Asociaciones_historicas_en_biologia_comp

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r ... 
CUlncia (1995)46, 229-235 S(ntesis de inuestigacwn 
Asociaciones hist6ricas en biologia 
comparada 
Juan J Morrone 
RESUMEN 
Los estudios de las asociaciones hist6ricas entre dife-
rentes taxones son fundamentales para 18 biologfa 
com parada. En esta contribuci6n S8 presentsn breve-
m.ente los principios del cladismo 0 sistematica filoge. 
n6tica-Ia herramienta asende} para llevar a cabo as--
toe estudios-y 80 discute un m'todo general para 
analizar asociaciones hist6ricas. La parasitologis, 18 
biogeografia y 18 sistematica molecular poseen un pro-
blema comun: 81 de reconstruir 18 historia de 18 asocia-
ci6n entre un asociado (parlisito, organismo 0 gan) Y BU 
"hu'sped"(organismo hu'sped, area u organismo). E ... 
te problema general puede ser resuelto mediante 18 
construcci6n de un arbol "Teconciliado" para 81 tax6n 
asociado y su hu6sped. En dicho arbol, a cada node dsl 
cladogramadel asodado 80 Ie asigna la distribuci6n del 
0108 hu6spedes ocupados por 81 asociado, de modo que 
Recibido el 2 de 80ptiembre do 1994 
Aceptado 01 10 de octubro de 1994 
El autor es bi610g0 COD eSpecialidad en 
IOOlogia y doctor en ciencias naturales 
(1991), por la Facultad de Ciencias 
Naturales y Muaeo de La Universidad 
Nacional de La Plata (Argentina) . Ac. 
tualmente es investigador del Consejo 
Nacional de Investigaciones Cientfficas 
y ｔｾ｣｡ｳ＠ (CONICF:r) de la Argentina . 
au 'rea de investigaci6n es la sistem'. 
tkay biogeograO'a de Curculio.nidae de 
Amirica del Sur. Actualmente labora 
en el Laboratorio de Sistem4.tica y Biologfa Evolut.iva. Museo 
de La Plata, Argentina. 
se maximize 18 codivergencia, es decir 18 historia com· 
partida. Con el fin de reconocer los asociados que 88 
han dispersado (transmisi6n horizonte\), es posible ir 
eliminando un asociado por turno y obtener el amol re· 
conciliado para los restantes asociados dol cladogra-
rna, dejando de pastular dispersiones cuando la cadi-
vergencia ha sidomaximizada. 
INTRODUCCI6N 
L a biologfa comparada estudiala diversidad de especies y taxones superiores, al analizar los 
patrones de sirnilitudes y diferencias que resu!-
tan del proceso de la evoluci6n (Nelson y Plat-
nick, 1981). Cuando la diversificaci6n de los atri-
butos ecol6gicos de un deterrninado tax6n se 
produce en estrecha asociaci6n con los miembros 
de otro tax6n hablamos de asociaciones hist6ri-
cas (Brooks y McLennan, 1991). Ejemplos de aso-
ciaciones hist6ricas son la coevoluci6n entre un 
parasito y su hue sped, 0 la historia biogeografica 
de los taxones que integran una mism.a biota. EI 
cladismo 0 sistematica filogenetica es la herra-
mienta esencial para analizar dichas asociacio-
nes. Mi contribuci6n tiene dos objetivos principa-
les: 
(1) brindar una breve introducci6n al enfoque 
c1adfstico para estudiar asociaciones hist6ri-
cas;y 
(2) discutir un metodo general para estudiar di-
chas asociaciones. 
230 
I. i.QUE ES EL CLADISMO? 
EI cladismo 0 sistematica filogenetica es la es-cuela taxon6mica que considera que la mejor 
clasificaci6n sera aquella que refleje las relacio-
nes filogeneticas de los taxones (Hennig, 1968). 
EI c1adismo descansa sobre el principio funda-
mental de que en la naturaleza existe un orden, 
que se refleja a traves de las similitudes en los ca-
racteres de los organismos. 
Los seres vivos pueden parecerse entre sf por 
compartir caracteres que estaban presentes en 
antecesores lejanos, 0 caracteres que se encontra-
ban en la especie que dio origen al grupo del que 
forman parte. Hennig -.,1 fundador del c1adis-
m<>-lIam6 a los caracteres primitivos plesiomor-
fos y a los evolucionados, apomorfos; cuando ellos 
son compartidos por varios organismos, se deno-
minan simplesiomorfias 0 sinapomortias, respec-
tivamente. S610 las sinapomortias indican rela-
ciones geneal6gicas entre los organism os; todos 
aquellos organismos que comparten una sinapo-
mortia forman un grupo monofiJetico, es decir el 
que incluye todas las especies descendientes de 
un antecesor comlin. Los grupos parafileticos 
(basados en caracteres plesiom6rficos) y los poli-
fiJeticos (basados en caracteres convergentes) no 
tienen cabida en el sistema c1adistico. 
EI patr6n de similitudes entre los organismos 
se expresa en un diagrama jerarquico ramificado 
denominado c1adograma, en cuyos puntos de ra-
mificaci6n se indica la secuencia en que aparecen 
los distintos caracteres apomorfos. Con el objeto 
de construir este cladograma, se han desarrolla-
do algoritmos matematicos y programas de com-
putaci6n basados en la prescripci6n metodol6gica 
de la simplicidad, como Hennig86 (Farris, 1988). 
EI c1adismo es el metodo sistematico mas am-
pliamente empleado en la actualidad. Trata-
mientos introductorios al mismo se hallan en Llo-
rente (1989) y Morrone y col (1992). Entre los 
Iibros que resumen sus fundamentos y metodos 
se sugiere consultar Eldredge y Cracraft (1980), 
Nelson y Platnick (1981), Schoch (1986) y Forey y 
col (1993). 
II . EL CLADISMO TRANSFORMADO 
Pese a que inicialmente el cJ.adismo fue formu-lado como un enfoque geneal6gico, mas tarde 
-
JJMorrone 
pas6 por una transformaci6n que 10 hizo inde-
pendiente de toda consideraci6n filogenetica De 
acuerdo con Gareth Nelson, Norman Platnick y 
Colin Patterson, principales autores de esta 
transformaci6n, para que la explicaci6n causal de 
un patr6n sea realmente eficiente, es preferible 
no percibir dicho patr6n en terminos del proceso 
que 10 ha producido. Para estos autores el c1adis-
mo es un metoda basico para construir c1asifica-
ciones naturales, las cuales preceden a los plan-
teos filogeneticos. 
Los principios del c1adismo "transform ado" 
(Platnick, 1979, 1985; Patterson, 1980; Forey y 
col, 1993) han sido axiomatizados de la siguiente 
manera: 
(1) La jerarquia natural puede ser descubierta 
y representada mediante un diagrama ar-
borescente denominado c1adograma. 
(2) Cada caracter posee status diferente de 
acuerdo con el nivel jerarquico en que se dis-
tribuye (si se halla en todos los miembros de 
un grupo 0 su distribuci6n excede al mismo, 
no indica relaciones entre dichos miembros). 
(3) La congruencia entre los caracteres permite 
distinguir entre homologia (sinapomortia) y 
no homologia (homoplasia). 
(4) EI criterio de simplicidad maximiza la con-
gruencia entre los caracteres. 
III. EL CLADISMO Y LAS 
ASOCIACIONES HIST6RICAS 
L uego de su transformaci6n, el cladismo se ha convertido en el metoda sistematico mas s61i-
do y, a la vez, se ha constituido en una herra-
mienta eficaz para otros programas de investiga-
ci6n en biologia comparada. Recientes avances en 
biogeografia (Crisci y Morrone, 1992; Espinosay 
Llorente, 1993) Y en ecologia hist6rica (Brooks y 
McLennan, 1991, 1993) demuestran su induda-
ble valor. 
Page (1994) ha mostrado que algunas discipli-
nas de la biologia com parada, como la parasitolo-
gia, la biogeografia y la sistematica molecular, 
poseen un problema comun: el de reconstruir la 
historia de la asociaci6n entre un "huesped" (or-
ganismo huesped, area u organismo) y su asocia-
do (parasito, organismo 0 gen). Dado que esta ro-
. 
-
Cuncia (1995) I S(ntesis de investigacwn 
construcci6n constituye un problema general, 
Page (1994) ha propuesto que la misma sea ana-
lizada con un mismo metodo. 
Brooks (1981) desarroll6 un metodo para infe-
rir la filogenia de un huesped a partir de la de 
su parasito, en el cuallos parasitos se tratan co-
mo estados de caracter y la filogenia del parasi-
to se considera como un c1adograma de caracte-
res. La reconstrucci6n mas simple de este c1ado-
grama de caracteres sobre el c\adograma del 
huesped, describe la historia de la asociaci6n en-
tre el parasito y su huesped. Este metodo, ac-
tualmente conocido como analisis de simplicidad 
de Brooks ("Brooks parsimony analysis", BPA), 
posteriormente fue aplicado en biogeografia his-
t6rica (Wiley, 1988a,b; Brooks, 1990). Sin em-
bargo, se ha encontrado que al tratar a los para-
sitos como estados de caracteres mas que como 
Iinajes, BPA puedeproducir resultados an6ma-
los, que requieren de interpretaciones post hoc, 
por 10 que no resulta el metodo mas apropiado 
para analizar asociaciones hist6ricas (Page, 
1990b, 1994; Carpenter, 1992). 
Goodman y col (1979) realizaron mapas para 
interpretar las incongruencias que encontraban 
al comparar el cladograma de los genes de globi-
nas de vertebrados con un c1adograma basado 
en caracteres morfol6gicos. En una serie de art!-
culos, Page (1990a, 1993ab, 1994) desarroll6 el 
concepto de "arboles reconciliados· para visuali-
Tabla I 
Equivalencias entre los terminos aplicados a las 
asociaciones hist6ricas en parasitologia, biogeo-
grafia y sistematica molecular. 
T'rmlnoe P.r •• ltologla BJogeograrl. Si.tem,tica 
molecular 
ｈｵｾｰ･､＠ organillmo ..... organiamo 
hUMped 
Asociado panlaito organilmo .en 
ｃｯ､ｩｶ･ｾｮ｣ｩＮ＠ ｾｰ･｣ｩ｡｣ｩＶｮ＠ vicarianUl diferenciaci6n 
gen'tica 
Tranamiei6n infe.t.aci6n di.epersi6n tra.Nlferencia 
horillontal .ecu.ndaria horizontal 
Pirdid. extinci6n extinci6n pfnIida 
Duplicacl6n npeciaci6n espec:iaci6n ..... 
independiente lIimp4trida panUogoa 
del ｨｵｾｰ･､＠
,,-----------------------
231 
zar los mapas propuestos por Goodman y col 
(1979). 
IV. UN METODO GENERAL PARA 
ANALIZARASOCIACIONES 
HISroruCAS 
Page (1994) ha propuesto seis terminos genera-les (Tabla I para las equivalencias en parasi-
tologia, biogeografia y sistematica molecular): 
(1) Huesped. Entidad que en alglin sentido 
hospeda a otra. 
(2) Asociado. Entidad hospedada por el hues-
ped. 
(3) Codivergencia. Divergencia paralela entre 
un huesped y su asociado, en que a cada 
evento de especiaci6n en el hue sped Ie co-
rresponde un evento de especiaci6n en el 
asociado. 
(4) Transmisi6n horizontal. Dispersi6n de un 
asociado, al abandonar a su hesped y ex-
tender su distribuci6n a otro. 
(5) Perdida. Ausencia de un asociado donde el 
cladograma de su huesped predice que 
deberfa hallarse. 
(6) Duplicaci6n. Diferenciaci6n de un asociado 
in situ, independientemente de su huesped. 
EI metodo propuesto por Page (1994) basica-
mente consiste en construir un mapa entre el 
c\adograma de un huesped y el de su asociado. 
Este mapa define un "arhol reconciliado·, en el 
que se trata de maximizar la codivergencia <his-
toria compartida) entre los asociados y sus hues-
pedes. Ya que a priori se supone codivergencia 
estricta, el arbol reconciliado representa la in-
terpretaci6n mas simple po sible de los datos, 
descartendo la transmisi6n horizontal. 
En el arbol reconciliado, a cada nodo del c1a-
dograma del asociado se Ie asigna la distribu-
ci6n del 0 los huespedes ocupados por dicho aso-
ciado. Para un nodo terminal, esta distribuci6n 
sera directamente la mostrada por el huesped; 
para un nodo interno, sera seilalada por la 
uni6n de las distribuciones de sus descendien-
tes. En la figura 1 se presenta un ejemplo senci-
-
232 JJMorrone 
A-a 
G g 
B-b 
F 
IE ,C-c f 
Pi,l Mapa entre los cladogramas de un hu6eped y un aaociado totalmente congruentas. 
110, donde el huesped y su asociado son total-
mente congruentes, por 10 que la codivergencia 
esmaxima. 
Podemos examinar un caso mas complejo, en 
el cual existe cierta incongruencia en el mapa de 
los c1adogramas de un huesped y su asociado 
(Fig 2). Aquf vemos que, mientras que los aso-
ciados b y c constituyen un grupo monofiletico, 
sus huespedes Bye constituirian un grupo pa-
rafiJetico. En este caso, el c1adograma del aso-
ciado representeria una parte de un cladograma 
mayor, que es el arbol reconciJiado (Fig 3). 
Ya que los c1adogramas de los asociados y sus 
arboles reconciliados pueden diferir, es preciso 
conter con medidas para cuantificar esta discre-
pancia. La primera medida consiste en conter el 
mimero de dupJicaciones que son necesarias en 
los arboles reconciliados, pues cuanto mayor sea 
el nlimero de duplicaciones, men or sera el nu-
mero de codivergencias (en el ejemplo de la figu-
ra 3 la unica duplicaci6n se representa mediante 
un cfrculo rode an do al nodo "f'). La otra medida 
es con tar el numero de "items de error" (Nelson 
y Platnick, 1981; Page, 1990a), es decir la dife-
rencia que existe entre el numero de nodos del 
cladograma de un asociado y el de su arbol re-
conciliado (en el ejemplo de la figura 3, tenemos 
13 - 7 = 6 items de error). Finalmente, cabe 
plan tear la posibilidad de que la ausencia de 
asociados de un cia do se deba a una perdida, por 
10 que podemos medir el numero de estes perdi-
das (3 en el ejemplo de la Fig 3). 
Page (1994) examin6 un estudio previo de Haf-
ner y Nadler (1988, 1990) sobre coevoluci6n entre 
las especies de tres generos de roedores de la fa-
milia Geomyidae (Thomomys, Geomys y Ortho-
geomys) y las de dos generos de mal6fagos que los 
parasitan (Thomomyd.oecus y Geomyd.oecus). En 
la figura 4 se represente un arbol reconciliado ob-
tenido por Page (1994). Vemos que el autor omi-
A- a 
G 
FJ 
B - b 
g 
t I ｾ＠ ,c-c e f 
D - d 
Fig 2 Mapa entre los cladograma,s de un hu6sped y un asociado parcial mente congruentes. 
, 
" 
.... 
... 
Ciencia (1995) I Sfntesisde investigacwn 233 
A a 
G B b 
r g r-< .... 
F C 
c e 
d Ｈ ｾ＠
E b' 
e' 
c' e' 
D d' 
Fig 3 Arbol reconciliado corre.pondienle al mapa de la Fig 2. 
t T. taJpoIdos T. wareli 
T.bMme ｔＮｾｲ＠
ｾＭＭＭＭＭＭＭＭＭＭＭＭＭＭＭＭＧｇ Ｎ ｢ｵｮ｡ｲｩｾ＠
,-------0. ｢ｩｳｰｬ､ｾ＠
.-------0. cavator 
ｾＭＭＭｏＮ＠ underwood 
O. churiei 
O. bet..-odus 
t T. talpoidcs--G. tbomomyus 
T. bottae G. actuosi 
ｾＭＭＭＭＭＭＭＭＭＭＭＭＭＭＭｇＮ｢ｵｮ｡ｲｩｾ＠
.-------0. ｢ｩｳｰｬ､ｾ＠ G. cbaplni-----. 
,----------0. cavatoc----G. panamensls------, 
.-------O.uncierwoodi 
O. cherriei G. cherriei 
O. betuodus- G. costaricensis 
Fig" Arbol reconciliado obtenido por Page (1994) para las especie. de roedore. Thomomys. GeomYB y Ortho-
gearny. (izquierda) y mal6fagos Thomomydoecus y Geomydoecus (derechal . 
234 
ti6 los mal6fagos Geomydoecus ewingi y G. setzeri 
para maximizar la codivergencia. EI arbol re-
quiere una duplicaci6n basal. para explicar la 
presencia de Thomomydoecus wardi-T. mirwr y 
Geomydoecus thomomyus·G. actuosi en Tho-
momys talpoides-T. bottae sin necesidad de pos-
tular evento de dispersi6n alguno. 
CONCLUSIONES 
AI construir los arboles reconciliados se supone 
que todas la asociaciones se originan por codi-
vergencia. excluyendose la posibilidad de trans-
misi6n horizontal. Sin embargo. la importancia 
de este Ultimo proceso no deberia ser soslayada 
(Valdes y Pinero 1992. sobre transferencia hori-
zontal de genes en bacterios). A pesar de que 
asumir codivergencia estricta implicaria supo-
ner coevoluci6n a priori. ello nos permitirfa ele-
gir el resultado con mayor poder explicativo. es 
decir. el que explica la mayor parte de la historia 
como compartida (Humphries y col. 1986). 
Page (1994) propuso que seria posible identifi-
car los asociados que se dispersaron (transmisi6n 
horizontal). como los que causan el mayor grado 
de incongruencia entre los cladogramas de los 
huespedes y sus asociados. Ellos podrian identifi-
carse eliminando un asociado por turno y obte-
niendo el arbol reconciliado para los restantes 
asociados del cladograma. 10 cual permitirfa de-
jar de invocar dispersiones. una vez que la codi-
vergencia ha sido maximizada. 
Es necesario avanzar aUn mas en el desarrollo 
de un metodo general para estudiar asociaciones 
hist6ricas. La contribuci6n de Page (1994) no 
constituye un metodo acabado. pues ---eomo el 
mismo 10 aclara-el hecho de eliminar secuen-
cialmente asociados para maximizar las hip6te-
sis de codivergencia. no nos garantiza siempre la 
obtenci6n de un resultado 6ptimo. Sin embargo. 
su contribuci6n posee un indudable valor. pues 
nos permite vislumbrar un metodo general para 
distintas disciplinas de la biologia com parada. 
AGRADECIMIENTOS 
A Jorge Llorente por la invitaci6n a escribir este 
trabajo con motivo de mi estancia en Mexico. DF. 
como profesor del Diplomado de Actualizaci6n 
• 
JJMorrone 
en Biologfa Comparada Contemporanea y parti-
cipando en los proyectos DGAPA·IN (UNAM) 
200394 e IN 203493.en la Facultad de Ciencias. 
UNAM. A Jorge Crisci. David Espinosa. Liliana 
Katinas. Susana Ocegueda y un lector critico 
an6nimo. por los valiosos comentarios sobre el 
manuscrito. 
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'- --------------
235 
ABSTRACT 
A general method for studying historical aasociation. 
in parasitology, historical biogeography, and molec-
ular systematics is discussed. It is assumed that the 
reconstruction of the historical association between 
an associate (parasite, organism, or gene) and its hoat 
(host organism, area, or organism) can be resolved by 
one general method. This method consists in obtain-
ing a reconciled tree for the associate and its host, 
where codivergence (shared history) is maximized. In 
order to recognize the associates that dispened 
(horizontal transmission) it is possible to succeasively 
delete associates and obtain the reconciled tree for the 
hoat; and dispersal explanations can be abandoned 
when codivergence is maximized. 
'O:IlGIr. JO 0t:1'f lS3 '90 ¥ftOMQ.lIlV 
!J'I'IJISI::F.INn ." JO 3I:I8ftOIII y YOI:Ixa.I 
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