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BioOne sees sustainable scholarly publishing as an inherently collaborative enterprise connecting authors, nonprofit publishers, academic institutions, research libraries, and research funders in the common goal of maximizing access to critical research. Plantas Hospederas y Biogeografía de Liriomyza brassicae y L. trifolii y Primer Registro de L. commelinae (Diptera: Agromyzidae) en México Author(s): Rogelio. E. Palacios Torres, J. Valdez Carrasco, Raymundo Medina, Fernando A. Valenzuela Escoboza y Álvaro Castañeda Vildozola Source: Southwestern Entomologist, 40(1):205-215. Published By: Society of Southwestern Entomologists URL: http://www.bioone.org/doi/full/10.3958/059.040.0119 BioOne (www.bioone.org) is a nonprofit, online aggregation of core research in the biological, ecological, and environmental sciences. BioOne provides a sustainable online platform for over 170 journals and books published by nonprofit societies, associations, museums, institutions, and presses. Your use of this PDF, the BioOne Web site, and all posted and associated content indicates your acceptance of BioOne’s Terms of Use, available at www.bioone.org/page/terms_of_use. Usage of BioOne content is strictly limited to personal, educational, and non-commercial use. Commercial inquiries or rights and permissions requests should be directed to the individual publisher as copyright holder. http://www.bioone.org/doi/full/10.3958/059.040.0119 http://www.bioone.org http://www.bioone.org/page/terms_of_use 205 VOL. 40, NO. 1 SOUTHWESTERN ENTOMOLOGIST MAR. 2015 Plantas Hospederas y Biogeografía de Liriomyza brassicae y L. trifolii y Primer Registro de L. commelinae (Diptera: Agromyzidae) en México Host Plants and Biogeography of Liriomyza brassicae and L. trifolii and New Record of L. commelinae (Diptera: Agromyzidae) in Mexico Rogelio. E. Palacios Torres1*, J. Valdez Carrasco2, Raymundo Medina3, Fernando A. Valenzuela Escoboza 4, y Álvaro Castañeda Vildozola5 Resumen. Todas las especies de Agromyzidae son fitófagas, la mayoría de las larvas del género Liriomyza Mik minan hojas en sus plantas hospederas. El objetivo de este trabajo fue estudiar actualizaciones del daño en algunas plantas hospederas, nuevos registros de distribución geográfica y proporcionar características taxonómicas para la identificación de Liriomyza brassicae (Riley), Liriomyza commelinae (Frost), y Liriomyza trifolii (Burgess). Los lugares de colecta fueron los estados de México, Oaxaca y Veracruz, y de abril 2011 a noviembre 2013 se colectaron hojas con presencia de larvas o puparios y adultos con red de golpeo. Liriomyza brassicae se confirma que realiza diferentes patrones en sus minas sobre Lantana camara y Tropaeolum sp; L. commelinae representa un nuevo registro para México y se presentan características de las minas sobre Commelina diffusa. Liriomyza trifolii amplía su distribución en Oaxaca en la Cuenca del Papaloapan y se registra como plaga potencial asociada al chile variedad ‘Soledad’. Abstract. All species of Agromyzidae are phytophagous. Most larvae of the genus Liriomyza Mik mine leaves in their host plants. The aim of this work was to study and update the damage to some of their host plants, as well as study their new geographical distribution records and provide taxonomic characteristics for the identification of Liriomyza brassicae (Riley), Liriomyza commelinae (Frost), and Liriomyza trifolii (Burgess). The collection sites were located in the states of Mexico, Oaxaca, and Veracruz. From April 2011 to November 2013, leaves with larvae or pupae, and adults using nets, were collected. It was confirmed that Liriomyza brassicae make different patterns in their mines on Lantana camara, and ________________________ 1*Ingeniería Agrícola Tropical. Universidad del Papaloapan, campus Loma Bonita, Av. Ferrocarril S/N, Col. Ciudad Universitaria, C.P 68400, Loma Bonita, Oaxaca, México *Autor para correspondencia: rpalacios@unpa.edu.mx; rogeliopalaci57@hotmail.com 2Posgrado Fitosanidad-Entomología y Acarología. Colegio de Postgraduados, Carr. México- Texcoco, km. 36.5, C. P. 56230, Montecillo, Texcoco, Estado de México, México. 3Universidad Autónoma de Sinaloa, Facultad de Agronomía. AP. 729, C.P 80000, Culiacán, Sinaloa. México. 4Escuela Superior de Agricultura del Valle del Fuerte, Universidad Autónoma de Sinaloa, Calle 16 Ave. Japaraqui, C.P. 81110, Juan José Ríos, Ahome, Sinaloa. 5Centro de Investigación y Estudios Avanzados en Fitomejoramiento, Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad Autónoma del Estado de México, Campus El Cerrillo, C.P. 50200,Toluca, Estado de México, México. 206 Tropaeolum sp. Liriomyza commelinae presents a new record for Mexico, and the characteristics of its mines on Commelina diffusa are presented. Liriomyza trifolii extends its distribution into areas of the Papaloapan River basin in Oaxaca, and is recognized as a potential pest associated with the chili pepper variety ‘Soledad’. Introducción La familia Agromyzidae está conformada por moscas cuyas larvas son fitófagas. Dentro de sus géneros destaca Liriomyza Mik, cuyas especies en su mayoría se comportan como minadoras de hojas. También se pueden encontrar especies como L. angulicornis (Malloch) que forma galerías en tallos, así como las que se alimentan en semillas (Spencer y Steyskal 1986). Aunque muchas especies son restringidas a dicotiledóneas, algunas como L. commelinae (Frost) (Frost 1931), L. marginalis (Malloch), L. septentrionalis Sehgal, y L. angulicornis (Malloch), tienen una relación muy estrecha con plantas monocotiledóneas (Spencer y Steyskal 1986). Este género es el más estudiado y documentado de la familia Agromyzidae (Shiao 2004). Algunas de sus especies presentan distribución cosmopolita y son de importancia agrícola y cuarentenaria (Parrella 1987, Kamiji y Iwaizumi 2013). Las especies L. huidobrensis (Blanchard), L. sativae Blanchard, y L. trifolii (Burgess) se comportan como plaga, atacando un amplio rango de plantas cultivadas y silvestres por todo el mundo (Spencer 1963, 1983; Spencer et al. 1992; Probst et al. 1999; Shiao 2004; Sappanukhro et al. 2010). Las familias botánicas preferidas por este género son Asteraceae, Fabaceae, Acanthaceae, Asclepiadaceae, Brassicaceae, Laminaceae, Saxifragaceae, y Solanaceae (Spencer y Steyskal 1986). Este género cuenta con un total de 376 especies descritas en el mundo (Anónimo 2005). En el área Neotropical se conocen 90 especies (Martínez y Étienne 2002) y en México solo se tienen registradas a 8 especies (L. antiquaria Spencer, L. brassicae (Riley), L. cordillerana (Sehgal), L. huidobrensis, L. sabaziae Spencer, L. sativae, L. trifolii, L. vulcanica Zlobin) (Martínez y Étienne 2002, Palacios-Torres et al. 2008, Hernández et al. 2009, Medina et al. 2014). La información disponible sobre Liriomyza en México es reducida, y bajo esta encomienda se planteó el objetivo de generar información de especies presentes en México. Se proporcionan actualizaciones de plantas hospederas, y nuevos registros sobre distribución geográfica de L. brassicae, L. commelinae, y L. trifolii, así como imágenes de los genitales de los machos y el daño que ocasionan en sus plantas hospederas. En el caso de L. commelinae también se presentan imágenes de características morfológicas distintivas del adulto. Materiales y Métodos La colecta de larvas y puparios directamente de las hojas minadas, y adultos mediante red de golpeo tuvo lugar de abril del 2011 a noviembre de 2013 en las siguientes localidades: Estado de México (Col. Lázaro Cárdenas de Santiago Cuautlaplan, Texcoco), Oaxaca (zonas urbanas de Loma Bonita y San José Cosolapa, Distrito de Tuxtepec), y Veracruz (zona urbana de Tezonapa). Las hojas con presencia de larvas o puparios se trasladaron al laboratorio Químico-Biológico de la Universidad del Papaloapan, campus Loma Bonita, donde secolocaron en bolsas de plástico a una temperatura de 23 ± 2.0°C para obtener adultos. Los adultos que emergieron y los capturados con red se sacrificaron por medio de 207 congelación y posteriormente se colocaron en un recipiente con alcohol al 70%. Solo la especie vegetal de la familia Commelinaceae se trasladó al Herbario- Hortorio del Colegio de Postgraduados, con el fin de su identificación taxonómica. Los adultos fueron identificados mediante el uso de claves y esquemas de los genitales del macho publicados por Spencer y Steyskal (1986), Palacios-Torres et al. (2008), y Lonsdale (2011). Extracción de Genitales y Descripción Morfológica. La extracción de los genitales consistió en la separación del abdomen del resto del cuerpo del díptero macho. El abdomen se introdujo en una solución de hidróxido de potasio al 10% para macerar el tejido, por diez minutos a 80ºC. Se lavó con agua destilada a 80ºC por diez minutos con el fin de eliminar el hidróxido de potasio. Con la preparación inmersa en alcohol al 70%, se separó la cutícula y tejidos del abdomen, hasta dejar limpios y expuestos los genitales completos. Con los edeagos y bombas eyaculadoras se hicieron montajes temporales en gel transparente para cabello con glicerina (Palacios-Torres et al. 2008). El estudio y fotografías se hicieron en un microscopio Tessovar de Carl Zeiss y en un Fotomicroscopio III (Carl Zeiss, Oberkochen, Alemania), ambos con una cámara digital PaxCam3. Las plantas de la familia Commelinacea fueron determinadas por el M. en C. Ricardo Vega Muñoz, curador del Herbario-Hortorio del Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, Montecillo, Texcoco, Edo. de México. El material biológico está depositado en las colecciones respectivas del Colegio de Postgraduados, campus Montecillo. Resultados y Discusión Liriomyza brassicae. Material examinado Estado de México: 1♂, Col Lázaro Cárdenas, Santiago Cuautlalplan, Texcoco, 22.iv.2011, en hoja de Tropaeolum sp., colectó Rogelio E. Palacios. Descripción. Las dos cerdas verticales exteriores (vte) insertadas sobre cutícula negra y las dos cerdas interiores (vti) insertadas sobre superficie de cutícula amarilla (Palacios-Torres et al. 2008). Mesonoto. Presenta (3+1) pares de cerdas dorsocentrales (dc) y cuatro hileras de sedas acrosticales (acr) entre las cerdas dorsocentrales. Ala. Longitud en el macho 1.3 mm. Caliptra grisácea con el margen y flecos negros (Palacios-Torres et al. 2008). Edeago vista lateral. Distifalo terminando en forma de U, de una coloración más clara que el resto del edeago (Fig. 1A). Edeago vista ventral. Distifalo presenta ligera constricción poco antes de llegar a su parte media y la parte más distal de coloración clara (Fig. 1B). Bomba eyaculadora. Presenta un tallo estrecho y en su parte distal se ensancha pronunciadamente, con sus dos extremos redondos (Fig. 1C). Biología y Hábitos. A finales del mes de abril se pueden observar adultos posados sobre las hojas; el inicio de la infestación ocurre a inicios del mes de mayo. Las larvas se alimentan de la hoja de Lantana camara, las lesiones son circulares irregulares, éstas se tornan oscuras. Empiezan en un punto central y la larva continúa alimentándose, haciendo el círculo más grande, el cual llega a tener un radio de 1 a 2 cm aproximadamente, se puede observar a dos minas unirse que se distinguen por presentar dos círculos unidos (Palacios-Torres et al. 2008). Las hojas presentan puntuaciones que el insecto adulto realiza para alimentarse o para colocar sus huevos. Es posible observar hasta siete larvas sobre un foliolo (Fig. 1D), lo que llega a dañar hasta más del 50% de la superficie foliar; además, aproximadamente 30% de los foliolos por planta presentan al menos un mina por 208 Fig. 1. Liriomyza brassicae. Edeago vista lateral (A). Edeago vista ventral (B). Bomba eyaculadora (C). Minas en hojas de Lantana camara (D). Acercamiento de la mina en L. camara (E). Mina en Tropaeolum sp. Fig. 1. Liriomyza brassicae. Aedeagus side view (A). Aedeagus ventral view (B). Sperm pump (C). Leaf mines on Lantana camara (D). Detail of the mine on L. camara (E). Leaf mine on Tropaeolum sp. 209 hoja (Fig. 1E). Cuando la larva completa su desarrollo hace un orificio por la parte del envés y se tira al suelo para pupar (Palacios-Torres et al. 2008). Esta especie es muy abundante en la zona de Texcoco, donde ocasiona gran daño sobre las hojas de esta planta ornamental. Por otra parte, es muy común encontrar minas de este agromícido en Texcoco sobre Tropaeolum sp. (Tropaeolaceae), sin embargo la morfología de la mina muestra una forma lineal sinuosa (Fig. 1F). Plantas Hospederas. Liriomyza brassicae se ha reportado en 32 géneros vegetales de 11 familias botánicas, destacando en número de especies atacadas la Familia Brassicaceae (Spencer y Steyskal 1986, Étienne y Martínez 2003a, Étienne y Martínez 2003b, Palacios-Torres et al. 2008, Gil 2009, Lonsdale 2011). Liriomyza commelinae. Material examinado OAXACA: 1 ♀ y 0 ♂, zona urbana de Loma Bonita, 11.ix.2012, en hojas de Commelina diffusa Burm. f, Rogelio E. Palacios col. 3♀ y 1♂, zona urbana de Loma Bonita, 26.x.2012, en hojas de Commelina diffusa Burm. f, Rogelio E. Palacios col. 3♀ y 1♂, zona urbana de Loma Bonita, 22.xi.2012, en hojas de Commelina diffusa Burm. f, Rogelio E. Palacios col. 3♀ y 0 ♂, zona urbana de Loma Bonita, 01.xii.2012, en hojas de Commelina diffusa Burm. f, Rogelio E. Palacios col. 5♀ y 7♂, zona urbana de San José Cosolapa, 03.xi.2013, en hojas de Commelina sp. Rogelio E. Palacios col. VERACRUZ: 0♀ y 2♂, zona urbana de Tezonapa, 03.xi.2013, en hojas de Commelina sp. Rogelio E. Palacios col. Descripción. Ambas cerdas verticales (vt) insertadas sobre cutícula amarilla. Antena del macho presenta el tercer segmento antenal más grande (Fig. 2A), en la hembra es más pequeño (Fig. 2B). Mesonoto con el patrón en coloración característica de la especie (Fig. 2C). Ala. Longitud en el macho 1.5 mm y en la hembra 1.8 mm. Caliptra grisácea con el margen y flecos negros. Edeago vista lateral. Distifalo terminando en forma alargada, de una coloración más clara que el resto del edeago (Fig. 2D). Edeago vista ventral. Distifalo presenta dos estructuras largas y separadas, éstas presentan la misma anchura, la parte media y la parte más basal de coloración oscura (Fig. 2E). Bomba eyaculadora. Presenta un tallo corto y en su parte distal se ensancha pronunciadamente, con un extremo redondo y el otro en forma de punta (Fig. 2F). Biología y Hábitos. Es posible observar minas de esta especie en el mes de agosto. La larva del díptero se alimenta de la hoja de Commelina diffusa, las minas presentan formas serpenteadas que en ocasiones llegan a juntarse y no es posible poder diferenciar una mina de otra (Fig. 3A). Las minas en las hojas presentan residuos de la larva de color negro en la parte central y en toda su longitud (Fig. 3A y C). La larva antes de pupar realiza un orificio en el envés de la hoja para permitir la salida de los adultos (Fig. 3D). En todos los muestreos realizados se observó que la formación de la pupa ocurre siempre al final de la mina, localizada en la parte de la hoja cercana al peciolo (Fig. 3 A, B, y D). Se observó hasta 12 individuos en una hoja con la destrucción total de la lámina foliar (Fig. 3B). Plantas Hospederas. Commelina diffusa Burm. f, C. elegans H.B.K., C. nudiflora L., C. longicaulis Jacq. y C. virginica L. Tradescantia fluminensis Vell. (Stegmaier 1966, Spencer y Stegmaier 1973, Étienne y Martinez 2003b). Distribución Geográfica. Argentina, Brasil, Cuba, Estado Unidos (Florida), Jamaica, Trinidad, San Vicente (Stegmaier 1966, Spencer y Stegmaier 1973) Nuevos Registros: México (Loma Bonita y San José Cosolapa, Oaxaca y Tezonapa, Veracruz). 210 La presencia de L. commelinae es muy relevante, ya que es el primer registrode una especie de Agromyzidae que se alimenta estrictamente con monocotiledóneas. A su vez esta especie presenta el hábito inusual de pupar en la mina. Hasta ahora, de las pocas especies conocidas del género Liriomyza en Fig. 2. Liriomyza commelinae. Tercer segmento antenal del macho (A). Tercer segmento antenal de la hembra (B). Mesonoto (C). Edeago vista lateral (D). Edeago vista ventral (E). Bomba eyaculadora (F). Fig. 2. Liriomyza commelinae. Third antennal segment of a male (A). Third antennal segment of a female (B). Mesonotum (C). Aedeagus side view (D). Aedeagus ventral view (E). Sperm pump (F). 211 Fig. 3. Minas de la larva Liriomyza commelinae y lugar donde se forma la pupa (A y C). Hoja de Commelina difussa totalmente minada (B). Orificio de salida del adulto (D). Fig. 3. Leaf mine and pupating site in the mine by Liriomyza commelinae (A y C). Commelina difussa´s leaf fully mined (B). Adult’s exit hole (D). México todas tienen el hábito de pupar en el suelo. Spencer y Steyskal (1986) indican a los géneros Commelina y Tradescantia como sus principales plantas hospederas. Esta especie extiende su distribución en la región Neotropical y se suma a los ocho registros de este género en México. Liriomyza trifolii. Material examinado OAXACA: 1 ♀ y 1 ♂, Campus Loma Bonita, Universidad del Papalopan 05.xii.2012, minando hojas de Capsicum annuum L. "Chile Soledad", Rogelio E. Palacios col. 3♀ y 1♂, Campus Loma Bonita, Universidad del Papaloapan 15. xi. 2013, adultos capturados con red de golpeo sobre cultivo de sandia Citrullus lunatus, Rogelio E. Palacios col. Descripción. Los dos pares de cerdas verticales (vt) insertadas sobre cutícula de color amarillo. Mesonoto. Presenta (3+1) pares de cerdas dorsocentrales (dc) y cuatro hileras de sedas acrosticales (acr). Ala. Longitud en macho 1.25 mm y en la hembra 1.46 mm. Caliptra, margen caliptral y flecos negros. Edeago vista lateral. Distifalo de cutícula clara, con bandas esclerosadas en sus bordes superior e inferior; termina en una abertura amplia (Fig. 4A), y ventral. Distifalo presenta una fuerte constricción en su parte media y una marcada hendidura longitudinal (Fig. 4B), Bomba eyaculadora. Con un tallo delgado que se ensancha en su parte distal, sin rebasar el diámetro del bulbo (Fig. 4C). 212 Fig. 4. Liriomyza trifolii. Edeago vista lateral (A). Edeago vista ventral (B). Bomba eyaculadora (C). Minas de forma serpenteadas en chile "Soledad" (D). Hojas de chile "Soledad" con puntuaciones y oviposiciones (E). Pupario del minador del chile sobre la hoja (F). Fig. 4. Liriomyza trifolii. Aedeagus side view (A). Aedeagus ventral view (B). Sperm pump (C). Leaf serpentine mine on chili pepper "Soledad" (D). Leaves with scars and oviposition points in chili pepper "Soledad" (E). Puparium on chili pepper leaf (F). 213 Biología y Hábitos. La larva se alimenta de las hojas de chile llamado regionalmente "Soledad" y sandia en la zona de estudio. Es posible encontrarlas en los meses más frescos, así como en los meses más calurosos. En el cultivo de chile las minas de este díptero presentan formas serpenteadas (Fig. 4D); es común observar puntuaciones de alimentación y oviposición de los adultos en las hojas (Fig. 4E). Las poblaciones son abundantes y es posible observar puparios (Fig. 4F) y adultos sobre las hojas. En sandia (Citrillus lunatus) se observaron infestaciones recién emergieron las plántulas, ya que las hojas cotilenares presentaron más del 20% de su superficie minada. Plantas Hospederas. Liriomyza trifolii es polífaga dentro de sus plantas hospederas destacan cultivos de las familias Alliaceae, Apiaceae, Asteraceae, Cucurbitaceae, Fabaceae, y Solanaceae (Spencer 1963, 1973, 1983; Spencer y Stegmaier 1973; Spencer y Steyskal 1986; Spencer et al. 1992; Étienne y Martínez 2003b). Distribución Geográfica. Esta especie presenta distribución cosmopolita. En México se ha reportado en Tamaulipas y Sinaloa (Spencer 1983, Spencer y Steyskal 1986, Étienne y Martínez 2003b, Palacios-Torres et al. 2008, Valenzuela- Escoboza et al. 2010). Nuevo registro: Loma Bonita, Oaxaca. La información presentada proporciona datos sobre las plantas hospederas y distribución geográfica de tres especies del género Liriomyza Mik. Lantana camara y Tropaeolum sp. son plantas que por sus hermosas flores son utilizadas como ornato. En el caso de Liriomyza brassicae, las observaciones realizadas fueron en un jardín con plantas de Tropaeolum sp., donde prácticamente no existe el control de este minador u otro insecto que dañará las plantas. En este mismo sentido, en jardines con Lantana camara es común la poda general de las plantas en invierno para esperar brotes nuevos. Para L. commelinae al ser un minador que se alimenta sobre una maleza no existen métodos de control. Las commelináceas representan malezas de cultivos tropicales (Isaac y Brathwaite 2007), Commelina diffusa presenta cierta resistencia al glifosato aún a dosis altas 2.0 kg/ha (Palacios, sin publicar), por lo que estudios sobre control biológico empleando a este díptero sobre commelináceas representa una opción. El daño de Liriomyza trifolii sobre el chile "Soledad" es considerable, sin embargo la mosca blanca (Bemisia tabaci) representa la plaga objetivo por parte de los productores de esta hortaliza. Los productos químicos empleados para el control de la mosca blanca como imidacloprid, endosulfán, permetrina, y dimetoato indirectamente afectan a Liriomyza trifolii, sin embargo es necesario estudios al respecto para contar con evaluaciones sobre este minador en la zona. Agradecimiento El primer autor agradece al SNI-CONACyT por la beca de investigación (56585), a la Ingeniera en Diseño Carol Castro Reyes por su ayuda en la edición de las fotografías y al Profesor James Patrick Killough por su ayuda en la traducción del resumen. Referencias Citadas Anónimo. 2005. European and Mediterranean Plant Protection Organization/ Organisation Européenne et Mediterranéenne pour la Protection des Plantes Bulletin 35: 335-344. 214 Étienne, J., and M. Martínez. 2003a. Les Agromyzidae de Guadeloupe: espèces nouvelles et notes additionnelles (Diptera). Nouv. Revue. Entomol. (N.S.) 19: 249-272. Étienne, J., and M. Martínez. 2003b. Les Agromyzidae de l'île de Saint- Christopher (Saint-Kitts) aux Antilles (Diptera). Bull. Soc. Entomol. Fr. 108: 89-95. Frost, S. W. 1931. New Species of West Indian Agromyzidae (Diptera). Entomol. News 42: 72-76. Gil, O. R. 2009. Biosystematic Contributions to Agromyzidae (Diptera). Tesis Doctoral. Universidad Politécnica de Valencia. 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