Estrategias reproductivas de Muntingia calabura L (Muntingiancea

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Ciencia Unisalle Ciencia Unisalle 
Biología Escuela de Ciencias Básicas y Aplicadas 
2022 
Estrategias reproductivas de Muntingia calabura L. Estrategias reproductivas de Muntingia calabura L. 
(Muntingianceae): en una población silvestre en la Orinoquía (Muntingianceae): en una población silvestre en la Orinoquía 
colombiana colombiana 
Carlos Andrés Forero Ortega 
Universidad de La Salle, Bogotá, carlosaforero06@unisalle.edu.co 
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1 
 
 
ESTRATEGIAS REPRODUCTIVAS DE Muntingia calabura L. 
(MUNTINGIANCEAE): EN UNA POBLACIÓN SILVESTRE EN LA ORINOQUIA 
COLOMBIANA 
 
 
 
 
CARLOS ANDRES FORERO ORTEGA 
TRABAJO DE GRADO PARA OPTAR AL TÍTULO DE BIÓLOGO 
 
 
 
 
DIRECTOR 
LUIS ALBERTO NÚÑEZ AVELLANEDA 
Biólogo M.Sc.Ph.D 
Profesor Asociado 
 
 
 
 
 
 
Universidad de La Salle 
Escuela de Ciencias Básicas y Aplicadas 
Programa de Biología 
Bogotá D.C., Colombia 
2022 
 
 
2 
 
Nota de Aceptación: 
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Jurado 
 
 
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Jurado 
 
 
 
 
 
 
 
_________________________________________ 
Director: Luis Alberto Núñez Avellaneda 
Bogotá, 2022 
 
3 
 
AGRADECIMIENTOS 
 
Ante todo, mi agradecimiento a Dios, por darme la oportunidad de embarcarme en una 
ciencia donde me permite entender un poco su gran sabiduría, y por lo dones que me ha dado 
para hacerlo. A mi madre Janeth Ortega y mi padre Carlos Emilio por su paciencia y su gran 
amor en este proceso tan importante en mi crecimiento personal como profesional. 
A la Universidad de La Salle, a la Escuela de Ciencias Básicas y Aplicadas y al Programa de 
Biología gracias por brindarme ese acompañamiento y apoyo para obtener mi título como 
Biólogo. 
Un gran y sincero agradecimiento al profesor Luis Alberto Núñez Avellaneda, ya que partir 
de su enseñanza he profundizado en entender e interpretar la relación de las plantas con los 
demás seres vivos. Además de ser mí director de tesis, gracias por confiar en mí, 
acompañarme, aconsejarme y guiarme en este proceso de investigación. 
 
 
 
"La ciencia sin religión está coja y la religión sin ciencia está ciega". 
-Albert Einstein 
 
 
4 
 
Contenido 
 
Lista De Figuras……………………………………………………………………………5 
Lista De Tablas……………………………………………………………………………. 6 
Resumen…………………………………………………………………………………….7 
Introducción………………………………………………………………………………...9 
Objetivos…………………………………………………………………………………..12 
Metodología……………………………………………………………………………….13 
Resultados…………………………………………………………………………………19 
Discusión…………………………………………………………………………………..32 
Bibliografía………………………………………………………………………………..40 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
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LISTA DE FIGURAS 
 
Figura 1. Ubicación geográfica del área de estudio, Vereda El Aracal, Municipio de Yopal, 
Casanare, Colombia…………………………………………………………………….…13 
Figura 2. Hábito de crecimiento y estructura reproductiva de Muntingia calabura 
L.………………………………………………………………………………………….14 
Figura 3. Diferentes morfotipos florales presentes de Muntingia calabura L. A) Flor con 
pistilo bien desarrollado y numerosos estambres, B) Flor con pistilo de mayor longitud y 
numerosos estambres, C) Flor con pistilo bien desarrollado con pocos y reducidos estambres, 
D) Flor con pistilo bien desarrollado y nulos estambres, E) Flor con pistilo reducido y 
numerosos estambres, F) Flor con pistilo nulo y gran cantidad de estambres……………..21 
Figura 4. Fenología reproductiva de Muntingia calabura L……………………………...22 
Figura 5. Ciclo floral de Muntingia calabura L. en la Orinoquia Colombiana. A) botón floral, 
B) flor, C) flor longeva, D) senescencia floral, E) formación de fruto, F) fruto 
maduro………………………………………………………………………………….…23 
Figura 6. Biología floral de Muntingia calabura L. A) Receptividad enzimática, B) 
Longevidad del polen, C) Producción de néctar (µL) …………………………………....25 
Figura 7. Visitantes florales de Muntingia calabura A). Abundancia relativa de visitantes 
florales, B) composición taxonómica de los visitantes florales, C) curva rango-abundancia 
de los insectos visitantes florales, D) curva de acumulación de especies; por cada muestra 
floral de M. calabura en la Orinoquia Colombiana………………………………………31 
Figura 8. Visitantes florales de Muntingia Calabura L. en la Orinoquía Colombiana, (a) 
Oxytrigona daemoniaca, (b) Trigona fulviventris, (c) Melipona ebúrnea, (d) Trigona 
amalthea, (e) Allograpta obliqua, (f) Trigona amalthea, (g) Apis mellifera, (h) Calliphoridae 
sp, (i) Heteroptero; sp1, (j) Polistes sp, (k) Urbanus proteus, (l) Scaptotrigona 
pectoralis………………………………………………………………………….……..32 
 
 
 
6 
 
LISTA DE TABLAS 
 
Tabla 1. Caracteres cuantitativos del pistilo y los estambres por cada morfotipo floral de 
Muntingia calabura L. en la Orinoquía Colombiana……………..…………………….20 
Tabla 2. Sistema reproductivo de Muntingia calabura L……………………………...26 
Tabla 3. Composición y frecuencia de visitantes florales de Muntingia calabura L. Los 
visitantes fueron clasificados en cuatro categorías: especies muy frecuentes con una 
participación superior a 75% (MF), frecuentes cuando las especies presenten una 
participación entre 65% - 55% (F), ocasionales cuando presenten entre 45% -35 (OC) y poco 
frecuentes menos del 25 % (PF). Si el visitante floral presentaba carga polínica (S), sino tenía 
carga polínica (N).…………………………………….……………………………….27 
Tabla 4. Comparación de caracteres florales de Muntingia calabura L. entre tres poblaciones 
silvestres diferentes…………………………………………………………………….34 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
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ESTRATEGIAS REPRODUCTIVAS DE Muntingia calabura L. 
(MUNTINGIANCEAE): ESPECIE DE GRAN IMPORTANCIA EN UNA 
POBLACIÓN SILVESTRE EN LA ORINOQUIA COLOMBIANA 
 
RESUMEN 
Muntingia calabura L. es un árbol neotropical de amplia distribución con gran importancia 
ecológica y de gran valor económico, además es cultivado por sus frutos. Dada su 
importancia, se hizo este estudio a lo largo de un año el cual aborda aspectos de su biología 
reproductiva en una población silvestre en Casanare Orinoquia Colombiana. La morfología 
floral se evaluó mediante la disección de las flores de los cuales se registraron caracteres 
cualitativos y cuantitativos de lasestructuras reproductivas. La fenología reproductiva se 
estudió mediante el seguimiento a la presencia, desarrollo y fases por las que atraviesan las 
flores. A nivel de biología floral se realizó el seguimiento del botón floral hasta el fruto y se 
determinó la hora en que las flores entran en antesis, además se evaluó la receptividad 
enzimática, presentación y longevidad del polen, y producción de néctar. Para evaluar el 
sistema reproductivo se aislaron los botones florales con una malla sintética excepto para 
polinización abierta, y se realizaron polinizaciones controladas para apomixis, alogamia, 
autocompatibilidad inducida y geitonogamia. A través de colectas y observaciones diarias se 
registraron los visitantes florales y se determinó su rol en la polinización. Los resultados 
indican que M. calabura es una especie monoica y cuenta con 6 morfotipos florales que 
varían desde el tamaño del pistilo hasta el número de estambres. La floración y formación de 
frutos ocurre durante todo el año, con picos altos de producción de flores cuando hay altas 
precipitaciones y de frutos cuando estas son bajas mencionar los meses donde ocurren los 
picos. La antesis ocurre a las 5:30h con producción de néctar (15 µL) y concentración de 
sacarosa (13°Bx) que predomina entre las 9:00 y 11:00h, tiempo que coincide con la 
receptividad estigmática y viabilidad del polen (66,12%) altos. La producción de frutos se da 
principalmente por alogamia (87,4%), sin embargo, puede formar frutos por apomixis 
(49,2%) superando la autopolinización (4,4%). Las flores de la especie fueron visitadas por 
especies de insectos, principalmente por himenópteros incluyendo a Trigona fulviventris, 
Apis mellifera, y Melipona eburnea, considerando a la familia Apidae como polinizadora 
8 
 
legítima. M. calabura es una especie que se ha reportado autogamica es principalmente 
alógama, además produce frutos sin vectores gracias a la apomixis. La variedad morfotipica 
de sus flores permite que siempre haya producción de frutos incluso cuando los polinizadores 
son escasos, en adición atrae a gran diversidad de insectos como himenópteros por sus 
recompensas florales. Este estudio permite realizar el primer reporte sobre la biología 
reproductiva de Muntingia calabura L. en Colombia, permitiendo validar algunos 
mecanismos reproductivos de la especie con estudios anteriormente reportados en distintas 
zonas geográficas a nivel mundial, además es una opción para restaurar zonas que han sido 
fuertemente deforestadas por diferentes usos del suelo lo que impulsa a la investigación de 
sus poblaciones. 
 
PALABRAS CLAVE: Fenología, Morfotípos florales, Apomixis, Hymenoptera 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
9 
 
1. INTRODUCCIÓN 
La biología reproductiva de plantas permite conocer las estrategias de intercambio génico 
que van ligadas al éxito reproductivo de una especie, lo que involucra el conocimiento de las 
estrategias reproductivas de las plantas (Baker 1955; Bawa y Beach, 1981; Richards 1997; 
Torices, 2014). El estudio de la estrategias reproductivas aborda aspectos como la morfología 
floral, que permite conocer la forma y estructura de la flor; la biología floral evalúa los 
comportamientos y aspectos fisiológicos involucrados en la floración; la fenología 
reproductiva evalúa el periodo de exposición de las estructuras reproductivas; el sistema 
reproductivo permite entender los mecanismos de flujo genético dentro y entre poblaciones; 
y la ecología de polinización describe los grupos de insectos que interactúan con la flores 
aprovechando sus recursos siendo posibles polinizadores (Masilla et al., 2010; Núñez & 
Rojas 2008). 
Los estudios sobre las estrategias reproductivas ayudan a entender los mecanismos asociados 
a la producción de descendencia y la diferenciación genética de las poblaciones vegetales 
(Pereira y Coimbra 2019); sin embargo, las estrategias reproductivas de las plantas 
neotropicales silvestres son realizadas por mecanismos aún desconocidos; para la familia 
Muntingianceae el estudio de su biología reproductiva y de otros aspectos relacionados con 
su ecología son escasas (Figueiredo et al., 2008). 
Muntingia calabura es una especie ampliamente distribuida en Colombia y es de gran 
importancia ecológica, medicinal y de gran valor económico, especialmente por la 
producción de frutos comestibles provenientes de plantas cultivadas y silvestres (Figueroa y 
Galeano, 2007; Rodríguez et al., 2012; Medina et al., 2017; Mastuki et al., 2019). Pese a su 
potencial económico y medicinal, su biología reproductiva ha recibido poco interés 
científico. Los trabajos realizados sobre la especie tratan aspectos taxonómicos y botánicos 
(Rodríguez et al., 2012; Fakir et al., 2018; Figueiredo et al., 2008). Desde el punto de vista 
reproductivo pocos estudios han abordado y de manera muy general su biología floral (Bawa 
y Webb, 1983), fenología reproductiva (Webb, 1984; Fleming et al., 1985; Figueiredo et al., 
2008) y polinización (Webb, 1984; Figueiredo et al., 2008; Hawkeswood y Sommung, 2016). 
A causa de los pocos estudios realizados sobre biología reproductiva de M. calabura, es 
importante indagar sobre sus estrategias reproductivas, ya que su investigación permite 
10 
 
evaluar el flujo de genes y la diferenciación genética de las poblaciones silvestres de la 
especie (Scariot et al., 1991; Martínez et al., 2012; Torices, 2014). También, resulta relevante 
el estudio de las poblaciones silvestres ya que estas proveen servicios ecosistémicos que 
contribuyen al mantenimiento de la biodiversidad, además de satisfacer las necesidades 
humanas siendo fuente de bienes y servicios (Hernández et al., 2018). 
A pesar de la importancia de las poblaciones silvestres su uso no ha sido de forma sustentable, 
lo que pone en riesgo la viabilidad de poblaciones naturales repercutiendo en el desequilibrio 
ecosistémico como lo es la reducción de la biodiversidad, especialmente de los polinizadores 
que son un factor importante para el mantenimiento de esta (Dyke, 2008; Musicante y 
Galetto, 2008; Cordero, 2011; González-Varo et al., 2013). Los polinizadores actúan como 
agentes de polinización y de intercambio génico impactando en la diversidad de especies, 
además, es mecanismo reproductivo determinante en la producción de frutos, los cuales son 
fuente de alimento tanto para la fauna silvestre, como para los humanos (Gómez, 2002; 
Grajales et al., 2011; Carreño & Núñez 2013) 
Por todo lo anterior, se realizó el presente estudio el cual buscó abordar las siguientes 
preguntas de investigación: ¿Cuál es el tiempo de desarrollo de las estructuras reproductivas 
de M. calabura? ¿Cuál es la duración sus eventos reproductivos? ¿Cuál su principal sistema 
reproductivo? ¿Cuáles son sus polinizadores? responder a estas preguntas permitirá aceptar 
o rechazar la hipótesis planteada en este trabajo que consiste en sí el patrón reproductivo, los 
eventos fenológicos y los polinizadores de una población silvestre de M. calabura en el 
departamento de Casanare en la región de la Orinoquía Colombiana son similares a las 
reportadas en distintas zonas geográficas. 
En consecuencia, conocer las estrategias reproductivas de esta especie es fundamental para 
conservar su variabilidad genética tanto para fines productivos y el manejo sostenible de las 
poblaciones silvestres, además de generar conocimiento sobre los mecanismos reproductivos 
aún desconocidos de la especie en Colombia (Robinson y Redford, 1997; Semarnap, 1997; 
Millennium Ecosystem Assessment, 2005; Figueiredo et al., 2008). 
Es por esto por lo que en la presente investigación se evaluaron aspectos como la morfología 
floral, fenología reproductiva, biología floral, sistema reproductivo, visitantes florales y 
11 
 
polinizadores, las cuales permiten evidenciar las diferentes estrategias reproductivas de M. 
calabura en una población silvestre en el departamentode Casanare. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
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2. OBJETIVOS 
 
Objetivo general 
 Evaluar las estrategias reproductivas de Muntingia calabura L. (Muntingianceae) en 
una población silvestre en el departamento de Casanare en la Orinoquía Colombiana. 
Objetivos específicos 
Describir las características cualitativas y cuantitativas de las estructuras florales de 
Muntingia calabura L. 
Registrar la fenología reproductiva en una población silvestre Muntingia calabura L 
Evaluar la biología foral de Muntingia calabura L. 
Evaluar el sistema reproductivo, las alternativas de intercambio génico y el grado de 
autocompatibilidad genética de la especie. 
Analizar la composición de los visitantes florales y determinar el rol en la polinización 
de Muntingia calabura L. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
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3. MATERIALES Y MÉTODOS 
Área de estudio 
El estudio se llevó a cabo en una finca de la vereda el Aracal, del corregimiento el Morro, 
localizado a 25 kilómetros de Yopal, Casanare. La vereda se localiza en las coordenadas 
5°29´45.95” de latitud norte y 72°24´18.57” de longitud oeste (Figura 1), cuenta con una 
altitud de 776,9 msnm y tiene un área de 52 hectáreas. El área total de distribución de las 
poblaciones de las especies de plantas estudiadas fue de 288m2 y un perímetro de 3,174 
metros. 
 
Figura 1. Ubicación geográfica del área de estudio, vereda El Aracal, Municipio de Yopal, Casanare, Colombia. 
La zona de estudio está sujeta al comportamiento climatológico del Casanare, este cuenta 
con un periodo de sequía y otro de lluvia y está ligada al comportamiento climatológico del 
Casanare con temperaturas que oscilan entre los 18 y 36oC; con una precipitación de 1500 a 
1900mm (Soler-Tovar y Hernández-Rodríguez, 2018). 
El régimen de lluvias es bimodal, presentando el periodo de mayor pluviosidad entre los 
meses de abril a noviembre, destacándose el período de mayo a julio y octubre con 
precipitaciones de hasta 400mm; este comportamiento bimodal es debido a la cercanía del 
14 
 
piedemonte con la cordillera oriental; y la temporada seca comprende los meses de diciembre 
a marzo (Reich, 1995, Castro y Sosa, 2017). 
Por otra parte, las características de la vegetación de Yopal presentan pendientes superiores 
a los 30°, y las familias con mayor número de especies que se encuentran en esta ubicación 
son Bignoniaceae, Fabaceae, Rubiaceae, Mimosaceae, Moraceae y Myrtaceae, 
Melastomataceae, Euphorbiaceae y Annonaceae (Zorro, 2007; Trujillo y Henao, 2017). 
 
Especie de estudio 
Muntingia calabura L. es un árbol que alcanza hasta 12 metros de altura (Medina et al., 
2017), tiene hojas alternas simples con márgenes aserrados (Turcios-Casco et al., 2015). La 
inflorescencia es en racimos y sus frutos de color rojizo (Lopes et al., 2002) (Figura 2). Habita 
desde los 0 hasta los 1800 msnm (Salazar y Soihet, 2001). En Colombia, se encuentra en 
Amazonía, Andes, Llanura del Caribe, Pacífico, Valle del Cauca y Valle del Magdalena 
(Medina et al., 2017). 
 
Figura 2. Hábito de crecimiento y estructura reproductiva de Muntingia calabura L. 
 
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Métodos 
La investigación se realizó desde enero de 2018 a enero de 2019 con visitas mensuales entre 
8 y 15 días cada una. En el mes de enero de 2018 se hizo el reconocimiento del área de 
investigación, una vez identificada la población silvestre de esta especie se seleccionaron 
aleatoriamente 60 ejemplares adultos que posteriormente se marcaron. En todos los meses se 
realizaron observaciones de los visitantes florales y de la fenología reproductiva, pero se 
hicieron actividades específicas en el mes de enero 2018, donde se procedió a realizar las 
correspondientes mediciones morfológicas de las flores; en el mes de junio se evaluó la 
biología y sistema reproductivos. 
 
Morfología floral 
Se realizó la descripción de los caracteres morfológicos de manera cualitativa y cuantitativa 
de las flores (n= 100) en siete arboles de M. calabura elegidos aleatoriamente. Cada flor se 
diseccionó y posteriormente se le midió a los pétalos y sépalos su longitud (cm)(L), su 
amplitud (cm)(A) y su área (cm2) (L x A). Se contó y se midió la longitud de los estambres 
y la longitud del estigma, además, se diseccionó el ovario y se contabilizó el número de 
carpelos. Las flores fueron cuidadosamente estudiadas bajo un estereoscopio y medidas 
usando un pie de rey digital (Fakir et al., 2018), además sus frutos se recolectaron maduros 
observando cambios de color. 
Para evaluar la variación de la forma floral se muestrearon las ramas inferiores ya que eran 
las más accesibles. En estas ramas, a cada flor se le asignó a una de las tres clases florales 
designadas según el número de estambres estimado (<40, 40-70, >70) (Bawa y Webb, 1983). 
Se calculó una puntuación de masculinidad fenotípica para cada árbol asignado, un valor de 
100 a las flores con >70 estambres, 50 para las flores entre 40-70 estambres, y 0 para las 
flores con <40 estambres, sumando las puntuaciones y dividiendo por el número de flores 
muestreadas. 
Fenología reproductiva 
Se estudió la fenología reproductiva de M. calabura a lo largo de 12 meses donde se 
evaluaron los tiempos de fructificación en 60 individuos, y se tomaron 10 racimos por cada 
16 
 
individuo los cuales fueron marcados con una cinta roja previamente. Los registros de los 
eventos fenológicos se realizaron con una frecuencia mensual y se observaron las estructuras 
reproductivas directamente. Esta secuencia de floración se clasificó en: 1) botón floral; 2) 
inflorescencias sin fecundar, hasta que estas se fecundan o caen; 3) inflorescencias 
fecundadas y se puede pueden ver los frutos en formación; 4) infrutescencias con frutos 
inmaduros y maduros. 
La fenología poblacional se entiende como la ocurrencia simultanea del mismo evento 
fenológico en los individuos muestreados (Newstrom et al., 1994), y esta se evalúa a partir 
de la sincronía de los botones florales, floración y frutos maduros o inmaduros, la cual se 
calcula como el porcentaje de individuos del total de la población que florecen cada mes. Por 
lo tanto, se consideró un evento asincrónico cuando menos del 20% de los individuos florece, 
sincronía baja cuando florecen entre 21 y 60% de los individuos y sincronía alta cuando más 
del 60% de los individuos presenta la fenofase (Bencke y Morellato, 2002). 
 
Biología floral 
Se realizó el seguimiento al ciclo floral de M. calabura durante 15 días con visitas diarias, 
donde se registró la hora de antesis, duración de la receptividad enzimática, presentación y 
longevidad del polen, volumen y concentración de néctar. 
Para las fases florales se tomaron 20 individuos los cuales se marcaron y se observaron desde 
el inicio de la antesis hasta la formación de frutos en jornadas de 10 horas con visitas cada 2 
horas. En cada visita se realizó el registro del desarrollo por cada fase (botón floral, flor, 
senescencia floral, formación y madurez del fruto). Esto se pudo evidenciar mediante 
fotografías y se organizaron en una ficha fotográfica mostrando cada etapa del desarrollo 
floral de M. calabura. 
Los estigmas se evaluaron en 20 flores en diferentes individuos de la especie, y se registró 
coloración y presencia de exudados. La receptividad estigmática se evaluó cada dos horas 
entre las 5:00-15:00h con peróxido de hidrógeno, el cual indica la presencia de peroxidasa 
en los estigmas (Kearns & Inouye 1993), y con una segunda prueba se realizó un test de 
colorimetría aplicando una solución de Perex test de Merk (Dafni, 1992); cada prueba se 
17 
 
aplicó directamente en los estigmas, los cuales por medio de burbujas y cambio de color 
manifestaban receptividad respectivamente. Además, la receptividad estigmática se evaluó 
mediante polinizaciones manuales en 20 flores cada dos horas entre las 5:00-15:00h, estas 
flores se cubrieroncon bolsas de tul (0.02mm de diámetro) antes y después de la antesis para 
evitar el acceso de visitantes florales y polen. 
La presentación del polen se evaluó en 20 flores en diferentes individuos de la especie, y por 
medio de observaciones directas se registró la hora de la dehiscencia de las anteras. La 
viabilidad del polen se determinó en 10 flores, y este fue recolectado cada 2 horas entre las 
5:00-15:00h, luego se germinó en una solución de sacarosa al 10%; este porcentaje se 
determinó previamente mediante la germinación de polen fresco en concentraciones de 0%, 
5%, 10%, 20% y 40%; siguiendo el método descrito por Núñez et al. (2005). Para cada hora 
se realizaron 3 réplicas, luego de 24 horas se evaluó la viabilidad observando que los granos 
de polen tuvieran tubos polínicos el doble de diámetro de un grano para ser considerados 
viables; los tubos polínicos se midieron por medio de un microscopio a 10X, y se contó 10 
veces por cada replica obteniendo un promedio. 
El néctar como recompensa floral, se evaluó midiendo su volumen aislando en bolsas de tul 
(0.02mm de diámetro) a 20 botones florales hasta su apertura, luego se utilizaron 
microjeringas para cromatografía Hamilton de 250 µl para extraer el néctar; este proceso se 
realizó en lapsos de dos horas entre las 5:00-15:00h. También se evaluó la concentración de 
sacarosa (% Brix) del néctar, el cual se obtuvo con un Refractómetro Digital Atago 3810 
PAL-1 0.0-53%. Posterior a cada prueba se realizaron 3 gráficas en las que se mostraron 
curvas de receptividad enzimática, longevidad del polen y producción de néctar con su 
respectiva variación en el tiempo, con el programa estadístico GaphPad Prism (GaphPad 
Prism, 2020). 
 
Sistema reproductivo 
Para evaluar el sistema reproductivo de M. calabura, se utilizó una malla sintética para aislar 
los botones florales evaluando 50 de ellas en 10 plantas para cada prueba. En todos los casos 
18 
 
menos en polinización abierta, los botones florales estuvieron aislados en la malla durante 
30 días, y posteriormente se polinizaron de acuerdo con cada tratamiento. 
Se realizaron cinco tratamientos por las que se utilizaron 500 flores por cada uno: 1. 
Autogamia, autopolinización inducida con los machos de la misma flor; 2. Apomixis, que se 
realizó sin polinización; 3. Alogamia evaluada con polen de otros árboles; 4. Polinización 
abierta, este tratamiento ocurrió de forma natural sin intervención; y 5. Geitonogamía fue 
evaluada con el polen en diferentes flores del mismo árbol. 
Se evaluaron las diferencias de los datos registrados de los tratamientos y se comparó el 
número de frutos desarrollados con los resultados de polinización abierta. Los resultados 
obtenidos en los tratamientos en el ensayo de polinización del sistema reproductivo de la 
especie fueron registrados en el programa estadístico GraphPadPrism® 
 
Visitantes florales y polinizadores 
En 36 individuos de M. calabura se realizaron observaciones directas de los insectos que 
visitaban las flores durante la antesis. Se realizó el registro fotográfico de los visitantes 
florales durante cada visita y se colectaron individuos conservándolos en tubos Falcon con 
alcohol al 70% que posteriormente fueron identificados con ayuda claves taxonómicas 
entomológicas, a partir de esto se pudo registrar y clasificar taxonómicamente el orden, 
familia, género y algunos hasta especie. Luego se realizó una tabla de composición la cual 
detalla la abundancia relativa de cada visitante la cual se obtuvo de la suma de todos los 
individuos en cada colecta, incluyendo si los visitantes florales tenían carga polínica. Luego 
se calcularon y graficaron las abundancias relativas, rango abundancia; ordenando los datos 
desde la mayor abundancia hasta la menor para cada orden, y se elaboró una gráfica de 
composición comparando los grupos taxonómicos con en el programa estadístico 
GraphpadPrism®. 
El esfuerzo de muestreo permite conocer la riqueza de especies total del inventario, por lo 
cual se elaboró una curva de acumulación de especies, la cual se realizó con el programa 
EstimateS versión 9.0 (Colwell, 2013) y se graficó junto al programa estadístico 
GraphpadPrism®. Este determinó la efectividad del muestreo, y se utilizaron los estimadores 
19 
 
no paramétricos basados en abundancia Chao1 y ACE, los cuales aprecian el número de 
especies estimadas en comparación con lo observado, y permite representar las especies raras 
de la muestra. 
La frecuencia se definió como el porcentaje de participación que una especie obtuvo en los 
periodos de floración. Esta se calculó dividiendo el número de insectos visitantes de una flor 
sobre el número total de plantas estudiadas, y se clasificó para los visitantes florales en cuatro 
categorías: especies muy frecuentes con una participación superior a 75% (MF), frecuentes 
cuando las especies presenten una participación entre 65% - 55% (F), ocasionales cuando 
presenten entre 45% -35 (OC) y poco frecuentes menos del 25 % (PF) (Núñez, 2014). 
 
4. RESULTADOS 
Morfología floral 
Las flores de M. calabura nacen en el lateral supraxilar de las ramas, se agrupan en 
inflorescencias de a 3 racimos, son hermafroditas y pequeñas. Son flores regulares con 5 
pétalos blancos y 5 sépalos verdes, tienen numerosos estambres (>70) con anteras amarillas 
y ovario supero (Figura 3). 
El gineceo consta de 5 carpelos, sincarpo, estilo corto coronado con estigma capitado, 5 
lobado, ovario supero central y placentación axilar; el androceo cuenta con numerosos 
estambres libres, filamentosos, largos, con anteras lobadas de color amarillo y glabra en la 
base donde surgen los estambres. Su fruto es una baya comestible, contiene numerosas 
semillas pequeñas, es de color verde cuando está inmadura, y roja cuando está madura, es de 
pulpa jugosa y dulce. 
Dentro de esta especie, existe una amplia variación en las flores principalmente en la 
presencia del número de verticilos fértiles, pero donde el cáliz y la corola permanecen iguales 
en todas las flores (Figura 3). Los caracteres cuantitativos para las flores de la especie no 
presentaron diferencias significativas entre los morfotipos, para longitud del sépalo (cm) 
0.82±0.054, amplitud del sépalo (cm) 0.23±0.033, área del sépalo (cm²) 0.19±0.062, longitud 
del pétalo (cm) 1.16±0.071, amplitud del pétalo (cm) 0.79±0.061, área del pétalo (cm²) 
0.92±0.022, sin embargo, varia el tamaño del pistilo y número de estambres (Tabla 1). 
20 
 
Tabla 1. Caracteres cuantitativos del pistilo y los estambres por cada morfotipo floral de Muntingia calabura 
L. en la Orinoquia Colombiana. 
MORFOTIPO 
Número de 
estambres/ flor 
±SD 
Longitud del 
estambre (cm) 
±SD cm 
Longitud del 
pistilo ±SD cm 
 
Flor con estigma bien 
desarrollado y numerosos 
estambres 
138.3±1.34 0.64±0.011 0.37±0.043 
 
 
 
Flor con estigma de mayor 
longitud y numerosos 
estambres 
65.3±1.12 0,59±0.03 0.41±0.038 
 
 
 
Flor con estigma bien 
desarrollado con pocos y 
reducidos estambres 
7,2±1.03 0,52±0.42 0.46±0.53 
 
 
 
Flor con estigma bien 
desarrollado y nulos 
estambres 
 0.42±0.50 
 
 
 
Flor con estigma reducido y 
numerosos estambres 
34,3±1.18 0.47±0.12 0.21±0.47 
 
 
 
Flor con estigma nulo y gran 
cantidad de estambres. 
125.3±1.22 0.62±0.32 
 
 
 
 
El pistilo y los estambres cambian según su número y tamaño, por lo que se logró encontrar 
6 morfotipos florales diferentes, en primer lugar están las flores con pistilo bien desarrollado 
y gran cantidad de estambres (>70) (Figura 3A), flores con pistilo bien desarrollado y de 
mayor longitud con numerosos estambres (40-70) (Figura 3B), flores con pistilo bien 
desarrollado con pocos y reducidos estambres (Figura 3C), flores con pistilo bien 
desarrollado y nulos estambres (Figura 3D), flores con pistilo reducido y numerosos 
estambres (<40) (Figura 3E), flores con pistilo nulo y grancantidad de estambres (>70) 
(Figura 3F). Además, la especie obtuvo 69 puntos en promedio un puntaje de masculinidad 
fenotípica. 
21 
 
 
Figura 3. Diferentes morfotipos florales presentes de Muntingia calabura L. A) Flor con pistilo bien 
desarrollado y numerosos estambres, B) Flor con pistilo de mayor longitud y numerosos estambres, C) Flor con 
pistilo bien desarrollado con pocos y reducidos estambres, D) Flor con pistilo bien desarrollado y nulos 
estambres, E) Flor con pistilo reducido y numerosos estambres, F) Flor con pistilo nulo y gran cantidad de 
estambres. 
 
Fenología reproductiva 
M. calabura produce botones florales, flores, y frutos durante todo el año, pero la producción 
de estos no es constante, y se destacan temporadas donde hay picos de mayor producción de 
estas. Se encontró que hay un mayor número de individuos con botones florales cuando 
empieza la temporada de altas precipitaciones (abril-junio), entre los meses julio y octubre 
se registraron los picos más altos de producción de flores donde las precipitaciones tenían 
los picos más altos (300mm), y los frutos tuvieron su mayor pico de producción cuando las 
precipitaciones eran bajas y no superaban los 100mm (diciembre-febrero). 
Por otro lado, de los 60 individuos de la población estudiada 39 (65%) florecieron durante el 
periodo de estudio demostrando una alta sincronía de los eventos fenológicos entre la 
producción de flores y la precipitación (Figura 4). 
 
Figura 4. Periodos de producción de botones, flores y frutos de Muntingia calabura L., a largo de 1 año. 
 
Biología floral 
Los eventos reproductivos de M. calabura se pueden resumir en 6 fases diferenciables desde 
el botón floral hasta la maduración del fruto (Figura 5). La primera fase inicia con la 
formación del botón floral (5A), en la segunda fase ocurre la antesis de las flores dejando 
expuestos los estambres y el estigma que ocurre a las 05:30 h; la floración dura un día, y se 
registraron tres aperturas florales secuenciales dentro de los racimos, cada apertura separada 
por 1 día. La primera apertura ocurrió en flores con estigmas desarrollados y pocos 
estambres; la segunda apertura correspondió a las flores con estigmas y estambres 
desarrollados; y la tercera apertura la tuvieron las flores con estigmas poco desarrollados y 
22 
 
muchos estambres (5B), en la tercer fase ya la flor es longeva (5C), en la cuarta fase se 
observa el proceso de senescencia de los estambres y estigma para dar paso a la formación 
de frutos a las 15:00h (5D), en la quita fase se observa el fruto inmaduro (5E), en la sexta 
fase se observa el fruto que tarda entre 6-8 semanas en madurar tornándose rojizo (5F). 
 
Figura 5. Fases florales de Muntingia calabura L. en la Orinoquia Colombiana. A) botón floral, B) flor, C) flor 
longeva, D) senescencia floral, E) formación de fruto, F) fruto maduro. 
 
En los estigmas se observaron exudados en forma de líneas onduladas y transparentes en sus 
lóbulos siendo evidentes al amanecer, hora en la que tuvo una fuerte reacción positiva cuando 
se analizaron con las pruebas de peróxido de hidrógeno y con Perex test de Merk, 
evidenciando la receptividad de los estigmas, ya en la tarde los estigmas se tornaban de color 
marrón indicando su incapacidad receptiva (Figura 6A). Las horas en que los estigmas 
obtuvieron un pico alto de recepción fue de 9:00-11:00h con un 67% receptividad, 
coincidiendo con la formación de frutos con la metodología realizada manualmente en su 
máxima apertura floral. Las flores mostraron un descenso en la recepción estigmática luego 
de las 11:30h obteniendo su pico más bajo a las 15:00h con 9,2%. 
Las anteras van progresivamente siendo dehiscentes desde el amanecer hasta las 13:30h, 
completando así la apertura total de las flores muestreadas, y el promedio del tamaño de los 
granos de polen fue 14 µm de diámetro. La viabilidad del polen se evidenció luego de la 
apertura floral, obteniendo su máximo pico entre las 9:00-11:00h con un 66,12% de 
viabilidad exponiendo la formación de los tubos polínicos, y su menor pico se obtuvo a las 
15:00h con un 18% de viabilidad (Figura 6B). 
El néctar producido por las flores de la especie se retiene detrás de los pelos cortos que rodean 
el nectario, detrás de los filamentos en la base del ovario. Esta recompensa floral es formada 
antes del amanecer, tiempo en ocurre la antesis, y en gran cantidad entre las 9:00-11:00h con 
un 15,25µl continuando hasta el mediodía a horas tempranas de la tarde con pequeñas 
cantidades 10,6 µl (Figura 6C). La concentración de sacarosa en el néctar, al igual que la 
cantidad de néctar tuvo su pico más alto entre las 9:00-11:00h con 13°Bx y a las 15:00 obtuvo 
una concentración de sacarosa de 0,9°Bx. 
23 
 
Por los resultados anteriores se puede determinar que M. calabura tiene los estigmas más 
receptivos y funcionales, una alta viabilidad del polen, producción de néctar y concentración 
de sacarosa más altos entre las 9:00-11:00h. 
 
24 
 
 
 
Figura 6. De Muntingia calabura L. A) Receptividad enzimática, B) Longevidad del polen, C) Producción de 
néctar (µL). 
25 
 
Sistema reproductivo 
Los resultados de los diferentes tratamientos evaluados en el sistema reproductivo de M. 
calabura se incluyen en la Tabla 2, en la cual se puede observar el porcentaje de frutos 
formados en cada ensayo. Las pruebas con polinizaciones controladas indican que la 
alogamia alcanzó 87,4% , polinización abierta 89,8%, el tratamiento de geitonogamia obtuvo 
un 70,8% de formación de frutos, apomixis obtuvo más de la mitad de la producción de frutos 
(49,2%) comparada con la polinización abierta, y el tratamiento menos representativo fue 
autogamia con el 4,4% de formación de frutos. 
Estos resultados indican que es una especie en la cual predomina la alogamia ya que el 87,4% 
de sus flores con este tratamiento formaron fruto; sin embargo, puede formar frutos sin la 
intervención de un vector o polinizadores ya que en apomixis se formaron 246 frutos de 500 
flores, más de la mitad de los frutos formados por polinización abierta. 
 
Tabla 2. Sistema reproductivo de Muntingia calabura L. evaluado en 5 tratamientos. 
Tratamiento 
Número de 
flores 
evaluadas 
Número de 
frutos 
producidos 
Flores/ frutos producidos 
(%) 
Autogamia 500 22 4,4 
Apomixis 500 246 49,2 
Alogamia 500 437 87,4 
Polinización 
abierta 
500 449 89,8 
Geitonogamia 500 354 70,8 
 
Visitantes florales y polinizadores 
Riqueza 
La composición de visitantes florales de M. calabura fue conformada por 56 especies de 
insectos correspondientes a los órdenes Coleóptera, Díptera, Hymenoptera, Lepidóptera y 
Heteróptera (Tabla 3), en los que el 59% de las especies corresponde al orden Hymenoptera 
26 
 
con 33 especies siendo el que presenta mayor riqueza, seguido por Lepidóptera 17,8% con 
10 especies, Díptera 14,3% con 8 especies, Coleóptera 7,1% con 4 especies y por último 
Heteróptera con 1,8% representando a una especie (Figura 8A). 
El orden Hymenoptera se conformó por 4 familias (Apidae, Halictidae, Vespidae, 
Formiscidae) el orden Lepidóptera se conformó por 4 familias (Hesperiidae, Pieriidae, 
Lycaeniae, Trochilidae), el orden Díptera se conformó por 4 familias (Syrphidae, 
Bombyliidae, Drosophilidae, Calliphoridae), el orden Coleóptera se conformó por 4 familias 
(Curculionidae, Chrysomelidae, Lycidae, Nitidulidae) y el orden Heteróptera por una familia 
correspondiente a un género sp.1 (Figura 7B). Las especies más frecuentes que se 
encontraron en las flores de M. calabura pertenecen al orden Hymenoptera Melipona favosa, 
Melipona ebúrnea, Trigona spinipes, Trigona fulviventris, Scaptotrigona pectoralis, 
Augochlora sp. 1 y Augochloropsis (Tabla 3). 
La curva de acumulación de especies presentó una alta tasa de crecimiento inicial obteniendo 
una riqueza máxima ya que ACE y Chao1 alcanzaron la asíntota definida, por consiguiente, 
se realizóun buen muestreo (Figura 7D) (Gotelli & Colwell, 2001), además, los estimadores 
no paramétricos se encuentran en los intervalos de 95% de confianza. Esto permite establecer 
que se pudo aproximar a la riqueza total de visitantes de muestreo. 
Tabla 3. Composición y frecuencia de visitantes florales de Muntingia calabura L. Los visitantes fueron 
clasificados en cuatro categorías: especies muy frecuentes con una participación superior a 75% (MF), 
frecuentes cuando las especies presenten una participación entre 65% - 55% (F), ocasionales cuando presenten 
entre 45% -35 (OC) y poco frecuentes menos del 25 % (PF). Si el visitante floral presentaba carga polínica (S), 
sino tenía carga polínica (N). 
ORDEN/ FAMILIA/GÉNERO/ ESPECIE 
ABUNDANCIAS 
FRECUENCIA 
CARGA 
DE 
POLEN ±SD 
ORDEN COLEOPTERA 
FAMILIA CURCULIONIDAE 
Gn1 sp1 0,42±0,91 22.2% OC S 
FAMILIA CHRYSOMELIDAE 
Gn1 sp1 0,08±0,28 8.3% PF N 
FAMILIA LYCIDAE 
Gn1 sp1 0,28±0,74 14% PF N 
FAMILIA NITIDULIDAE 
27 
 
Nitidula sp 0,06±0,23 6% PF N 
ORDEN DIPTERA 
FAMILIA SYRPHIDAE 
Pseudodorus clavatus (Fabricius, 1974) 0,92±1,25 53% OC S 
Allograpta obliqua (Say, 1823) 0,86±0,99 53% OC S 
Ornidia obesa (Fabricius, 1775) 1,08±1,00 67% F N 
Ocyptamus sp 1,08±1,20 56% F N 
Palpada sp 0,64±0,96 39% OC N 
FAMILIA BOMBYLIIDAE 
Gn1 sp1 0,89±1,41 42% F S 
FAMILIA DROSOPHILIDAE 
Gn1 sp1 0,67±1,17 28% OC N 
FAMILIA CALLIPHORIDAE 
Gn2 sp1 0,61±1,15 31% PF N 
ORDEN HYMENOPTERA 
FAMILIA APIDAE 
Melipona favosa (Fabricius, 1798) 1,47±1,38 75% MF S 
Melipona ebúrnea (Friese, 1900) 1,89±1,09 89% MF S 
Melipona sp 0,33±0,63 25% PF S 
Oxytrigona daemoniaca (Camargo, 1984) 1,14±1,20 58.3% F S 
Trigona amalthea (Olivier, 1789) 0,33±0,63 25% PF S 
Trigona spinipes (Fabricius, 1793) 1,67±1,35 89% MF S 
Trigona fulviventris (Guerin, 1824) 2,83±1,38 100% MF S 
Trigona sp 0,31±0,58 25% PF S 
Tetragonisca angustula (Latreille, 1811) 0,92±1,25 53% OC S 
Tetragona clavipes (Fabricius, 1804) 0,64±0,83 44.4% OC S 
Partamona sp. 1 1,08±1,00 67% F N 
Nannotrigona mellaria (Smith, 1862) 1,08±1,20 56% F S 
Plebeia sp 0,64±0,96 36.1% OC S 
Frieseomelitta cf. Nigra (Cresson,1879) 0,50±1,08 25% PF N 
Scaptotrigona pectoralis (Dalla torre, 1896) 4,14±1,71 100% MF S 
Centris sp 0,19±0,40 19.4% PF S 
Epicharis sp 0,17±0,38 17% PF N 
Apis mellifera (Linnaeus, 1758) 1,86±1,84 78% MF S 
Xylocopa sp 0,22±0,72 14% PF S 
FAMILIA HALICTIDAE 
Augochloropsis aurifluens (Cockerell, 1897) 1,14±1,22 64% F S 
Augochlora sp. 1 1,67±0,96 94.4% MF S 
28 
 
Augochlora sp. 2 0,33±0,63 25% PF S 
Augochlorella pura 1,06±1,09 61.1% F S 
Ceratina sp. 1 0,08±0,28 8.3% PF S 
Augochlora sp. 3 1,17±1,06 67% F N 
Augochloropsis 2,83±1,38 100% MF S 
Agapostemon sp. 1 0,11±0,32 11.1% PF N 
FAMILIA VESPIDAE 
Polybia occidentalis (Olivier, 1791) 0,92±1,25 53% OC N 
Polybia ignobilis (Haliday, 1836) 0,78±0,93 50% OC S 
Brachygastra sp 0,50±0,70 42% OC N 
Pepsis ruficornis (Fabricius, 1775) 1,08±1,20 56% F S 
Polistes sp 0,47±0,74 36.1% OC N 
FAMILIA FORMISCIDAE 
sp. 1 0,33±0,63 25% PF N 
ORDEN LEPIDOPTERA 
FAMILIA HESPERIIDAE 
Pompeius pompeius (Latreille, 1824) 0,53±0,81 36.1% OC S 
Pyrgus orcus (Stoll, 1780) 0,11±0,32 11.1% PF N 
Urbanus proteus (Stoll, 1780) 0,72±0,88 53% OC S 
Urbanus Dorantes (Stoll, 1790) 0,58±0,77 44.4% OC N 
Hylephila phyleus (Drury,1773) 0,50±0,70 42% OC N 
FAMILIA PIERIIDAE 
Phoebis sennae (Linnaeus, 1758) 1,08±1,20 56% F S 
FAMILIA LYCAENIAE 
Strymon mulucha (Hübner, 1818) 0,19±0,40 19.4% PF N 
Ministrymon azia (Hewitson, 1873) 0,11±0,32 8.3% PF N 
FAMILIA TROCHILIDAE 
sp. 1 0,19±0,47 17% PF N 
sp. 2 0,14±0,35 14% PF N 
ORDEN HETEROPTERA 
sp. 1 0,83±0,97 53% OC S 
Total de plantas muestreadas 36 
 
 
 
 
29 
 
Abundancia 
Los resultados de esta investigación mostraron que las flores de M. calabura fueron visitadas 
por 1800 insectos de los cuales 1312 individuos pertenecen al orden Hymenoptera 73%, 262 
del orden Díptera 15%, 162 del orden Lepidóptera 9%, 33 del orden Coleóptera 2% y 31 del 
orden Heteróptera 2% del total de las abundancias. La curva rango-abundancia muestra con 
mayor abundancia a Scaptotrigona pectoralis, Augochloropsis, Trigona fulviventris, 
Melipona ebúrnea, Apis mellifera y con menor abundancia Nitidula sp. y Ceratina sp. 1 
(Figura 8). 
Los insectos llegaban a las flores previo a la hora de su antesis (05:30), estos eran atraídos 
por su aroma floral para el aprovechamiento de los recursos florales dependiendo del tipo y 
cantidad que la flor ofrecía, y estas recompensas eran polen, néctar y tejidos florales. En su 
mayoría abordaban a las flores de manera frontal para adquirir las recompensas florales, los 
insectos hacían contacto con los estambres y el estigma con la parte ventral de sus cuerpos, 
aquellos que tenían carga polínica se les consideró como polinizadores efectivos. Los 
insectos más abundantes fueron Scaptotrigona pectoralis, Trigona fulviventris, 
Augochoropsis sp.1, con un promedio de 4,14, 2,83 y 2,83 individuos por flor 
respectivamente. 
Los insectos con comportamientos más importantes que se observaron visitando las flores de 
M. calabura fueron de la familia Apidae (Hymenoptera), seguidas por la familia Bombyliidae 
(Diptera), y familia Curculionidae (Coleoptera); ya que tenían contacto directo con las 
anteras y el estigma, y aquellos que se consideraron ocasionales fueron los lepidópteros de 
la familia Pieriidae, y Heteroptera con tan solo una especie, ya que solo accedieron a los 
recursos de las inflorescencias sin tener contacto con las anteras y el estigma (Figura 8i). La 
polinización fue principalmente realizada por insectos que cargados de polen tuvieron 
contacto con los estigmas de la flor como se evidenció con Oxytrigona daemoniaca (Figura 
8a), Trigona fulviventris (Figura 8b), Melipona ebúrnea (Figura 8c), Apis mellifera (Figura 
8g), continuando con este comportamiento encontrándose en el momento en que los estigmas 
alcanzan su máxima receptividad. 
30 
 
HYM LEP DIP COL HET
0
20
40
60
80
A
Orden
A
b
u
n
d
a
n
c
ia
 r
e
la
ti
v
a
HYM LEP DIP COL HET
0
10
20
30
40
B
Orden
R
iq
u
e
z
a
FamiliaGéneroEspecie
0 5 10 15 20
0
5
10
15
C
Rango
A
b
u
n
d
a
n
c
ia
0 10 20 30 40
0
20
40
60
80
100
Número de muestras
N
ú
m
e
r
o
 d
e
 e
sp
e
c
ie
s
S Mean (runs)ACE MeanChao 1 Mean
D
 
Figura 7. A) Abundancia relativa de visitantes florales, B) Composición taxonómica de los visitantes florales, 
C) Curva rango-abundancia de los insectos visitantes florales, D) Curva de acumulación de especies; por cada 
muestra florales de M. calabura en la vereda El Aracal, Yopal, Casanare. 
 
 
31 
 
Figura 8. Visitantes florales de Muntingia Calabura L. en la vereda El Aracal, Yopal, Casanare. (a) Oxytrigona 
daemoniaca, (b) Trigona fulviventris, (c) Melipona ebúrnea, (d) Trigona amalthea, (e) Allograpta obliqua, (f) 
Trigona amalthea, (g) Apis mellifera, (h) Calliphoridae sp, (i) Heteroptero; sp1, (j) Polistes sp, (k) Urbanus 
proteus, (l) Scaptotrigona pectoralis. 
5. DISCUSIÓN DE RESULTADOS 
Morfología floral 
Los resultados indican que Muntingia calabura L. presenta 6 morfotipos florales diferentes 
lo que contrasta con la investigación de Bawa y Webb (1983), que agrupan en tres morfotipos 
generales basados por el tamaño del pistilo y número de anteras: i) flores con pistilo bien 
desarrollado y <40 estambres, ii) flores con pistilo bien desarrollado y entre 40-70 estambres, 
iii) flores con pistilo reducido con >70 estambres. 
Lo anterior indica que el sistema reproductivo de M. calabura es inconstante por que varían 
las estructuras florales individuales; ya que un rango de valores indica que en un extremo se 
encuentran las flores que son exclusivamente progenitores maternos, y en el otro extremo 
funcionan solo como dispersoras de polen, pero, también hay un grupo de flores que aporta 
genes de los óvulos como del polen,incluso, hay flores que no pierden su función sexual 
opuesta, por eso es que el tipo de flores con ovarios grandes necesitan al menos unos pocos 
estambres para lograr a través de la autopolinización suplementaria, completar las altas 
cargas de polen necesarias para la fertilización de los óvulos (Bawa y Webb, 1983; García et 
al., 2016). 
Fenología reproductiva 
Durante las salidas de campo se evidenció que Muntingia calabura L. produce botones 
florales, flores y frutos durante todo el año, como así lo reportaron Figueiredo et al. (2008), 
Flemming et al. (1985), Frankie et al. (1974) y Webb (1985), pero los picos de producción 
no son constantes, ya que estos obedecen a patrones climáticos en los que varían su 
producción dependiendo los picos de las precipitaciones; esto hace posible que la sexualidad 
e intensidad de floración se ajusten a los recursos hídricos disponibles (Fleming et al., 1985). 
La producción de flores y frutos ocurre a lo largo del año, aunque en pequeñas cantidades es 
permitida por su variación sexual, incluso en lugares degradados donde los polinizadores y 
dispersores de semillas escasean (Figueiredo et al., 2008). 
32 
 
En el presente estudio hubo un mayor pico producción de flores cuando las precipitaciones 
eran altas (julio-octubre), y un mayor pico de fructificación en temporada seca (diciembre-
enero), encontrándose los frutos maduros a inicios de temporada húmeda. Estos resultados 
corroboran los datos registrados por Figueiredo et al. (2008) en Brasil, donde encontraron 
que entre los meses de septiembre-octubre la floración tuvo los picos más altos, y la 
producción de frutos tuvo los picos más altos entre los meses de octubre-diciembre. 
Flemming et al. (1985) en Costa Rica, registraron la producción de flores y frutos en las 
mismas estacionalidades que el presente estudio, sin embargo, los picos de producción 
variaron mensualmente en los datos de Flemming et al. (1985), esto es dado ya que los 
periodos de floración de la especie en distintos zonas geográficas obedece a patrones 
climáticos (Qiu et al., 2018) (Tabla 4), ya que el Casanare tiene un régimen de lluvias 
condicionado por la Zona de Convergencia Intertropical y orografía del piedemonte, 
haciendo que las lluvias se presenten entre abril y octubre; en Costa rica, la pluviosidad es 
condicionada por el régimen climático del pacífico, lo cual genera lluvias entre mayo y 
noviembre, un mes después que el Casanare Colombiano (IMN, 2022). 
Tabla 4. Comparación de caracteres florales de Muntingia calabura L. entre tres poblaciones silvestres 
diferentes. 
Carácter Costa Rica Brasil Colombia 
Periodo de 
floración 
mayo-noviembre octubre-marzo mayo-octubre 
temporada húmeda temporada húmeda temporada húmeda 
Horas de antesis 
floral 
5:30h no reporta 5:30h 
Horas de 
producción de 
néctar 
9:00h-10:30h no reporta 9:00h-11:00h 
Horas de 
receptividad 
enzimática 
Amanecer no reporta 9:00h-11:00h 
Sistema 
reproductivo 
Autogamia Autogamia Autogamia 
Alogamia Alogamia Alogamia 
Geitonogamia Geitonogamia Geitonogamia 
 Apomixis 
Principales 
visitantes florales 
Apidae 
Trigona spinipes 
(Fabricius, 1793) 
Scaptotrigona pectoralis 
(Dalla torre, 1896) 
Formicidae 
Apis mellifera 
(Linnaeus, 1758) 
Trigona fulviventris 
(Guerin, 1824) 
33 
 
Sirphidae 
Pseudauglochloropsi
s sp. 
Augochoropsis sp.1 
Pieriidae Augochloropsis sp. 
Apis mellifera (Linnaeus, 
1758) 
Trochilidae 
Oxaea flavescens 
(Klug, 1807) 
Oxytrigona daemoniaca 
(Camargo, 1984) 
Ocyptamus sp. Augochlora sp. 1 
Ornidia obesa 
(Fabricius, 1775) 
Melipona ebúrnea (Friese, 
1900) 
Palpada sp. 
Ornidia obesa (Fabricius, 
1775) 
 
Phoebis sennae (Linnaeus, 
1758) 
Fuente Bawa y Webb 1983 Figueiredo et al. 2008 Este estudio 
 
Biología floral 
La apertura floral de Muntingia calabura L. es matutina y secuencial entre las flores dentro 
del fascículo, y presentan antesis diurna coincidiendo con lo reportado por Bawa y Webb 
(1983), en la que la flor abre a las 5:30h, quienes además mencionan que la posición de las 
flores en el fascículo se relacionaba con los datos del presente estudio: en un extremo que 
fue la primera apertura floral, se encontraron flores con ovarios y estigmas largos, de 15-25 
estambres, la segunda apertura floral, encontraron entre 40-60 estambres, con una la longitud 
media del ovario y estigma, en la tercera apertura floral, encontraron flores con ovarios y 
estigmas cortos y pocos desarrollados, pero con gran cantidad de estambres, alcanzando a 
registrar más 100 de estos; este patrón intercalado de floración permite un control gradual 
sobre la expresión sexual, considerando así que la variación floral es trimodal con 
características de ginoceismo, monoceismo y androceismo. 
Respecto a la variación sexual floral de la especie, resulta ser una estrategia efectiva que 
permite producir frutos según los recursos disponibles. Un estudio realizado por Bawa y 
Webb (1983), en el cual cortaron los botones florales M. calabura, excepto los botones que 
abrían al final del fascículo, este último botón al abrir tuvo los ovarios y estigmas más grandes 
en comparación a las demás flores no modificadas que abrían en esa posición en el fascículo, 
que generalmente son funcionalmente masculinas. Esto indica que la floración en M. 
34 
 
calabura es un indicador de los recursos disponibles y ajusta sus flores como receptoras o 
donadoras de polen (Frankie, 1974; Bawa y Webb, 1983). 
Por lo tanto, para contrarrestar la perdida de la aptitud femenina, los estambres deben 
aumentar la producción de polen, esto señala que se trata de un mecanismo para maximizar 
los recursos asignados a las funciones reproductivas (Diggle, 1993); se ha reportado que las 
flores estaminadas requieren menor asignación de recursos que las flores completas 
(Schlessman et al. 2004). Debido a lo anterior, permite que sea efectivo usar esta planta para 
reforestación y restauración ecológica, ya que en los bosques riparios donde generalmente se 
encuentra esta especie permite un constante crecimiento gracias a la disponibilidad de 
recursos con la que cuenta la zona (Figueiredo et al 2008; Rodríguez Velázquez et al., 2009; 
Fakir et al., 2018). 
En cuanto a las estructuras reproductivas de la planta, Bawa y Webb (1983) observaron que 
los estigmas tienen secreciones lobulares con una fuerte reacción a la peroxidasa, 
corroborando los datos de esta investigación donde se encontró una mayor exudación en los 
estigmas en las primeras horas de la mañana, reaccionando al peróxido de hidrógeno y Perex 
test Merk con más fuerza, lo cual garantiza la adherencia del polen a la superficie estigmática. 
Adicionalmente, Bawa y Webb (1983) mencionan que las anteras son dehiscentes totalmente 
hasta llegar las 11:30h donde el >97% del polen es viable en las tres formas florales, sin 
embargo, sus datos divergen con los resultados de este estudio en que el polen tuvo 66,12% 
de viabilidad exponiendo la formación de los tubos polínicos. 
Cabe destacar que el sistema de floración de esta especie tiene un papel importante para los 
polinizadores ya que sus flores brindan recursos a los visitantes como los es el néctar y polen 
dependiendo de la forma floral, aquellas que tienen pocos estambres (<40) producen mayor 
de néctar y las flores con muchos estambres (>70) producen mayor cantidad de polen y poco 
néctar. Esto favorece a que haya una entomofauna diversificada atrayéndolos por la 
preferencia de recurso y así favoreciendo la polinización de la planta (Bawa y Webb, 1983). 
 
 
 
35 
 
Sistema reproductivo 
Muntingia calabura L. es una especie que, aunque se ha descrito como una planta 
autogamica, los resultados mostraron que es predominante alógama. A pesar de que varios 
autores han reportado la gran capacidad autocompatible de esta especie, como Bawa y Webb 
(1983) y Figueiredo et al. (2008) quienes observaronque produce frutos y semillas por 
autopolinización, la autogamia, es el sistema reproductivo menos eficiente en este estudio. 
Sin embargo, la producción constante de frutos y semillas también es permitida por apomixis 
la cual no ha sido reportada anteriormente en estudios sobre el sistema reproductivo en esta 
especie, lo cual, el presente estudio confirma la hipótesis que plantea Figueiredo et al, (2008), 
la cual propone que la gran cantidad de semillas encontradas en M. calabura es un buen de 
indicador de agamospermia. 
Los resultados de esta investigación mostraron que la apomixis tiene una mayor producción 
de frutos que la autogamia; esta producción de semillas sin la fusión de gametos permite que 
haya una fijación indefinida de los genotipos altamente adaptados en su ambiente y esto se 
ha registrado en poco más de 300 especies en 35 familias (Quero et al., 2010). Para la 
población silvestre de M. calabura puede ser ventajoso, ya que esta estrategia reproductiva 
puede resultar favorable en términos de asegurar su progenie aun considerando que los 
donantes de polen resulten escasos (Morgan et al., 1997). 
Por otro lado, la geitonogamia en esta investigación tuvo un alto grado de producción de 
frutos ya que esta se da por la ocurrencia de floración simultánea entre varios tipos flores en 
el mismo individuo (Bawa y Webb, 1983). De forma similar, en la alogamia, las flores abren 
asincrónicamente desde la base hacia el ápice, por lo que en una misma inflorescencia se 
pueden observar flores en diferentes etapas de desarrollo, lo que promueve la polinización 
cruzada (De Jong et al., 1992), este sistema reproductivo es el que más frutos produce en esta 
especie, los autores Bawa y Webb (1983) registraron que de 21 flores estudiadas para este 
tratamiento el 71.4% produjeron frutos lo cual corrobora los resultados de este estudio, 
además mencionaron que la polinización cruzada era principalmente realizada por abejas 
nativas. En su mayoría las flores hermafroditas son dispersoras de polen y productoras de 
frutos, por lo que el grado de autopolinización se reduce a las flores que tienen un ovario 
36 
 
grande, y las flores que tienen muchos estambres gran parte de su polen se dispersa a otras 
flores promoviendo así la alogamia y geitonogamia en esta especie (Bawa y Webb, 1983). 
 
 
Visitantes florales y polinizadores 
M. calabura atrae abundantes insectos que mantienen el flujo de polen gracias a que su 
sistema de polinización es generalista (Haber et al.,1981). Las flores de esta especie fueron 
vistadas por diversos insectos como así lo registraron Figuereido et al. (2008), Bawa y Webb 
(1983) y Hawkeswood y Sommung (2016), quienes encontraron polinizadores de pequeño y 
mediano tamaño; abejas, moscas, sírfidos, hormigas, mariposas polillas diurnas (Haber et al., 
1981), resultados que concuerdan con este estudio. Según Endress (1994), este tipo plantas 
son exploradas por una amplia gama de animales de los cuales predominaron la familia 
Apidae (Hemiptera) y Syrphidae (Diptera), ya que son atraídos por el color blanco de las 
flores y por el olor dulce del néctar (Proctor y Yeo, 1973). 
Figueiredo et al. (2008) encontraron pocas abejas en las flores, pero con un gran número de 
visitas que contribuían a la polinización cruzada, observaron que Trigona spinipes fue el 
visitante más frecuente seguido por Apis mellifera, Hawkeswood y Sommung (2016) 
observaron que Trigona sp. visitaban las flores solo para recolectar polen, en cambio, Apis 
florea recolectaba néctar y a menudo su cabeza entraba en contacto con los estambres. Este 
comportamiento frente a las flores afectaría positivamente a la polinización (Bawa y Webb, 
1983), favoreciendo también a la polinización cruzada las cuales son efectuadas por abejas 
nativas que fueron registradas en América Central por Bawa y Webb (1983) y en el Sureste 
de Brasil por Figueiredo et al. (2008). 
El forrajeo intenso de polen por parte de los meliponinos se da durante las primeras horas del 
día, posterior de las 10:00h recolectaban néctar, esto es dado ya que es una estrategia contra 
competidores, además de que hay un incremento gradual de concentración de azúcar en el 
néctar a medida que avanza el día (Biesmeijer et al. 1999), horario (9:00h – 11:00h) que 
coincide con la mayor producción de azúcar, alta receptividad enzimática y longevidad de 
M. calabura. Nates y Rodríguez (2011) reportaron que los meliponinos recolectan más polen 
37 
 
en época lluviosa que en seca, ya que la floración se incrementa más cuando las 
precipitaciones son altas, por lo tanto, su actividad forrajera es alta, favoreciendo la 
polinización y formación de frutos de esta especie; mientras que en Halictidae, al igual de 
coincidir en la hora de forrajeo de las flores de M. calabura, el hábitat que utilizan de forrajeo, 
es el mismo donde llevan a cabo la reproducción, incluso, algunas especies hacen sus nidos 
en galerías preexistentes de troncos y otras hacen hoyos en el suelo donde son alimentadas 
las larvas con el polen y néctar recolectado (Juárez y Méndez, 2016). 
En relación con lo anterior, es importante decir que cuando las abejas colectan néctar 
aumentan la probabilidad de que el polen se adhiera a su cuerpo sea mayor (Roubik, 1989), 
además que estas obtienen de las flores sus principales fuentes de alimento: el néctar como 
materia prima para la producción de miel y fuente de energía para los individuos, y el polen 
suple la demanda proteica de las abejas en estado larval, esto es dado por que néctar de las 
flores de M. calabura es rico en hexosa que es adecuada para pequeñas abejas y su polen rico 
en proteína (Baker and Baker, 1983; Bawa y Webb, 1983; H. Arce et al., 2001). 
Por otro lado, los sírfidos que se encontraron visitando las flores fueron reconocidos como 
polinizadores ocasionales (Larson et al., 2001) ya que estos, especialmente Ornidia obesa 
fue encontrada con polen en el aparato bucal, en la región frontal de la cabeza, el pecho y el 
abdomen. Esta familia (Syrphidae) es reconocida por libar el néctar floral y ser polinizadores 
de varias familias botánicas, ya que su pilosidad corporal y la morfología del aparato bucal 
influyen en la efectividad de estos dípteros en el transporte de polen (Zamora-Carrillo et 
al., 2011); sin embargo, en algunas visitas se observaba que Allograpta obliqua consumía el 
néctar de la flor sin hacer contacto con las anteras; este comportamiento resta importancia 
como polinizador (Larson et al., 2001; Eardley y Mansell, 1996). 
En general la familia Apidae fue considerada como polinizadora legitima por su 
comportamiento ante los órganos sexuales de las flores durante las visitas, y su frecuencia en 
comparación de otros insectos que visitaron las flores de M. calabura, ya que tuvo un 
contacto más eficiente con los órganos reproductores de sus flores, siendo un agente 
polinizador principal de esta especie aumentando y mejorando a su vez la calidad de frutos 
aun cuando la planta se autopoliniza como lo reportan Manrique y Thimann (2002). 
http://www.scielo.org.co/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0124-53762018000100092#B24
http://www.scielo.org.co/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0124-53762018000100092#B24
http://www.scielo.org.co/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0124-53762018000100092#B24
38 
 
En conclusión, este estudio permite realizar el primer reporte sobre la biología reproductiva 
de Muntingia calabura L. en Colombia, permitiendo validar algunos mecanismos 
reproductivos de la especie con estudios anteriormente reportados en distintas zonas 
geográficas (Tabla 4), especialmente sobre su sistema reproductivo dado que la apomixis no 
ha sido reportada anteriormente en la especie. Aprovechando que esta planta presenta un 
sistema de autocompatibilidad, producción flores y frutos durante todo el año, es atractivo 
para un gran número de especies frugívoras, además, su rápido crecimientoy que prospera 
en suelos pobres, hacen de esta especie vegetal una excelente opción para zonas que han sido 
fuertemente deforestadas por diferentes usos del suelo. Los datos de este estudio impulsan al 
estudio de su población, así como conocer el estado de las áreas naturales que las albergan al 
poderse utilizar como un bioindicador de los recursos disponibles. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
39 
 
 
 
 
 
 
BIBLIOGRAFIA 
Arce, H., Sánchez L., Slaa, J. Sánchez-Vindas P., Ortiz A., Van Veen J. y Sommeijer. 
M. (2001). “Árboles melíferos nativos de Mesoamérica”, Heredia, Costa Rica: Centro 
de Investigaciones Apícolas Tropicales. 
 
Baker, H. G. y I. Baker. (1983). Sugar analyses of floral nectar and their significance. 
In B. L. Bentley and T.S Elias (Eds.). The biology of nectaries. Columbia University 
Press, New York. 
 
Bawa, K.S. & J.H. Beach. (1981). Evolution of sexual systems in flowering plants. 
Ann. Missouri Bot. Gard. 68: 254-274. 
 
Bawa, K. S., & Webb, C. J. (1983). Floral variation and sexual differentiation in 
Muntingia calabura L. (Elaeocarpaceae), a species with hermaphrodite flowers. 
Evolution; international journal of organic evolution, 37(6), 1271–1282. DOI: 
10.2307/2408847 
 
Bencke, C. S. C. y L. P. C. Morellato. (2002). Estudo comparativo da fenologia de 
nove espécies arbóreas em tres tipos de floresta atlantica no sudeste do Brasil. Revista 
Brasileira de Botânica 25:237-248. 
 
Biesmeijer, J. C.; Born, M., Lucács, S.; Sommeijer, M. J. (1999). The response of the 
stingless bee Melipona eburnea to experimental pollen stress, worker loss and 
different levels of information input. Journal of Apicultural Research, 38:33-41. 
40 
 
 
Castro G, & Sosa M. (2017) Descripción de datos climatológicos para el periodo 
2012-2015 en El Yopal (Casanare, Colombia). Rev Med Vet 35:73–81. 
 
Cayuela, L. y Granzow-de la Cerda, I. (2012). Biodiversidad y conservación de 
bosques neotropicales. Ecosistemas 21(1-2):1-5. 
 
Instituto Metereológico Nacional (IMN). (2022). El clima y las regiones climáticas 
de Costa Rica. Available at: https://www.imn.ac.cr/documents/10179/31165/clima-
regiones-climat.pdf/cb3b55c3-f358-495a-b66c-90e677e35f57. [Accessed July 24, 
2022] 
 
Colwell R.K. 2013. EstimateS: statistical estimation of species richness and shared 
species from samples. Version 9. http://purl.oclc. org/estimates. 
 
Cordero R. A. (2011) Cuando los árboles no dejan ver el bosque de los monocultivos 
forestales en la conservación de la biodiversidad. Acta Biológica Colombiana, 16(2), 
247-268. 
 
Dafni, A. (1992). Pollination Ecology. A practical approach. Oxford University Press, 
Oxford. 
 
De Jong T.J., Waser N.M. & Klinkhamer G.L. (1993). Geitonogamy: the neglected 
side of selfing. Trends in Ecology & Evolution 8: 321-325. 
 
Diggle, P.K. (1993). Developmental plasticity, genetic variation, and the evolution 
of andromonoecy in Solanum hirtum (Solanaceae). Amer. J. Bot. 80: 967-973 
 
Eardley, C. D. y Mansell, M. W. (1996). The natural occurrence of insect pollinators 
in an avocado orchard. South African Avocado Growers’ Association Yearbook, 19, 
36-38. 
 
https://www.imn.ac.cr/documents/10179/31165/clima-regiones-climat.pdf/cb3b55c3-f358-495a-b66c-90e677e35f57
https://www.imn.ac.cr/documents/10179/31165/clima-regiones-climat.pdf/cb3b55c3-f358-495a-b66c-90e677e35f57
41 
 
Endress, P.K. (1994). Diversidad y biología evolutiva de flores tropicales. Prensa de 
la Universidad de Cambridge, Cambridge 
 
Fakir, Md. Solaiman Ali & Rahman, Md Masudur & Hasan, M & Moonmoon, 
Sharifunnessa & Rahman, Md. (2018). Flower morphology and fruit maturity of four 
minor fruits (Diospyros peregrina, D. discolor, Muntingia calabura and Careya 
arborea) of Tropics and subtropics. 4. 18-27 
 
Figueroa-C., Y., & Galeano, G. (2007). Lista comentada de las plantas vasculares del 
enclave seco interandino de la tatacoa (Huila, Colombia). Caldasia, 29(2), 263-281. 
 
Figueiredo, Rodolfo Antônio de, Oliveira, Aline Aparecida de, Zacharias, Maria 
Alice, Barbosa, Sandra Maria, Pereira, Flávia Fontes, Cazela, Gisele Natacha, Viana, 
Joyce Pedroso, & Camargo, Reila Andreza de. (2008). Reproductive ecology of the 
exotic tree Muntingia calabura L. (Muntingiaceae) in southeastern Brazil. Revista 
Árvore, 32(6), 993-999. DOI: 10.1590/S0100-67622008000600004 
 
Fleming, T. H., and E. R. Heithaus. (1981). Frugivorous bats, seed shadows, and the 
structure of tropical forests. Biotropica 13 
 
Frankie, G.W., Baker, H.G. & Opler, P.A. (1974). Comparative phenological studies 
of trees in tropical wet and dry forests in the lowlands of Costa Rica. Journal of 
Ecology 62:881-913 
 
García G, M., Ríos O, L.A, & Álvarez del Castillo, J. (2016). La polinización en los 
sistemas de producción agrícola: revisión sistemática de la literatura. Idesia (Arica), 
34(3), 53-68. DOI:10.4067/S0718-34292016000300008 
Gómez, J.M. (2002). Generalización en las interacciones entre plantas y 
polinizadores. Revista chilena de historia natural, 75(1), 105-115. DOI: 
10.4067/S0716-078X2002000100010 
https://dx.doi.org/10.4067/S0716-078X2002000100010
https://dx.doi.org/10.4067/S0716-078X2002000100010
42 
 
González-Varo, J.P., Biesmeijer, J.C, Bommarco, R., Potts, S.G., Schweiger, O. y 
Smith, H.G (2013). Efectos combinados de las presiones del cambio global sobre la 
polinización mediada por animales. Trends in Ecology and Evolution , 28 , 524-530. 
Gotelli, N. J. & Colwell, R. K. 2001. Quantifying biodiversity:procedures and pitfalls 
in the measurement and comparison of species richness. Ecology Letters. 4:379-391. 
Grajales, J., Meléndez, V., & Cruz, L. (2011). Aromas florales y su interacción con 
los insectos polinizadores. Revista mexicana de biodiversidad, 82(4), 1356-1367. 
GraphpadPrism version 7.00 for Windows. (2020). GraphPad Software, La Jolla 
California USA, www.graphpad.com 
 
Hawkeswood, T. & Sommung, B. (2016). Pollination of Muntingia calabura L. 
(Muntingiaceae) by native bees in Bangkok, Thailand. Calodema. 421. 1-6. 
 
Hernández-Silva, D. A., Pulido Silva, M.T., Zuria, Iriana, G. T., Sonia A., & Sánchez-
Rojas, G. (2018). El manejo como herramienta para la conservación y 
aprovechamiento de la fauna silvestre: acceso a la sustentabilidad en México. Acta 
universitaria, 28(4),31-41. DOI: 10.15174/au.2018.2171 
 
David-Higuita, H., & Álvarez-Dávila, E.. (2018). Riqueza total de especies de plantas 
vasculares en un bosque andino de la Cordillera central de Colombia. Revista de 
Biología Tropical, 66(1), 227-236. DOI: 10.15517/rbt.v66i1.27548 
 
Juarez, L. & Méndez-Dewar, G. & Martha Elena, Nava-Tablada. (2016). Aspectos 
fenológicos y actividad del polinizador de una orquídea terrestre. 1. 68-87. 
 
Kearns, C. & D. Inouye. (1993). Technique for pollination biologist. University Press 
of Colorado, Niwot. 
 
Larson, B.M.H, Kevan, PG & Inouye, D.W. (2001). Flies and flowers: taxonomic 
diversity of anthophiles and pollinators. The Canadian Entomologist 133:439-465 
http://www.graphpad.com/
https://doi.org/10.15174/au.2018.2171
https://dx.doi.org/10.15517/rbt.v66i1.27548
43 
 
 
Lopes, J. C., Pereira, M. D., & Martins-Filho, S. (2002). Germinação de sementes de 
calabura (Muntingia calabura L.). Revista Brasileira de Sementes, 24(1), 59-66. DOI: 
10.1590/S0101-31222002000100009 
 
Mahmood, N. D., Mamat, S. S., Kamisan, F. H., Yahya, F., Kamarolzaman, M. F., 
Nasir, N., Mohtarrudin, N., Tohid, S. F., & Zakaria, Z. A. (2014). Amelioration of 
paracetamol-induced hepatotoxicity in rat by the administration of methanol extract 
of Muntingia calabura L. leaves. BioMed research international, 2014, 695678. DOI: 
10.1155/2014/695678 
 
Manrique A. y R. Thimann. (2002). Coffee (Coffea arabica) pollination with 
africanized honeybees in Venezuela. Interciencia, 27(8): 414-416. 
 
Martínez-Pérez, A., López, P. A., Gil-Muñoz, A., & Cuevas-Sánchez, Je. A.(2012). 
Plantas silvestres útiles y prioritarias identificadas en la Mixteca Poblana, 
México. Acta botánica mexicana, (98), 73-98. 
 
Mastuki S.N., Faudzi S.M.M., Ismail N., Saad N. (2019). Muntingia calabura: 
Chemical composition, bioactive component and traditional uses. In: Mariod A. (eds) 
Wild Fruits: Composition, Nutritional Value and Products. Springer, Cham. DOI: 
doi.org/10.1007/978-3-030-31885-7_4 
 
Medina, Y. & Perez-M, L. & Londoño-L, V. & Ahumada-C, D. (2017). Guía de 
especies de flora y fauna de La Ciénaga de La Virgen. 85 
 
Millennium Ecosystem Assessment. (2005). Ecosystems And Human Well-Being: 
Biodiversity Synthesis. World Resources Institute, Washington, D. C. 
 
Morgan M.T, D.J Schoen & Bataillon, T.M. (1997) The evolution of self-fertilization 
in perennials. American Naturalist 150: 618-368. DOI: 10.1086/286085 
https://doi.org/10.1086/286085
44 
 
 
Newstrom, L. E., G. W. Frankie y H. G. Baker. (1994). A new classification for plant 
phenology based on flowering patterns in lowland tropical rain forest trees at La 
Selva, Costa Rica. Biotropica 26:141-159 
 
Nates-Parra, G., & Rodríguez c., Á. (2011). Forrajeo en colonias de Melipona eburnea 
(Hymenoptera: Apidae) en el piedemonte llanero (Meta, Colombia). Revista 
Colombiana de Entomología, 37(1), 121-127. 
 
Núñez L. (2014) Patrones de asociación entre insectos polinizadores y palmas 
silvestres en Colombia con énfasis en palmas de importancia económica. Dissertation 
(Universidad Nacional de Colombia). 
 
Núñez L. A, Bernal R y Knudsen J. (2005). Diurnal palm pollination by mystropine 
beetles: is it weather-related? Plant Syst Evol. 254:149-17. DOI: 10.1007/s00606-
005-0340-6. 
 
Núñez L. A., y Rojas R. R. (2008). Biología reproductiva y ecología de la 
polinización de la palma milpesos Oenocarpus bataua en los andes 
colombianos. Caldasia, 30(1), 101–125. 
 
Pereira A.M., Coimbra S. (2019). Advances in plant reproduction: from gametes to 
seeds. J. Exp. Bot. 70(11):2933–2936. DOI:10.1093/jxb/erz227 
 
Pérez-García, Blanca & Mendoza-Ruiz, Aniceto. (2002). Morfología vegetal 
neotropical. Revista de Biología Tropical. 50. 893-902. 
 
Proctor, M.; Yeo, P.; Lack, A. (1996). The natural history of pollination. London: 
Harper Collins Publishers. 479p. 
 
45 
 
Qiu, S., Xu, X., Liu, S., Liu, W., Liu, J., Nie, M., Shi, F., Zhang, Y., Weiner, J., & Li, 
B. (2018). Latitudinal pattern of flowering synchrony in an invasive wind-pollinated 
plant. Proceedings. Biological sciences, 285(1884), 20181072. 
DOI:10.1098/rspb.2018.1072 
 
Quero, A. R., Enríquez, J. F., Morales, C. R., & Miranda, L. (2010). Apomixis y su 
importancia en la selección y mejoramiento de gramineas forrajeras tropicales: 
Revisión. Revista mexicana de ciencias pecuarias, 1(1), 25-42. 
 
Reich P. (1995) Phenology of tropical forests: patterns, causes, and consequences. 
Can J Bot 73:164–174 
Richards, A.J. 1997. Plant breeding systems. Chapman & Hall, London. 
 
Rodríguez, G., Banda-R, K., Reyes, S. P., y Estupiñán, A. (2012). Lista comentada 
de las plantas vasculares de bosques secos prioritarios para la conservación en los 
departamentos de Atlántico y Bolívar (Caribe colombiano). Biota Colombiana. 13(2), 
7-39 
 
Rodríguez, J., P. Sinaca & G. Jamangapé (2009) Frutos y semillas de árboles 
tropicales de México. INE-SEMARNAT. México D.F. 
 
Redford, K.H., y Robinson J. G.. (1997). Usos Comerciales y de Subsistencia de la 
Vida Silvestre en América Latina. Robinson, J.G. y K. H. Redford (comps.). Uso y 
Conservación de la Vida Silvestre Neotropical. Fondo de Cultura Económica. 
México, D. F. pp: 23-42. 
 
Salazar, R. y Soihet, C. (2001). “Manejo de semillas de 75 especies forestales de 
América Latina”. Vol. II: pp. 48 
 
https://doi.org/10.1098/rspb.2018.1072
46 
 
Scariot, A.O., E. Lieras & J.D. Hay. (1991). Reproductive Biology of the palma 
Acrocomía aculeata in Central Brazil. Biotropica 23: 12-22 
 
Stebbins, G.L. (1950). Variation and evolution in plants. Columbia University Press, 
New York. 
 
Roubik D. W. (1989). Ecology and Natural History of Tropical Bees, New York, 
United States: Cambridge University Press 
 
Schlessman, M.A., N. Underwood, T. Watkins, L.M. Graceffa & D. Cordray. (2004). 
Functions of staminate flowers in andromonoecious Pseudocymopterus 
montanus (Apiaceae, Apioideae). Pl. Spec. Biol. 19: 1-12 
 
Semarnap. (1997). Programa de Conservación de la Vida Silvestre y Diversificación 
Productiva en el Sector Rural. México. Secretaria de Medio Ambiente, Recursos 
Naturales y Pesca, México. 
 
Soler, D., & Hernández, P. (2018). Desarrollos y perspectivas de investigación en la 
Orinoquía. Revista de Medicina Veterinaria, (36), 7-13. 
 
Torices, R. (2014). La ecología reproductiva de las plantas: estrategias reproductivas, 
fuerzas ecológicas y evolutivas. Ecosistemas, 23(3),1-5 
 
Trujillo W, Henao M. (2017). Riqueza florística y recambio de especies en la 
vertiente orinoquense de los Andes, Colombia. Colomb For 21:18–33 
 
Turcios C. M., Mejía, C. & Acosta, L. (2015). Evaluación sobre la dispersión de 
semillas de Muntingia calabura L. (Muntingiaceae) por murciélagos frugívoros en 
Tegucigalpa, Honduras. 
Van Dyke, F. (2008). Conservation biology: foundations, concepts, applications. New 
York: Springer Science & Business Media 
47 
 
Webb, C. (1984). Flower and Fruit Movements in Muntingia calabura: A Possible 
Mechanism for Avoidance of Pollinator-Disperser Interference. Biotropica, 16(1), 
37-42. DOI: 10.2307/2387892 
 
 
 
 
 
 
 
 
	Estrategias reproductivas de Muntingia calabura L. (Muntingianceae): en una población silvestre en la Orinoquía colombiana
	Citación recomendada
	tmp.1663959861.pdf.motru