ECOLOGÍA TROFICA Y ÁREAS DE CRIANZA DEL TIBURÓN

•

Agrárias

Patricia Marcela López

4/1/2024

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Ecología

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Trophic ecology nursery areas and fishery of smooth hammerhead shark in
northern Peru.
Thesis · January 2016
DOI: 10.13140/RG.2.1.2376.2007
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1 author:
Adriana Gonzalez Pestana
Universidad Cientifica del Sur
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1

UNIVERSIDAD CIENTÍFICA DEL SUR
CARRERA DE BIOLOGÍA MARINA Y ECONEGOCIOS

“ECOLOGÍA TROFICA Y ÁREAS DE CRIANZA DEL TIBURÓN
MARTILLO, Sphyrna zygaena (Linnaeus 1758), JUVENIL EN LA
ZONA NORTE DEL PERÚ”

Tesis para optar la Licenciatura en
Biología Marina y Eco Negocios

Presentado por:

ADRIANA GONZÁLEZ PESTANA

BACHILLER EN BIOLOGÍA MARINA

Asesores:
Ph.D. Pepé Espinoza Silvera,
M.Cs. Nataly Bolaño Martínez

LIMA-PERÚ

2014
ii

iii

DEDICATORIA

A mi familia por su paciencia y amor incondicional. A mi madre por ese encanto y
fascinación que le inspira el sol y la playa, los cuales me permitieron disfrutar mis veranos
cerca al mar. A mi padre por transmitirme esa pasión y asombro por el mundo salvaje. A
Cristi por ser mi fiel e incondicional compañera en aquellas incontables aventuras entre las
peñas y el mar. A Nati por inspirar y motivarme a que puedo generar el cambio en otros.

A Ximena por ser mi maestra y confiar en mí, por instruir y guiarme en este fascinante camino
que es la investigación.

A Yuri por enseñarme que la auténtica biología marina no está en los libros sino en el gran
azul.

A Galápagos por colocar a los tiburones en mi camino e iniciar una gran aventura. Así, que
valga la pena dedicar toda una vida profesional para protegerlos.

En fin a todas aquellas personas y lugares que motivaron a que sea una bióloga marina.

AGRADECIMIENTOS

Agradezco a mis asesores de tesis, Pepé Espinoza y Nataly Bolaño, por sus recomendaciones
y apoyo, por creer en este trabajo y en mí.

A la fundación PADI y Rufford por financiar este estudio.

A los inspectores de campo del IMARPE, Manuel Vílchez y David Sarmiento, que apoyaron
en la obtención de las muestras. A los pescadores, armadores y comerciantes de Acapulco,
Cancas y San José por su paciencia, respeto, conocimiento e historias invaluables sin las
cuales este trabajo no hubiera sido posible; y a todas las personas que de alguna manera
apoyaron la realización de este trabajo.

ÍNDICE

Lista de abreviaturas ............................................................................................................ xiii
Lista de nombres científicos y comunes .............................................................................. xiv

RESUMEN .......................................................................................................................... xvi
SUMMARY ....................................................................................................................... xvii

I. INTRODUCCIÓN ................................................................................................ 1
1.1. Planteamiento del Problema ................................................................................. 3
1.2. Objetivos ............................................................................................................... 5
1.2.1. Generales ........................................................................................................ 5
1.2.2. Específicos ...................................................................................................... 5
1.3. Hipótesis ............................................................................................................... 5
1.4. Justificación .......................................................................................................... 6

II. REVISIÓN DE LA LITERATURA
2.1. Ecología trófica..................................................................................................... 8
2.2. Área de crianza ..................................................................................................... 9
2.2.1. Identificación y caracterización de las áreas de crianza……………………..9
2.2.2. Determinación de la inversión maternal…………………………………….10
2.3. Pesquería ............................................................................................................. 10

III. MATERIALES Y MÉTODOS
3.1. Área de muestreo ................................................................................................ 11
3.2. Tamaño de la muestra ......................................................................................... 12
3.3. Métodos de toma de muestras en el campo ........................................................ 12
3.4. Métodos de clasificación e identificación para el contenido estomacal ............. 14
3.5. Materiales y equipos ........................................................................................... 15
iii

3.5.1. Material biológico ......................................................................................... 15
3.5.2. Material de campo ........................................................................................ 17
3.5.3. Material de laboratorio ................................................................................. 17
3.5.4. Material de identificación de organismos marinos ....................................... 17
3.6. Análisis de datos ................................................................................................. 18
3.6.1. Ecología trófica ............................................................................................. 18
3.6.1.a Determinación del tamaño de la muestra ..........................................18
3.6.1.b Criterio de selección del intervalo de tallas ...................................... 19
3.6.1.c Métodos de análisis cuantitativos ...................................................... 19
3.6.1.c.a Método gravimétrico ............................................................ 19
3.6.1.c.b Método numérico ................................................................. 19
3.6.1.c.c Método de ocurrencia ........................................................... 20
3.6.1.c.d Índice de importancia relativa .............................................. 20
3.6.1.c.e Determinación de la relación entre tamaño del depredador y
la presa ........................................................................................... 20
3.6.1.c.f Cantidad de contenido estomacal ......................................... 20
3.6.1.c.g Cantidad de energía en el contenido estomacal ................... 21
3.6.1.d Índices ecológicos ............................................................................. 21
3.6.1.d.a Amplitud del nicho trófico ................................................... 21
3.6.1.d.b Traslapamiento trófico ......................................................... 22
3.6.1.d.c Nivel trófico ......................................................................... 22
3.6.1.e Método para la determinación del comportamiento predatorio ........ 23
3.6.2. Área de crianza ............................................................................................. 23
3.6.2.a Métodos para la identificación del área de crianza .......................... 23
3.6.2.b Métodos para la caracterización termal del área de crianza ............ 23
3.6.2.c Métodos para la caracterización de los especímenes de tiburón
martillo capturados en el área de crianza ......................................... 24
3.6.2.d Métodos para la determinación de la inversión maternal ................ 24
3.6.3. Captura
3.6.3.a Metodología para la identificación del área de pesca ....................... 25
3.6.3.b Metodología para la caracterización de las capturas ......................... 25
iv

IV. RESULTADOS
4.1. Ecología trófica................................................................................................... 26
4.1.1. Determinación del tamaño de la muestra ...................................................... 26
4.1.2. Determinación del rango de tallas ................................................................ 27
4.1.3. Espectro trófico del tiburón martillo ............................................................. 27
4.1.3.a Espectro trófico del tiburón martillo según las tallas ........................ 28
4.1.3.b Espectro trófico del tiburón martillo según el sexo .......................... 29
4.1.3.c Espectro trófico del tiburón martillo según la talla de la presa ......... 30
4.1.3.d Espectro trófico del tiburón martillo según el número de presas ...... 31
4.1.3.e Espectro trófico del tiburón martillo según los meses ...................... 31
4.1.3.f Espectro trófico del tiburón martillo según el punto de desembarque
................................................................................................................... 32
4.1.4. Cantidad de contenido estomacal del tiburón martillo ................................. 33
4.1.5. Cantidad de energía en el contenido estomacal del tiburón martillo ............ 33
4.1.6. Estado de digestión de las presas .................................................................. 34
4.1.7. Índices ecológicos ......................................................................................... 34
4.1.7.a Amplitud del nicho trófico ................................................................ 34
4.1.7.a.a Índice de Shannon-Wiener ................................................... 34
4.1.7.a.b Índice de Levin ..................................................................... 34
4.1.7.b Traslapamiento trófico ...................................................................... 35
4.1.7.c Nivel trófico ...................................................................................... 35
4.1.8. Comportamiento de captura y manipulación de la presa .............................. 36
4.2. Área de crianza ................................................................................................... 38
4.2.1. Identificación del área de crianza en la zona norte del Perú ......................... 38
4.2.2. Caracterización termal del área de crianza en la zona norte del Perú........... 39
4.2.3. Caracterización de los especímenes de tiburón martillo en las áreas de crianza
...................................................................................................................... 39
4.2.3.a Caracterización de los especímenes de tiburón martillo en el área de
crianza de Acapulco y Cancas ...................................................................... 39
4.2.3.b Caracterización de los especímenes de tiburón martillo en el área de
crianza de San José ....................................................................................... 42
v

4.2.4. Determinación de la inversión maternal ....................................................... 44
4.3. Capturas .............................................................................................................. 47

V. DISCUSIÓN
5.1. Ecología trófica................................................................................................... 49
5.2. Área de crianza ................................................................................................... 55
5.2.1. Identificación y caracterización de las áreas de crianza ............................... 55
5.2.2. Determinación de la inversión maternal ....................................................... 59
5.3. Capturas .............................................................................................................. 62

VI. CONCLUSIONES .............................................................................................. 65

VII. RECOMENDACIONES .................................................................................... 66

VIII. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS ............................................................... 69

IX. ANEXOS ............................................................................................................ 81
vi

INDICE DE FIGURAS

Figura 1. Tiburón martillo (Sphyrna zygaena) ..................................................................... 1

Figura 2. Mapa de distribución mundial de S. zygaena ......................................................... 2

Figura 3. Mapa del norte peruano en donde los círculos azules son los puntos de muestreo
de S. zygaena. ...................................................................................................................... 11

Figura 4. Desembarques mensuales de S. zygaena entre 1996 y 2010 en el Perú............... 12

Figura 5. Longitud total (LT) y longitud interdorsal (LID) del tiburón. ............................ 13

Figura 6. Identificación del sexo del tiburón. ..................................................................... 13

Figura 7. Sistema digestivo del tiburón. ............................................................................. 13

Figura 8. Curva acumulativa de especies presa de S. zygaena. ........................................... 26

Figura 9. Índice de importancia relativa (%IIR) de las especies presa más consumidas por S.
zygaena en el norte peruano. ................................................................................................ 28

Figura 10. Índice de importancia relativa (%IIR) de las especies presa más consumidas por
S. zygaena, según el rango de talla, en el norte peruano en el año2013 .............................. 29

Figura 11. Índice de importancia relativa (%IIR) de las especies presas más consumidas por
S. zygaena, según el sexo, en el norte peruano en el año 2013 ............................................ 29

Figura 12. Correlación entre el tamaño de S. zygaena y sus principales especies presa ..... 30
vii

Figura 13. Índice de importancia relativa (%IIR) de las especies presa más consumidas por
S. zygaena, según los meses, en el norte peruano en el año 2013 ........................................ 32

Figura 14. Índice de importancia relativa (%IIR) de las especies presa más consumidas por
S. zygaena, según los puntos de desembarque, en el norte peruano en el año 2013 ............ 32

Figura 15. Movimiento giratorio del cefalofoil de S. zygaena en dirección horizontal vertical
.............................................................................................................................................. 36

Figura 16. Recreación del comportamiento de captura y manipulación de la presa ........... 37

Figura 17. Mapa del norte peruano: los círculos azules muestran los puntos de desembarque
de S. zygaena; los círculos negros muestran las áreas de crianza de S. zygaena; y los rombos
turquesa muestran las islas (Lobos de Tierra y Lobos de Afuera) ...................................... 38

Figura 18. Variación de la longitud total (cm) de S. zygaena en Acapulco y Cancas en
función a los meses entre enero a mayo, y diciembre del 2013.. ......................................... 40

Figura 19. Frecuencia de los estadios de cicatrización umbilical de S. zygaena en el norte
peruano. ................................................................................................................................ 41

Figura 20. Variación de la longitud total (cm) de S. zygaena en Acapulco y Cancas en
función de los meses entre febrero a abril del 2014 ............................................................. 42

Figura 21. Variación de la longitud total (cm) de S. zygaena en San José en función de los
meses entre enero a marzo del 2014. .................................................................................... 43

Figura 22. Variación del peso del hígado de S. zygaena en función a los estadios de
cicatrización umbilical .......................................................................................................... 44

viii

Figura 23. Variación del índice hepatosomatico de S. zygaena en función a los estadios de
cicatrización umbilical .......................................................................................................... 45

Figura 24. Variación del factor de condición de S. zygaena en función a los estadios de
cicatrización umbilical .......................................................................................................... 45

Figura 25. Relación entre la longitud total y el peso total del hígado de S. zygaena .......... 46

Figura 26. Frecuencia del rango de tallas de S. zygaena (hembras adultas) en San José
durante diciembre del 2013 y enero del 2014....................................................................... 47

Figura 27. Frecuencia de viajes de pesca en Cancas y San José en el mes de diciembre
del 2013, y entre enero a abril del 2014…………..…………………………………. ...48

ÍNDICE DE CUADROS

Cuadro 1: Número de contenidos estomacales muestreados según el mes, sexo y punto de
desembarque para estudiar la ecología trófica de S. zygaena en el norte peruano en el año
2013 ...................................................................................................................................... 15

Cuadro 2: Número de individuos muestreados según el punto de desembarque, mes y sexo
para estudiar la áreas de crianza (y capturas) de S. zygaena en el norte peruano durante los
años 2013 y 2014 .................................................................................................................. 16

Cuadro 3: Número de individuos y contenidos estomacales vacíos según el rango de talla y
mes para el año 2013 ............................................................................................................ 27

Cuadro 4: Valor de R2 según la correlación entre el tamaño de S. zygaena y el tamaño de las
presas de calamares más consumidas .................................................................................. 31

Cuadro 5: Cantidad de contenido estomacal de S. zygaena, según el sexo, rango de talla, y
punto de desembarque .......................................................................................................... 33

Cuadro 6: Cantidad de energía en el contenido estomacal de S. zygaena, según el sexo, rango
de talla, y punto de desembarque ......................................................................................... 34

Cuadro 7: Amplitud del nicho trófico de S. zygaena, según los índices de Shannon-Wiener
y Levin, de acuerdo al sexo, rango de talla, y punto de desembarque ................................ 35

Cuadro 8: Traslapamiento trófico de S. zygaena, según el índice de similaridad Bray-Curtis,
de acuerdo al sexo, rango de talla, y punto de desembarque ................................................ 35

Cuadro 9: Nivel trófico de S. zygaena según el promedio total, sexo, rango de talla, y punto
de desembarque .................................................................................................................... 36

Cuadro 10: Valor P por comparaciones múltiples por pares utilizando el procedimiento de
Tukey (α=0.05) para determinar diferencias significativas en la longitud total de S. zygaena,
entre los meses de enero a mayo, y diciembre del 2013 en el área de crianza de Acapulco y
Cancas .................................................................................................................................. 40

Cuadro 11: Valor P por comparaciones múltiples por pares utilizando el procedimiento de
Tukey (α=0.05) para determinar diferencias significativas en la longitud total de S. zygaena,
entre los meses de febrero a abril del 2014 en el área de crianza de Acapulco y Cancas ... 42

Cuadro 12: Valor P por comparaciones múltiples por pares utilizando el procedimiento de
Tukey (α=0.05) para determinar diferencias significativas en la longitud total de S. zygaena,
entre los meses de enero a marzo del 2014 en el área de crianza de San José ..................... 43

Cuadro 13: Valor P por comparaciones múltiples por pares utilizando el procedimiento de
Tukey (α=0.05) para determinar diferencias significativas en el peso del hígado, índice
hepatosomático y factor de condición de S. zygaena según estadios; entre los meses de enero
a abril, y diciembre del 2013 en el área de crianza de Acapulco y Cancas. ........................ 46

Cuadro 14: Cantidad de contenido estomacal, ración diaria de alimento, cantidad diaria de
energía o encontrada en el estómago y porcentaje de contenidos estomacales vacíos para seis
especies de tiburones neonatos y juveniles en sus áreas de crianza ..................................... 58

Cuadro 15: Captura por unidad de esfuerzo de ocho especies de tiburones neonatos y
juveniles en sus áreas de crianza .......................................................................................... 62

ÍNDICE DE ANEXOS

Anexo 1. Grado de cicatrización de la abertura umbilical de S. zygaena ............................ 81

Anexo 2. Ordenamiento mediante escalamiento multidimensional no métrico (MDS) de los
cambios en la dieta de S. zygaena según las tallas en el norte peruano................................ 82

Anexo 3. Valores energéticos de las especies presa de S. zygaena (kj/gramo) ...................83

Anexo 4. Principales especies presa de S. zygaena en la zona norte del Perú según el
porcentaje en peso (%P), porcentaje en número (%N), porcentaje en frecuencia (%FO), e
índice de importancia relativa (%IIR) ................................................................................. 84

Anexo 5. Valor de P para determinar si es significativa la correlación entre el tamaño de S.
zygaena y el tamaño de sus presas más importantes ........................................................... 86

Anexo 6. Talla máxima, mínima y promedio de las principales especies de S. zygaena ..... 86

Anexo 7. Análisis de varianza (ANOVA) para determinar diferencias significativas en la
cantidad de contenido estomacal de S. zygaena según el sexo, rango de talla y punto de
desembarque entre los meses de enero a mayo; y diciembre del 2013 ................................ 87

Anexo 8. Análisis de varianza (ANOVA) para determinar diferencias significativas en la
cantidad de energía del contenido estomacal de S. zygaena según el sexo, rango de talla, y
punto de desembarque entre los meses de enero a mayo; y diciembre del 2013, en la zona
norte del Perú. ...................................................................................................................... 88

Anexo 9. Vestigio de la mordida infringida por S. zygaena en las especies de peces presa:
Selene brevoortii y Peprilus spp ........................................................................................... 89

xii

Anexo 10. Análisis de varianza (ANOVA) para determinar diferencias significativas en la
longitud total de S. zygaena, entre los meses de enero a mayo, y diciembre del 2013, en el
área de crianza de Acapulco y Cancas. ................................................................................ 89

Anexo 11. Análisis de varianza (ANOVA) para determinar si hubo diferencias significativas
en la longitud total de S. zygaena, entre los meses de febrero y abril del 2014, en el área de
crianza de Acapulco y Cancas ............................................................................................. 90

Anexo 12. Análisis de Varianza (ANOVA) para determinar diferencias significativas en la
longitud total de S. zygaena, entre los meses de enero a marzo del 2014, en el área de crianza
de San José .......................................................................................................................... 90

Anexo 13. Análisis de varianza (ANOVA) para determinar diferencias significativas en el
peso del hígado, índice hepatosomático y factor de condición de S. zygaena según sus
estadios; entre los meses de enero a abril, y diciembre del 2013, en el área de crianza de
Acapulco y Cancas ............................................................................................................... 91

Anexo 14. Determinación del tamaño de muestra…………………………………………..92

xiii

Lista de abreviaturas

Cantidad de contenido estomacal (CCE)

Captura por unidad de esfuerzo (CPUE)

Convención de las Naciones Unidas sobre el Derecho del Mar (CONVEMAR)

Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora
Silvestres (CITES)

Escalamiento multidimensional no métrico (MDS)

Instituto del Mar del Perú (IMARPE)

Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO)

Plan de Acción Internacional para la Conservación y Manejo de tiburones (PAI-tiburones)

Plan de Acción Nacional para la Conservación y Manejo de tiburones (PAN-tiburones)

Plan de Acción Regional para la Conservación y Manejo de tiburones (PAR-tiburones)

Temperatura superficial del mar (TSM)

Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN)

xiv

Lista de Nombres Científicos y comunes

Nombre Científico Nombre Común*

Aetobatus narinari “Raya pico de pato”
Alopias pelagicus “Tiburón zorro”
Alopias vulpinus “Tiburón zorro”
Anchoa nasus “Anchoveta blanca”
Ancistrocheuris lesueurii “Calamar”
Auxis thazard “Barrilete negro”
Carcharhinus brevipinna “Tiburón de aleta negra”
Carcharhinus falciformis “Tollo mantequero”
Carcharhinus isodon “Tiburón dentiliso”
Carcharhinus limbatus “Tiburón volador”
Carcharhinus obscurus “Tiburón arenero”
Carcharhinus plumbeus “Tiburón trozo”
Carcharhinus signatus “Tiburón de noche”
Ciupea harengus pallasi “Arenque”
Doryteuthis gahi “Calamar común”
Dosidicus gigas “Pota”, “Calamar de Humboldt”
Engraulis ringens “Anchoveta”
Galeorhinus galeus “Tollo narizón”
Ginglymostoma cirratum “Tiburón nodriza”
Hemanthias peruanus “Doncella”
Hemicaranx zelotes “Chumbo ñato norteño “
Histioteuthis heteropsis “Calamar”
Isurus oxyrinchus “Mako”
Lepidopus caudatus “Pez cinto”
Mastigoteuthis dentata “Calamar”
Merluccius capensis “Merluza”
Merluccius gayi peruanus “Merluza”
Mobula japanica “Manta”
Mobula thurstoni “Manta”
Mustelus antarticus “Tollo”
Mustelus canis “Tollo”
Myliobatis chilensis “Raya águila”
Myliobatis peruvianus “Raya águila”
Negaprion brevirostris “Tiburón limón”
Onychoteuthys banksii “Calamar”
Opisthonema libertate “Machete de hebra”
xv

Nombre Científico Nombre Común*

Peprilus medius “Chiri”
Peprilus snyderi “Chiri”
Physeter macrocephalus “Cachalote”
Prionace glauca “Tiburón azul”
Rhizoprionodon terraenovae “Cazón de playa”
Sardinops sagax “Sardina”
Scomber japonicus “Caballa”
Scomberesox saurus scombroides “Sierra”
Selene brevoortii “Espejo”
Sphyrna spp. “Tiburón martillo”, “cruceta”, “cachito”
Squalus acanthias “Tollo”
Sthenoteuthis oualaniensis “Pota cardena”
Strongylura exilis “Agujilla verde”
Trachurus murphyi “Jurel”
Trachurus t. capensis “Jurel”

*según Fishbase (2)

xvi

RESUMEN:

El tiburón martillo, Sphyrna zygaena (Linnaeus, 1758), es la tercera especie de tiburón más
capturada en el Perú, su situación es vulnerable y está incluido en CITES. Sin embargo, su
pesquería carece de manejo y su biología es poco conocida. Este estudio tiene como objetivos
conocer la ecología trófica e identificar las áreas de crianza del tiburón martillo en la zona
norte del Perú, mediante el análisis de contenido estomacal, áreas de pesca, estructura por
talla y sexo, grado de cicatrización umbilical y captura por unidad de esfuerzo. Las muestras
fueron colectadas en los puntos de desembarque de Acapulco y Cancas, en Tumbes, y San
José, en Lambayeque. Para determinar su ecología trófica se muestreó 103 contenidos
estomacales entre los meses de enero y mayo, y diciembre del 2013; los tiburones midieron
entre 56 y 139 cm de longitud total. Se identificaron 15 especies presa, siendo las más
importantes: Doryteuthis gahi, Mastigoteuthis dentata y Dosidicus gigas. El tiburón martillo
es un depredador especialista con un nivel trófico de 4.6. Éste presenta distintas dietas
dependiendo de la talla, el sexo y el espacio. Los tiburones más pequeños se alimentaban de
presas costeras y los tiburones más grandes de presas oceánicas; por lo que se sugiere que
los tiburones cambian de hábitat y distribución según su ontogenia. A comparación de los
machos, las hembras son depredadores más especialistas, consumiendo mayor cantidad D.
gahi y D. gigas. Los tiburones muestreados en San José consumieron especies oceánicas en
comparación a los tiburones de Acapulco y Cancas que consumieron especies costeras. Para
identificar sus áreas de crianza y caracterizar sus capturas, se muestreó 702 tiburones entre
los meses de enero y mayo, y diciembre del 2013; y entre enero y abril del 2014. Se
identificaron dos áreas de crianza y pesquería en la zona norte del Perú ubicadas en los
departamentos de Tumbes (costera) y Lambayeque (oceánica). Estas áreas de crianza son
óptimas para el desarrollo del tiburón ya que presentan abundantealimento, y éste, un alto
nivel energético. En la zona norte del Perú la pesquería del tiburón martillo está compuesta
por neonatos, juveniles y hembras adultas. Esta pesquería se realiza sin medidas de manejo,
de esta manera este estudio contribuirá al diseño e implementación de planes de conservación
que incluyan un enfoque ecosistemático a su pesquería.

Palabras claves: Sphyrna zygaena, ecología trófica, áreas de crianza, capturas, Perú.

xvii

SUMMARY:

The smooth hammerhead shark, Sphyrna zygaena (Linnaeus, 1758), is the third shark specie
most captured in Peru, its situation is vulnerable and is included in CITES. However, their
fishery lacks management and its biology is poorly understood. This study aims to know the
trophic ecology and identify their nursery areas in northern Peru, through the analysis of
stomach contents, fishing areas, size composition and sex ratio, umbilical wound status and
catch per unit effort. The samples were collected on the landing points of Acapulco and
Cancas (Tumbes) and San José (Lambayeque). To determine its trophic ecology, 103
stomach contents were sampled between January and May, and December of 2013; the sharks
measured between 56 and 139 cm in total length. Fifteen prey species were identified being
the most important: Doryteuthis gahi, Mastigoteuthis dentata and Dosidicus gigas. The
hammerhead shark is a specialized predator with a trophic level of 4.6. They have different
diets depending on its size, sex and location. Smaller sharks fed on coastal prey, and larger
sharks fed on oceanic prey; so, it is posited that sharks change their distribution and habitat
according to their ontogeny. Females are more specialized predators and consume more D.
gahi and D. gigas than males. Sharks sampled in San Jose consumed oceanic prey; compared
to sharks sampled in Acapulco and Cancas that consumed coastal species. To identify their
nursery areas and characterize their captures, 702 sharks were sampled between January and
May, and December of 2013, and between January and April of 2014. Two nursery and
fishery areas were identified in northern Peru located in Tumbes (coastal) and Lambayeque
(oceanic). These areas are optimal for their development because they presented abundant
food with a high energetic value. In northern Peru the fishery of hammerhead shark is
composed by neonates, juveniles and adult females. Sharks are fished without management;
thus, this study will contribute to the design and implementation of conservation plans that
include an ecosystem-based fishery management.

Key words: Sphyrna zygaena, trophic ecology, nursery areas, captures, Peru.

I. INTRODUCCIÓN

Clasificación Taxonómica (1)
Reino: Animalia
Filo: Chordata
Clase: Chondrichthyes
Subclase: Elasmobranchii
Orden: Carcharhiniformes
Familia: Sphyrnidae
Género: Sphyrna
Especie: S. zygaena (Linnaeus, 1758)

Figura 1. Tiburón martillo (Sphyrna zygaena) (Andy Murch, Arkive)

El tiburón martillo, Sphyrna zygaena, (Figura 1) se caracteriza por una cabeza
dorso-ventralmente comprimida y lateralmente expandida, denominada cefalofoil (1). De
las diez especies de tiburón martillo que existen en el mundo (Eusphyra blochii, Sphyrna
corona, S. couardi, S. gilberti, S. lewini, S. media, S. mokarran, S. tiburo, S. tudes y S.
zygaena) (2), en el Perú se han registrado seis (S. corona, S. lewini, S. media, S. mokarran,
S. tiburo y S. zygaena) (3).

En el Pacífico Este se distribuye desde el norte de California hasta Chile (4) (Figura
2) y su distribución vertical es de 0 a 200 metros de profundidad (5). Los juveniles son
costeros y forman cardúmenes (6); en cambio, los adultos se distribuyen en aguas
oceánicas (7).

Figura 2. Mapa de distribución de S. zygaena (zonas en amarillo).
(Lista Roja de la UICN, 8)

La talla de maduración sexual varía según el sexo: entre los 250 y 260 cm de
longitud total (LT) para los machos y 265 cm LT para las hembras (9). Al nacer miden
entre 50 y 60 cm LT (5). La talla máxima en machos es 370 cm LT y en hembras 400 cm
LT (7) representando la segunda especie más grande dentro de su familia (10). Aún no se
le determina la edad máxima o longevidad; sin embargo podría vivir como mínimo 20
años (11).

Es una especie vivípara con una fecundidad de 20 a 49 embriones por camada y un
periodo de gestación de 10 a 11 meses (10). Así los tiburones, incluyendo al martillo,
presentan uno de los niveles más altos en el reino animal de inversión maternal ya que la
hembra invierte grandes cantidades de energía en las crías durante la preñez (12). La
inversión maternal se define como el esfuerzo (ej. inversión de tiempo, energía) que
beneficia a las crías con costos para los progenitores, tales como, aumento de la
3

mortalidad, disminución de la longevidad y de la producción de crías futuras (13). No
obstante, los tiburones no presentan cuidado parental registrado, es decir, las madres
luego de parir se separan de los recién nacidos. Así, las crías al nacer son independientes
de la madre, la cual no invierte más energía en el cuidado de su progenie (14). Sin
embargo, otros estudios (15, 16, 17) sugieren que los tiburones neonatos están provistos
de reservas de energía en forma de un hígado agrandado. De esta manera, la hembra
invertiría energía en el desarrollo post natal de su progenie.

1.1. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA

Los tiburones están globalmente amenazados como resultado del aumento del
esfuerzo pesquero y la pesquería incidental. La pesquería de tiburones está motivada por
la demanda de sus aletas, las cuales pueden llegar a costar hasta U$400 por kilogramo de
aleta (18). En China son utilizadas para preparar sopa de aleta de tiburón con fines
culinarios (19-21), en donde ésta puede llegar a costar US$720 (22). Además, las aletas
tienen uso medicinal en China. Según la Organización de las Naciones Unidas para la
Alimentación y la Agricultura (FAO, por sus siglas en inglés) se han desembarcado 450
000 toneladas (t) de tiburones a nivel mundial entre los años 2000 y 2007 (23).
Consecuentemente en los últimos 20 a 30 años la población de algunos de los grandes
tiburones ha declinado entre el 70 y 99% (20, 21, 23-26).

Debido a sus características biológicas, tales como, tardía madurez sexual, baja
fecundidad, lenta tasa de crecimiento, alta longevidad, y largos periodos de gestación los
tiburones son sumamente vulnerables al aumento del esfuerzo pesquero y la pesquería
incidental. Esto se debe a que su población disminuye drásticamente luego de ser
capturada en grandes cantidades, y ésta se recupera lentamente (27, 28). De esta manera,
los tiburones necesitan de un tiempo mínimo de 4.5 - 14 años para duplicar su población.
En cambio, Engraulis ringens necesita sólo de 15 meses para duplicar su población; así
ésta presenta características biológicas distintas a la de los tiburones (ej. alta fecundidad,
rápida tasa de crecimiento) permitiendo grandes volúmenes de captura, en comparación
con los tiburones (2).

En 1994, la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas
de Fauna y Flora Silvestres (CITES, por sus siglas en inglés) preocupada por la pesquería
insostenible de tiburones solicitó a la FAO establecer un plan de acción para regular la
pesquería de manera sostenible. Así, en 1999 se creó el Plan de Acción Internacional para
la Conservación y Manejo de tiburones (PAI-tiburones). Para el año 2011, de las 20
naciones que realizan los mayores desembarques de tiburones sólo 13 habían
implementado su Plan de Acción Nacional para la Conservación y Manejo de tiburones
(PAN-tiburones) (29).

Mundialmente, cada año se capturan entre 1.3 - 2.7 millones de individuos de S.
zygaena y/o S. lewini (equivalente en biomasa a 49 000 - 90 000 t) con el fin de abastecerel mercado de aleta de tiburón, registros que estarían subestimados (31, 35). Las aletas de
4

los tiburones martillo tienen un precio alto lo que ha incentivado su pesquería
insostenible. Por otro lado, los tiburones martillo neonatos y juveniles son pescados en
sus áreas de crianza, contribuyendo a la disminución drástica del 85% de la abundancia
de las tres especies de martillo juntas (S. zygaena, S. lewini, S. mokarran) entre los años
1963 y 2000 en el Océano Pacifico Occidental (36).

Debido a la pesquería, el tiburón martillo está amenazado y es vulnerable a ésta,
por lo que, se le ha incluido en tratados internacionales para su conservación. En el año
2005, la lista Roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza
(UICN) determinó que esta especie se encuentra en estado vulnerable y su tendencia
poblacional es decreciente. En el 2013 fue incluida en el Apéndice II de la CITES para
regular su comercio internacional, y la familia Sphyrnidae esta enlistada en el apéndice I
de Especies Altamente Migratorias en la Convención de las Naciones Unidas sobre el
Derecho del Mar (CONVEMAR).

En Perú, entre los años 1960 y 1980 se ha desarrollado una de las mayores capturas
de elasmobranquios, desembarcándose 436 858 t (30), registros que estarían
subestimados (31). Si bien, la pesquería peruana de elasmobranquios está entre las tres
más grandes de América (32) a ésta no se le ha dado el manejo pesquero adecuado ya que
al compararse con la pesquería de la anchoveta, entre otras, la pesquería de
elasmobranquios es de menor importancia en términos económicos y de volumen (33).

En los últimos 60 años, el Perú registra los mayores desembarques de tiburones en
la región del Pacífico (37). Asimismo, Perú está dentro de las 12 naciones que realizan la
mayor exportación de aletas al mercado de Hong Kong siendo éste el principal centro de
distribución de aletas (34). Por lo que en marzo del 2014, el estado peruano aprobó el
PAN- tiburones. Sin embargo, aún no se realiza el manejo de su pesquería ya que no se
tiene la información biológica y pesquera (ej. estructura por tallas, áreas de pesca) que
sustente el proceso de toma de decisiones.

S. zygaena es la tercera especie de tiburón más capturada en aguas peruanas,
representando el 11% del total de los desembarques de tiburones entre los años 1996 y
2010. Así, se han desembarcado 5331 t entre 1996 y 2010, siendo el principal punto de
desembarque San José (37). Además, existe una pesquería del tiburón martillo juvenil en
la zona norte del Perú (59, obs. pers.). Sin embargo, no existen medidas de manejo para
esta especie.

1.2. OBJETIVOS

1.2.1. General

 Conocer la ecología trófica del tiburón martillo, Sphyrna zygaena, en la zona norte
del Perú.

 Identificar las áreas de crianza del tiburón martillo, Sphyrna zygaena, en la zona
norte del Perú.

1.2.2. Específicos
Ecología Trófica
 Determinar la variabilidad en la dieta del tiburón martillo según la talla y el sexo
en la zona norte del Perú.
 Determinar la variabilidad espacial y temporal en la dieta del tiburón martillo en
la zona norte del Perú.
 Determinar el nivel trófico del tiburón martillo en la zona norte del Perú.
Área de Crianza
 Identificar y caracterizar a los especímenes de tiburón martillo capturados en la
zona norte del Perú.
 Determinar si existe inversión maternal a través de un hígado agrandado que
serviría como reserva de energía en tiburones neonatos y juveniles en la zona norte
del Perú.
 Identificar las áreas de pesca del tiburón martillo en la zona norte del Perú.
 Caracterizar las capturas del tiburón martillo en la zona norte del Perú.

1.3. HIPÓTESIS

Ecología Trófica
 Los hábitos alimenticios del tiburón martillo varían según la talla, el sexo y el
espacio.
Área de Crianza
 El tiburón martillo presenta áreas de crianza cercana a la costa en la zona norte
del Perú.
 El tiburón martillo neonato posee un hígado agrandado que conforme va
creciendo disminuye de tamaño y peso.
 El tiburón martillo neonato y juvenil es capturado en sus áreas de crianza.
6

1.4. JUSTIFICACIÓN

A pesar de que el tiburón martillo, Sphyrna zygaena es una especie sobreexplotada,
amenazada y vulnerable a la pesquería poco se conoce sobre su biología, ecología y
pesquería, tanto a nivel nacional como a nivel internacional (10, 38).

1.4.1. Ecología Trófica

Es importante conocer la ecología trófica de una comunidad marina para así
anticipar los efectos que la pesquería tendría en el ecosistema y viceversa. De esta manera,
el enfoque ecosistémico aplicado a pesquerías busca entender las interacciones del stock
pesquero con sus depredadores, competidores y presas; las interacciones complejas del
pez con su hábitat; los efectos de la pesquería sobre el stock pesquero, así como, su hábitat
(39). Debido a ello, se está intentando manejar a las pesquerías de manera integral
aplicando un enfoque ecosistémico (40, 41) considerando a todos los organismos que
forman parte del ecosistema marino siendo los tiburones componentes importantes (42-
45).

Los tiburones juegan un rol único y fundamental en los ecosistemas marinos ya que
la disminución en sus poblaciones tendría consecuencias complejas, tales como, cascadas
tróficas, liberación de un meso-depredador, reducciones de las especies comerciales,
entre otras (43-49).

Debido a ello, lo que pretende este trabajo es conocer la ecología trófica del tiburón
martillo con el fin de contribuir al conocimiento de la especie, y así determinar cuáles son
las relaciones biológicas que establece éste con los demás organismos del ecosistema
marino.

1.4.2. Área de Crianza

En la zona norte del Perú se pesca a tiburones martillo juveniles (59); por lo que
éstos no llegan a reproducirse afectándose la capacidad reproductiva de los adultos. Es
importante identificar y caracterizar las áreas de crianza para así diseñar e implementar
medidas de manejos para su conservación (74). Se desconoce si en esta zona del Perú
existen áreas de crianza; así se necesitan mayores investigaciones.

Es importante conocer si el tiburón martillo presenta inversión maternal ya que los
beneficios hacia las crías están asociados al crecimiento, la supervivencia, y por último
en el éxito reproductivo de las crías.

1.4.3. Pesquería

El tiburón martillo es la tercera especie de tiburón más capturado en el Perú (37).
Sin embargo, existen vacíos de información sobre su pesquería que dificultan el manejo
de la pesquería, tales como, aparejos utilizados para su captura, estructura por talla y sexo,
captura por unidad de esfuerzo pesquero (CPUE) y áreas de pesca.

Por lo tanto, este estudio pretende caracterizar las capturas del tiburón martillo en
la zona norte del Perú. Así, se plantea proporcionar los primeros indicadores simples del
esfuerzo de pesca que ayuden posteriormente a caracterizar con mayor precisión sus
capturas en la zona norte del Perú. El objetivo es mejorar los conocimientos sobre esta
especie que servirá de base para diseñar e implementar planes de manejo para su
pesquería y conservación. La determinación del CPUE es difícil de aplicar en tiburones
debido a su naturaleza altamente migratoria y la consecuente dificultad de monitorear las
extensas zonas en donde se distribuyen (31), por lo que, en este estudio se empleará como
referencia y punto de partida para posteriores estudios.

II. REVISIÓN DE LA LITERATURA

2.1. ECOLOGÍA TRÓFICA

A nivel mundial, existen algunos estudios que han registrado la dieta del tiburón
martillo. Así, en Australia se ha determinado que las presas más frecuentes son los
calamares (76%) y teleósteos (54%) (9). En Sudáfrica, la dieta se compone de calamares
de las familias Loliginidae(mayormente Loligo v. reynaudii), Sepiidae y
Ancistrocheiridae, y de peces como Merluccius capensis, Trachurus t. capensis y
Lepidopus caudatus (50, 51).

En el Pacífico Este, los estudios sobre la dieta del tiburón martillo presentan
resultados similares con algunas variaciones. En Ecuador se alimentan principalmente de
los cefalópodos Dosidicus gigas, Sthenoteuthis oualaniensis, Mastigoteuthis dentata y
Ancistrocheirus lesueurii (52-54), catalogándosele como depredador especialista (55).
Por otro lado, en el Golfo de California el 57% de la dieta está compuesta de peces
(Strongylura exilis y Aetobatus narinari) y 43% de cefalópodos (Histioteuthis heteropsis
y Onychoteuthys banksii) (56). En baja California Sur se alimenta principalmente de
cefalópodos (D. gigas, O. banksii, S. oualaniensis y A. lesueurii), siendo éste un
depredador especialista con segregación por estadio de madurez (57).

En el Perú existe dos estudios sobre el contenido estomacal del tiburón martillo
realizados por el Instituto del Mar del Perú (IMARPE). El primer estudio analizó 4
contenidos estomacales de individuos de tamaños entre 152 y 258 cm LT, capturados
frente a Pacasmayo e Isla Lobos de Tierra en el año 1996. Se determinó que se
alimentaban de D. gigas, huevos de peces de la familia Exocoetidae y otros peces no
identificados (58). En el segundo estudio, se analizaron 119 contenidos estomacales de
individuos de tamaños entre 66 y 340 cm LT, muestreados en la caleta de San José
(Lambayeque) entre los años 1992 y 1998. Se determinó que se alimentaban
principalmente de peces (Sardinops sagax, Merluccius gayi peruanus y engráulidos), y
en menor medida de cefalópodos (Loligo spp., D. gigas) (59).

Se ha determinado que la dieta de S. zygaena varía según su ontogenia, de ese modo,
los tiburones neonatos consumen especies costeras pero al crecer depredan especies
oceánicas (50, 51, 55, 57). Esto sugiere un cambio de hábitat y distribución ya que los
tiburones neonatos son costeros pero conforme van creciendo se vuelven oceánicos.

Otro estudio analizó las determinantes que causan estos cambios de hábitat y
distribución y determinó que hay segregación sexual en S. lewini (60). Así, las hembras
pueden: 1) ocupar hábitats oceánicos a menores tallas que los machos, 2) crecer más
rápidamente y alcanzar la madurez sexual a mayores tallas que los machos, 3) y tener
mayor éxito de depredación que los machos. Esto explicaría su rápido crecimiento hasta
alcanzar la talla de reproducción y, así, poder nutrir a sus embriones. De esta manera, la
segregación por sexo contribuiría a incrementar el factor de condición de la hembra.

Sumado a los efectos de la talla y el sexo, los tiburones presentan fuertes cambios
según la localización y estación del año (61- 64). Debido a ello, los tiburones al
incrementar su tamaño cambian de hábitat, patrones de movimiento, velocidad de nado,
tamaño de las mandíbulas, dientes y estómago, requerimientos energéticos, experiencia
predatoria, vulnerabilidad ante la depredación, entre otros factores que determinan la
composición de la dieta (64- 67).

El nivel trófico que ocupan los tiburones es mayor a cuatro por lo que son
considerados consumidores terciarios (68). El nivel trófico del tiburón martillo es 4.5 (2),
catalogándosele como depredador tope (24, 69, 70). Así, éste regula y mantiene en
equilibrio y estabilidad los ecosistemas marinos (64).

Existe poca información sobre la ecología trófica de estos depredadores marinos de
amplia distribución, debido a razones logísticas que dificultan el muestreo (ej.
preservación y transporte de muestras obtenidas en alta mar) (44, 48, 64), así como, la
falta de información sobre los ecosistemas complejos y diversos en donde habitan (43).

2.2. ÁREA DE CRIANZA

2.2.1. Identificación y caracterización de las áreas de crianza

Las áreas de crianza de tiburones son zonas donde las hembras grávidas paren a sus
crías, y éstos permanecen hasta alcanzar la madurez sexual. Se localizan en áreas costeras
someras y altamente productivas en donde existe abundante alimento y escasa
depredación (71-73). Estas zonas por su proximidad al continente son muy vulnerables a
la pesquería insostenible debido a que son accesibles y por ende implican un menor
esfuerzo (ej. menor gasto de gasolina).

La definición de áreas de crianza anteriormente explicada no es específica. Por lo
que se ha propuesto tres criterios para determinar un área de crianza: 1) los tiburones son
comunes en esa área; 2) los tiburones tienen una tendencia de permanecer o retornar por
periodos extendidos; 3) el área es repetidamente utilizado a través del tiempo (74).

En el Océano Atlántico se han registrado dos áreas de crianza de S. zygaena. Una
en Sudáfrica, con presencia de juveniles (tallas entre 59 y 63 cm LT) que presentan
cicatrices umbilicales abiertas durante los meses de noviembre y enero (51). Además en
esta área se registró una hembra preñada de 3 metros de LT con embriones en estado
avanzado, lo que sugiere que la hembra se acercaba a parir al área de crianza (6). Otra en
Uruguay, en donde los tiburones están presentes en el área de crianza entre noviembre y
marzo cuando la temperatura superficial del mar (TSM) oscila entre 16 y 23°C (75).

En el Pacífico Este se han identificado dos áreas de crianza. Una en el sur del Golfo
de California (76, 77) con presencia de neonatos y juveniles durante la primavera y el
verano con una TSM entre 18 y 31 °C (78); y otra en Ecuador (península de Santa Elena)
(55).
En Perú, específicamente en San José (Lambayeque) se desembarcan durante la
primavera y verano individuos principalmente juveniles y ocasionalmente hembras
adultas (59, 79).

2.2.2. Determinación de la inversión maternal

Un estudio (80) determinó que los neonatos de Carcharhinus obscurus son
dependientes de la asignación de recursos derivada de la madre (inversión maternal). Así,
se aprovisionan con reservas de energía a través de un hígado agrandado que constituye
aproximadamente el 20% de la masa corporal total. De esta manera, gran parte de este
hígado agrandado se utiliza durante las primeras semanas o meses de vida del tiburón
para su sobrevivencia, y va disminuyendo en peso conforme el tiburón va creciendo. Algo
similar ocurre con los peces teleósteos en donde éstos presentan inversión maternal a
través del saco vitelino (81).

2.3. PESQUERÍA

El tiburón martillo es la tercera especie de tiburón más capturado en el Perú siendo
San José su principal punto de desembarque (37). Entre 1991 y 2000, sólo en San José,
el 97% de los desembarques de martillo estuvieron compuestos por individuos neonatos
y juveniles, y en primavera y verano se capturan hembras preñadas (59).

En Ecuador, S. zygaena representa el 11% de los desembarques de condrictios, y se
componen mayormente de juveniles menores de 240 y 215 cm LT en hembras y machos,
respectivamente (Martinez en prep.). Además, en el Golfo de Baja California (México)
la pesquería extrae mayormente tiburones martillo juveniles (76).

III. MATERIALES Y MÉTODOS

3.1. ÁREA DE MUESTREO

Las muestras para la realización de este estudio fueron colectadas en los puntos de
desembarque de Acapulco y Cancas (Tumbes) y San José (Lambayeque) (Figura 3).

Figura 3. Mapa del norte peruano: los
círculos azules representan los puntos de
muestreo de S. zygaena.

3.2. TAMAÑO DE LA MUESTRA

3.2.1. Ecología Trófica
Se muestrearon 103 contenidos estomacales de S. zygaena.

3.2.2. Área de Crianza
Se muestrearon 702 individuos de S. zygaena para estudiar el área de crianza y las
capturas.
Se muestrearon 57 hígados de S. zygaena para determinar la inversión maternal.

3.3. MÉTODOS DE TOMA DE MUESTRAS EN EL CAMPO

Se obtuvieron muestras en losmeses entre enero a mayo y diciembre del 2013, y
entre enero a abril del 2014. Éstas fueron colectadas en los puntos de desembarque de
Acapulco y Cancas (Tumbes) y San José (Lambayeque). Se eligieron estos meses para la
toma de muestras debido a que en el Perú entre 1996 y 2010 los desembarques entre los
meses de enero a mayo y diciembre representaron el 70% de los desembarques totales
registrados (37) (Figura 4).

Figura 4. Desembarques mensuales de S. zygaena entre 1996 y 2010 en el
Perú (37).
13

En cada individuo se determinó la longitud total (distancia entre la punta del hocico
del tiburón hasta el extremo distal de la aleta caudal), la longitud interdorsal (distancia
entre la zona posterior de la primera aleta dorsal y la zona anterior de la segunda aleta
dorsal) (Figura 5), el peso total y el sexo (presencia o ausencia de cláspers) (Figura 6).
Por cada individuo se anotó la localidad de muestreo, fecha y coordenadas o referencias
de la zona de pesca.
Luego, se realizó un corte longitudinal en la zona ventral del tiburón, desde el ano
hasta las aletas pélvicas, para extraer el aparato digestivo y el hígado (Figura 7). El
estómago fue almacenado en un frasco de plástico con formol al 10% y fue etiquetado
(número de muestra y fecha) y los hígados fueron pesados. Los estómagos fueron
trasladados al Laboratorio de Ecología Trófica del IMARPE donde fueron diseccionados
y analizados.
Para los desembarques se anotó el aparejo de pesca utilizado, características del
aparejo (longitud y ancho de la red, y luz de malla), características de la faena de pesca
(duración y número de calas), el número de tiburones martillo capturados y presencia de
fauna acompañante.

Figura 5. Longitud total (LT) y longitud interdorsal (LID) del tiburón.

Figura 6. Identificación del sexo a través de
la presencia (macho) o ausencia (hembra)
de cláspers.
Figura 7. Sistema digestivo: A,
hígado (trilobular); B, esófago y
estómago.
14

Se determinó el grado de desarrollo de cada tiburón utilizando el siguiente criterio
(4, 82):
 Neonato: organismo recién nacido que en el caso de las especies vivíparas la
característica más sobresaliente es la conexión umbilical cuya abertura se
encuentra en la parte ventral del cuerpo entre las aletas pectorales. El grado de
cicatrización de la abertura umbilical se clasifica en 4 estadios: 1 (abierta), 2
(iniciando cicatrización), 3 (parcialmente cerrada), y 4 (cicatrizada o cerrada)
(Anexo 1).
 Juvenil: organismo que presentan la cicatriz umbilical cerrada y aún no ha
alcanzado la madurez sexual.
 Adulto: en el caso de los machos se consideran adultos cuando los cláspers
(órgano copulador) sobrepasan el extremo posterior de las aletas pélvicas y la
estructura interna es visible, dura y osificada. Las hembras se consideran adultas
cuando se encuentran ovocitos maduros en el ovario, huevos o embriones en el
oviducto.

3.4. MÉTODOS DE CLASIFICACIÓN E IDENTIFICACIÓN PARA EL
CONTENIDO ESTOMACAL

Cada contenido estomacal fue lavado y se separaron las distintas presas
encontradas, identificándose hasta el mínimo taxón posible. Luego se siguió la escala
siguiente (55):
Estado n°1 (fresco): individuos que presentan piel y todas las características
morfológicas completas haciéndolo fácilmente identificable.
Estado n°2 (digestión intermedia): individuos sin piel, sin ojos, músculos al
descubierto y esqueleto completo.
Estado n°3 (digestión avanzada): individuos con poco músculo cubriendo al
esqueleto axial, picos de cefalópodos con restos del manto.
Estado n°4 (totalmente digerido): presencia únicamente de partes aisladas tales
como otolitos, vertebras y picos de cefalópodos.

Para la determinación taxonómica de los peces, cuyo estado de digestión es 1 y 2,
se utilizó la clave para identificar los peces marinos del Perú (83). Para los estados de
digestión 3 y 4, la determinación taxonómica se realizó empleando partes identificables
del esqueleto craneal y axial, y otolitos (84).

En los cefalópodos debido a la rápida digestión de sus partes blandas, se utilizaron
los picos para la determinación taxonómica en donde se emplearon referencias diversas,
luego utilizando las mediciones del “pico”, a través de un calibrador, se aplicaron
fórmulas de retrocálculo para obtener el peso y longitud de manto al ser ingeridos (85-
89).

3.5. MATERIALES Y EQUIPOS

3.5.1. Material Biológico

Para el estudio de la ecología trófica se analizaron 103 contenidos estomacales de
S. zygaena entre los meses de enero a mayo, y diciembre del 2013 (Cuadro 1). Para el
estudio de las áreas de crianza y las capturas se analizaron 702 individuos entre los meses
de enero a mayo y diciembre del 2013, y entre enero a abril del 2014 (Cuadro 2).

Cuadro 1: Número de contenidos
estomacales muestreados según el mes, sexo
y punto de desembarque para estudiar la
ecología trófica de S. zygaena en el norte
peruano en el año 2013.
Meses Número
Enero 28
Febrero 27
Marzo 10
Abril 17
Mayo 12
Diciembre 9
Sexo
Macho 56
Hembra 47
Punto de desembarque
Cancas 42
Acapulco 49
San José 12

Cuadro 2: Número de individuos muestreados según el punto
de desembarque, mes y sexo para estudiar las áreas de crianza
(y capturas) de S. zygaena en el norte peruano durante los
años 2013 y 2014.
Cancas Acapulco San José
TOTAL 337 56 309
Mes
2013
Enero 22 6
Febrero 11 10 6
Marzo 12
Abril 17 7
Mayo 20
Diciembre 18 5 12*
2014
Enero 178 (32)*
Febrero 188 46
Marzo 45 29
Abril 38
Sexo
2013
Macho 31 33 4
Hembra 35 23 8 (12)*
2014
Macho 130 128
Hembra 140 110 (32)*

* Hembras adultas de S. zygaena, los demás datos hacen
referencia a neonatos y juveniles.

3.5.2. Materiales de campo
 Cinta métrica
 Frascos de plástico de tapa rosca de 1000 ml
 Formol al 10%
 Papel canson
 Lápiz
 Hoja de campo
 Estuche de disección (pinzas, tijeras y bisturí)
 Guantes
 Balanza romana de (5 kg)
 Balanza electrónica

3.5.3. Materiales de laboratorio
 Estuche de disección
 Vernier
 Balanza digital
 Estereoscopio
 Bandeja
 Tamiz (500 micras)
 Estuche de disección
 Cámara fotográfica
 Calibrador

3.5.4. Materiales de identificación de organismos marinos y para la
reconstrucción del largo del manto y peso de los cefalópodos

 Clave para identificar los peces marinos del Perú (83)
 Clave para identificar los otolitos de peces del Perú (84)
 Clave de identificación para los picos de cefalópodos (85- 89)

3.6. ANÁLISIS DE DATOS

3.6.1. Ecología Trófica

3.6.1. a. Determinación del tamaño de la muestra

Se utilizó el modelo asintótico de Clench (90). Se estimó el coeficiente de
determinación para comprobar si los datos se ajustan al modelo lo que ocurre cuando éste
es cercano a 1 (91). Además, se estimó la pendiente de la curva para comprobar si se
obtuvo el número de muestras suficiente para determinar la dieta de la especie lo que
ocurre cuando ésta es menor a 0.1 (92).
Esta determinación del tamaño de muestra evalúa la calidad del muestreo,
relacionando el esfuerzo de muestreo y el número de especies encontradas mediante una
función que describe el efecto acumulado de especies observadas, con previa
aleatorización (92), y posterior modelado de dicho efecto acumulativo (90). La
aleatorización se realizó luego de 1000 permutaciones y al final se obtuvo una nueva
matriz de especies observadas acumuladas estimadas.

El modelado de este esfuerzo de muestreo se ha realizado mediante el algoritmo de
Clench:
S[x] = a*n / (1 + b*n) (92)
Donde:
S[x] = riqueza de especies acumulada observada y aleatorizada.
n = unidad de muestreo, en este caso, contenidos estomacalesacumulados y
ordenados.
a = tasa de incremento de nuevas especies al comienzo del inventario.
b = parámetro relacionado con la forma de la curva.

Este algoritmo se ha ajustado mediante estimación no lineal basado en el método
iterativo de 100 repeticiones, más simple de Quasi-Newton que describe el error en el
ajuste del modelo a los datos observados, empleando el software STATISTICA v.6 (91).

La asíntota de la curva se define como a/b, que determina el número teórico máximo
esperado según los datos de entrada (91, 92). Si esta asíntota no concuerda con el número
de especies observadas, no hay criterio objetivo que considere que el inventario observado
es lo suficientemente completo o no (91). Para esto, el criterio de b<0.1 permite decidir
que el inventario observado es fiable a pesar de no ser completo (91, 92).
La pendiente de la curva en un punto dado se define como a/ (1+b*n)2.
19

3.6.1.b. Criterio de selección del rango de tallas

Se determinó el rango de tallas del tiburón martillo a través de la similitud de la
dieta. Se emplearon métodos multivariados no paramétricos (93, 94). En primer lugar, se
determinó la similitud alimentaria mediante el análisis de clasificación jerárquica por
pares promediados empleándose el índice de Bray-Curtis (95). Para este efecto, se
estandarizó la matriz de datos y luego se empleó la transformación arcoseno. En segundo
lugar, se aplicó la rutina CLUSTER para explorar asociaciones dietarías y la respectiva
significancia mediante la prueba SIMPROF (Similarity Profile). Con la matriz de
similitud obtenida se analizó el ordenamiento espacial de los datos mediante el
escalamiento multidimensional no métrico (MDS). El indicador del ajuste de esta técnica
es el Stress (94), bajo los siguientes criterios: (a) < 0,05: excelente representación
espacial, (b) < 0,1: buen ordenamiento espacial, (c) < 0,2: puede ser una buena
representación, (d) > 0,2: representaciones cuya interpretación puede ser errónea, (e) 0,35
< Stress < 0,4: la representación no guarda relación con los rangos de similitud.

Las diferencias en la dieta fueron evaluadas en la matriz de similitud con el método
de permutación/aleatoria ANOSIM (Analysis of Similarity) que es un análogo no
paramétrico de ANOVA (96). Esta prueba calcula el estadístico R denominado rango de
similitud, cuyos valores oscilan entre 0 y 1. Cuando el valor es cercano a 0 indica que no
hay diferencias en la dieta y cuando es cercano a 1, que si hay diferencias.

3.6.1.c. Métodos de Análisis Cuantitativos
Para cada taxón identificado como alimento se aplicó los siguientes procedimientos
a fin de calcular:

3.6.1.c.a. Método Gravimétrico (%P)
%P = (P / PT) * 100 (97)
Donde:
P= peso en gramos de una especie presa.
PT= peso total en gramos de todas las especies presa.

3.6.1.c.b. Método Numérico (%N)
%N = (n / NT) * 100 (97)
Donde:
n= número total de individuos de cada presa identificada.
NT= número total de individuos de todas las especies presa.
20

3.6.1.c.c. Método de Frecuencia de ocurrencia (%FO)
%FO = (N / NT) * 100 (97)
Donde:
N= número de contenidos estomacales en el cual apareció una determinada especie presa.
NT= número total de contenidos estomacales con alimento.

3.6.1.c.d. Índice de Importancia Relativa (%IIR)
Los tres métodos previamente mencionados fueron integrados en un solo índice, el
índice de importancia relativa (IIR), el cual permite valorar de manera integral la
importancia de cada presa que constituye la dieta (68, 98), bajo la siguiente forma:
IIR = (%P + %N) * %FO

Este índice a su vez, fue transformado a porcentaje (%IIR) para una mejor
comparación con otros estudios (94):
%IIR = 100 * IIRi / ∑ IIR

3.6.1.c.e. Determinación de la relación entre el tamaño del depredador y el tamaño
de la presa

Se realizó la reconstrucción de la longitud del manto (LM) de los cefalópodos más
consumidos, empleándose las medidas de los picos, los cuales se utilizan en las fórmulas
de retrocálculo para determinar la LM (87-89). Estas medidas retrocalculadas fueron
correlacionadas con la talla del tiburón martillo en donde se encontraron los picos
respectivos. Se utilizó el índice de correlación de Pearson con su respectivo nivel de
significancia.

3.6.1.c.f. Cantidad de contenido estomacal (CCE)

La cantidad de contenido estomacal (CCE) se determinó mediante el retrocálculo
del peso de la presa obteniéndose el peso húmedo y seco de cada presa. Por cada tiburón,
se hizo una sumatoria del peso (seco y húmedo) de todas las especies presa para obtener
la CCE. Finalmente, éste se expresó como un porcentaje del peso corporal del tiburón
(peso húmedo) (97).
Para cada individuo se calculó:
CCE = [(∑ peso de especies presa por individuo) * 100] / peso total del tiburón
21

Se utilizó el análisis de varianza (ANOVA) de una vía para determinar si había
diferencias significativas en la CCE según el sexo, el rango de talla y el punto de
desembarque.

3.6.1.c.g. Cantidad de energía en el contenido estomacal (CE)

La dieta en términos energéticos se refiere a la cantidad de energía que cada ítem
alimenticio contribuye a la cantidad total de energía consumida por el tiburón. Así, se
estimó el peso original de las especies presa- mediante retrocálculo- y se multiplicó el
peso de cada especie presa por su valor energético en kilo joules (kj) tomado de diversas
referencias bibliográficas (Anexo 3). Luego, se realizó la sumatoria de los valores
energéticos de cada especie presa para determinar la cantidad de energía (CE) en el
contenido estomacal de cada individuo (54).
Para cada individuo se calculó:
CE = ∑ (P * VE)
Donde:
P: peso de la especie presa
VE: valor energético, en kj, de la especie presa

Se utilizó el análisis de varianza (ANOVA) de una vía para determinar si había
diferencias significativas en la CE según el sexo, rango de talla y el lugar de desembarque.

3.6.1.d. Índices Ecológicos

Se utilizó el programa PRIMER v 6.0 (Plymouth Routines in Marine Environmental
Research programs) (95) para determinar la amplitud del nicho y traslapamiento trófico.

3.6.1.d.a. Amplitud del Nicho trófico

 Índice de Shannon-Wiener (H’)

Se calculó el índice de Shannon-Wiener (H’) en donde los valores mayores
significan una mayor diversidad. La ventaja de este índice es que es objetivo ya que
utiliza todos los ítems de las presas y presenta un valor único fácil de comparar. La
desventaja es que es más sensible a las especies raras.
H’= -∑ pi * Ln pi
22

Donde:
H’= índice de diversidad de Shannon-Wiener.
pi= proporción de la presa i en la dieta.
Ln= logaritmo natural.

 Índice de Levin (Bi)

Los valores de este índice están comprendidos entre cero a uno: valores menores a
0.6 indican que el depredador es especialista ya que utiliza un número bajo de recursos
presentando una preferencia por ciertas presas; y los valores cercanos a uno indican que
el depredador es generalista ya que utiliza un mayor número de recursos sin ninguna
selección (100). La ventaja de este índice es que es objetivo ya que utiliza todos los ítems
de las presas y le da un mayor peso a los ítems más abundantes.

Bi= 1 / n-1 * [(1 / ∑ Pij2) – 1]
Donde:
Bi = índice de Levin para depredador i.
Pij= proporción de la presa j en la dieta del predador i.
n= número de especies presa.

3.6.1.d.b. Traslapamiento Trófico

Para evaluar el traslapo trófico y registrar diferencias en el tipo de alimento por
rango de talla, sexo y punto de desembarque se utilizó el índice de similaridad Bray-
Curtis (95). El valor indica el porcentaje en el cual los rango de tallas, los sexos y el lugar
se traslapan, en donde 0% indica que no existe ningún traslapamiento y 100% indica que
existe un traslape total.

3.6.1.d.c. Nivel trófico
El nivel trófico se calculó utilizandola siguiente ecuación:
TL= 1+ (Σ DCij) * (TLj) (101)
Donde:
DCij= composición de la dieta como la proporción de presas (j) en la dieta del
depredador (i).
TL= nivel trófico de las presas (j).
23

n= número de grupos en el sistema.

El detritus y los productores primarios presentan un nivel trófico igual a la unidad;
mientras que para el resto de los grupos, el nivel trófico del depredador o grupo (i) se
define como uno más la suma de los niveles tróficos de las presas multiplicado por la
proporción de la presa en la dieta del depredador.

El valor del nivel trófico de los peces se consultó en el programa Fishbase (2) y el
de los cefalópodos se obtuvo a partir de literatura especializada.

3.6.1.d.d. Determinación del comportamiento de captura y manipulación de la
presa
Se dedujo el comportamiento alimenticio a través de las mordidas infringidas por
el tiburón martillo a sus presas, las cuales fueron registradas a través de las fotografías de
las presas encontradas en el estómago, realizándose comparaciones con resultados
previamente publicados.

3.6.2. Área de Crianza

3.6.2.a. Metodología para la identificación del área de crianza

Para la identificación del área de crianza se debe registrar la presencia de neonatos,
juveniles y hembras grávidas (73, 77).

La localización geográfica de éstas áreas se obtuvieron a través del área de pesca
de neonatos, juveniles y hembras preñadas (en el caso de San José) entre los meses de
enero a mayo y diciembre del 2013, y de enero a abril del 2014. Las coordenadas
geográficas de la zona de pesca se obtuvieron a través de los pescadores. El mapa se
realizó utilizando Maptool, una herramienta disponible en www.seaturtle.org.

3.6.2.b. Metodología para la caracterización térmica del área de crianza

Se obtuvieron las TSM de las áreas de crianza durante los meses evaluados a través
del Área Funcional de Sensoramiento Remoto del IMARPE (102).

3.6.2.c. Metodología para la caracterización de los especímenes de tiburón martillo
de las áreas de crianza en la zona norte del Perú.

Se aplicó estadística univariada utilizando el programa R v2.13.2. Se analizó la
longitud total, peso total, sexo y el grado de cicatrización de la abertura umbilical para
neonatos y juveniles (Anexo 1).

Se utilizó el análisis de varianza (ANOVA) de una vía y el procedimiento de Tukey
(comparaciones múltiples) para determinar si hubo diferencias significativas en el
aumento de la longitud total, a medida que transcurría el tiempo.

3.6.2.d. Metodología para la determinación de la inversión maternal

Para determinar la existencia de inversión materna en la forma de un hígado
agrandado en los tiburones neonatos y juveniles, se utilizó la metodología empleada en el
estudio de Hussey (80). Se utilizó la información de peso total del cuerpo, peso del
hígado, longitud total y estadios (grado de cicatrización de la abertura umbilical) de los
tiburones desembarcados en Acapulco y Cancas (Tumbes) entre enero a abril y diciembre
del 2013.

Se determinaron los siguientes índices:

 Índice Hepatosomático (IHS)
IHS = [PH / PT] * 100 (80)
Donde:
PH = peso del hígado del tiburón en gramos
PT = peso total del tiburón en gramos

 Factor de Condición (FC)
FC = [PT/ LT] * 100 (80)
Donde:
PT = peso total del tiburón en kilogramos
LT = longitud total del tiburón en cm

Se analizó la variación del peso del hígado, IHS y FC según los estadios mediante
diagrama de cajas. Finalmente, se aplicó el análisis de varianza (ANOVA) de una vía y
el procedimiento de Tukey (comparaciones múltiples) para determinar si hubo diferencias
significativas en las variaciones del peso del hígado, IHS y FC, según los estadios.
Además, se determinó la relación entre el tamaño del tiburón martillo y el peso del hígado
utilizando la correlación de Pearson para determinar si ésta es significativa.

3.6.3. Capturas

3.6.3.a. Metodología para la identificación del área de pesca

La localización geográfica del área de pesca se obtuvo través de las coordenadas
geográficas y distancia de la costa proporcionadas por los pescadores entre los meses de
enero a mayo y diciembre del 2013, y entre enero a abril del 2014. El mapa se realizó
utilizando Maptool (www.seaturtle.org).

3.6.3.b. Metodología para la caracterización de las capturas

Se caracterizó a las capturas a través de la estructura por talla y sexo, descripción
del aparejo de pesca y la faena de pesca, fauna acompañante y la determinación de la
captura por unidad de esfuerzo (CPUE).

El CPUE se determinó dividiendo la captura total (en número de individuos) entre
el esfuerzo pesquero (hora de pesca por 100 metros de longitud de red).

Se considera que esta medida pude ser útil para los tiburones que carecen de datos
precisos para estimar su biomasa (31). En el presente estudio, esta referencia debe
considerarse como un indicador de la intensidad de frecuencia de esta especie en los
lugares de muestreo (19), y no un indicador de abundancia como usualmente se le ha
considerado (48).

IV. RESULTADOS

4.1. ECOLOGÍA TRÓFICA

4.1.1. Determinación del tamaño de la muestra

Se realizó la curva acumulativa de riqueza de especies presa para determinar el
número de contenidos estomacales necesarios para conocer la ecología trófica del tiburón
martillo. Según el coeficiente de determinación (R2= 0.9856) los datos se ajustan al
modelo. La pendiente (b= 0.0496) es menor que 0.1 por lo que el esfuerzo de muestreo o
el número de contenidos estomacales analizados es el adecuado. Asimismo, al relacionar
el número de especies presa observadas (S= 15) con la asíntota (a/b= 17.2) llegamos a la
conclusión de que se ha determinado el 87.2% de especies presa en los contenidos
estomacales del tiburón martillo (Figura 8).

Figura 8. Curva acumulativa de especies presa de S. zygaena en el 2013, ajustada a
la función de Clench (puntos azules = data observada; línea roja = data esperada).
Modelo: S=a*n/(1+(b*n))
S=0.852974*n/(1+[0.049597*n]) ; R2=0.9856
0 20 40 60 80 100 120
Número de estómagos (n)
0
2
4
6
8
10
12
14
16
R
iq
u
e
za
d
e
e
sp
e
ci
e
s
(S
)
27

4.1.2. Determinación del rango de tallas

Los datos presentados en MDS (Anexo 2) tuvieron un Stress de 0.08, por lo que
tienen un buen ordenamiento espacial. Al separar las tallas en dos intervalos (Cuadro 3)
el valor de R es 0.255 y el valor de p es menor a 0.05, así, hay diferencias moderadamente
marcadas en la dieta pero significativas.

Cuadro 3: Número de individuos de S. zygaena y
contenidos estomacales vacíos según el rango de talla
entre los meses de enero a mayo, y diciembre del 2013.
Talla I Talla II
Rango de talla (LT, cm) 56-79 80-113
Número de organismos 72 31
Contenido estomacal vacío 2 2

4.1.3. Espectro trófico del tiburón martillo (S. zygaena)

De los 103 contenidos estomacales analizados sólo el 3.9% estuvo vacío. El
espectro trófico presentó 15 especies presa: 7 especies de peces y 8 especies de
cefalópodos (Anexo 4).

Según el método gravimétrico, las especies presa con el mayor porcentaje en peso
fueron: Dosidicus gigas (26.9%), Ancistrocheirus lesueurii (18.6%) y Ommastrephes
bartramii (13.9%). Peprilus spp. fue el género de pez con el mayor porcentaje en peso
(3.1%).

Según el método numérico, las especies presa con el mayor porcentaje en número
fueron: D. gahi (30.9%), Mastigoteuthis dentata (21.5%) y D. gigas (15.6%). Peprilus
spp. fue el género de pez con el mayor porcentaje en número (8.3%).

Según el método de frecuencia, las especies presa con el mayor porcentaje en
ocurrencia fueron: D. gahi (30.3%), M. dentata (26.3%) y D. gigas (13.1%). Peprilus
spp. fue el género de pez con el mayor porcentaje