543-Texto del artículo-1030-1-10-20120930

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http://www.revistaecosistemas.net/articulo.asp?Id=586
TESIS Y PROYECTOS
 
Biología reproductiva y conservación del 
endemismo Polygala vayredae 
S. Castro 1,2,3
 
(1) CESAM y Departamento de Biologia de la Universidad de Aveiro, Campus Universitário de Santiago, 3810-193 Aveiro, Portugal
(2) Departamento de Biología Vegetal y Ciencias del Suelo, Facultad de Biología, Universidad de Vigo, As Lagoas-Marcosende 36200 Vigo, España 
(3) Centre for Functional Ecology and Department of Life Sciences, Faculty of Science and Technology, University of Coimbra, Calçada Martins de 
Freitas 3001-455 Coimbra, Portugal. 
 
Recibido el 8 de enero de 2009, aceptado el 10 de enero de 2009.
 
Castro, S. (2009). Biología reproductiva y conservación del endemismo Polygala vayredae. Ecosistemas 18(1):78-84. 
Existe un consenso generalizado de que el estudio de la biología reproductiva de especies endémicas, raras o amenazadas 
es esencial para comprender su estado actual y planificar el desarrollo de estrategias adecuadas de conservación in situ y ex 
situ. Polygala vayredae Costa (Polygalaceae) es una especie endémica de la cadena pre-Pirenaica oriental, clasificada como 
vulnerable según las categorías de la IUCN (Bañares et al. 2003). A pesar de su carácter de especie amenazada, la 
información disponible relativa a la biología de esta especie es escasa y limitada a trabajos antiguos (Bolós 1927, 1946; Bolós 
y Vayreda 1922). El principal objetivo de esta Tesis de Doctorado consistió en estudiar la biología reproductiva de P. vayredae 
evaluando de forma detallada los diferentes pasos del ciclo de vida de las plantas, para tratar de detectar las causas de su 
estado actual y aportar información de base, útil para programas futuros de conservación. Para alcanzar estos objetivos se 
estudiaron los siguientes tópicos: biología floral y sistema de reproducción de la especie, ecología de la polinización y 
mecanismos de dispersión. 
 
Biología floral y sistema de reproducción: ¿como afectan al éxito reproductivo de esta planta? 
Las flores son las estructuras directamente involucradas en la fecundación pero también en la atracción de los vectores de 
polinización. Así, sus características morfológicas y funcionales desempeñarán un papel fundamental en el éxito reproductivo 
de la planta. La estructura floral de Polygala vayredae reveló estar especialmente adaptada para la reproducción cruzada 
(xenogamia) y entomofilia (Fig. 1), encontrándose de acuerdo con el sistema de reproducción y auto-incompatibilidad 
observados en los experimentos de polinización controlada (Fig. 2). Sus flores papilonadas son extremadamente elaboradas, 
presentando los órganos sexuales encerrados en la corola. Anteras y estigmas quedan expuestos a los visitantes únicamente 
cuando se produce el movimiento de la quilla por acción del peso de un insecto mientras forrajea en busca de néctar y/o 
polen. La flor produce néctar en una glándula localizada en la base del largo tubo de la corola, siendo accesible apenas a 
insectos con largas probóscides. Al contrario de lo observado en otras especies del género Polygala (Weekley y Brothers, 
2006), no se observó un mecanismo que asegure la reproducción en ausencia de visitantes florales efectivos (i.e., delay 
selfing), por lo que esta especie depende estrictamente de vectores de polinización eficientes para producir frutos y semillas. 
Como consecuencia de las complicadas características florales, la escasez e imprevisibilidad de los polinizadores, así como 
la ineficiencia de la mayoría de visitantes florales, en condiciones naturales las tasas de producción de frutos y semillas son 
muy bajas y variables. Sin embargo, esta estrategia reproductiva previene los efectos negativos derivados de cruzamientos 
entre individuos emparentados (i.e., depresión por endogamia), siendo la planta capaz de sobrevivir a años de escasez de 
polinizadores debido a su hábito perenne. 
Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor. ISSN 1697-2473. 78
Ecosistemas 18 (1): 78-84. Enero 2009.
La longevidad floral es otro rasgo floral que influencia directa e indirectamente el éxito reproductivo de la planta, pudiendo 
afectar a la cantidad y calidad del polen exportado y recibido y contribuyendo a la capacidad de atracción de la planta 
(Ashman 2004). La longevidad floral ha sido descrita como el resultado de un trade-off entre el cumplimiento de las funciones 
masculina y femenina y el coste energético de mantener las flores abiertas o producir nuevas estructuras (Ashman y Schoen 
1994, 1996). Sin embargo, mientras que el efecto de la polinización en la duración floral ha sido estudiado en diversas 
especies, las consecuencias de mantener las flores abiertas durante largos períodos de tiempo es un tópico que ha recibido 
escasa atención. En nuestro caso, tiene especial importancia al tratarse de plantas sometidas a limitación de polinizadores. 
Las flores de P. vayredae presentan longevidades florales largas y variables. De forma similar a los patrones descritos en otras 
especies (e.g., Stpiczynska 2003), se observó que la senescencia floral de P. vayredae es activada por la recepción de polen, 
pero es indiferente a su exportación. De esta forma, las flores de esta especie revelaron capacidad para reducir o incrementar 
su longevidad, dentro de determinados límites, en respuesta a la abundancia de polinizadores. En situaciones de escasez e 
imprevisibilidad de polinizadores, una longevidad floral larga puede mantener la oportunidad para la fertilización. Pero, los 
estudios que realizamos también revelaron un elevado coste reproductivo en la producción de descendencia, una vez que la 
producción de frutos y semillas decrece significativamente con el aumento de la edad en la cual la flor es polinizada. Una 
reducción del éxito femenino en estados tardíos de la vida de la flor podría alterar el balance coste-beneficio para mantener la 
flor abierta, en el sentido de promover longevidades más cortas, contrariando parcialmente la selección de longevidades 
florales largas mediadas por la escasez en los servicios de polinización. 
 
Figura 1. A. Flor de Polygala vayredae; B. Bombus pascuorum visitando las flores de P. vayredae 
de forma eficiente y legítima; C. Bombus terrestris robando una flor de P. vayredae mediante una 
incisión realizada en la base del tubo de la corola. 
 
Figura 2. Desarrollo de tubos polínicos en los pistilos de Polygala vayredae. A. Auto-polinización 
(escala = 100 µm). B. Polinización xenógama (escala = 200 µm).
Ecosistemas 18 (1). Enero 2009.
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La presentación secundaria de polen consiste en la recolocación y presentación del polen en otras estructuras florales 
diferentes de las anteras (Yeo 1993). Estas estructuras están frecuentemente localizadas en una zona próxima a la región 
estigmática. La presentación secundaria de polen ha sido propuesta como un mecanismo preciso de transferencia de polen 
debido a que aproxima los lugares de presentación y recepción de los gametos masculinos (Inouye et al. 1994). Sin embargo, 
no existen estudios experimentales que lo comprueben. Polygala vayredae presenta un mecanismo de presentación 
secundaria de polen en una estructura en forma de cesto cerca de la región estigmática fértil. Se observó que la recolocación 
del polen en esta estructura conduce a pérdidas significativas de polen (cerca del 49% del polen total producido por la flor). No 
obstante, esta estructura también permite la exportación de polen y en el global, las pérdidas totales fueron similares a las 
registradas en otras especies con presentación primaria de polen (e.g., Rademaker et al. 1997). Sin embargo, la localización 
próxima de las estructuras de presentación y recepción del polen, generó conflictos entre las funciones masculina y femenina 
(auto-interferencia), afectando significativamente al éxito reproductivo de la flor. A pesar de la presencia de un sistema de 
auto-incompatibilidad, el número de tubos polínicoscreciendo en el estilo y la producción de frutos decreció significativamente 
en presencia de polen propio en las papilas estigmáticas depositado durante la visita del polinizador. La hercogamia ha sido 
descrita como un mecanismo implicado en la diminución de la auto-interferencia (Webb y Lloyd 1986) y en P. vayredae reveló 
estar positivamente correlacionada con el éxito femenino. Así, la presentación secundaria de polen podrá constituir un 
mecanismo preciso de transferencia de polen, pero también presenta sus costes. Estudios futuros deberán comparar 
especies emparentadas con y sin presentación secundaria de polen para evaluar las ventajas y desventajas de este 
mecanismo. 
Después de la polinización, el crecimiento de los tubos polínicos y fecundación de los óvulos dependen de un complejo 
conjunto de interacciones físicas y fisiológicas entre el pistilo y los gametofitos masculinos que determinarán el éxito 
reproductivo final de la planta (e.g., Hormaza y Herrero 1996). Como las observaciones de campo indicaron una tasa de 
producción de semillas en flores polinizadas inferior a la esperada examinamos las barreras reproductivas que operan antes 
de la fecundación. Para ello se estudió la anatomía del pistilo, las sustancias de reserva disponibles para el crecimiento de 
los tubos polínicos, así como el desarrollo de los tubos polínicos a lo largo del pistilo después de polinizaciones xenógamas. 
Se observó que los granos de polen que llegan a las papilas estigmáticas entran en contacto con un exudado rico en lípidos, 
germinando fácilmente. A pesar del gran número de granos xenógamos depositados sobre las papilas estigmáticas, solo un 
reducido número de tubos polínicos fue observado creciendo a lo largo del estilo en dirección al ovario. El estilo presenta una 
morfología peculiar, presentando un canal estilar hueco que se inicia pocas células por debajo de las papilas estigmáticas, y 
que constituye el lugar donde crecen los tubos polínicos. Inicialmente este canal es estrecho y se encuentra recubierto por un 
mucílago rico en lípidos, pero se engrosa significativamente a lo largo del estilo en dirección al ovario. Respecto a la 
disponibilidad de nutrientes, no se encontraron sustancias de reserva significativas a lo largo del estilo. El área reducida de los 
espacios intercelulares que se encuentran inmediatamente debajo de las papilas estigmáticas y la reducida área del canal 
estilar en su inicio son sugeridos como los condicionantes físicos del número de tubos polínicos capaces de progresar en el 
estilo. En niveles posteriores no existen limitaciones físicas al desarrollo de tubos polínicos, aunque la falta de nutrientes 
puede estar relacionada con la disminución del número de tubos polínicos observada a lo largo del estilo. Finalmente, el 
número de tubos polínicos en la entrada del ovario es habitualmente superior al número de óvulos disponibles. Sin embargo, 
en este punto, el crecimiento de los tubos se torna errático conduciendo a una baja tasa de fertilización. Estos resultados 
sugieren que a pesar de las limitaciones físicas y fisiológicas impuestas por el estilo, las interacciones que ocurren en el 
ovario desempeñan también un papel fundamental y determinan el éxito reproductivo final de P. vayredae. 
 
Polygala vayredae y sus visitantes florales 
La diversidad de visitantes florales, así como su variabilidad en el tiempo y espacio, desempeñan un papel fundamental en el 
éxito reproductivo de la planta y en la evolución de sus caracteres florales (e.g., Herrera et al. 2002). Sabiendo que Polygala 
vayredae depende estrictamente de vectores de polinización para producir descendencia se reveló fundamental para su 
conservación determinar el espectro de visitantes florales, así como su comportamiento y eficiencia en el transporte del polen, 
teniendo en cuenta una escala espacial y temporal. Se observó que las flores son visitadas por más de 24 especies distintas 
de insectos (e.g., Bombus pascuorum y B. terrestris, Fig. 1B y C). Sin embargo, dada la complejidad de la flor, solo cuatro 
especies de insectos revelaron ser polinizadores eficientes. Para ello deben de bajar la quilla y entrar en contacto con los 
órganos sexuales mientras forrajean por néctar o polen. Las restantes especies se comportan como robadores de néctar que 
no participan en la polinización (contrariamente a lo que ha sido observado en otros sistemas, e.g., Navarro, 2000). Así, se 
observó que la eficiencia de los visitantes florales está íntimamente relacionada con las peculiares características 
morfológicas de la flor. Entre las especies de polinizadores eficientes fue posible identificar dos grupos distintos de acuerdo a 
su comportamiento: los nectarívoros Bombus pascuorum (reinas) y Anthophora sp., y los colectores de polen Eucera 
longicornis y Halictus sp. Considerando que estos insectos son generalistas en el sentido de que explotan un conjunto de 
especies muy diverso y teniendo en cuenta la estructura especializada de la corola de P. vayredae, la interacción entre esta 
planta y sus polinizadores muestra un patrón de especialización asimétrica. No se observaron diferencias significativas entre 
los polinizadores en la cantidad de polen depositada en los estigmas tras una visita. Sin embargo, el comportamiento general 
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de los dos grupos fue significativamente diferente (e.g., tiempo dedicado a cada flor, número de flores visitadas por parcela y 
distancia entre visitas). Esto, potencialmente puede influenciar la calidad del polen depositado. La cantidad de polen 
depositado sobre las papilas estigmáticas es superior a la necesaria para fecundar los dos óvulos, conduciendo a pérdidas 
significativas de gametos masculinos pos-deposición (Inouye et al. 1994). Respecto al espectro de visitantes florales, se 
observó una gran variabilidad espacio-temporal, con los visitantes eficientes siendo, en general, escasos (1.5% a 19.0% del 
total de visitas registradas) y los robadores de néctar abundantes (81% a 91%). En consecuencia, el éxito reproductivo resultó 
muy variable entre las poblaciones estudiadas y a lo largo de los años monitorizados. 
Al producir néctar como recompensa floral las plantas atraen a un conjunto diverso de visitantes florales, algunos de ellos no 
adaptados a la morfología floral de la planta. Entre estos, y como se ha comentado anteriormente, destacan los robadores de 
néctar que en presencia de corolas tubulares largas y/o cerradas, al no poder acceder al néctar legítimamente, realizan 
incisiones en la base de la corola sin entrar en contacto con los órganos sexuales (Inouye 1980). A pesar de que apenas se 
han considerado los efectos de este comportamiento en la función materna, los estudios desarrollados hasta el momento 
revelan impactos significativos de este tipo de comportamiento (directa o indirectamente) en el éxito reproductivo de la planta 
(e.g., Irwin et al. 2001). En este estudio se evaluaron los efectos del robo de néctar en el éxito de las funciones masculina 
(medida como distancias de transporte de análogos de polen) y femenina (medida como producción de semillas). Se observó 
que el robo de néctar por abejorros es intenso y decrece significativamente la cantidad de néctar disponible, afectando a las 
funciones masculina y femenina de la flor. Se observaron diferencias significativas en la dispersión de polvos fluorescentes y 
en la producción de frutos entre flores robadas y flores no robadas. Las flores no robadas dispersaron su polvo fluorescente a 
distancias más largas y a mayor número de flores y produjeron significativamente más frutos que las flores robadas. Los 
resultados obtenidos sugieren que el intenso robo de néctar en P. vayredae presenta importantes efectos negativos en la 
fecundidad de la planta afectando a las funciones masculina y femenina, por una modificación del comportamiento de los 
visitantes legítimos que evitan visitar las flores robadas y/o abandonan la población, disminuyendo asíel flujo de polen y el 
número de frutos y semillas producidos en la población. 
La morfología floral se encuentra íntimamente correlacionada con sus vectores de polinización (Galen 1999). La selección de 
rasgos florales es un proceso dinámico mediado por los polinizadores, pero sujeto a presiones de otros factores también (e.g., 
Giles et al. 2006), entre los cuales se destaca el robo de néctar (Irwin 2006). Después de estudiar el espectro de visitantes 
florales y el efecto de los robadores de néctar en el comportamiento de los polinizadores surgió la cuestión de cómo 
interaccionan estos dos grupos en la selección de rasgos florales. Así, se estudió de qué forma la morfología de la flor, 
frecuencia de robo y producción de néctar afectan el comportamiento de los visitantes legítimos e ilegítimos. Para incorporar 
el néctar como variable se exploró la relación entre la dimensión de la glándula y la producción de néctar. Los resultados 
revelaron una correlación positiva y significativa entre ambas variables, indicando que la dimensión de la glándula es un buen 
estimador de la producción relativa de néctar de cada flor. Después de evaluar la variación de los diversos caracteres florales 
en las tres poblaciones principales de esta especie, se correlacionó el papel de cada rasgo floral con el éxito reproductivo 
femenino, incorporando en el análisis la frecuencia de robo de néctar. Las flores presentaron gran variabilidad en todos sus 
rasgos florales y, en general, las características florales medidas están positivamente correlacionadas. El néctar reveló una 
vez más ser una característica importante en las interacciones flor-visitante, con los visitantes legítimos estando fuertemente 
influenciados por esta característica. En dos de las poblaciones estudiadas se observó una correlación negativa entre la 
frecuencia de robo y las visitas legítimas, y en otra población una correlación positiva entre la dimensión de la flor y la 
frecuencia de robo. Estas observaciones parecen indicar la ocurrencia de una selección indirecta de determinados fenotipos 
florales mediada por los robadores de néctar. 
 
Dispersión de las semillas 
La dispersión de las diásporas constituye un importante estado de transición en el ciclo de vida de las plantas con semilla. 
Hasta el momento, varios experimentos de reintroducción han revelado que especies de distribución restringida pueden ocupar 
potencialmente áreas mas extensas (e.g., Münzbergová y Herben 2004). Sin embargo, en muchos casos, su baja fecundidad 
y/o su reducida capacidad para la dispersión de sus semillas conducen a una distribución espacial agregada dentro de la 
población y área de distribución (e.g., Lavergne et al. 2004). Este estudio evaluó los mecanismos de dispersión de Polygala 
vayredae analizando el funcionamiento de sus síndromes de dispersión (anemocoria y mirmecocoria, Fig. 3), el espectro de 
dispersores y su variabilidad espacio-temporal, su comportamiento y capacidad de dispersión y el papel del elaiosoma en la 
atracción de las hormigas y en la germinación de las semillas. La dispersión de las diásporas se inicia cuando (1) la cápsula 
o la semilla caen debajo de la planta madre (barocoria) o (2) cuando las semillas son directamente recolectadas por hormigas 
en las mismas cápsulas (mirmecocoria, Fig. 3B). La adaptación funcional de las cápsulas aladas para la anemocoria se 
encuentra reducida, limitando la posibilidad de dispersión a largas distancias, siendo la planta esencialmente mirmecócora. 
Un conjunto de hormigas diverso fue observado interaccionando con las semilla de P. vayredae, y se mostró que el elaiosoma 
desempeña un papel fundamental en su atracción. Considerando la capacidad de las hormigas para manipular la semilla y las 
distancias de dispersión, se identificaron distintos grupos funcionales de hormigas. Desde el punto de vista de la planta, la 
mayoría de las hormigas presentan una interacción de dispersión positiva con las semillas, pero también se observaron 
interacciones neutras y negativas. En general, las distancias de dispersión son limitadas y mayoritariamente determinadas 
Ecosistemas 18 (1). Enero 2009.
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por la dimensión de la hormiga. La frecuencia de interacción y el espectro de los grupos funcionales de hormigas varío 
significativamente en el contexto espacio-temporal y podría estar involucrado en la selección direccional o disruptiva en las 
características de las semillas. En general se observaron tasas bajas de depredación de semillas y la tasa de germinación 
entre semillas con y sin elaiosoma fue similar. La capacidad de esta planta para producir nuevas ramas a partir de caules 
subterráneos junto con un mecanismo que promueve la dispersión de semillas dentro de la población podrían ser algunos de 
los factores involucrados en la actual densidad y distribución localizada de P. vayredae. 
En resumen, los resultados revelaron que (1) P. vayredae depende estrictamente de vectores de polinización para producir 
semillas, (2) sus características florales limitan el conjunto de polinizadores eficientes, (3) su longevidad floral favorece la 
transferencia de polen, pero presenta costes reproductivos significativos sobre el éxito femenino, (4) la presentación 
secundaria de polen presenta costes reproductivos sobre el éxito de las componentes masculina y femenina, (5) las flores de 
P. vayredae son visitadas por un conjunto de insectos diverso, de los cuales solo cuatro especies se comportan como 
polinizadores eficientes, (6) los polinizadores eficientes son frecuentemente escasos y variables en el tiempo y espacio, (7) 
los visitantes ineficientes ejercen un efecto negativo sobre el comportamiento de los polinizadores eficientes y, 
consecuentemente, sobre el éxito reproductor masculino y femenino de la planta, (8) la dispersión de los frutos alados a 
largas distancias se encuentra muy limitada, y finalmente, (9) la dispersión es mayoritariamente efectuada por hormigas que 
dispersan las semillas a distancias reducidas, con el conjunto de actores variando enormemente entre poblaciones y años de 
estudio. A la vista de estas observaciones podemos concluir que P. vayredae presenta los siguientes problemas 
reproductivos: limitación de polen/polinizadores y limitada distancia de dispersión de sus diasporas. Los programas futuros de 
conservación que consideren estos puntos, conservando la fauna polinizadora y dispersora del área y protegiendo las 
interacciones planta-animal, promoverán el mantenimiento de las poblaciones actuales y, consecuentemente, la conservación 
de esta especie. 
 
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Figura 3. A. Fruto de Polygala vayredae (cápsula alada con 2 semillas con elaiosoma); B. Formica 
gagates removiendo una semilla del fruto de P. vayredae. 
Ecosistemas 18 (1). Enero 2009.
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SILVIA CASTRO 
Biología reproductiva y conservación del endemismo Polygala vayredae 
Tesis Doctoral 
Departamento de Biologia de la Universidad de Aveiro, Portugal. 
Diciembre 2007. 
Dirección: Paulo Silveira y Luis Navarro 
Ecosistemas 18 (1). Enero 2009.
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Publicaciones resultantes de la tesis: 
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Ecosistemas 18 (1). Enero 2009.
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