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UNIVERSIDAD NACIONAL DE SAN AGUSTÍN DE AREQUIPA 
FACULTAD DE AGRONOMÍA 
 
TESIS FORMATO ARTÍCULO: 
RESPONSE OF PARSLEY TO DIFFERENT POPULATION DENSITIES OF 
MELOIDOGYNE ARENARIA 
RESPUESTA DEL PEREJIL CRESPO A DIFERENTES DENSIDADES DE 
POBLACIÓN DE MELOIDOGYNE ARENARIA 
 
 
Presentado por la bachiller 
LESLIE SHARON LOZADA VILLANUEVA 
Para optar Título Profesional de Ingeniera 
Agrónoma 
Asesor: 
Mg. Teodocia Gloria Casa-Ruiz 
Dr. Cristiano Belle 
 
 
AREQUIPA – PERU 
2021
Agradecimientos 
 
A mis padres: Yesenia y Marco; por el apoyo constante y consejo perdurable. 
A los docentes de la Facultad de Agronomía por sus conocimientos compartidos para el 
logro de esta investigación. 
A mis asesores: Mg. Teodocia Gloria Casa-Ruiz, Dr. Cristiano Belle y al Mg. Juan Tamo; 
por la paciencia, la comprensión y los consejos brindados. 
A mis compañeros y amigos: María, André, Alex, Nathaly, Edson que me han ayudado en 
esta investigación. 
Al Psicólogo Alfred Emmanuel Montalvo Sánchez, por los consejos brindados. 
A la Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa, por el financiamiento del proyecto, 
contrato de Subvención N° TP-20-2019- UNSA, Trabajo de investigación para el título 
profesional. 
Al vicerrectorado de investigación de la Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa 
en representación al Dr. Horacio Barreda Tamayo, A UNSA INVESTIGA en representación 
a la Dra. Julieta Cabrera Sotelo y a mis monitores por el acompañamiento y seguimiento en 
la elaboración de este trabajo de investigación. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Resumen 
Se realizó él estudió del efecto de poblaciones crecientes (Pi) del nematodo de la agalla 
Melodoigyne arenaria en el cultivo de perejil crespo, que oscilaron entre 0 y 64 huevos + 
juveniles del segundo estadio (J2) /cm3 de suelo en bolsas com suelo estéril. A los 90 días 
después de la inoculación, se determinó, índice de agallamiento (IA), factor de reproducción 
(FR), peso fresco follaje (PFF), peso seco follaje (PSF), peso fresco raíz (PFR), longitud de 
raíz (LR) altura foliar (AF) e índice de clorofila (SPAD). Los datos de PFF, PSF, PFR, AF 
y SPAD se sometieron a la ecuación de Seinhorst, y = m+(1-m) zPi-T, que permitió 
determinar el límite de tolerancia T = 0.25 huevos +J2/cm3 de suelo para PFF, PSF, PFR y 
AF, con promedios relativos (m) de 0.52; 0.24; 0.22 y 0.4 respectivamente; por otro lado, el 
valor de T para SPAD fue de 0.125 huevos+J2/cm3 de suelo y con un m de 0.26. Todas las 
variables biométricas decrecen al incremento de las poblaciones iniciales (Pi). Asimismo, 
el mayor FR de M. arenaria en perejil es 78.92 para la Pi = 8 huevos +J2/cm3 de suelo, con 
un valor de IA de 5 a partir de Pi = 1 huevos+J2/cm3. Conforme se incrementa las Pi de M. 
arenaria el cultivo de perejil crespo reduce su crecimiento. 
Palabras clave: Limite de tolerancia, nematodo de la agalla, Petroselinum crispum, 
reducción de crecimiento.
Abstract 
The effect of initial population density (Pi) of the peanut root-knot nematode, Melodoigyne 
arenaria, on curly leaf parsley growth was assessed in this study. The population densities 
of M. arenaria ranged from 0 to 64 eggs + second-stage juveniles (J2)/cm3 soil in sterile 
sandbags. The root gall index (RGI), reproduction factor (RF), fresh leaf weight (FLW), dry 
leaf weight (DLW), root fresh weight (RFW), root length (RL), leaf height (LH), and 
chlorophyll index (SPAD) were determined at 90 days after inoculation. FLW, DLW, RFW, 
LH, and SPAD data were fitted to the Seinhorst equation, y = m + (1 - m) zPi-T, to determine 
the tolerance limit T = 0.25 eggs +J2/cm3 soil for FLW, DLW, RFW, and LH, with relative 
means (m) of 0.52, 0.24, 0.22, and 0.4 respectively; conversely, the T value for SPAD was 
0.125 eggs + J2/cm3 soil and with a m of 0.26. All biometric variables decreased with an 
increase in the initial population density (Pi). Nevertheless, the highest RF of M. arenaria 
in parsley was 78.92 for a Pi = 8 eggs + J2/cm3 soil, with an RGI value of 5 from Pi = 1 
eggs + J2/cm3. Curly leaf parsley growth decreased with an increase in Pi of M. arenaria. 
Key words: Tolerance limit; peanut root-knot nematode; Petroselinum crispum, growth 
reduction.
 
 
 
 
 
 
Índice 
1. Autor: .............................................................................................................................. 6 
2. Asesores: ......................................................................................................................... 6 
3. Planteamiento del problema:........................................................................................... 7 
4. Objetivo general: ............................................................................................................. 7 
5. Justificación: ................................................................................................................... 8 
6. Antecedentes: .................................................................................................................. 9 
7. Descripción del proyecto: ............................................................................................. 11 
8. Referencias:................................................................................................................... 13 
9. Link del artículo: ........................................................................................................... 16 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
UNIVERSIDAD NACIONAL DE SAN AGUSTIN DE AREQUIPA FACULTAD DE 
AGRONOMIA 
“Response of parsley to different population 
densities of Meloidogyne arenaria” 
1. Autor: 
Leslie Sharon Lozada-Villanueva 
2. Asesores: 
Asesor UNSA: Teodocia Gloria Casa-Ruiz 
Grado académico: Magíster en Fitopatología en la Universidad Nacional 
Agraria La Molina (UNALM) 
Institución de afiliación: 
Reseña del asesor: Scorpus Autor ID: 57217304072 
https://orcid.org/0000-0001-9094-3800 
-Ingeniero Agrónomo, egresado de la Universidad Nacional 
de San Agustín (UNSA), con Maestría en Fitopatología en 
la Universidad Nacional Agraria La Molina (UNALM). 
-Estudios de Doctorado en Protección Vegetal en la UNSA, 
especializada en Fitonematología y Manejo de 
Agroquímicos 
Asesor externo: Cristiano Belle 
Grado Académico: Doctor en Fitosanidade– UFPel 
Institución de afiliación: Universidade Federal de Santa Maria, Rio Grande do Sul, 
Santa María, Brazil. 
Instituto Phytus, Estação experimental de Itaara, Itaara, Rio 
Grande do Sul, Brazil 
Reseña del asesor -Investigador Calificado, ID ORCID https://orcid.org/0000- 
0003-2247-3207 
-Autor Scopus ID: 56117843500 
-Estudios de maestría en Agronomía en la Universidad 
Federal de Santa María, Frederico Westphalen, Rio Grande 
do Sul, Brazil. 
-Postdoctorado en Ciencias del Suelo en Universidade 
Federal de Santa María. 
https://orcid.org/0000-0001-9094-3800
3. Planteamiento del problema: 
En el mercado del Perú, el perejil crespo (Petrocelinium crispum), ha adquirido relevancia 
socio-económica y ambiental a partir de su capacidad de generar puestos de trabajo y 
otorgar un valor agregado (Ventura, 2010). 
El perejil crespo (Petrocelinium crispum) por otro lado, presenta problemas fitosanitarios 
como es la presencia de enfermedades producidas por viruses, hongos, bacterias, 
nematodos y otros. Las principales especies de nematodos asociadas con perejil son: 
Ditylenchus dipsaci (Kuhn) Filipjev, , Belonolaimus gracilis Steiner, Dolichodorus 
heterocephalus Cobb, Paratylenchus hamatus Thorne & Allen y Pratylenchus penetrans 
(Cobb) Filipjev & Schuurmans Stekhoven; así mismo varias especies de del género 
Meloidogyne spp., que son los más importantes económicamente para el cultivo que 
incluyen a M. arenaria, M. enterolobii (= M. mayaguensis), M. fl oridensis, M. incognita, 
M. hapla, M. hispanica y M. javanica (Doucet & Pinochet1992; Sikora & Fernández, 
2005; Mennan et al., 2011; Quénéhervé et al., 2011; Maleita et al., 2012).La planta al ser 
infectada muestra una sintomatología que está relacionada con un decaimiento 
generalizado, amarilla miento del follaje, reducción del crecimiento de la parte aérea, 
reducción del sistema radical y presencia de agallas en las raíces, (Sikora y Fernández, 
2005; Mennan et al., 2011; Sangrinis et al.,2014). 
Es por todo lo expuesto que someter al cultivo en diferentes densidades poblacionales es 
crucial para determinar el desenvolvimiento del perejil y diseñar medidas de control de 
manera eficiente, sostenible. Por lo expuesto, el objetivo del trabajo es: Determinar el 
nivel de daño en el rendimiento comercial por Meloidogyne arenaria en perejil crespo. 
4. Objetivo general: 
Determinar el nivel de daño en el rendimiento comercial por Meloidogyne arenaria en 
perejil crespo (Petroselinum crispum).
5. Justificación: 
La originalidad de esta Investigación redunda en el hecho de que no existe estudios en 
Arequipa que determinen el daño en el rendimiento comercial por Meloidogyne arenaria en 
perejil crespo (Petroselinum crispum). 
La magnitud de los resultados asociados a este tema, facultará a las entidades públicas y 
privadas del sector agropecuario el implementar mecanismos para el desarrollo de 
metodología que prevenga el impacto del Meloidogyne arenaria en la producción del perejil 
crespo (Petroselinum crispum); facilitando a los productores herramientas que faciliten el 
control de esta problemática. 
El impacto de la siguiente investigación recaerá sobre el reconocimiento de la importancia 
del control del impacto negativo del rendimiento comercial por Meloidogyne arenaria, para 
generar eficacia en las instituciones públicas del sector público y privado; así también, la 
trascendencia de estos resultados, estará vinculada a su carácter práctico ya que, la 
información obtenida podrá ser útil a los especialistas del área de agronomía, gestión y 
asesoría pública para que puedan realizar talleres y programas personales o grupales 
vinculados a la importancia del control de Meloidogyne arenaria sobre la producción del 
perejil crespó (Petroselinum crispum), así mismo, tutorías académicas, asesoría académica, 
y/o otras actividades curriculares que fomenten el desarrollo de esta variable. 
Así también la utilidad de esta investigación estará enmarcada por la fiabilidad y la 
relevancia de la información recabada, presta de verificación científica, resaltando su diseño 
metodológico ya que facilita la aplicación de las teorías relacionadas al control de 
Meloidogyne arenaria. 
El Factibilidad del estudio se mirará favorecida gracias a accesibilidad de la muestra en 
invernadero por parte de la facultad de Agronomía de la Universidad Nacional de San 
Agustín de Arequipa de la ciudad de Arequipa, ya que sus horarios actualmente se 
encuentran pre establecidos por la institución pública, así mismo, será favorecida por la 
información recibida del laboratorio de fitopatología de la misma universidad para el 
análisis de los datos. 
Para concluir, podemos afirmar que esta investigación busca contribuir de manera científica 
a la promoción de una buena práctica agraria a través del adecuado control de la variante 
perejil crespó (Petroselinum crispum), aportando nuevas premisas relacionadas al control 
de Meloidogyne arenaria. 
 
 
6. Antecedentes: 
Los nematodos endo parasitarios obligados de nudo de raíz (Meloidogyne spp.) son parásitos 
de plantas muy importantes debido a que presentan una distribución mundial y un amplio 
rango de hospederos con más de 2000 especies de plantas incluyendo hortalizas, cultivos 
alimenticios y de fibra. Su Infestación reduce severamente la calidad y causa pérdidas de 
rendimiento de cultivos (Moens et al., 2009), pérdidas estimadas entre 50-80% por año en 
vegetales en todo el mundo (Siddiqi 2000). Los nematodos del nudo incluyen a Meloidogyne 
incognita, M. javanica y M. arenaria. 
En cultivos comerciales de perejil (P. crispum cv. Bezirci) en Turquia se encontró síntomas 
de disminución, atrofia y amarilla miento de las hojas, este daño afecto económicamente a 
los agricultores. Las raíces tenían pequeñas a moderadas agallas, con presencia de 
nematodos agalladores a menudo visiblemente sobresaliendo del tejido radicular. Estos 
síntomas son típicos de Meloidogyne spp. (Mennan et al., 2011). 
Petroselinum crispum (Apiaceae), comúnmente conocido como perejil, es nativo de la 
región central del Mediterráneo y se cultiva como hierba, especias u hortaliza. Aunque está 
infectado por M. arenaria (Mennan et al., 2011) y M. incognita (Aguirre et al., 2003), es 
resistente a M. javanica (Rosa et al., 2013) y contiene sustancias de alto interés biológico 
con potencial nematicida actividad. 
Perejil, Petroselinum crispum (Mill.) Nyman ex A.W. Hll, miembro de la familia Apiaceae, 
es una de las hierbas más populares del mundo. El follaje comestible se cultiva como una 
planta anual y se usa como ingrediente alimenticio. Ambos el perejil de hojas rizadas (P. 
crispum var. Crispum) y perejil de hoja plana o italiano (P. crispum var. neapolitanum) son 
de importancia agrícola, y se cultivan en gran medida en diferentes regiones del mundo 
(Sasanelli, 2015). El perejil tiene mayor contenido de vitaminas y nutrientes, es decir: β-
caroteno, tiamina, riboflavina y vitaminas C y E, calcio, hierro y ácido fólico) que la mayoría 
de otras verduras (Athar et al., 1999). 
Los nematodos agalladores (Meloidogyne spp.) son el grupo principal de nematodos 
parásitos de plantas que tienen un efecto severo en el rendimiento y calidad en una amplia 
gama de cultivos de importancia económica. El deterioro del crecimiento causado por 
Meloidogyne spp. a hortalizas, está influenciado por especies de nematodos y/o razas 
fisiológicas, así como la densidad de población inicial del nematodo en el suelo, trasplante 
o siembra (Sasanelli, 2015; Vovlas et al., 2008). Donde, la resistencia del hospedante podría 
usarse para reducir la densidad inicial del nematodo por debajo de los niveles de tolerancia 
en cultivos horticolas (Sasser y Carter, 1985). 
Una identificación apropiada es especialmente importante en los nematodos agalladores. 
Está establecido que una densidad mínima de población de nematodos (T; tolerancia límite), 
es necesario para que ocurra una pérdida de rendimiento medible (Seinhorst, 1965, 1979). 
El perejil ha sido reportado como un adecuado hospedante de varios nematodos del nudo de 
la raíz que incluyen M. arenaria, M. enterolobii (= M. mayaguensis), M. floridensis, M. 
incognita, M. hapla, M. hispanica y M. javanica (Mennan et al., 2011; Quénéhervé et al., 
2011; Maleita et al., 2012). Las plantas de Perejil infectado por nematodos agalladores 
muestran síntomas de disminución, atrofia y coloración amarillenta de las hojas (Sikora & 
Fernández, 2005; Mennan et al., 2011). 
Debido a que la parte comestible son las hojas, este daño es económicamente muy 
importante para los agricultores. De hecho, Aguirre et al. (2003) en prueba de invernadero 
con M. incognita encontró límites de tolerancia (T) tan bajos como 0,17; 0,025 y 0,02 huevos 
y juveniles (J2) / cm3 para el peso fresco y seco superior, peso fresco total de la planta de 
perejil cv Doble Curledas. La tasa máxima de reproducción de nematodos fue 37 veces a Pi 
= 0.25 huevos y J2 / cm3, confirmando que el perejil es un buen hospedante para este 
nematodo (Aguirre et al., 2003). Sin embargo, no hay información disponible sobre la 
supresión del crecimiento del perejil por parte de otras especies de Meloidogyne spp. en 
suelo infestado en campo abierto. 
A lo referido podemos citar algunas investigaciones que hay detallado resultados 
significativos de nuestras variables de estudio. 
Para Miranda et al. (2020). identifica especies del género Meloidogyne en cucurbitáceas y 
determinar su distribucióny ocurrencia en Arequipa, Perú; para tal se recolectaron raíces de 
Cucurbita maxima, Citrullus lanatus, Cucumis melo y Cucurbita pepo, identificándolas 
mediante electroforesis para la enzima esterasa. Se determinó que Meloidogyne spp. está 
presente en 87,1% de las zonas evaluadas y se identificaron a M. incognita I1 (Rm: 1,00), 
M. incognita I2 (Rm: 1,02 – 1,07), M. incognita S2 (Rm: 0,87), M. arenaria A1 (Rm: 1,19), 
M. arenaria A2 (Rm: 1,19 – 1,25), M. hapla H2 (Rm: 0,95) y una especie atípica de 
Meloidogyne (Rm: 0,87) con ocurrencias de 17,14%, 42,86%, 2,86%, 17,14%, 2,86%, 
11,43% y 5,71% respectivamente, de las especies identificadas. 
Machaca en Arequipa en el (2017), estudia las pérdidas significativas en la producción y la 
economía del nemátodo del nódulo Meloidogyne spp sobre el cultivo de pimiento páprika 
(Capsicum annuum L.), se planteó el presente trabajo de caracterización de poblaciones de 
Meloidogyne spp. en el cultivo de pimiento páprika; en 28 muestras de campos de las 
principales zonas productoras del cultivo en estudio, en las provincias de Arequipa y 
Caylloma (irrigaciones de Majes, San Camilo y Santa Rita de Siguas); concluyendo, una 
presencia del género M. arenaria en las (Irrigaciones de San Camilo (secciones: 5 y 7), 
Majes (secciones: C y D) y M. luci (Irrigación Majes-sección A), así mismo, se encuentra 
una nula resistencia en las olerizas tomate cv. ‘Santa Cruz’, perejil cv.’Italian Dark Green’, 
rabanito cv. ‘Champion’, beterraga cv. ‘Globe Dark’, y lechuga cv. ‘Salinas 44’, a 
Meloidogyne incógnita. 
En Piura Alban (2018), también estudió la influencia de los “nematodos de las agallas 
radiculares” Meloidogyne spp. Sobre la producción de uva de mesa en condiciones áridas y 
cálidas de Piura, Lambayeque y La Libertad. En el estudio se realizaron muestreos 
nematológicos en diferentes regiones productoras de este cultivo para obtener poblaciones 
e identificar las especies de Meloidogyne y obteniendo 14 poblaciones del nematodo, en el 
estudio se concluye que en la región Piura el M. morocciensis es la especie predominante 
en el cultivo de uva, seguida de M. arenaria, es así que se establece que la especie M. 
arenaria predomina en dos de las tres muestras analizadas procedentes de la región 
Lambayeque. 
Varas (2018), en Lima estudia a las poblaciones de Meloidogyne spp., sobre la vid (Vitis 
vinífera L.) en 391 muestras, seleccionando las muestras con mayores densidades 
poblacionales de Arequipa, Ica, Ancash y Piura. Determinando que la especie M. arenaria, 
es la especie predominante, seguida de M. incognita, M. javanica, y M. morociensis; es así 
que, M. arenaria, se detectó en todos los patrones a excepción de Harmony; M. incognita 
se encontró ausente en los patrones Freedom y Harmony, mientras que M. javanica se 
encontró solo en el patrón Harmony. 
7. Descripción del proyecto: 
El experimento fue conducido en el invernadero de la Facultad de Agronomía, UNSA y los 
análisis nematos lógicos en el Laboratorio de Fitopatología del mismo instituto en Arequipa 
a una temperatura en condición de invernadero promedio de 28 ° C, HR de 24%. 
Se sembraron semillas de perejil crespo var. Doble curlet en bandejas de propagación y se 
trasplantaron cuando estas tenían 3 hojas verdaderas en 1000 cm3 de suelo arenoso 
esterilizado a una temperatura de estufa de 120°C por media hora. El inoculo empleado se 
obtuvo de plantas recolectadas de raíces de vid e inoculadas, multiplicadas en plántulas de 
tomate Rio Grande infestadas con una población pura de Meloidogyne arenaria y cultivadas 
por 4 meses en condiciones de invernadero. 
Para la inoculación las raíces se lavaron, cortaron en secciones de 1-1.5 cm, y se trituraron 
en licuadora por 1min 30s. En una solución de hipoclorito de sodio (0.5%) con la finalidad 
de extraer la mayor cantidad de huevos (hv) y juveniles de segundo estadio (J2), a partir de 
esta se inocularon las plantas con los siguientes niveles de inóculo: 0; 0,125; 0,25; 0,5; 1; 2; 
4; 8; 16; 32; 64; hv + J2/cm3 de suelo. Para la inoculación se abrieron 2 pequeños orificios 
en el suelo cerca de la base del tallo de las plantas, se vertió la solución con los nematodos 
y posteriormente se taparon. Se riega 100ml cada tres días y fertilizado con Wuxal al área 
foliar cada 15 días. A los 90 días se procedió a medir y evaluar los parámetros: Factor de 
Reproducción, número de nódulos, número de huevos por 5g de raíz. 
Para comparar la respuesta de las variables peso aéreo fresco (PAF), peso aéreo seco (PAS), 
altura de plantas, longitud de raíz, clorofila (SPAD 502) del perejil con respecto a los 
diferentes niveles de inoculo del nematodo, los datos experimentales obtenidos y las 
poblaciones iniciales fueron analizados según la ecuación de Seinhorst (1965). 
8. Referencias: 
Aguirre, Y., Crozzoli, R., & Greco, N. (2002). Efecto del nematodo agallador Meloidogyne 
incognita sobre el crecimiento de remolacha (Beta vulgaris). Fitopatología 
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Albán, J. (2018). Caracterización de poblaciones de nematodos del género Meloidogyne 
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9. Link del artículo: 
DOI: 10.18271/ria.2021.238 
 
 
 
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Revista de Investigaciones Altoandinas – Journal of High Andean Research 23(1), 55-60, Enero-Marzo 2021 
 
 
ISSN: 2306-8582 
eISSN: 2313-2957 
DOI: 10.18271/ria.2021.238 
 
Response of parsley to different population densities of 
Meloidogyne arenaria 
Respuesta del perejil crespo a diferentes densidades de población de 
Meloidogyne arenaria 
 
Leslie Sharon Lozada-Villanueva1,a, Teodocia Gloria Casa-Ruiz1,b y Cristiano Bellé1,2,c,* 
Abstract 
The effect of initial population density (Pi) of the peanut root-knot nematode, Melodoigyne arenaria, on curly leaf parsley 
growth was assessed in this study. The population densities of M. arenaria ranged from 0 to 64 eggs + second-stage juveniles 
(J2)/cm3 soil in sterile sandbags. The root gall index (RGI), reproduction factor (RF), fresh leaf weight (FLW), dry leaf 
weight (DLW), root fresh weight (RFW), root length (RL), leaf height (LH), and chlorophyll index (SPAD) were determined 
at 90 days after inoculation. FLW, DLW, RFW, LH, and SPAD data were fitted to the Seinhorst equation, y = m + (1 - m) zPi-
T, to determine the tolerance limit T = 0.25 eggs +J2/cm3 soil for FLW, DLW, RFW, and LH, with relative means (m) of 0.52, 
0.24, 0.22, and 0.4 respectively; conversely, the T value for SPAD was 0.125 eggs + J2/cm3 soil and with a m of 0.26. All 
biometric variables decreased with an increase in the initial population density (Pi). Nevertheless, the highest RF of M. 
arenaria in parsley was 78.92 for a Pi = 8 eggs + J2/cm3 soil, with an RGI value of 5 from Pi = 1 eggs + J2/cm3. Curly leaf 
parsley growth decreased with an increase in Pi of M. arenaria. 
Key words: Tolerance limit; peanut root-knot nematode; Petroselinum crispum, growth reduction. 
Resumen 
Se realizó él estudió del efecto de poblaciones crecientes (Pi) del nematodo de la agalla Melodoigyne arenaria en el cultivo 
de perejil crespo, que oscilaron entre 0 y 64 huevos + juveniles del segundo estadio (J2) /cm3 de suelo en bolsas com suelo 
estéril. A los 90 días después de la inoculación, se determinó, índice de agallamiento (IA), factor de reproducción (FR), peso 
fresco follaje (PFF), peso seco follaje (PSF), peso fresco raíz (PFR), longitud de raíz (LR) altura foliar (AF) e índice de 
clorofila (SPAD). Los datos de PFF, PSF, PFR, AF y SPAD se sometieron a la ecuación de Seinhorst, y = m+(1-m) zPi-T, que 
permitió determinar el límite de tolerancia T = 0.25 huevos +J2/cm3 de suelo para PFF, PSF, PFR y AF, con promedios 
relativos (m) de 0.52; 0.24; 0.22 y 0.4 respectivamente; por otro lado, el valor de T para SPAD fue de 0.125 huevos+J2/cm3 de 
suelo y con un m de 0.26. Todas las variables biométricas decrecen al incremento de las poblaciones iniciales (Pi). Asimismo, 
el mayor FR de M. arenaria en perejil es 78.92 para la Pi = 8 huevos +J2/cm3 de suelo, con un valor de IA de 5 a partir de Pi 
= 1 huevos+J2/cm3. Conforme se incrementa las Pi de M. arenaria el cultivode perejil crespo reduce su crecimiento. 
Palabras clave: Limite de tolerancia, nematodo de la agalla, Petroselinum crispum, reducción de crecimiento. 
Recibido: 18/07/2020 
Aceptado: 30/11/2020 
Publicado: 15/01/2021 
Sección: Artículo breve 
* Author for correspondence: crbelle@gmail.com 
 
 
Introduction 
 
In Peru, curly leaf parsley (Petroselinum crispum 
(Mill.)) growth has gained socioeconomic and 
environmental relevance for its ability to generate jobs 
and value added. For these reasons, the factors that can 
significantly reduce curly leaf parsley growth must be 
investigated. One of the main problems of this crop is the 
occurrence of diseases caused by viruses, fungi, bacteria, 
and nematodes (Hallmann y Meressa, 2018; Lana y 
Moita, 2018). 
The main nematode species associated with curly 
leaf parsley are: Ditylenchus dipsaci (Kuhn) Filipjev, 
Belonolaimus gracilis Steiner, Dolichodorus 
heterocephalus Cobb, Paratylenchus hamatus Thorne y 
Allen, and Pratylenchus penetrans (Cobb) Filipjev y 
Schuurmans Stekhoven (Hallmann y Meressa 2018). In 
addition, economically important species of the genus 
Meloidogyne spp. include M. arenaria (Neal) Chitwood, 
 
 
1 Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa, Calle Universidad s/n, 
Arequipa, Perú. 
2 Universidade Federal de Santa Maria, Av. Roraima nº 1000, Camobi, 
Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brasil. 
 
a 0000-0002-6084-8092 
b 0000-0001-9094-3800 
c 0000-0003-2247-3207 
 
 
 Attribution 4.0 International (CC BY 4.0) Share - Adapt 55 
Como citar: Lozada-Villanueva, L. S., Casa-Ruiz, T. G., & Bellé, C., (2021). 
Response of parsley to different population densities of Meloidogyne arenaria. 
Revista de Investigaciones Altoandinas, 23(1), 55-60. DOI:10.18271/ria.2021.202 
https://doi.org/10.18271/ria.2021.238
mailto:crbelle@gmail.com
https://orcid.org/0000-0002-6084-8092
https://orcid.org/0000-0001-9094-3800
https://orcid.org/0000-0003-2247-3207
http://doi.org/10.18271/ria.2021.202
Response of parsley to different population densities of Meloidogyne arenaria 
56 Revista de Investigaciones Altoandinas – Journal of High Andean Research 23(1), 55-60, Enero-Marzo 2021 
 
 
 
 
M. enterolobii Uang y Eisenback, M. floridensis 
Chitwood, Hannon y Esser, M. incognita (Kofoid y White) 
Chitwood, M. hapla Chitwood, M. hispanica Hirschmann, 
and M. javanica (Treub) Chitwood (Mennan et al., 2011; 
Maleita et al., 2012; Barros et al., 2018; Hallmann y 
Meressa, 2018). Plants infected by these Meloidogyne 
species show symptoms related to generalized decay, leaf 
yellowing, reduced shoot growth, reduction of the root 
system, and presence of root galls (Mennan et al., 2011; 
Sangronis et al., 2014; Sasanelli et al., 2015; Hallmann y 
Meressa, 2018; Ntalli et al., 2019), and M. arenaria has 
also been reported to cause economic damages in P. 
crispum ‘Bezirci’, in Turkey (Mennan et al., 2011). 
The data on M. arenaria in curly leaf parsley growth 
in the Arequipa region remains limited, but farmers have 
reported damages caused by Meloidogyne spp. For this 
reason, the present study was conducted to assess the 
effect of M. arenaria populations on plant growth and to 
estimate the tolerance level. 
 
Materials and methods 
 
The experiment was conducted, November 2019 to 
January 2020, in a shade house at temperatures of 25 ± 5° 
C and relative humidity of 40% ± 5%, and nematode 
analyses were performed at the Plant Pathology laboratory 
of the National University of San Agustín (Universidad 
Nacional de San Agustín – UNSA), Arequipa, Peru. 
Curly leaf parsley ‘Moss Curled’ seeds were sown 
in propagation trays with sterile substrate (Promix®) and 
transplanted when the seedlings had three true leaves in 
1,000 cm3 fine sterilized sandbags. The inoculum used in 
this study was identified as the species M. arenaria (Est. 
A2) based on the female perineal pattern (Taylor y 
Netscher, 1974) and biochemical characterization by 
esterase isoenzyme electrophoresis (Carneiro y Almeida 
2001). Subsequently, they were multiplied in tomato 
cultivar ‘Rio Grande’ seedlings grown in a plastic shade 
house. 
The method described by Hussey and Barker (1973) 
was used for inoculation, applying the following 
inoculum levels: 0, 0.125, 0.25, 0.5, 1, 2, 4, 8, 16, 32, 64, 
eggs + second-stage juveniles (J2)/cm3 soil (Table 1). For 
inoculation, three holes were made in the ground near the 
base of the stem. Tomato plants (Solanum lycopersicum 
var. ‘Rio Grande’) were used to assess the viability of the 
inoculum. The plants were inoculated with 5,000 eggs + 
J2distributed in three holes around the plant. 
At 90 days, root gall index (RGI), reproduction 
factor (RF=final population/initial population), fresh leaf 
weight (FLW), dry leaf weight (DLW), root fresh weight 
(RFW), root length (RL) leaf height (LH) and 
 
 
chlorophyll index (SPAD), determined using the Minolta 
SPAD 502 (Minolta, Osaka, Japan) chlorophyll meter, 
were evaluated. FLW, DLW, RFW, LH and SPAD were 
fitted to the Seinhorst equation (1965), y = m+ (1-m) zPi-T. 
Eggs +J2 were extracted using the technique proposed by 
Hussey and Barker (1983). The root gall index was 
determined according to the methodology proposed by 
Taylor and Sasser (1978), where 0 = no galls, 1 = 1 to 
2, 2 = 3 to 10, 3 = 11 to 30, 4 = 31 to 100 and 5 = more 
than 100 galls per root system. The RF was determined 
according to the method proposed by Oostenbrink (1996), 
they were considered immune (RF = 0), resistant (RF <1) 
and susceptible (RF> 1) species. Biometric variables were 
analyzed using the software SAS version 9.0. 
 
Results 
 
The symptoms observed in curly leaf parsley in this 
study, such as reduced growth, generalized decay, leaf 
yellowing, and reduction of the root system, are related to 
the presence of root galls (Table 1; Figures 1, 2 and 3). 
The relationship between final population and plant 
growth (indicated by FLW, DLW, RFW, LH, and SPAD) 
was determined by fitting the data to the Seinhorst model, 
demonstrating good interpolation, thereby facilitating 
determination of the tolerance limit (T) of M. arenaria 
and the maximum loss of the measured variables (m), and 
establishing, in an appropriate way, the relationship 
between the initial populations of the nematode in the soil 
and the agronomic parameter considered (Figures 1, 
2 and 3). 
 
 
Table 1. Effect of the initial population density of M. 
arenaria on the root gall index (RGI) and reproduction 
factor (RF) in curly leaf parsley. 
 
 
PiU D/PV RGIW RFX 
0 0 0 d 0.0 e 
0.065 65 3 c 50.8 a 
0.125 125 3 c 45.1 a 
0.25 250 4 b 37.9 b 
0.5 500 4 b 33.3 b 
1 1000 5 a 31.2 b 
2 2000 5 a 25.2 c 
4 4000 5 a 18.2 c 
8 8000 5 a 17.6 c 
16 16000 5 a 15.1 c 
32 32000 5 a 8.4 d 
64 64000 5 a 5.2 d 
C.V.Z 27.72 25.17 
UPi= Initial population 
VD/P= Population density by plant 
WRGI= Root gall index according to the scale by Taylor and Sasser, 
(1983) 
XRF= Reproduction factor (RF= final population/ initial population). 
ZCoefficient of variation 
Lozada-Villanueva, Casa-Ruiz y Bellé 
Revista de Investigaciones Altoandinas – Journal of High Andean Research 23(1), 55-60, Enero-Marzo 2021 57 
 
 
 
 
 
 
Figure 1. Relationship between plant height (A), fresh leaf weight (B) and initial 
population (Pi) of Meloidogyne arenaria in curly leaf parsley 
 
 
 
 
Response of parsley to different population densities of Meloidogyne arenaria 
58 Revista de Investigaciones Altoandinas – Journal of High Andean Research 23(1), 55-60, Enero-Marzo 2021 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figure 2. Relationship between dry leaf weigth (A), 
root fresh weight (B) and initial population (Pi) of 
Meloidogyne arenaria in curly leaf parsley 
 
Discussion 
 
The T value for LH, FLW, DLW, and RFW was 
estimated at 0.25 eggs + J2/cm3 soil, while the m value 
was 0.518, 0.246,0.220, and 0.398 respectively; 
therefore, from Pi ≥ 64 eggs + J2/cm3 soil, the biometric 
evaluations 90 days after inoculation showed 49.14%, 
76.14%, 78.68%, and 61.14% reductions, respectively 
(Figures 1 and 2). 
The T value for SPAD was 0.125 eggs + J2/cm3 soil, 
and the value of m was 0.265, decreasing to 74% (Figure 
3); these values indicate that the damage increases with 
the increase in population density, and therefore the 
damage to crop growth increases as a result of increased 
reproduction (Sangronis et al., 2014; Mennan et al., 2011; 
Silva et al., 2020 ). 
For the RF, the Pi levels < 16 eggs +J2/cm3 soil 
showed the highest multiplication rates with RF values 
= 15.1–50.8; this could be attributed to the fact that the 
nematodes are exposed to decreased intraspecific 
competition in the rhizosphere of the plant and thereby to 
increased food availability (Aguirre et al., 2002; Crozzoli 
et al., 2012; Crozzoli et al., 2013; Sangronis et al., 2014). 
The highest RF was measured at Pi = 8 eggs + J2/cm3 soil, 
which caused reduced crop growth. In turn, the RF 
decreased from Pi ≥ 16 eggs +J2/cm3 soil due to limited 
food and space (Perichi et al., 2019). 
Root damage due to gall formation induced by M. 
arenaria, determined as the RGI according to the scale by 
Taylor and Sasser (1983), ranged from 3 to 5; as such, RGI 
= 3 for 0.065 Pi and 0.125 eggs + J2/cm3 soil, RGI = 4 for 
0.25 Pi and 0.5 + J2/cm3 soil e RGI = 5 para Pi ≥ 1 eggs + 
J2/cm3 soil, corroborating the results reported by 
Sangronis et al., (2014). Similarly, high nematode Pi may 
deteriorate infection sites and generate metabolic waste 
accumulation, which would affect crop root development, 
as indicated by Ferris (1985). 
The biometric variables of parsley such as LH, FLW, 
DLW, RL, and SPAD (Figure 1,2,3) vary similar to the 
growth variables, decreasing with the increase in Piroot 
infection with Meloidogyne spp. markedly affecting plant 
physiology, especially the photosynthetic rate and 
nutrient uptake, and therefore its normal growth and 
development (Niño et al., 2008; Moosavi 2015). Fresh 
leaf and root weight tended to decrease with the increase 
in initial population density, corroborating Niño et al., 
(2008). Similarly, Aguirre et al., (2002) and Salazar et al. 
(2013) report height reductions at higher population 
densities of Meloidogyne spp. 
The findings of this study confirm that M. arenaria 
adversely affects curly leaf parsley ‘Moss curled’ growth, 
showing a very low T of 0.125 eggs + J2/cm3 soil and high 
DLW reductions, reaching 78.68%; therefore, owing to its 
high reproduction rate, M. arenaria should not be used in 
crop rotation because it would maintain and/or increase 
its populations. 
 
Conclusions 
 
With the determination of lost income that has shown 
the need to reduce M. arenaria populations by tolerance 
level before it seems at least to reduce poblaciones at a 
level that does not cause economic damage. 
 
Acknowledgements 
 
The authors appreciate the financing of this research 
paper to the National University of San Agustín de 
Arequipa, Peru, Grant Contract N° TP- 20-019 - UNSA, 
Research Work to Opt Professional Title. 
Figure 3. Relationship between chlorophyll Index and 
initial population (Pi) of Meloidogyne arenaria in curly 
leaf parsley 
Lozada-Villanueva, Casa-Ruiz y Bellé 
Revista de Investigaciones Altoandinas – Journal of High Andean Research 23(1), 55-60, Enero-Marzo 2021 59 
 
 
 
 
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