan menores valores de P c (111 mmHg en promedio) en compara- ción con las especies de baja altitud (121 mmHg), demostrando una baja sensibilidad a la hipoxia que puede ser explicada por una mayor afinidad por oxígeno de la hemogobina, lo que podría asociarse también a un mayor me- tabolismo máximo en altura (Hayes 1989). Uno de los cambios más conspicuos frente a la hipoxia en altura es el de la respuesta hematológica. Esta es clara cuando un mamí- fero de baja altitud es llevado a la altura: au- mento de la actividad hematopoiética: elevación del hematocrito (Hct) y de la concentración de hemoglobina (Hb), asociados a una facilitación de la entrega a los tejidos (disminución de la afinidad por oxígeno de la hemoglobina). Sin embargo, las especies nativas de alta montaña no muestran valores de Hct y Hb mas altos que especies de tierras bajas (Novoa et al. 2003). La respuesta en este caso se encuentra a nivel de la curva de saturación de la hemoglobina, que se desplaza a la izquierda (aumento de la afinidad), favoreciendo la carga de oxígeno (Ostojic et al 2002). En estas especies además el tamaño del glóbulo rojo se reduce, favore- ciendo la relación área/volumen de intercambio de gases y el aumento del número de capilares (Arieli & Ar 1981). Así en el ratón Andino A. andinus se ha descrito una reducción del volu- men corpuscular en épocas de alto requerimien- to energético (Rosenmann & Ruiz 1993). Otro ejemplo de respuestas fisiológicas al clima, específicamente sobre la economía hídrica y evaporación pulmocutánea de los roe- dores simpátridos de ambientes semiáridos del norte de Chile, fue documentado por Cortés et al. (1988). Las adaptaciones de los mamíferos a ambientes desérticos incluyen diferentes com- binaciones de características morfológicas, fi- siológicas, conductuales y ecológicas. Bajos ni- veles de gasto de energía, unidos a ciertas es- pecializaciones renales y dietarias, se han considerado adaptativos en ambientes xéricos pues conllevan bajos requerimientos de alimento y agua en estos ambientes variables e impre- decibles (véase Bozinovic & Gallardo 2006 para una revisión en mamíferos de desiertos sudame- ricanos). En efecto, en especies de roedores del norte y norte-centro de Chile, Cortés et al (1988, 1990, 2000a) y Bozinovic et al. (1995) han mos- trado los atributos energéticos, renales y MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica 281 pulmocutáneos que favorecen la conservación de energía y agua. Para mamíferos de igual ta- maño, tanto la pérdida de agua por evapora- ción pulmocutánea como el costo energético para mantener el balance hídrico es mayor en ambientes mésicos que en ambientes xéricos (Cortés et al. 2000b). Como la capacidad de concentración de la orina depende de la longi- tud del asa de Henle y esta determina el tama- ño de la médula, el tamaño relativo de la médu- la (RMT) es un buen indicador de la capacidad de concentración de la orina, conservando el agua por vía renal. Los índices RMT y la con- centración máxima de la orina de los roedores sudamericanos son semejantes a otras espe- cies del desierto como jerbos y ratas canguros, mostrando un alto grado de especialización re- nal (Cortés 1985, Díaz & Ojeda 1999). Además a medida que aumenta la aridez del hábitat du- rante la estación seca se ha observado hiper- trofia renal y mayor capacidad de concentración de la orina (Cortés et al. 1994). Todos estos ejemplos indican la existencia de correlatos en- tre el gasto de energía y la capacidad de los mamíferos de penetrar en ambientes fríos, tan- to altitudinal como latitudinalmente. Solamente las especies con altas tolerancia podrían colo- nizar y sobrevivir en aquellas regiones geográ- ficas donde los costos de mantención, actividad, crecimiento y reproducción sean altos. Asignación de la energía: el modo de vida y la locomoción El modo de vida es otra variable importante que condiciona todos los aspectos morfológicos y fisiológicos de los animales. Así por ejemplo los mamíferos fosoriales se enfrentan a ambientes hipóxicos e hipercápmicos, los mamíferos de altura a ambientes hipóxicos y los mamíferos voladores combinan las fuertes exigencias ener- géticas del vuelo, el frío, la altura y la combina-ción de una gran superficie un tamaño corporal pequeño. En este sentido, los quirópteros se pueden considerar como mamíferos adaptados a ambientes extremos donde el manejo del oxí- geno es fundamental. Tanto el sistema respira- torio como cardiovascular sufren modificaciones o refinamientos que les permiten optimizar la adquisición y entrega de oxígeno a los tejidos, y así sobrevivir a esta extrema forma de vida. Los quirópteros tienen un volumen pulmonar alrededor de un 72% mayor que el de sus pa- res no voladores de similar peso (Canals et al. 2005a) y extraen alrededor de un 60% de la capacidad pulmonar total en cada respiración durante el vuelo (Neuweiler 2000). Aunque en reposo la ventilación pulmonar es similar a la de los mamíferos no voladores, esta puede au- mentar rápidamente 10 a 17 veces en cuanto inicia el vuelo (Thomas 1987). Esto se debe a aumentos de 3 a 5 veces en la frecuencia respi- ratoria y de 2 a 4 veces en el volumen corriente. La frecuencia respiratoria se sincroniza con la frecuencia del batido de las alas, llegando a valores de 400 min-1. Estas adaptaciones respi- ratorias, junto a cambios estructurales del pul- món conducen a consumos de oxígeno 2,5 a 3 veces mayores que los mamíferos del mismo tamaño (Thomas 1987) y a elevados consumos máximos de oxígeno, que pueden llegar a los 22 mlO 2 /gh a bajas temperaturas (Canals et al. 2005b) y durante el vuelo estacionario (Winter et al. 1998, Voigt & Winter 1999, Voigt 2004). La morfología de la vía aérea también parece tener un rol en el ahorro de energía durante el vuelo. Canals et al. (2005b) estudiaron la vía aérea del murciélago coludo guanero Tadarida brasiliensis encontrando que esta especie mos- traba estructuras finas en la geometría de las bifurcaciones bronquiales que conducían a una mejor optimización de la vía aérea a nivel proximal. Como la vía aérea es responsable del 80% de la resistencia pulmonar y de este por- centaje un 80% se genera en la vía aérea proximal, esta mejor optimización proximal pue- de significar una menor pérdida de energía du- rante el vuelo. La densidad de superficie alveolar por uni- dad de volumen es semejante a la de los mamí- feros no voladores (Maina 2000) pero como el pulmón es mas grande el área total de inter- cambio de gases es mayor. Además, estos ani- males tienen una muy delgada barrera alvéolo- capilar (Maina et al. 1991, Maina 2000) que pue- de llegar a un valor de 0.1204 _m en Phyllostomus hastatus, el menor valor medido en un mamífero. Así obtienen altísimas capaci- dades de difusión de oxígeno, semejantes a las de las aves. En Chile se ha mostrado una ma- yor capacidad de difusión de oxígeno en los murciélagos T. brasiliensis y de el murciélago orejas de ratón M. chiloensis que en los roedo- res endémicos Abrothrix olivaceus, A. andinus y P. darwini (Canals et al. 2005b, Figueroa et MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica 282 al. 2006). El corazón de los murciélagos es el que pre- senta un mayor tamaño relativo que todos los demás mamíferos, representando alrededor de un 1% del peso corporal (Neuweiler 2000), pero pudiendo llegar a valores de un 2% (Jurgens et al. 1981, Canals et al. 2005a). Presentan un gran desarrollo del ventrículo derecho asociado a una mejor perfusión pulmonar y una mayor densi- dad de capilares por unidad de volumen. Ade- más presentan los mas altos niveles de reserva energética en forma de ATP que se haya medi- do en el corazón de cualquier animal (Neuweiler 2000). La frecuencia cardiaca es tremendamen- te variable pudiendo fluctuar desde unos pocos latidos por minuto durante la hibernación hasta más de 1000 latidos por minuto durante el vue- lo (Wolk & Bogdanowics 1987, Neuweiler 2000). El volumen de sangre es similar al resto de los mamíferos al igual que la afinidad por la hemo- globina. Sin embargo, los murciélagos presen- tan los más altos niveles de hematocrito que se hallan medido, pudiendo llegar a valores sobre el 70% en T. brasiliensis y en Miniopterus minor. Los glóbulos rojos son mas pequeños y la he- moglobina se encuentra en mayor concentra- ción (18-24 g/100ml de sangre) similar a lo en- contrado en picaflores (Johansen et al. 1987). Como resultado los quirópteros tienen una ca- pacidad de transporte de oxígeno en la sangre de 25 a 30% mientras que los mamíferos no voladores tienen una capacidad de transporte de oxígeno de alrededor de un 18% (Thomas 1987, Neuweiler 2000). Asignación de la energía: el proceso reproductivo Los mecanismos y procesos asociados a la maximización de recursos asignados a la repro- ducción pueden ser uno de los principales re- sultados de la selección natural que operaría a través del éxito reproductivo diferencial, princi- pal constituyente de la adecuación biológica (Veloso 2003). La reproducción sin embargo es un proceso costoso que va desde la genera- ción de nuevos individuos hasta la sobrevivencia de la camada. El gasto energético asociado al período reproductivo puede llegar a aumentar en un 50% el presupuesto energético de un año en la ardilla Spermophillus saturatus y se pue- de constatar una relación positiva entre gasto de energía y tamaño de la camada en esta es- pecie (Kenagy 1987) y con tamaño y biomasa de la camada en O. degu (Veloso & Bozinovic 2000). Sin embargo el mayor gasto energético ocurre en la lactancia, la que puede llevar al lí- mite de las capacidades diarias de mantención y producción (Kirkwood 1983, Kenagy et al. 1990), la que puede ir acompañada de un au- mento del consumo de alimentos (Sadleir 1984). Durante la preñez las hembras presentan un au- mento de la masa corporal asociada a la incor- poración de masa y energía asociada a los fetos y a la acumulación de reservas, producción de anexos y desarrollo de las glándulas mamarias. Los mamíferos pueden disminuir, mantener o aumentar el gasto energético masa específico. Racey & Speakman (1987) propusieron que las demandas de energía masa específicas se mantienen constante en mamíferos bajo los 300g y que sobre este valor aumentan, sin em- bargo los requerimientos propios de la preñez indudablemente aumentan. Veloso & Bozinovic (2000) encontraron que las hembras de O. degus presentan una relativa mantención de la tasa metabólica de reposo durante la preñez, independiente de la calidad de la dieta ingeri- da, pero un fuerte incremento de esta durante la lactancia, acentuada por la alimentación de alta calidad energética. Los experimentos de Veloso (1997) que muestran una respuesta di- ferencial en la reserva corporal frente a diferen- tes dietas y los resultados ya mencionados de Veloso & Bozinovic (2000) apoyan un aumento de las reservas maternas y un aumento en la tasa de adquisición de materia y energía por parte de la madre, apoyando así la hipótesis de limitación central sobre el presupuesto de ener- gía durante la lactancia ya que sólo las hem- bras mantenidas con alimentos de alta calidad son capaces de aumentar significativamente los niveles de asimilación y metabolismo de reposo. ENERGÉTICA, FISIOLOGÍA Y EVOLUCIÓN: ¿UNA NUEVA APROXIMACIÓN A LA FISIOLOGÍA ECOLÓGICA? Finalmente y para terminar esta breve aproximación a las áreas de estudio en ecología fisiológica de mamíferos, parece necesario dedicar unas breves palabras a un campo de la fisiología ecológica que es relativamente nuevo y que se vislumbra como promisorio. Se discutirá a continuación uno de los aspectos de fisiología evolutiva y que se refiere a los estudios MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica 283 de evolución y selección natural de atributos fisiológicos. La definición más simple y operacional de selección natural es aquella en que la variación en la adecuación Darwiniana está correlacionada con la variación en uno o más rasgos fenotípicos. Esta definición enfatiza que la selección natural es un fenómeno puramente fenotípico que ocurre y puede ser medido dentro de generaciones. La cuantificación de selección en la naturaleza requiere de la medición de diferencias individuales en adecuación biológica y en algunos rasgos fisiológicosde interés. Esto permite observar la evolución en acción y no solo especular sobre su operación a través de sus consecuencias. Además, los estudios de selección permiten realizar experimentos dirigidos a probar hipótesis a priori de evolución. Los estudios de selección pueden ser divididos en dos categorías: estudios de selección en la naturaleza y estudios de selección en el laboratorio. Los estudios de selección natural en laboratorio permiten observar la evolución bajo condiciones controladas en el laboratorio. Estos tipos de estudios en laboratorio pueden ser divididos en: 1) aquellos en los cuales una población replicada es expuesta a alguna alteración de una variable ambiental y los cambios dentro las poblaciones son medidos y analizados sobre varias generaciones; 2) experimentos de selección artificial truncada, en los cuales los organismos que poseen ciertas características son escogidos a priori y reproducidos, encontrándolos en la generación siguiente; y 3) experimentos de selección de los mejores ó «laboratory culling», en el cual los individuos son expuestos a condiciones ambientales extremas y solo una pequeña porción de la población sobrevive y se le permite su reproducción. Los estudios de selección en el laboratorio pueden ser particularmente poderosos para la fisiología evolutiva dado que poseen gran versatilidad y dan la posibilidad de producir y analizar nueva variación genética. Aunque los ecofisiólogos evolutivos se han interesado recientemente en la variación de caracteres fisiológicos dentro de poblaciones (Feder et al. 1987), se han efectuado muy pocos estudios sobre selección de rasgos fisiológicos en poblaciones naturales. Los estudios en condiciones controladas de laboratorio son apropiados para comenzar cualquier análisis de significancia evolutiva en el desarrollo de aclimatación y selección. No obstante, es evidente que el ambiente natural es más complejo que el laboratorio. Por ejemplo, la plasticidad conductual de los organismos puede permitir que ellos eviten presiones fisiológicas, lo cual es imposible de detectar en experimentos de laboratorio, o factores como la productividad (en áreas marinas) pueden controlar las respuestas de los patrones de aclimatación en la naturaleza. Probar la importancia de rasgos fisiológicos en poblaciones naturales debe ser una parte integral de los estudios futuros de fisiología ecológica y evolutiva. Hemos indicado en secciones anteriores que los ajustes fisiológicos que, por aclimatación, modifican el fenotipo a corto plazo tendrían una importancia central en aquellos organismos que habitan ambientes fluctuantes. Bajo la premisa de que esta capacidad de cambio es adaptativa, en las últimas décadas un gran número de trabajos ha analizado el patrón desde variadas perspectivas. Sin embargo, esta premisa ha estado siempre relegada a las discusiones y muy pocas veces se ha puesto a prueba teórica o empíricamente, esto a pesar de que la biología evolutiva y la genética cuantitativa han desarrollado los marcos teóricos y las herramientas metodológicas para hacerlo. Recientemente y utilizando como modelo de estudio al lauchón orejudo de Darwin (P. darwini) que habita en los ambientes Mediterráneos de Chile central; Nespolo et al. (2003, 2005); Bacigalupe et al. (2004) han abierto una avenida de investigación orientada a entender la evolución de los rasgos fisiológicos/energéticos, incorporando las correlaciones genéticas íntegramente en los modelos microevolutivos. Esta aproximación se logró determinando los rasgos metabólicos de interés en una población focal, y estableciendo su heredabilidad y covarianzas genéticas en los individuos de esta especie. Esto combina de manera simple e independiente todos los componentes de la evolución por selección natural, es decir, herencia, variación fenotípica, intensidad de selección y respuesta a la selección a través de las generaciones. El punto importante de destacar aquí es que es que la adaptación fisiológica, muchas veces no definida formalmente dentro de nuestro contexto MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica 284 ecológico y microevolutivo, puede finalmente ser medida, modelada y predicha. Es decir no solo pretendemos explicar como funcionan los animales (en este caso los mamíferos) en su ambiente natural, sino que además la diversidad de funciones que existe en le fauna de mamíferos en los diferentes hábitats en Chile, sino que además conocer como ha evolucionado la función fisiológica y cual es el potencial de evolución de atributos fisiológicos. Sin duda que el presente es estimulante y el futuro promisorio. Bibliografía ALEXANDER RMCN (1974) The mechanics of jumping by a dog. Journal of Zoology 173: 549- 573. ALEXANDER RMCN (1981) Factor of safety in the structure of animals. Science Progress 67: 109- 130. ALEXANDER RMCN (1992) A model of bipedal locomotion on compliant legs. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B 333: 249-255. ALEXANDER RMCN (1993) The relative merits of foregut and hindegut fermentation. Journal of Zoology 231: 27-40. ALEXANDER RMCN (1995) Optima for animals. Princeton University Press, Princenton, New Jersey. 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