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CARACTERIZACIÓN Y COMPARACIÓN DE LA CRONOLOGIA DE LLEGADA DE LAS AVES MIGRATORIAS DE PRIMAVERA A ISLA FUERTE, EN EL CARIBE COLOMBIANO. IVÁN ALEJANDRO HIDALGO CASTELLANOS PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA FACULTAD DE CIENCIAS CARRERA DE BIOLOGÍA Bogotá, D. C. CARACTERIZACIÓN Y COMPARACIÓN DE LA CRONOLOGIA DE LLEGADA DE LAS AVES MIGRATORIAS DE PRIMAVERA A ISLA FUERTE, EN EL CARIBE COLOMBIANO. IVÁN ALEJANDRO HIDALGO CASTELLANOS APROBADO _______________________________ Concepción Puerta B. Ph.D. Decana facultad de ciencias ______________________________ Andrea P. Forero R. Bióloga. Directora de carrera de biología CARACTERIZACIÓN Y COMPARACIÓN DE LA CRONOLOGIA DE LLEGADA DE LAS AVES MIGRATORIAS DE PRIMAVERA A ISLA FUERTE, EN EL CARIBE COLOMBIANO. IVÁN ALEJANDRO HIDALGO CASTELLANOS APROBADO ____________________________________ Jorge Mario Hernández Plata, Biólogo. Director ___________________________________ María Ángela Echeverry Galvis, Ph.D. Jurado Nota de advertencia Artículo 23 de la Resolución N° 13 de julio de 1946 “La universidad no se hace responsable por los conceptos emitidos por sus alumnos en sus trabajos de tesis. Solo velará porque no se publique nada contrario al dogma, a la moral católica y porque las tesis no contengan ataques personales contra persona alguna, antes bien se vea en ellas el anhelo de buscar la verdad y la justicia” A mis padres, Iván y Nidya, a mi hermano German y a mi novia Diana, que han sido las personas que me dieron el apoyo para terminar este proyecto. Agradecimientos Este estudio se llevó a cabo gracias al apoyo de mis padres y Diana Villa quienes me dieron tanto su apoyo como recursos económicos y materiales para poder realizar el proyecto. La colaboración y orientación de los profesores Jorge Mario Hernández Plata y María Ángela Echeverry Galvis, que como director de trabajo de grado y jurado respectivamente, fueron importantes para llevar a cabo esta investigación. A todos los que de alguna otra manera ayudaron a que este proyecto se realizara. Finalmente a Dios por permitirme concluir este trabajo final y alcanzar mis metas. 1 Tabla de contenido 1. Introducción........................................................................................................................................... 3 2. Justificación y planteamiento del problema .......................................................................................... 6 2.1. Planteamiento del problema .......................................................................................................... 6 2.2. Pregunta de investigación .............................................................................................................. 7 2.3. Justificación ................................................................................................................................... 7 3. Marco teórico ........................................................................................................................................ 9 3.1. Avifauna ........................................................................................................................................ 9 3.2. Migración .................................................................................................................................... 10 4. Objetivo ............................................................................................................................................... 14 4.1. Objetivo general .......................................................................................................................... 14 4.2. Objetivos específicos ................................................................................................................... 14 5. Metodología y área de estudio ............................................................................................................. 14 1.1. Área de estudio ............................................................................................................................ 14 1.1.1. Clima ....................................................................................................................................... 15 1.2. Métodos ....................................................................................................................................... 16 1.2.1. Diseño de muestreo ................................................................................................................. 16 1.2.2. Análisis de la información ....................................................................................................... 19 1.2.2.1. Identificación de diferencias de sexos y edades .............................................................. 19 1.2.2.2. Identificación de diferencias en los órdenes de llegada .................................................. 19 1.2.2.3. Identificación de diferencias en la condición corporal .................................................... 20 1.2.3. Revisión de literatura ............................................................................................................... 20 6. Resultados ........................................................................................................................................... 21 7. Discusión ............................................................................................................................................. 29 8. Conclusiones ....................................................................................................................................... 37 9. Bibliografía .......................................................................................................................................... 38 Anexos ......................................................................................................................................................... 44 Anexo 1 ................................................................................................................................................... 44 Anexo 2. Formato de Capturas con redes de niebla ................................................................................ 45 Anexo 3. Especies migratorias con registro fotográfico de Isla Fuerte. .................................................. 46 2 Lista de tablas TABLA 1. DESCRIPCIÓN DE LOS PUNTOS DONDE UBICARON LAS REDES. .................................................... 16 TABLA 2. LISTADO DE ESPECIES OBSERVADAS EN LA ISLA CON SUS ABUNDANCIAS MÁXIMAS Y LAS FAMILIAS A LAS QUE PERTENECEN. ..................................................................................................... 22 TABLA 3. ABUNDANCIAS DE CADA UNA DE LAS ESPECIES DURANTE CADA DÍA DE MUESTREO. ................ 23 TABLA 4. ANÁLISIS DE PROPORCIONALIDAD PARA MACHOS, HEMBRAS, JUVENILES Y ADULTOS. SE MUESTRAN VALORES DE NÚMEROS DE INDIVIDUOS USADOS PARA LA COMPARACIÓN PARA EL SEXO (N DE SEXO) Y LA EDAD (N DE EDAD) CON SUS REPRESENTATIVOS VALORES DE SIGNIFICANCIA (P) PARA EL ANÁLISIS. ............................................................................................................................... 26 TABLA 5. DIFERENCIAS POR COMPARACIONES PAREADAS ENTRE LOS ÓRDENES DE LLEGADA DE LAS MISMAS ESPECIES. ESPECIES QUE COMPARTEN LA MISMA LETRA NO TIENEN DIFERENCIAS SIGNIFICATIVAS ES DECIR SON PARTE DE UN MISMO GRUPO. .............................................................. 28 TABLA6. DATOS DE ESPECIES MIGRATORIAS CAPTURADAS CON SUS RESPECTIVOS INDICIES DE CONDICIÓN CORPORAL. .......................................................................................................................................... 29 Lista de figuras FIGURA 1. MAPA DE LOCALIZACIÓN GENERAL Y ÁREA MARÍTIMA Y TERRESTRE DE ISLA FUERTE. TOMADO DE GOOGLE EARTH EL 20 DE MAYO DE 2014. ...................................................................... 15 FIGURA 2. CURVA DE ACUMULACIÓN DE ESPECIES, DONDE SE COMPARA LOS ESTIMADORES CON EL NÚMERO DE ESPECIES OBSERVADAS Y CAPTURADAS (ÁLVAREZ ET AL., 2004) EN EL NUESTROS A TRAVÉS DE LOS DIFERENTES ENSAYOS Y SU INTERVALO DE CONFIANZA. .......................................... 21 FIGURA 3. ANÁLISIS DE SIMILARIDAD ENTRE LOS TRES PERIODO DE TIEMPO EN RELACIÓN A LAS ESPECIES PRESENTES EN CADA PERIODO. PERIODO 1 (20 MARZO-28 MARZO), PERIODO 2 (29 MARZO- 4 ABRIL) Y PERIODO 3 (5 ABRIL -12 ABRIL). ...................................................................................................... 25 FIGURA 4. ANÁLISIS DE COMPONENTES PRINCIPALES, EL PERIODO 1 (20 MARZO-28 MARZO) ES REPRESENTADO A, EL PERIODO 2 (29 MARZO- 4 ABRIL) ES REPRESENTADO POR B Y PERIODO 3 (5 ABRIL -12 ABRIL) POR C. LAS ABREVIATURAS DE LAS ESPECIES ESTÁN COMPUESTAS DE LAS DOS PRIMERAS LETRAS DEL GÉNERO Y LAS DOS DEL EPÍTETO ESPECÍFICO. ............................................... 25 FIGURA 5. GRÁFICOS DE INDIVIDUOS POR CADA SEXO Y POR CADA EDAD A LO LARGO DE LOS DÍAS DE LAS ESPECIES REPRESENTATIVAS. A. INDIVIDUOS MACHOS Y HEMBRAS DE ARENARIA INTERPRES. B. INDIVIDUOS JUVENILES Y ADULTOS DE ARENARIA INTERPRES. C. INDIVIDUOS JUVENILES Y ADULTOS DE ACTITIS MACULARIA. D. INDIVIDUOS MACHOS Y HEMBRAS DE ANAS DISCORS. ........................... 27 3 Resumen Diversas investigaciones se han llevado acabo para tratar de entender como ocurre el proceso de migración. Actualmente parte de los estudios se concentran en caracterizar patrones de movimiento que permiten encontrar causas de los cambios poblacionales, uno de estos patrones es el orden de llegada de las diferentes especies a los sitios de recarga energética. La información obtenida de estos estudios tiene implicaciones importantes al momento de plantear planes de conservación y uso del suelo porque permite su correcta formulación. No obstante, estudios sobre estos patrones se han concentrado en el continente, causando que nos falte información en zonas insulares como es el caso de Isla Fuerte, Colombia. Por ello el objetivo de esta investigación es Caracterizar y comparar la cronología de llegada que presenten las especies de aves migratorias boreales teniendo en cuenta, sexo, edad y condición corporal durante la primavera del 2014 a Isla Fuerte. Para esto se hizo un muestreo en Isla Fuerte, por censos acústicos y visuales. A su vez se capturaron individuos con redes de niebla y se registraron sus datos. A partir de estos datos se efectuaron pruebas estadísticas para identificar si las diferencias eran significativas. Se encontraron diferencias significativas entre sexos de Anas discors y entre edades de Actitis macularia. Adicionalmente se encontraron diferencias en los órdenes de llegada de las distintas especies, en las cuales Protonotaria citrea y Actitis macularia solo fueron registradas al inicio del muestreo, en cambio Pheucticus ludovicianus, Tringa solitaria, Tringa flavipes, Setophaga ruticilla, hembras de Anas discors y Butorides virescens se registraron a la parte final del muestreo. Para concluir se detectaron ordenes de llegada diferentes para las variables estudiadas, no obstante es necesario que el muestreo se repita a través de las estaciones y los años para identificar tendencias más sólidas. 1. Introducción El proceso migratorio es el evento que ocupa gran parte del ciclo de vida de las aves que tienen la habilidad para desarrollar esta actividad (Gill, 2007). Cada año miles de millones de aves realizan un desplazamiento masivo desde el norte del continente, pasando por el mar Caribe, el Océano Pacífico o por Centro América para llegar a zonas tropicales en el sur, este desplazamiento es conocido como migración latitudinal boreal incluyéndose su viaje de regreso (Naranjo et al., 2012). En los últimos años se ha venido observando una reducción considerable del tamaño 4 poblacional de algunas especies que realizan este proceso (Newton, 2008; Norris et al., 2004; Yong et al., 1998), y se han aumentado las investigaciones que tienen como fin entender cómo se lleva a cabo este evento dentro del ciclo de vida de las aves y cuáles son las causas de sus cambios poblacionales (Donovan et al., 2002), ya que esto podría aportar información clave para la correcta planeación de estrategias para su conservación y la planeación del uso del suelo en zonas del continente que sean consideradas de importancia para albergarlas durante su viaje. No todas las especies migran de la misma forma, algunas pueden realizar viajes de larga distancia y otras no (Gill, 2007) viéndose obligadas a detenerse en sitios específicos llamados sitios de parada, en los cuales las especies de aves que no pueden acumular reservas de grasa suficientes para un vuelo continuo, toman un descanso y se recuperan energéticamente (recuperan reservas de grasa y peso), para poder continuar su desplazamiento (Ma et al., 2013). Ciertas especies presentan un patrón de migración diferencial en cuanto a órdenes de llegada a dichos sitios de parada, algunos machos por ejemplo migran antes que las hembras en su viaje de retorno para llegar primero a sus territorios de reproducción, mientras que en otros casos las hembras se detectan más tempranamente en éstas áreas debido a que son ellas quienes llegan primero (Stewart et al., 2002). Durante estos momentos de parada pueden observarse otras variaciones a nivel inter e intra específico que están relacionadas con el tiempo de permanencia en estas zonas y la velocidad con que generan nuevas reservas de grasa (Morris et al., 1996). De esta manera cobra relevancia llevar a cabo estudios en este ámbito, ya que estos contribuyen al entendimiento de posibles causas de los cambios poblacionales de las aves migratorias. Esto debido a que podrían arrojar información que está relacionada con el éxito reproductivo de los organismos (Smith y Moore, 2003), como lo es la condición energética y corporal en la que llegan a sus sitios reproductivos y de invernada, así como datos que permitan calcular tasas de supervivencia. También permiten evaluar las interacciones que tiene los individuos dentro de su misma especie y con otras especies, lo cual implica que existan relaciones con efectos en las reducciones poblacionales. Un ejemplo de esto son las relaciones de dominancia entre sexos de una misma especie, en las que se pueden evidenciar una segregación de los individuos juveniles menos dominantes a ambientes más inhóspitos, causando diferentes distribuciones latitudinales y que estas aves tarden más en generar reservas de grasa. Como consecuencia, en los planes de conservación se tendrían que aplicar las estrategias correspondientes, no solo en una zona de 5 llegada sino en zonas de parada y posiblemente en diferentes hábitats (Cristol et al., 1999; Newton, 2008). Estudios relacionando procesos de migración, se han concentrado más en las zonas continentales, ocasionando un déficit de información en las áreas insulares Caribeñas (Morris et al., 1996). Así se hace necesaria la realización de investigaciones en estas zonas, debido a que al quedar ubicadas en rutas migratorias en el mar caribe y gracias a las condiciones que estas pueden tener, logran ser sitios de paradas potenciales que nos ayudarían a entender más a fondo la migración. Este es el caso del Caribe colombiano (Bayly et al., 2011; Gómez y Bayly, 2011), donde en islascomo Isla Fuerte, una isla perteneciente al archipiélago de San Bernardo, los trabajos han sido pocos y esporádicos (Camacho-Forero, 2007; Estela, 2006), centrándose en la descripción general de la avifauna. Por ello, el objetivo de este estudio es caracterizar y comparar la cronología de llegada que presenten las especies de aves migratorias boreales teniendo en cuenta, sexo, edad y condición corporal durante la primavera del 2014 a Isla Fuerte. Para dar cumplimiento a este objetivo se emplearon transectos de observación que fueron distribuidos en 4 estaciones de muestreo, se ubicaron 2 transectos por estación y se registraron los individuos avistados en los formatos de campo correspondientes, esto se hizo todos los días durante 25 días. Para la visualización de estos individuos se usó binoculares Nikon y una cámara Canon. Asimismo, se realizaron capturas con redes de nieblas marca Ecotone, esto se realizó por 24 días durante la primera fase de la migración de primavera (21 marzo-16 abril). A los individuos capturados se les tomo medidas morfométricas, se tomaron registros del peso, la edad, el sexo, la condición muscular y la grasa almacenada en la fúrcula. Posteriormente se hizo el análisis de comparación entre sexos, edades, y especies en la cual se utilizó la prueba de Kruskal- Wallis porque no se cumplieron los supuestos de homogeneidad de varianza y normalidad. Para la condición corporal no se realizó comparación debido a las pocas capturas obtenidas. Los resultados obtenidos muestran patrones diferenciales en los órdenes de llegada y en las proporciones por sexo y edad en algunas especies, Como Actitis macularia, Anas discors, Icterus galbula, Piranga olivacea, Mniotilta varia y Arenaria interpres. En cuanto a los órdenes de llegada especies como Calidris minutilla y Protonotaria citrea tuvieron ordenes de llegada a la isla significativamente diferentes a Tringa flavipes, Tringa solitaria, Setophaga ruticilla, 6 Butorides virescens, Pheucticus ludovicianus y las hembras de Anas discors. Estas últimas estuvieron presentes hacia los últimos días del muestro a diferencia de las primeras. Para el resto de las especies tuvieron un tiempo de permanencia y un orden de llegada muy similar, en los casos de Numenius phaeopus y Arenaria interpres estos estuvieron presenten durante casi todo el muestreo. 2. Justificación y planteamiento del problema 2.1. Planteamiento del problema Los estudios sobre migración de aves han sido objeto de interés para el ser humano desde hace varios siglos (Barrington, 1772; Catesby, 1746; Derham, 1708). En sus inicios los estudios relacionados con este tema se enfocaron en la identificación del proceso en algunas localidades y se estudiaron periodos de aparición y desaparición de algunas especies particulares. Estudios como estos y otros desarrollados en los siglos XIX y XX enfocadas al entendimiento del fenómeno de la migración (Bairlein, 1985; Cooke, 1905; Curtis, 1932; Francis y Cooke, 1986; Robbins et al., 1989; S. M., 1810) fueron el punto de partida para desarrollar estrategias de conservación local y regional (Donovan et al., 2002). En términos de conservación a escala global es necesario entender la importancia que tienen algunas áreas que son usadas por las aves migratorias para realizar paradas durante sus desplazamientos en ambas estaciones (otoño y primavera), las cuales sirven como zonas de recarga energética para que los individuos se repongan y/o generen reservas de energía corporal en forma de grasa (Horton y Morris, 2012), especialmente cuando se trata de especies de tamaño pequeño como reinitas, tiranos y playeros (Gill, 2007). Los estudios de este fenómeno han estado enfocados a zonas continentales causando que exista un déficit de información en zonas insulares (Bayly et al., 2011; Morris et al., 1996). El caso del caribe colombiano es un ejemplo claro de esta situación, debido a que pueden encontrarse algunos estudios puntuales como Estela y López-Victoria (2005) o el de organizaciones como Calidris o Selva que han desarrollado investigaciones puntuales en torno al fenómeno migratorio de algunas zonas como el tapón del Darién y la sierra nevada de Santa Marta (Bayly et al., 2011; Gómez y Bayly, 2011) pero los estudios específicos de las zonas insulares son escasos (Camacho-Forero, 2007; Estela, 2006). 7 En general se desconoce como las aves podrían usar áreas insulares como fuentes de recarga energética, zonas de refugio o simplemente como sitios de paso obligado en las rutas migratorias. Adicionalmente, es importante conocer como son los órdenes de llegada, tiempos de permanencia, el estado de salud de los individuos e incluso las diferencias en los tiempos de aparición teniendo en cuenta el sexo, las edades y las especies (Cohen et al., 2012). La condición energética y corporal de llegada de estos organismos a los sitios de parda es desconocida en las zonas insulares colombianas por lo que no es posible actualmente establecer cuál es la importancia que tienen los ecosistemas presentes en estas zonas para la supervivencia de éste grupo de aves. Esta información permitiría pronosticar el estado en que llegan estos organismos a los sitios de reproducción e invernada, hecho que está relacionado directamente con las variaciones en el éxito reproductivo y la tasa de supervivencia de las especies migratorias (Smith y Moore, 2003; Webster et al., 2002), el cual aportará al conocimiento de sus ciclos de vida y a la explicación de sus variaciones poblacionales (Donovan et al., 2002). El entendimiento de este fenómeno en zonas insulares de Colombia podría contribuir a la definición de áreas importantes para la conservación del caribe colombiano y sería un insumo para tomar decisiones en la planeación y ordenamiento del territorio de las islas colombianas las cuales en la actualidad están siendo fuertemente afectadas. 2.2. Pregunta de investigación ¿Los machos, las hembras y los juveniles de especies migratorias identificados en la migración de primavera en Isla Fuerte presentan diferencias en la cronología de llegada y su condición corporal? 2.3. Justificación Estudios de este tipo aportan información valiosa, porque si se entiende como es el comportamiento de estos organismos en sitios de parada, a su vez se puede entender las causas potenciales de los cambios poblacionales, debido a que lo ocurrido en estas zonas afecta directamente a las demás. Por ejemplo, Marra (2000) demuestra como en Setophaga ruticilla se producen patrones de segregación espacial por sexo donde las hembras siempre tienden a ocupar los manglares. Si ocurriera una reducción de estas zonas, las hembras se verían afectadas y no podrían recuperar sus reservas de grasa correctamente o no lo harían del todo, y como 8 consecuencia habría menor tasa de fecundidad en épocas reproductivas para la población que usa la zona afectada. Otro caso similar es el estudiado por Morris et al. (1996) y Yong et al., (1998), donde sus estudios demuestran como hembras en migración de primavera tienden a recuperar las reservas de grasa más lentamente y se demoran más en llegar a los sitios reproductivos. Si no existen sitios con una buena calidad o son reducidas las áreas propicias para recuperarse, la nidada será más reducida y por consiguiente se afectaran las poblaciones; sin dejar de lado que en estas características de historia de vida también influyen los factores climáticos como el fenómeno del Niño y la Niña (Donovan et al., 2002). Adicionalmente, Bauchinger et al., (2008) obtuvieron resultados que mostraban que en condiciones desfavorables los machos de la especie Sylvia borin tenían dos formas de responder, la primera es sacrificar el desarrollo de las gónadas de forma que llegaban a los sitios reproductivos sin estar listos para reproducirse; y la segunda era demorar el tiempo de parada sin retrasarel desarrollo de las gónadas. Ambos casos pueden conllevar a que el éxito reproductivo durante la temporada se vea afectado. El presente estudio a su vez se traduce en conocimiento que permitiría a todos los interesados o implicados en la conservación de las aves migratorias, y a quienes manejan la tierra poder realizar mejores planes de conservación, esquemas de ordenamiento territorial y uso del suelo al identificar sitios importantes para estos organismos o factores que influyen en el “fitness” de estos organismos como lo es el éxito reproductivo de estos organismos. El conocimiento generado por esta investigación iría acorde con el primer objetivo de la “Estrategia nacional para la conservación de aves de Colombia”, que tiene como una de sus metas, aumentar la información sobre la biología de las aves dentro de las cuales se incluyen las migratorias (Renjifo et al., 2000), a su vez iría acorde con el primer objetivo del “Plan nacional de las especies migratorias”, en el cual se plantea aumentar la información disponible de las poblaciones migratorias en Colombia (Naranjo y Amaya, 2009; Naranjo et al., 2012). Esto debido a que el presente estudio aporta información acerca de la biología de distintas aves migratorias, necesaria para el correcto planteamiento de planes de conservación y uso del suelo, que al mismo tiempo podría ser utilizada como aporte para ayudar a delimitar áreas importantes para la conservación en la isla. 9 Estas áreas importantes para la conservación se definen como lugares en donde hay una alta diversidad de especies migratorias, a su vez tienen una alta oferta de alimentos, lo que permite mantener comunidades de aves, y que las aves generen reservas energéticas (Donovan et al., 2002). Dado estas condiciones favorables, estas reservas energéticas se generaran más rápidamente, por consiguiente se podrá culminar su proceso migratorio satisfactoriamente. Como consecuencia las aves llegaran en buen estado a los sitios reproductivos, lo que se traduce en una buena nidada y en la mitigación de la disminución de las poblaciones de aves migratorias (Smith y Moore, 2003). Por ultimo, no existen estudios a profundidad en la zona insular del caribe colombiano, de este modo no se tiene información sobre los patrones de movimiento en sitios de parada de la región insular. Este es el caso de Isla fuerte, la cual es una zona con diferentes coberturas vegetales (Camacho-Forero, 2007) lo que podría contribuir a que las aves migratorias lo usen como un sitio de parada potencial. No obstante, en dicho lugar los estudios de la fauna están asociados más que todo al medio marino y algunos estudios de las aves terrestres en la isla (Estela, 2006), asimismo los estudios de las poblaciones de aves migratorias han sido pocos, pues con lo que se cuenta es con una caracterización de aves migratorias que se han avistado en la isla. 3. Marco teórico 3.1. Avifauna Las aves son uno de los grupos taxonómicos más diversificados en el mundo, con poblaciones de diferentes especies que se encuentran en todos los continentes (Gill, 2007; Scott, 2010). En este grupo existen aproximadamente unas 10,000 especies, número que varía según la clasificación taxonómica que se emplee. Colombia es el país que tiene la diversidad de aves más grande del mundo con una diversidad que supera las 1900 especies, de las cuales aproximadamente 275 tienen comportamientos migratorios, de estas 154 son migratorias que vienen desde el norte, 23 son migratorias que vienen desde el sur y 25 son aves marinas migratorias pelágicas, estas últimas se desplazan grandes distancias a veces sin tocar la costa (Naranjo et al., 2012). Las aves presentan una alta tasa metabólica que les permite tener una temperatura corporal elevada (40°C) (Newton, 2008), esto se traduce en una velocidad de contracción de los músculos 10 y una respuesta más rápida del sistema nervioso (Gill, 2007). Pero más importante que esto, es que esta alta tasa metabólica junto con el metabolismo de las fibras musculares les permite tener una resistencia muscular más alta, logrando así volar por horas sin quedar exhaustos (Gill, 2007; Ramenofsky et al., 2012). No obstante, esa alta tasa metabólica requiere un gasto energético alto que se traduce en adaptaciones especiales en la anatomía interna y la fisiología. Una de estas modificaciones es el aumento de la eficiencia de sus sistemas digestivos que les permiten transformar rápidamente gran parte de los nutrientes que consumen en energía (McWilliams et al., 2004). Otra modificación, es su mayor capacidad para mantener el metabolismo aeróbico gracias a los sacos aéreos que les permiten usar de manera más eficiente el oxígeno presente en el aire que respiran, en comparación con otros vertebrados (Scott, 2010). Adicionalmente, las aves tienen una alta eficiencia en la transformación de la energía en potencia muscular; un ejemplo de esto es Setophaga striata que según los cálculos si utilizara gasolina en lugar de grasa como combustible podría volar 720,000 Km con un galón de gasolina (Gill, 2007). Estas adaptaciones son importantes para las aves que realizan vuelos largos, en especial las aves migratorias que tienen que recorrer grandes distancias. Un ejemplo de estas son los playeros como Limosa lapponica, de los cuales hay evidencia que cruzan una distancia de 11,000 Km desde Alaska hasta Nueva Zelanda en un solo viaje y sin realizar ninguna parada (Gill et al., 2005). Este hecho causa que estos organismos tengan que aumentar la ingestiones de alimentos (hiperfagia) para poder generar grandes reservas de grasa y proteína, que les servirán de combustible para poder realizar su viaje (McWilliams et al., 2004). Sin embargo, no todas las aves migratorias pueden realizar estos vuelos tan largos, por lo que tienen que llegar a sitios específicos para poder generar nuevas reservas de grasa, de esta manera continuar con sus desplazamientos (Ma et al., 2013; Yosef y Wineman, 2010). De este forma las reservas de grasa como una medida de la condición energética y corporal de los individuos pueden indicar cuál es la calidad del sitio de parada (Horton y Morris, 2012). 3.2. Migración La migración latitudinal es el evento que ocupa la mayor parte del tiempo en el ciclo anual de muchas aves, cada año en Colombia pasan unos 800 millones de individuos (Bayly et al., 2011). 11 Este proceso migratorio puede ser tanto local como global. Sin embargo, a diferencia de un movimiento errante-nómada, las migraciones son ciclos estacionales de salidas y llegadas definidos por variaciones en fotoperiodo y abundancia de alimentos. Estos a su vez causan cambios fisiológicos en el ciclo gonadal, la expresión genética y las hormonas de estos organismos, lo que terminaran desencadenando comportamientos migratorios (Gill, 2007; Scott, 2010; Styrsky et al., 2004). Para el caso de la migración global se presentan dos tipos de migración la boreal y la austral, la primera se da cuando las aves del hemisferio norte migran hacia las zonas tropicales y subtropicales al sur. La segunda por el contrario se da cuando las aves del hemisferio sur migran hacia las zonas tropicales y subtropicales al norte (Stiles, 2004). Ambas dependen de los ciclos estacionales. La migración boreal inicia en el otoño desde mediados de septiembre hasta finales de noviembre, termina en primavera desde mediados de marzo hasta mediados de mayo, a si se completa el ciclo donde en el inicio las aves vienen a las zonas de invernada y al final regresan a sus áreas reproductivas (Bayly et al., 2011). Muchos estudios durante el siglo pasado se enfocaron en describir las rutas principales de la migración boreal, caracterizando tres rutas de entrada a Suramérica (Butler et al., 1996; Cooke, 1905; Iverson et al., 1996; Lincoln, 1999). La primera se da por la parte continental, donde lasaves bajan por Centro América y entran a Sudamérica por Colombia dispersándose en las zonas tropicales y subtropicales. La segunda se da por mar abierto donde hacen paradas en las islas que encuentran en el camino y bajan hasta llegar al continente para después dispersarse. Por último, está la ruta de las Antillas mayores donde las aves se deslazan por las islas, que forman una especie de corredor hasta las Antillas menores, de esta manera llegan a Venezuela para finalmente dispersarse por Sudamérica (Gill, 2007; Rubenstein et al., 2002). Estas rutas generales a su vez se dividen en una alta diversidad de subrutas que las aves usan para ir a las zonas donde pasan las estaciones de invierno y verano de las zonas reproductivas (Gill, 2007). Esta diversidad subrutas pueden estar relacionadas con la colonización de nuevas zonas o la búsqueda de alimentos de poblaciones ancestrales no migrantes, que con el paso del tiempo fueron expandiendo sus rangos de forrajeo y terminaron viajando grandes distancias. Esto en 12 ultimas pudo contribuir a la evolución de comportamientos migratorios en la población, los cuales serían diferentes dependiendo de los requerimientos ecológicos de cada especie (Levey y Stiles, 1992). Lo que en últimas pudo causar que poblaciones tengan rutas y sitios de llegada diferentes. Estudios que abarcan el tema de cómo se orientan las aves migratorias han arrojado evidencia de que estos organismos usan los campos magnéticos de la tierra para navegar mientras se desplazan por rutas migratorias (Zink, 2011), también se ha encontrado que usan la posición del sol como un compás para poder navegar durante el día y la de las estrellas para hacerlo en la noche (Scott, 2010). Estas estrategias de navegación y la evolución de la población han hecho que pasen por los mismos sitios en repetidas ocasiones con una alta precisión. Lo que hace que paren en puntos específicos durante el camino, conocidos como sitios de parada (Ma et al., 2013; Suomala et al., 2012). Estos son puntos importantes para las aves migratorias al permitir que generen nuevas reservas de grasa y se repongan para continuar su viaje, ya que la migración requiere de un esfuerzo físico alto con un alto gasto energético (Smith y Moore, 2003). Las paradas en los sitios de recarga energética varían en su duración, esto depende de la calidad del sitio de parada, de la edad, del sexo y de la especie (Bairlein, 1985; Schaub y Jenni, 2001; Winker et al., 1992). Cada una de estas variables hace que el tiempo que gasta un organismo en recuperar sus reservas de grasa sea mayor o menor. Por ello el sexo la edad y la especie de los individuos repercuten en la duración de la estadía en los sitios de parada porque entre más rápido generen reservas de grasa más rápido podrán irse de estos sitios (Morris et al., 1996; Schaub y Jenni, 2001). Trabajos de investigación realizados por Morris et al. (1996) y Yong et al. (1998) en la migración boreal aportan evidencia para suponer que las aves jóvenes tienden a tener paradas más largas en la migración de otoño, ya que tienen menos experiencia. Esta inexperiencia puede generar tanto, efectos negativos cuando lleguen al sitio de invernada como la muerte de estos individuos. De igual forma en la migración de primavera muchas especies de paseriformes en las cuales los machos presentan un comportamiento territorial o dominante, las hembras se demoran más en llegar a los sitios reproductivos que los machos (Francis y Cooke, 1986; Stewart et al., 2002), por 13 el contrario en especies en las cuales las hembras son las que tienen un comportamiento dominante, las hembras son las que llegan primero (Oring y Lank, 1982). En contraste se ha encontrado que especies que forman una pareja para toda la vida o la buscan antes de comenzar la migración de primavera, los sexos tienden a llegar al mismo tiempo (Francis y Cooke, 1986). Esto puede deberse a que para el sexo dominante hay cierto beneficio en llegar primero porque pueden llegar y recuperar la energía, por lo tanto mantener un mejor territorio; en cambio si estos individuos llegan después no tienen la suficiente energía para competir por los mejores territorios (Oring y Lank, 1982; Webster et al., 2002). Por otro lado las especies de aves migratorias tienen diferentes estrategias cuando migran, lo que influye en el tiempo de parada y en el orden en el que llegan a estos sitios (Balbontín et al., 2009; Gill, 2007; Woodrey y Chandler, 1997). Estudios como estos se han enfocado tanto en áreas de reproducción como de invernada, pero se tiene poca información sobre los sitios de parada en el mar, como las islas cercanas a la costa. De esta manera se hace necesario tener información de la biología de estos organismos en estos sitios porque lo que ocurre allí tiene consecuencias en los demás (Webster et al., 2002). Las islas del caribe son de vital importancia para algunas aves migratorias ya que son sitios de parada potenciales, como es el caso de las islas del caribe colombiano que tienen unas condiciones y ecosistemas (ej. bosques de manglar, pastizales, bosques secos, playas, etc.) que ayudan a mantener a las poblaciones de migrantes. Un ejemplo de esto son los manglares de las islas que debido a su diversidad y sus condiciones naturales son ecosistemas que proveen de alimento a las aves migratorias como los reinitas que usan los bosques de manglar como sitios de parada para poder recargar su energía (Lefebvre y Poulin, 1996). Adicionalmente las islas del caribe también permiten el establecimiento de especies migratorias marinas no pelágicas como los playeros que aprovechas las zonas inundables generadas por los manglares y el relieve para recuperar reservas de grasa (Placyk Jr. y Harrington, 2004). 14 4. Objetivo 4.1. Objetivo general Caracterizar y comparar la cronología de llegada que presenten las especies de aves migratorias boreales teniendo en cuenta, sexo, edad y condición corporal durante la primavera del 2014 a Isla Fuerte. 4.2. Objetivos específicos Caracterizar la avifauna migratoria presente en isla Fuerte durante el periodo de estudio. Identificar el tiempo de permanencia aproximado de las especies migratorias que llegan a Isla Fuerte durante la migración de primavera. Identificar si existen diferencias en la cronología de llega a la isla de las especies, teniendo en cuenta su sexo, edad y condición corporal. 5. Metodología y área de estudio 1.1. Área de estudio Isla Fuerte es una plataforma calcárea de origen coralino, la cual tiene una superficie de 12Km 2 , de los cuales solo 2.4Km 2 se encuentran elevados sobre el nivel del mar (Fig. 1). Está localizada a 11Km de la línea de costa del departamento de Córdoba en 9° 23’ N y 76° 11’O. Esta isla es próxima a un cordón discontinuo de islas y bajos denominado el archipiélago de San Bernardo. Esta zona está conformada por diversas coberturas de las cuales las principales son bosque de manglar, que se encuentra en su mayoría en la parte norte de la isla, cultivo de coco y el pastizal (Camacho-Forero, 2007). 15 Figura 1. Mapa de localización general y área marítima y terrestre de isla Fuerte. Tomado de Google Earth el 20 de mayo de 2014. 1.1.1. Clima El clima de la región conserva los rasgos generales del caribe colombiano con periodos de sequias de enero a abril, de lluvias intensas de agosto a noviembre y de transición en los demás meses del año. La precipitación anual en los meses de sequía de 5 a 50mm aprox, donde los meses finales de esta época fueron muestreados por el presente estudio. El mes de febrero es el que tiene el menor valor de precipitación y el mes de abril el de mayor al ser el periodo en el cual finaliza el verano. Este régimen de precipitaciones está controlado por la incidencia de los vientos alisios, de manera que en el verano predominanlos vientos que provienen del noreste y en el invierno predominan los que vienen del sureste. La temperatura promedio de la región es de 27.5° C. El mes más caluroso es el de abril con un promedio de 28.3° C, y el más frio es octubre con un promedio de 27°C. La humedad relativa promedio es de 83% (Camacho-Forero, 2007). 16 1.2. Métodos 1.2.1. Diseño de muestreo Se definieron cuatro estaciones de muestreo para la captura y observación de aves migratorias, teniendo en cuenta los tipos de cobertura vegetal presentes en cada una de ellas y la distribución espacial de las mismas con el fin de cubrir la mayor cantidad de área posible durante cada jornada de trabajo (Tabla 1). Tabla 1. Descripción de los puntos donde ubicaron las redes. Estación 1 Observaciones: Las coberturas en los 2 transectos seleccionados se caracterizaron por presentar relictos de bosque seco, bosques de manglar, cocotales, lagunas y cultivos mixtos de plátano y mango. Capturas: las redes se instalaron en zonas de borde de cultivos mixtos (coco y plátano), bosque de manglar (Laguncularia racemosa y Conocarpus erectus) de 3 m -5 m y áreas con presencia de helechos (Acrostichum aureum) de 2 m. Estación 2 Observaciones: Las coberturas en los 2 transectos seleccionados se caracterizaron por presentar bosques de manglar, cocotales, lagunas y litoral arenoso. 17 Capturas: Las redes se instalaron en zonas de borde de cultivos de coco con relicto talado y bosques de manglar (Laguncularia racemosa y Conocarpus erectus) de 2 m -4 m. Estación 3 Observaciones: Las coberturas en los 2 transectos seleccionados se caracterizaron por presentar bosques de manglar, lagunas, cultivos (plátano, mango y coco) y pastizales. Capturas: Las redes se instalaron en zonas de borde de coberturas de cocotal y bosques de manglar de 3 m - 10 m. Estación 4 Observaciones: Las coberturas en los 2 transectos seleccionados se caracterizaron por presentar, cultivos (plátano, mango y coco), infraestructura, relictos de bosque seco y pastizales. Capturas: Las redes se instalaron en zonas de borde de coberturas de pastizal y relicto de bosque seco de 3-4 m, lo cuales estaban en un estadio de sucesión primario. El muestreo se realizó del 21 marzo al 16 de abril, en horarios de 6:00 a 10:00 y de 15:00 a 18:00 cubriendo los primeros días de la migración de primavera según lo establecido por Bayly y colaboradores en 2011. Las coordenadas de cada localidad muestreada se tomaron con un equipo GPS marca Garmin e-trex venture. 18 Transectos de observación Se realizaron dos transectos de observación diarios de 200 metros cada uno, separados entre sí por una distancia mínima de 200 metros en las cuatro estaciones de muestreo para un total de ocho transectos diarios recorridos en periodos de tres horas y media intercalando muestreos mañana y tarde cada dos días. En total se llevó a cabo ésta técnica por 25 días y se rotó el transecto inicial diariamente con el fin de que cada uno tuviera las mismas horas muestreadas. Para estandarizar el muestreo se tomó la hora de inicio y la de finalización, se intentó que cada uno durara aproximadamente 10 minutos, se calculó la distancia perpendicular aproximada del individuo registrado con respecto al transecto y se documentó la información del sexo, la edad, la cobertura y el estrato arbóreo. Estos datos se describieron en formatos de campo adaptados del “manual de métodos de campo para el monitoreo de aves terrestres” (Ralph et al., 1996) (Anexo 1). Para la observación de los individuos se usaron unos binoculares Nikon Action 12 x 50 y una cámara semiprofesional Canon Powershot SX 20 IS para fotografiar las especies (Anexo 3). Captura con redes de niebla Se instalaron cuatro redes de niebla que equivalen a 45 metros lineales de red en cada una de las cuatro estaciones, éstas se ubicaron en sitios previamente establecidos por un pre-muestreo que se realizó durante la migración de otoño en el año 2013. Las redes fueron operadas diariamente durante 24 días y cada tercer día se trasladaron a un cuadrante diferente. Las aves capturadas fueron fotografiadas (Anexo 3), pesadas, sexadas, se calculó su edad y se tomaron sus medidas morfométricas como largo de los tarsos, culmen, cuerda alar, ancho del pico, longitud de la cola, longitud total (Ralph et al. 1996) (Anexo 2). La condición corporal de los individuos se determinó midiendo el nivel de grasa en fúrcula y la condición de los músculos del vuelo, para ello se utilizaron las escala propuestas por Ralph et al. (1996). Adicionalmente se registró el peso del individuo, este se corrigió dividiéndolo en el largo del tarso para estandarizar la medida y poder hacer comparación con individuos de diferentes tamaños (Labocha y Hayes, 2012). La condición corporal se usó para la comparación de los individuos, ya que al estar relacionado con la condición energética puede usarse para explicar parcialmente como varía esta. 19 Para identificar a los individuos posteriormente en el muestreo si se volvían a capturar se hizo una pequeña marca en la punta de las plumas de la cola. Para la medición de la masa se utilizó una balanza digital de 200gr y pesolas de 60 y 100gr. Las medidas morfométricas de los individuos capturados se tomaron con un calibrador de rueda. Para determinar la edad y el sexo de los individuos se usó la metodología propuesta por Ralph et al. (1996), en la cual se usa el plumaje, la osificación del cráneo, la protuberancia cloacal, el parche de incubación y el tamaño corporal. Para ello se tuvo en cuenta las mudas que realizan los juveniles en los primeros 3 meses denomina pre-básica, la cual consiste en el cambio de una parte del plumaje; por consiguiente se ve que el individuo tiene dos cohortes de plumaje unas que obtuvo desde el estadio de volantón y la otra obtenida de la muda. En el caso del sexo se usaron las diferencias en los patrones de los plumajes que tienen las diferentes especies. 1.2.2. Análisis de la información Para todas las comparaciones (sexos, edades, condición corporal, órdenes de llegada) se realizaron las pruebas de homogeneidad de varianzas y normalidad, pero no se cumplieron los supuestos por lo que se hizo una prueba Kruscal-Wallis para ver si las distribuciones de las categorías de las distribuciones eran iguales. 1.2.2.1. Identificación de diferencias de sexos y edades Se hizo un análisis de proporciones para evaluar si había diferencias entre las proporciones durante todo el periodo de estudio, de esta forma saber si había más machos o hembras y más adulos o inmaduros en las especies que presentaron dimorfismo en el plumaje. No obstante, en este análisis no se obtuvo en cuenta el tiempo en el que fueron registrados los individuos. 1.2.2.2. Identificación de diferencias en los órdenes de llegada La información tanto de capturas como de observaciones se puso en una matriz donde se registraron los periodos en donde se observaron las especies. Se compararon los datos obtenidos para determinar los órdenes de llegada de las distintas especies, Para ello se dividió el tiempo de estudio en 3 periodos de tiempo de 8 días teniendo en cuenta lo propuesto por Kaiser (1999) y Morris et al., 1996, en estos estudios se observa que los tiempos de parada más frecuentes están entre los valores de 1 a 11 días. En cada periodo se registró las abundancias de cada especie. 20 Teniendo en cuenta las diferencias significativas entre los sexos y las edades que presentaron las especies se tomaron como grupos separados en el análisis, de modo que si había diferencias entre los sexos, los machos se tomaron por separado de las hembras así fueran de la misma especie. Esto se repitió en el caso de las edades. Para evaluar entre cuales especies había diferencias significativas se realizó un análisis a posteriori de comparación porpares. Adicionalmente se hizo un análisis similaridad de Jaccard entre los tres periodos de tiempo, para ello se hizo una matriz de ausencias y presencias de cada especie en los periodos de tiempo. De esta forma se pudo saber que periodos eran más similares en términos de especies presentes. Por último se hizo un análisis de componentes principales para ver cuáles eran los periodos más importantes para las especies. A su vez cuales especies diferían más en los periodos. 1.2.2.3. Identificación de diferencias en la condición corporal Para la condición corporal se propuso un índice con base en las variables de peso, condición muscular y puntuaciones de grasa en abdomen, fúrcula y flancos. El índice corporal (IC) se obtuvo de la suma del puntaje de grasa (PG) con los rangos del musculo pectoral (RMP) y se dividió entre el peso corregido (PC). Este último se obtuvo de la división del peso (P) por el largo del tarso (LT). De acuerdo con las siguientes formulas: 1.2.3. Revisión de literatura Se hizo revisión de literatura en las bases de datos de Science Direct, Jstor, Scopus, Springerlink, EBSCO, Scholar Google y Wiley Online Library. Para ello se usaron los siguientes criterios de búsqueda: Bird migration, Anas discors, Setophaga ruticilla, Setophaga petechia, Vireo olicaceus, Arenaria interpres, Actitis macularia, Icterus gálbula, Parkesia novevoracensis, Mniotilta varia, Tringa flavipes, Tringa solitaria, Protonotaria citrea, Pheucticus ludovicianus, Butorides virescens, Piranga olivacea, Numenius phaeopus, Calidris minutilla, Tyrannus tyrannus, Tyrannus savana, Thalasseus maximus, Stopover patterns, Body condition, Uso de hábitat, Migration ecology, Stopover ecology, Springtime movement patterns. La búsqueda se refino a partir de las publicaciones más relevantes. 21 6. Resultados Esfuerzo de muestreo y representatividad En total se empleó un esfuerzo de muestreo de 341.25 Hora/red para la captura con redes de niebla y de 87.5 Horas/persona para la técnica de transectos. En cuanto a la aparición de especies y a la representatividad del presente muestreo se realizó una curva de acumulación de especies, la cual mostró por medio de los estimadores de chao 1, MMMeans, ACE que hubo un comportamiento similar a las especies observadas (Sest) y una tendencia a alcanzar su punto de unión, así mismo el estimador de Singletons muestra una tendencia a disminuirse lo que indica que el muestreo fue representativo (Fig. 2) a pesar haberse observado que si se aumenta el esfuerzo de muestreo continuarán apareciendo otras especies. Casi se obtiene el número máximo de las especies migrantes reportadas para la isla, las cuales son 24 especies según la estimación del índice Michaelis-Menten (MMMmeans). Figura 2. Curva de acumulación de especies, donde se compara los estimadores con el número de especies observadas y capturadas (Álvarez et al., 2004) en el nuestros a través de los diferentes ensayos y su intervalo de confianza. 0 5 10 15 20 25 30 0 5 10 15 20 25 30 N ú m e ro d e e sp e ci e s Muestreos S(est) Chao 1 Mean ACE Mean Singletons Mean MMMeans (1 run) S(est) 95% CI Lower Bound S(est) 95% CI Upper Bound 22 Riqueza General En total se registraron 221 individuos pertenecientes a 21 especies de aves migratorias las cuales se encuentran agrupadas en las familias Icteridae, Scolopacidae, Tyrannidae, Parulidae, Anatidae, Ardeidae, Cardinalidae y Vireonidae. El grupo de los chorlitos (Scolopacidae), las reinitas (Parulidae) y los atrapamoscas (Tyrannidae) fueron los más representativos con seis, cinco y tres especies respectivamente (Tabla 2). Tabla 2. Listado de especies observadas en la isla con sus abundancias máximas y las familias a las que pertenecen. Especie Familia Abundancia máxima Anas discors Anatidae 9 Butorides virescens Ardeidae 3 Actitis macularia Scolopacidae 3 Arenaria interpres Scolopacidae 10 Calidris minutilla Scolopacidae 3 Numenius phaeopus Scolopacidae 3 Tringa flavipes Scolopacidae 5 Tringa solitaria Scolopacidae 5 Thalasseus maximus Laridae 2 Empidonax sp. Tyrannidae 2 Tyrannus savana Tyrannidae 1 Tyrannus tyrannus Tyrannidae 6 Vireo olivaceus Vireonidae 3 Pheucticus ludovicianus Cardinalidae 3 Piranga olivácea Cardinalidae 3 Mniotilta varia Parulidae 1 Parkesia noveboracensis Parulidae 2 Protonotaria citrea Parulidae 3 Setophaga petechia Parulidae 1 Setophaga ruticilla Parulidae 2 Icterus gálbula Icteridae 3 Abundancia General Se encontró que la especie más abundante fue el vuela piedras común Arenaria interpretes con diez individuos, seguida del pato media luna Anas discors con nueve, el pitirre americano Tyrannus tyrannus con seis y los chorlitos Tringa falavipes y Tringa solitaria con cinco cada 23 uno. Nueve de las especies encontradas mostraron una abundancia de tres individuos, cuatro de dos individuos y tres fueron detectadas por un solo individuo. Cronología Se obtuvieron datos de la llegada de aves migratorias a la isla durante un periodo de 25 días efectivos de muestreo, en los cuales se registraron las especies observadas y el número total de individuos diarios detectados (Tabla 3). Tabla 3. Abundancias de cada una de las especies durante cada día de muestreo. Días de muestreos Especies 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 Anas discors 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 9 0 0 0 0 0 4 0 4 0 Butorides virescens 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 1 0 0 3 1 0 Actitis macularia 3 0 2 1 0 1 0 1 0 1 3 3 3 0 2 2 1 0 0 1 0 1 0 0 0 Arenaria interpres 0 0 7 3 2 3 0 0 9 0 0 3 9 10 10 0 9 0 7 8 9 0 0 0 0 Calidris minutilla 0 0 0 0 1 3 1 2 2 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Numenius phaeopus 1 2 1 3 2 2 2 2 3 2 0 2 2 1 2 1 1 2 2 1 0 0 0 0 0 Tringa flavipes 0 0 0 0 0 0 0 0 0 5 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 5 1 2 3 0 Tringa solitaria 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 5 0 3 2 0 Thalasseus maximus 0 0 0 0 0 0 0 0 1 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Empidonax sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 3 0 2 0 0 0 0 0 0 0 Tyrannus tyrannus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 6 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Tyrannus savana 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Vireo olivaceus 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3 0 0 Pheucticus ludovicianus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3 0 0 0 Piranga olivácea 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 3 0 0 0 0 0 0 0 Mniotilta varia 0 1 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 Parkesia noveboracensis 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 1 0 0 0 1 2 2 0 1 0 0 Protonotaria citrea 0 4 1 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Setophaga petechia 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 Setophaga ruticilla 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 2 1 1 Icterus gálbula 0 0 0 0 1 3 0 0 0 0 0 0 0 1 2 0 3 0 2 1 0 1 1 0 0 Para la interpretación de estos resultados se propuso dividir la información en tres periodos de tiempo de 8 o 9 días cada uno con el fin de comparar los patrones de aparición de especies en la isla. Con esto se observó que para el primer grupo de datos (día 1 al 8) fue posible detectar 11 24 especies que corresponden al 52% de las aves migratorias encontradas, 9 especies más fueron registradas en el segundo grupo de análisis (día 9 a 16) que corresponde a un 43% del total de especies y una especie adicional fue registrada el día 22 de muestreo la cual corresponde al 5% del total de especies. En cuanto a las aves asociadas a ambientes acuáticos se observó que playeros como Arenaria interpres, Actitis macularius y Numenius phaeopus estuvieron presentes desde los primeros días de muestreo y fueron registrados constantemente hasta los días 20, 21 y 22. Los últimos tres días de muestreo dejaron de registrarse. Por otra parte, los andarríos Tringa solitaria y Tringa flavipes se observaroncon mayor frecuencia a partir del segundo periodo de muestreo y fueron detectados hasta el día 24. Adicionalmente se observó que Calidris minutilla tuvo presencias intermitentes debido a que se registró entre los días 5 y 9 y luego los días 16 y 22 (Tabla 3). Se realizó un análisis de similaridad de Jaccard (Fig. 4) para los tres grupos de datos estudiados a partir de una matriz de ausencias y presencias encontrándose que el periodo de tiempo dos y el tres presentan mayor similitud entre especies obteniendo un resultado de 75% de similitud. Cabe resaltar que con el primer periodo se presentó una similitud ligera del 55% con los otros dos periodos. Esto puede indicar que durante el periodo de estudio la composición de especies fue estable, pero hacia los últimos dos periodos hubo mayor número de especies acumuladas compartidas. 0.55 0.60 0.65 0.70 0.75 0.80 0.85 0.90 0.95 S im ila rit y 1 2 3 25 Figura 3. Análisis de similaridad entre los tres periodos de tiempo en relación a las especies presentes en cada periodo. Periodo 1 (20 Marzo-28 Marzo), periodo 2 (29 Marzo- 4 Abril) y periodo 3 (5 Abril -12 Abril). Por otra parte se realizó un análisis de componentes principales (Fig. 5) el cual mostró cual fue la tendencia a la mayor abundancia de cada especie en los tres periodos. Las especies que más difieren con las otras en términos de abundancias en los tres periodos son Arenaria interpres, Actitis macularia y Numenius phaeopus, esto relacionado con que son las especies que más registros tuvieron a lo largo del muestreo. Por otro lado se observó que gran parte de las especies se agruparon en los periodos dos y tres reforzando los resultados de similaridad. Tringa flavipes y Tringa solitaria presentaron tendencias a ser más abundante durante el periodo tres mientras que para Protonotaria citrea, Calidris minutila, Numenius phaeopus y Actitis macularia presentaron tendencias para el primer periodo. También mostró que para la mayoría de especies, tuvieron tendencias a ser más abundantes en el periodo dos. Figura 4. Análisis de componentes principales, el Periodo 1 (20 Marzo-28 Marzo) es representado A, el periodo 2 (29 Marzo- 4 Abril) es representado por B y periodo 3 (5 Abril -12 Abril) por C. Las abreviaturas de las especies están compuestas de las dos primeras letras del género y las dos del epíteto específico. Cronología por sexo y/o edad 26 De los 291 individuos registrados en la isla, 163 presentaron dimorfismo sexual y/o de edad, de los cuales el 40% fueron machos, el 31% hembras y el 29% restante fueron juveniles o inmaduros. Los análisis de proporcionalidad (Tabla 4) sugieren que en general las diferencias en proporciones entre machos y hembras no fueron significativas, en casi todas las especies, solo en Icterus galbula fue significativa. Sin embargo, si se presentaron 3 casos en que las diferencias en las proporciones de las edades si fueron significativas, dos de ellas fueron playeras (Arenaria interpres, Actitis macularia) y la otra fue Piranga olivacea. Tabla 4. Análisis de proporcionalidad para machos, hembras, juveniles y adultos. Se muestran valores de números de individuos usados para la comparación para el sexo (n de sexo) y la edad (n de edad) con sus representativos valores de significancia (p) para el análisis. Especie n de sexo n de edad P de sexo P de edad Piranga olivácea - 6 - 0.041126 Arenaria interpres 11 11 0.303535 0.000000 Protonotaria citrea 7 - 0.643065 - Actitis macularia - 26 - 0.000000 Anas discors 18 - 0.528529 - Icterus gálbula 11 - 0.047516 - Setophaga petechia 3 4 0.550000 0.257143 Setophaga ruticilla - 3 - 0.550000 Pheucticus ludovicianus 3 - - 0.550000 Los individuos que no muestras valores de números de individuos ya sea para sexo o edad es porque no presentaron dimorfismo en este aspecto o no hubo un registro. Por otra parte solo fue posible hacer análisis estadísticos de Arenaria interpres, Anas discors y Actitis macularia ya que eran los únicos que presentaban más de 9 individuos (Fig. 3). De esto se obtuvo que los machos y las hembras de Arenaria interpres no presentaron diferencias significativas en el periodo de estudio entre los dos sexos y las edades (n= 19, KW=2.38, p = 0.25; n= 19, KW= 0.003, p = 0.95). En la especie Actitis macularia al solo presentar dimorfismo por edades solo se hizo la prueba para ver diferencias entre las edades, donde si hay diferencias entre estos dos (n=22, KW= 38.29, p = 0.0001). Por último Anas discors presentó diferencias significativas entre los machos y las hembras (n=18, KW=17.67, p= <0.0001). 27 a. b. c. d. Figura 5. Gráficos de individuos por cada sexo y por cada edad a lo largo de los días de las especies representativas. a. Individuos machos y hembras de Arenaria interpres. b. Individuos juveniles y adultos de Arenaria interpres. c. Individuos juveniles y adultos de Actitis macularia. d. Individuos machos y hembras de Anas discors. Cronología por especie Los órdenes de llegada entre las especies tuvieron diferencias significativas (n=299, KW= 83.28, p= <0.0001). En esta comparación se tuvieron en cuenta las diferencias obtenidas entre sexos de Anas discors y edades de Actitis macularias tomándolos cada una por separado. Las pruebas de comparación por pares mostraron que las hembras de Tringa flavipes, Tringa solitaria, Setophaga ruticila, Butorides virescens, Pheucticus ludovicianus y Anas discors presentan 28 diferencias significativas con Mniotilta varia, Numenius phaeopus, Actitis macularia inmaduros, Calidris minutilla y Protonotaria citrea en cuanto a los periodos de tiempo en los que estuvieron presentes. Es decir los primeros se encontraron en su mayoría hacia el final del muestreo y los segundos al principio (Tabla 5). Para las demás especies las diferencias con las otras no fueron tan relevantes al estar presentes en momentos intermitentes durante el muestreo o presentes durante todo el muestreo. Tabla 5. Diferencias por comparaciones pareadas entre los órdenes de llegada de las mismas especies. Especies que comparten la misma letra no tienen diferencias significativas es decir son parte de un mismo grupo. Especies Rangos Protonotaria citrea 31.5 A Calidris minutilla 78.33 A B Actitis macularia Inmaduros 93.66 A B C Numenius phaeopus 101.72 A B C D Mniotilta varia 104.88 A B C D E Tyrannus savana 121 A B C D E F Thalasseus maximus 121 A B C D E F Tyrannus tyrannus 121 A B C D E F Anas discors Machos 121 B C D E F Arenaria interpres 148.37 B C D E F Setophaga petechia 148.9 B C D E F Icterus gálbula 158.2 B C D E F Empidonax sp. 159.17 B C D E F Piranga olivacea 163.33 C D E F Actitis macularia Adulto 178.25 C D E F Vireo olivaceus 184.5 D E F Parkesia noveboracensis 197.33 E F Tringa flavipes 199.72 F Tringa solitaria 211 F Setophaga ruticilla 216.42 F Butorides virescens 219.14 F Pheucticus ludovicianus 235.5 F Anas discors Hembras 235.5 F Especies como Piranga olivacea e Icterus galbula presentaron presencias ligeramente intermitentes durante el muestreo. En el caso de la primera especie solo se observaron machos, por lo que se sugiere los machos se desplazan antes que las hembras. Por el contrario en el caso 29 de Icterus galbula los datos muestran que este patrón no es marcado al tener registros tanto de hembras como de machos. En contraste con Piranga olivacea, Mniotilta varia solo tubo presencia de hembras en todo el muestreo. Esto mismo ocurrió con Arenaria interpres y Anas discors donde se registraron casi por igual individuos machos, hembras o juveniles. Por otro lado especies como Setophaga petechia y Protonotaria citrea, en los pocosregistros que se obtuvieron demostraron ligeras tendencias de diferencias entre los sexos. Condición corporal La condición corporal obtenida de las capturas aporta evidencia de que los individuos de los primeros días presentaban una mejor condición corporal que los de los últimos días (Tabla 6). Sin embargo, cabe resaltar que las capturas fueron muy bajas lo que pueden influir en la interpretación. En total se obtuvieron seis capturas de especies migratorias. Tabla 6. Datos de especies migratorias capturadas con sus respectivos indicies de condición corporal. Especies Sexo Edad Grasa Musculo Peso Tarso Desgaste plumaje Índice de condición corporal Protonotaria citrea Hembra Adulto 3 2 9.5 21.1 2 11.11 Protonotaria citrea Hembra Adulto 4 3 12 19.9 - 11.61 Protonotaria citrea (recaptura) Hembra Adulto 4 3 18 19.9 - 7.74 Mniotilta varia Hembra Adulto 2 2 11 20.3 7.38 Setophaga petechia Macho Adulto 1 - - 23.2 - - Setophaga ruticilla Hembra Adulto 1 2 7.8 18 1 6.92 Parkesia noveboracensis - - 1 2 15.6 24.1 - 4.63 7. Discusión Composición de especies Las familias más abundantes fueron Parulidae y Scolopacidae cada una con 5 especies y 6 especies respectivamente. Esto se debe a que el mayor componente de las especies migratorias boreales registradas en el país pertenece a estas dos familias (Parulidae: 35 y Scolopacidae: 31)(Naranjo, 1979; Naranjo et al., 2012). Adicionalmente las condiciones en la isla pueden 30 generar un hábitat propicio para los playeros, al presentarse coberturas relativamente grandes de litoral arenoso, rocoso y zonas de bosques de manglar inundadas las cuales son los ecosistemas en los que viven estos organismos (Stotz et al., 1996). Para el caso Parulidae, muchos especies tienen rutas que cruzan por mar abierto de modo que es probable encontrarlos áreas insulares. Además se ha encontrado que especies como las presentes en la isla (Mniotilta varia, Setophaga petechia, Setophaga ruticilla y Protonotaria citrea) pueden usar áreas de bosque de manglar para pasar el invierno en las zonas tropicales (Chen et al., 2013; Stotz et al., 1996; Warkentin y Hernández, 1996). Esto mismo puede influir en que estas especies presenten mayores abundancias en relación a las demás. Por otro lado familias como Icteridae, Laridae, Ardeidae y Anatidae solo fueron representados por una especie, esto puede deberse a que en comparación con las otras familias tienen un bajo número de especies migratorias boreales en Colombia (Naranjo et al., 2012). Cronología por especie Protonotaria citrea solo tuvo registros en la primera etapa del muestreo, lo que está de acuerdo a lo reportado para la especie. Los individuos inician su desplazamiento en el mes de marzo y a finales de este mes comienzan a llegar las primeras aves a los sitios reproductivos, esta especie tiene su pico de migración para mediados de abril (Moore et al., 1990). Sin embargo, en el muestreo no se evidenció un aumento en el número de individuos para estas fechas, de hecho todo lo contrario; se dejaron de registrar individuos desde principios de abril hasta el fin del muestreo, lo que puede indicar que la isla no fue empleada como punto de parada. Probablemente, los individuos de Protonotaria citrea que pasan por la isla pueden provenir de zonas cercanas o hicieron su parada antes, ya que no habían gastado sus reservas de grasa como lo parecen sugerir los dos individuos capturados, lo que pudo causar que su estadía en la isla fuera corta. Adicionalmente, los individuos capturados fueron hembras, lo que podría apuntar a un patrón de migración diferenciado; sin embargo, se requeriría un mayor número de aves capturadas para afirmar esto. A su vez, Calidris minutila fue registrada para finales de marzo, que concuerda con el tiempo reportado para su migración, la cual va hasta abril (Naranjo et al., 2012). Estas dos especies 31 presentan migraciones tempranas, lo que se vio reflejado en la época del muestro con un bajo número de individuos. Los registros de las especies Piranga olivacea, Vireo olivaceus, Tyrannus savana, Tyrannus tyrannus, Thalasseus maximus y Arenaria interpretes concuerdan con las periodos reportados en la literatura, en los que van de marzo–mayo y febrero a marzo para Thalasseus maximus (Jonathan, 2006; Naranjo et al., 2012). Para Vireo olivaceus una explicación de su baja abundancia puede ser que para este periodo la mayoría de los individuos de la población no han comenzado la migración (Hilty y Brown, 1986), aunque también puede influir que su detección es difícil. Esto en el caso de Thalasseus maximus puede deberse a que en esta época todos los individuos ya han migrado y esto conlleva en reducciones en las poblacionales en el caribe Colombiano (Naranjo, 1979). Arenaria intrepres por otro lado tuvo abundancias altas que pueden estar relacionadas con que esta especie presenta poblaciones residentes de juveniles en Colombia. En la especie Actitis macularia el periodo de migración de primavera esta reportado desde abril hasta finales de mayo en el Caribe colombiano (Naranjo et al., 2012), lo que concuerda con lo obtenido ya que estos individuos se dejaron de registrar a mediados de abril. Como lo reporta Naranjo (1979) los individuos con plumajes nupciales son más frecuentes en los meses extremos, lo que parece concordar con lo observado donde el final del muestreo, tiempo en el cual comenzaron a aparecer individuos adultos. Esto también podría explicar las diferencias significativas obtenidas. Adicionalmente, en esta especie los inmaduros se quedan por un año en la zona de invernada lo que puede aumentar el registro de individuos inmaduros (Naranjo et al., 2012). Esto también ocurrió con Numenius phaeopus la cual estuvo presente durante casi todo el muestreo y dejo de registrarse en los últimos días del muestreo. La época a la cual migra es de mediados de marzo a mediados de junio, durante estos meses se registra en el Caribe colombiano, lo que con cuerda con lo observado. A su vez en esta especie los individuos juveniles se quedan en las zonas de invernada hasta por tres años (Naranjo et al., 2012). Por lo observado en el muestreo de Numenius phaeopus, Actitis macularia y Arenaria interpres, que estuvieron presentes en gran parte del muestreo se puede suponer que usan la isla como un sitio de invernada. No obstante, para concluir esto habría que muestrear por periodos más largo en épocas que no sean de migración. Además, para el caso de Numenius phaeopus esto puede 32 deberse a que esta especie puede retrasar su partida debido a la poca disponibilidad de alimentos, de esta forma espera hasta que en el sitio mejore la disponibilidad de alimentos (Zwarts, 1990). Tringa solitaria, Tringa flavipes, Setophaga ruticilla, Butorides virescens, Pheucticus ludovicianus y las hembras Anas discors presentaron registros hacia la parte final del muestreo, a mediados de abril, fecha que coincide con lo reportado que es aproximadamente de finales de febrero a abril. Además todas las especies concuerdan en que este meses es la época límite del rango de migración reportado (Naranjo et al., 2012). Por lo que pueden provenir de un lugar alejado o que comenzaron su migración tarde, pero para corroborar esto se necesitan saber de qué zona partieron los individuos. Pheucticus ludovicianus solo fue registrado una vez hacia la caída del sol, por lo que podría significar que únicamente hicieron una parada en la isla para pasar la noche y continuar su viaje en la mañana siguiente. En el caso de Setophaga ruticilla los individuos registrados fueron un macho juvenil y dos hembras. Esto puede ser evidencia de un patrón de segregación por dominancia o selección sexual, ya que se ha encontrado que los machos adultos son más dominantes (Marra, 2000) por lo que migran primero. Por otro lado los menos dominantes (machosjóvenes y hembras) migran después hacia la época de abundancia de alimento en las zonas reproductivas, como diversos estudios lo han confirmados (Francis y Cooke, 1986; Stewart et al., 2002; Woodrey y Chandler, 1997). Esto sugiere que la isla no es un sitio de parada para tan significativo para estas especies en su periodo de migración de primavera, no obstante, esta afirmación requiere que el muestreo se comience a realizar desde comienzos de marzo ya que mucha de estas especies posee una migración temprana. Mniotilta varia por otro lado se dice que empieza su migración a principios de abril (Hilty y Brown, 1986; Stiles y Skutch, 1989), no obstante, los datos parecen demostrar que esto puede ocurrir antes, desde marzo lo que concuerda con lo reportado en la “Guía de campo de las aves de norte américa” (Jonathan, 2006). Las pocas abundancias obtenidas de estos individuos pueden estar relacionadas con el hecho de que esta especie realiza paradas cortas y tienen vuelos de larga distancia (Jonathan, 2006; Naranjo et al., 2012). En Setophaga petechia e Icterus glabula también los registros no concuerdan con lo reportado. La fecha en la que se cree que comienza la migración para Setophaga petechia es en abril y para Icterus galbula en mayo (Naranjo et al., 2012), aunque los datos concuerdan con (Jonathan, 2006) en los que estos pueden comenzar a 33 principios de marzo. Lo que hace pensar que hace falta precisar más los periodos migratorios que se tienen descritos en el país. Parkesia noveboracensis comenzó a registrarse a principios de abril lo que concuerda con lo reportado por (Jonathan, 2006) que incluso puede significar que su migración comienza antes. Sus bajas abundancias pueden estar relacionadas con el hecho de que esta especie está asociada a fuentes de agua (Hilty y Brown, 1986; Stotz et al., 1996), pero como era verano en la temporada muestreada no se encontraron muchas de estas fuentes. Las pocas fuentes hídricas de agua dulce o salobre estaban limitadas a las zonas inundadas de los manglares lo que explica que solo se registraran en estos sitios. Por último considerando los periodos en los cuales migran las especies del genero Empidonax presentes en Colombia la especie no identificada de este género puede ser Empidonax virescens ya que concuerda lo reportado con los registros obtenidos. Para la comparación de similaridad de Jaccard (Fig. 4) muestra que hay un 75% de especies compartidas entre los periodos 2 (29 Marzo- 4 Abril) y 3 (5 Abril -12 Abril), lo que puede deberse a que para las especies revisadas estos periodos son críticos. Para algunas que migran temprano (ej. Tringa solitaria, Tringa flavipes, Setophaga ruticilla, Butorides virescens, Pheucticus ludovicianus, Protonotaria citrea, Thalasseus maximus y Calidris minutila) son los limites extremos superiores del periodo reportado para las especies, mientras que para las que migran para abril-mayo (ej. Empidonax sp., Piranga olivacea, Icterus galbula, Setophaga petechia, Mniotilta varia, Tyrannus savana, Tyrannus tyrannus y Arenaria interpres) es el comienzo de su etapa de migración. Lo que puede significar un punto de confluencia entre las especies que migran temprano y las que tienen una migración relativamente tardía. Esto también puede explicar porque en estos periodos se registraron más especies. Del mismo modo en el análisis de componentes principales (Fig. 5) se observa que el periodo 2 y el periodo 3 son significativos para un gran número de especies lo que es evidencia de que en estas fechas hay un pico de migración a nivel de especies para la isla. No obstante eso no se vio reflejado en las abundancias de varias especies. Cabe resaltar que estos muestreos se tienen que repetir a través de las estaciones y los años para llegar a tener diferencias más sólidas y acordes al comportamiento de la especie ante diversas 34 circunstancias, ya que como lo demuestra (Woodrey y Chandler, 1997) estas diferencias pueden variar significativamente a través de las estaciones y los años para algunas especies. Cronología por sexo y/o edad Como el estudio se hizo en la primeros días de la migración de primavera se esperaban encontrar que las proporciones de machos en especies (Tabla 4) (Setophaga petchia, Setophaga ruticilla y Mniotilta varia) de la familia Parulidae fueran más altas que las de las hembras, ya que estos arrancan de sus sitios de invernada y llegan a sus sitios reproductivos más temprano (Francis y Cooke, 1986). No obstante, los datos obtenidos demuestran que esto no ocurrió para la mayoría de las especies de esta familia. Esto puede implicar que para las especies muestreadas no hay ventaja en que machos lleguen primero que las hembras a sus territorios reproductivos (Newton, 2008). Del mismo modo, se esperaba que las proporciones entre juveniles y adultos fueran diferentes en Setophaga ruticilla (Francis y Cooke, 1986; Stewart et al., 2002), pero los datos sugieren que no hay diferencias significativas, lo que pudo verse influenciado por que esta especie llego hacia la etapa final del muestreo y no obtuvieron más registros. Adicionalmente, los adultos que estuvieron presentes en el muestreo eran hembras mientras que el juvenil era macho, las diferencias reportadas para esta especie se encuentran entre individuos machos adultos y juveniles machos, por eso las proporciones de juveniles machos con hembras podrían ser similares. En las demás especies de la familia no se presentaron diferencias en las proporciones. Estos resultados en las proporciones de las especies de la familia Parulidae van en contra de lo que encontró (Francis y Cooke, 1986). Esto puede deberse a que las abundancias de los individuo y los registros obtenidos de estas especies fueron bajos, por lo que puede haber un sesgo en los resultados obtenidos. Adicionalmente que la prueba realizada no tiene en cuenta como las proporciones varían en el tiempo. Por otro lado Piranga olivacea solo tuvo presencia de machos y dentro de estos fueron más abundantes los adultos a los jóvenes. En contraste Actitis macularia presento mayor presencia de organismos juveniles a los adultos, también se encontraron diferencias significativas a lo largo del muestreo en estas dos edades. A su vez estos individuos estuvieron presentes durante todo el muestreo. Esto puede significar que los juveniles fueron relegados por los adultos a sitios con 35 menos disponibilidad de alimentos, por ello se demoraron más en el sitio de parada, pero falta más datos para poder suponer esto. Estos dos casos podrían estar relacionados con la hipótesis de la dominancia planteada por Gauthreaux en 1978 (Jones et al., 2002; Lozano et al., 1996; Newton, 2008; Woodrey y Chandler, 1997). Esta hipótesis plantea que en las especies en las cuales uno de los sexos es territorial y dominante, tienden a segregar a los del sexo opuesto y los individuos jóvenes a ambientes con menos disponibilidad de alimentos; También a latitudes más bajas. De esta manera durante la migración de primavera los individuos más dominantes puedan llegar antes a los sitios reproductivos y escoger los mejores territorios (Newton, 2008). Esta hipótesis parece explicar solo la variación de los individuos adultos y juveniles en el muestreo, de modo que los machos adultos segregaron a los individuos inmaduros en Piranga olivacea, esto también pudo explicar que los individuos juveniles de Actitis macularia estuvieran por un periodo más largo, ya que al quedar segregados a ambientes más hostiles se demoraron más para acumular reservas energéticas como se plantea en esta hipótesis (Cristol et al., 1999). También puede ser que haya un beneficio en que los individuos jóvenes se demoren más en llegar a los sitios reproductivos porque así llegan en el periodo de abundancia de alimento y no tienen que gastar energía compitiendo con los individuos
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