BIB_6107

Vista previa del material en texto

Acta zoológica li l loana 54 (1–2): 11–34, 2010 11
Comportamiento y comunicación animal:
¿Qué nos enseñan los lagartos?
Font, Enrique; Carazo, Pau; Pérez i de Lanuza, Guillem; Barbosa, Diana
Instituto Cavanilles de Biodiversidad y Biología Evolutiva, Universidad de Valencia, Apdo. 22085, 46071
Valencia, España. enrique.font@uv.es
C O M E N T A R I O
Recibido: 18/05/10 – Aceptado: 03/08/10
INTRODUCCIÓN
Con más de 4400 especies reconocidas,
los lagartos (un grupo parafilético, ya que
no incluye a las serpientes) son los reptiles
más abundantes y uno de los grupos más
numerosos de vertebrados terrestres. Los la-
gartos conjugan un elevado número de espe-
cies con una tremenda diversidad morfológi-
ca, ecológica y de comportamiento. Algunos
lagartos son diminutos, de tan sólo 2-3 cm
de longitud total como adultos (Hedges y
Thomas, 2001), mientras que otros pueden
llegar a medir más de 3 m. Hay lagartos
capaces de volar o correr sobre el agua y
otros que carecen de patas y parecen ser-
pientes. Hay especies muy longevas, que vi-
ven más de 40 años, y otras que apenas vi-
ven unos meses como adultos (Karsten et al.,
2008). Excepto en las zonas de mayor lati-
tud o altitud, donde están limitados por su
ectotermia, encontramos lagartos en casi
todos los hábitats conocidos. Algunos desier-
tos y selvas tropicales albergan comunidades
compuestas por más de una docena de espe-
cies distintas (Pianka, 1986). Su comporta-
miento social, de forrajeo y antidepredador
es muy variable. En algunas especies, ma-
chos y hembras se asocian apenas unos mi-
nutos cada año para reproducirse, mientras
que en otras establecen vínculos duraderos
de pareja. La diversidad es sin duda una de
las características más destacadas de los la-
gartos. Es responsable de su éxito evolutivo
y contribuye a la fascinación que ejercen los
lagartos y a su utilización, desgraciadamen-
te cada vez más frecuente, como mascotas.
Pero los lagartos poseen además otras carac-
terísticas que, junto a la diversidad, los con-
vierte en sujetos ideales para estudios de
ecología y de comportamiento. Las dos más
frecuentemente citadas suelen ser su crucial
posición filogenética y su accesibilidad al
trabajo experimental. De hecho, durante las
últimas décadas varios autores han sugerido
que los lagartos podrían reemplazar a las
aves como organismos ‘modelo’ en estudios
de la biología de los vertebrados (Greenberg
et al., 1989; Vitt y Pianka, 1994; Pianka y
Vitt, 2003; Lovern et al., 2004).
MITOS Y LEYENDAS EN TORNO AL
COMPORTAMIENTO DE LOS LAGARTOS
Peces, aves y mamíferos son, sin lugar a
dudas, los vertebrados más estudiados desde
el punto de vista de su comportamiento.
Aunque su número se ha duplicado de ma-
nera consistente con cada década transcurri-
da desde 1960, los artículos dedicados al
comportamiento de los lagartos apenas su-
ponen un 4% del total (Fig. 1). No obstante,
la información acumulada en este periodo
ha puesto de manifiesto que los lagartos po-
seen un comportamiento tan complejo e in-
teresante como el de cualquier otro grupo de
vertebrados. Los lagartos no son animales
simples, insensibles y estúpidos, ni su com-
portamiento es, como sostiene el mito, ins-
tintivo, inflexible, o robótico. En contra de
lo que sugerían las antiguas concepciones
basadas en la idea errónea de la ‘scala natu-
rae’, el cerebro de los lagartos no es primiti-
vo, y contiene las mismas subdivisiones que
los cerebros de otros vertebrados amniotas,
incluyendo áreas paliales de asociación e
integración multisensorial homólogas al
E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?12
neocortex de los mamíferos (Striedter,
2005). De hecho, los cerebros de los lagartos
son, en términos relativos, los más grandes
de todos los reptiles (van Dongen, 1998) y
existe incluso evidencia de especialización
funcional de los hemisferios cerebrales (i. e.,
lateralización), que en ocasiones se traduce
en asimetrías de comportamiento. Algunos
lagartos, por ejemplo, utilizan preferente-
mente el ojo derecho para examinar a sus
presas y el izquierdo para observar a sus ri-
vales (Deckel y Jevitts, 1997; Hews y Wor-
thington, 2001; Robins et al., 2005). Por
otro lado, la plasticidad del comportamiento
de muchas especies de lagartos y su capaci-
dad para el aprendizaje y el comportamiento
inteligente está ampliamente documentada
(Desfilis y Font, 2002; Sweet y Pianka, 2003;
Manrod et al., 2008; Paulissen, 2008). Algu-
nos lagartos demuestran curiosidad y com-
portamiento de exploración en presencia de
objetos nuevos. Los dragones de Komodo,
Varanus komodoensis, exhiben comporta-
mientos que, si los realizase un mamífero,
no dudaríamos en calificar como juego
(Burghardt, 2005). Algunos autores atribu-
yen a los lagartos la capacidad de sentir
emociones (Balasko y Cabanac, 1998; Caba-
nac, 1999), e incluso especulan seriamente
sobre la posibilidad de que los lagartos po-
sean algún tipo de consciencia (Butler y Co-
tterill, 2006; Cabanac et al., 2009).
Aunque a menudo se los describe como
animales solitarios, cada vez son más nume-
rosos los estudios que ponen de manifiesto la
complejidad del comportamiento social de
los lagartos. Como afirman los editores de
un volumen reciente titulado precisamente
‘Lizard Social Behavior’ (un título que aún
resultará sorprendente para muchos no her-
petólogos), los lagartos no sólo son sociales,
sino que proporcionan modelos ideales para
el estudio de la evolución del comportamien-
to social (Fox et al., 2003). Muchos lagartos
Figura 1. Número de estudios de comportamiento animal realizados en los distintos grupos
de vertebrados a lo largo de las últimas cinco décadas (1960-2010). Las barras represen-
tan el número total de estudios publicados en revistas científicas incluidas en la base de
datos multidisciplinar Scopus®. Se realizó una búsqueda combinada de los términos ‘Behav-
iour/Behavior’ y el grupo de vertebrados correspondiente en cada caso. La figura muestra
los resultados desglosados por décadas.
Acta zoológica li l loana 54 (1–2): 11–34, 2010 13
poseen algún tipo de cuidados parentales
(e. g., Huang, 2006; Halloy et al., 2007), y
en algunas especies se ha documentado la
existencia de grupos familiares estables. Es-
tos están compuestos por una hembra y sus
crías (e. g., Liolaemus huacahuasicus, Halloy
y Halloy, 1997; Xenosaurus newmanorum,
Lemos-Espinal et al., 1997), o por varios
adultos acompañados de descendientes per-
tenecientes a varias cohortes (e. g., Cordylus
cataphractus, Mouton et al., 1999). Los
ejemplos más espectaculares de comporta-
miento social complejo los proporcionan los
eslizones vivíparos australianos del grupo
Egernia, que incluye, entre otros, a los géne-
ros Tiliqua y Egernia (Chapple, 2003). En
muchas especies de este grupo se han descri-
to fenómenos de monogamia genética, cui-
dados parentales y reconocimiento del pa-
rentesco, y al menos 23 de las aproximada-
mente 30 especies del grupo viven en grupos
familiares multigeneracionales (e. g., Main y
Bull, 1996; Chapple, 2003; O’Connor y Shi-
ne, 2003; Chapple y Keogh, 2006).
LOS LAGARTOS Y EL ESTUDIO DEL
COMPORTAMIENTO ANIMAL
El estudio moderno del comportamiento
de los lagartos tiene un precursor claro en el
trabajo que desarrollaron durante la primera
mitad del siglo XX un puñado de herpetólo-
gos en Europa y en EEUU (Ferguson, 1977).
Gladwyn K. Noble, conservador del Ameri-
can Museum of Natural History, describió los
sistemas de apareamiento de los lagartos y
llevó a cabo estudios pioneros sobre el com-
portamiento social de Anolis y de otras espe-
cies (Noble y Bradley, 1933; Greenberg y
Noble, 1944), mientras que en Europa, Gus-
tav Kramer (1937), Gertraud Kitzler (1941)
y Helmut Weber (1957) proporcionaron las
primeras descripciones del comportamiento
social de varias especies de lacértidos (fam.
Lacertidae). Konrad Lorenz (1981) citó los
trabajos de Kramer con Podarcis melisellensis
para ilustrar la idea de que el comporta-
miento de los animales en cautividad puede
diferir del que exhiben en estadosalvaje.
Lorenz también estaba familiarizado con los
trabajos de Noble, que le sirvieron de inspi-
ración para describir un sistema de aparea-
miento que denominó ‘tipo lagarto’ en aves
(Lorenz, 1981). En este sistema de aparea-
miento, únicamente los machos territoriales
realizan exhibiciones, pero lo hacen en pre-
sencia de cualquier individuo de su especie,
tanto machos como hembras. Si el otro in-
dividuo huye, el macho lo persigue e intenta
aparearse con él; si el otro individuo realiza
una exhibición, entonces tiene lugar un com-
bate. Niko Tinbergen se refirió también a los
trabajos de Noble (e. g., Tinbergen, 1953),
al que conoció personalmente durante su pri-
mera visita a los EEUU en 1938. Noble in-
tentó contratar a Tinbergen en calidad de
naturalista, pero éste declinó la oferta (Bur-
khardt, 2005). La historia de la etología
habría sido probablemente muy distinta a la
que ahora conocemos si Tinbergen hubiese
cedido a las presiones de Noble y se hubiese
instalado definitivamente en EEUU. No obs-
tante, y a pesar de su insistencia en la nece-
sidad de estudiar el comportamiento de un
amplio rango de especies, los primeros etó-
logos apenas dedicaron atención a los la-
gartos (o a otros reptiles). Muchos sucumbie-
ron a la tentación de trabajar con los mal
llamados vertebrados ‘superiores’ y a las
mejores oportunidades de financiación que
ofrece el trabajo con aves o con mamíferos
(una tendencia que, desgraciadamente, no
ofrece visos de cambiar, al menos a corto
plazo; e. g., Bonnet et al., 2002).
COMUNICACIÓN Y ECOLOGÍA
SENSORIAL EN LAGARTOS
La comunicación es indispensable para
entender muchos aspectos del comportamien-
to de los animales, como la defensa del te-
rritorio, la elección de pareja, la resolución
de conflictos, el forrajeo, o el comporta-
miento antidepredador. Debido a su crucial
importancia en todo tipo de interacciones
sociales algunos consideran a la comunica-
ción el ‘santo grial’ del comportamiento ani-
mal, y precisamente en este terreno encon-
tramos algunas de las contribuciones más
importantes de los lagartos al estudio del
comportamiento animal. De hecho, los tra-
E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?14
bajos con lagartos han contribuido de mane-
ra decisiva al desarrollo de teorías generales
sobre la comunicación animal (e. g., Fleish-
man, 1992; Ord et al., 2001, 2007; Stuart-
Fox et al., 2003; Whiting et al., 2003; Mar-
tins et al., 2004, 2005; Stuart-Fox, 2006;
Ord, 2008; Ord y Stamps, 2008, 2009; Peters
et al., 2008; Stuart-Fox y Moussalli, 2009).
Sin embargo, los estudios disponibles pre-
sentan importantes sesgos taxonómicos y
carecemos aún de información básica acerca
de las señales comunicativas de muchas es-
pecies (o incluso de grupos taxonómicos
más amplios).
Aunque es posible que acabemos descu-
briendo que los lagartos utilizan señales en
casi todas las modalidades sensoriales, las
más conocidas son sin duda las señales quí-
micas y las señales visuales. Los principales
grupos de lagartos difieren en su dependen-
cia de distintas modalidades sensoriales para
la comunicación social. Los lagartos de la
superfamilia Iguania, que incluye a las fami-
lias Iguanidae, Agamidae y Chamaeleoni-
dae, utilizan fundamentalmente señales vi-
suales y, en menor medida, señales químicas
y táctiles. Los gecónidos nocturnos utilizan
vocalizaciones y señales visuales, mientras
que los diurnos dependen fundamentalmente
de estas últimas. La mayoría de los lagartos
restantes pertenecen a Autarchoglossa, un
grupo que comprende a las familias Lacerti-
dae, Teidae, Scincidae y Varanidae, entre
otras. Los lagartos autarcoglosos utilizan
principalmente señales químicas y, en menor
medida, señales visuales y táctiles (Pianka y
Vitt, 2003; Vitt y Caldwell, 2009). Existen,
no obstante, importantes excepciones que
hacen dudar de la utilidad de estas generali-
zaciones. Los lagartos del género Liolaemus,
por ejemplo, pertenecen al grupo Iguania, y
sin embargo son animales muy quimiosenso-
riales (e. g., Labra, 2008). Por otro lado,
algunos cordílidos, incluidos dentro de Au-
tarchoglossa, poseen un rico repertorio de
señales visuales (e. g., Platysaurus, Whiting
et al., 2003). Una situación muy similar la
encontramos en los lacértidos, una familia
con más de 250 especies distribuidas por
Europa, África y gran parte de Asia. Si bien
es cierto que los lacértidos dependen, como
otros autarcoglosos, de la comunicación quí-
mica para muchos aspectos de su biología,
también exhiben posturas y movimientos es-
tereotipados en sus interacciones sociales y
presentan coloraciones llamativas que a
menudo varían entre los sexos, entre pobla-
ciones o estacionalmente. De hecho, la evi-
dencia disponible sugiere que el estereotipo
del iguánido visual vs. el autarcogloso qui-
miosensorial es inadecuado y posiblemente
ha ralentizado y entorpecido el estudio de la
comunicación en los lacértidos y en otros
grupos de lagartos.
Se ha sugerido que la comunicación en
una modalidad sensorial puede afectar a la
comunicación en otras modalidades. En con-
creto, algunos autores han propuesto una
relación inversa entre la utilización de seña-
les químicas y visuales en lagartos (Hews y
Benard, 2001). No obstante, la idea de un
simple ‘trade-off’ entre comunicación quími-
ca y visual es excesivamente simplista y no
hace justicia a la complejidad de los sistemas
de comunicación de los lagartos (Martins et
al., 2004). Otro enfoque, posiblemente más
fructífero, considera a las señales químicas y
visuales no como opciones mutuamente ex-
cluyentes sino complementarias. Los dos ti-
pos de señales poseen propiedades distintas
—en ocasiones contrapuestas— que las ha-
cen idóneas en contextos comunicativos dis-
tintos o como vehículos de información de
distinto tipo (Bradbury y Vehrencamp, 1998).
Por ejemplo, la comunicación química per-
mite la transferencia indirecta de informa-
ción entre emisor y receptor (por medio de
marcas olorosas; véase más abajo), por lo
que constituye la principal modalidad co-
municativa en determinados contextos (e. g.,
comportamiento territorial). Las señales vi-
suales, por otra parte, permiten una modu-
lación temporal más rápida que las señales
químicas, lo que las convierte en señales
ideales para transmitir información acerca
de aspectos más variables del emisor o del
ambiente (e. g., combates entre machos).
Las características idiosincrásicas de las se-
ñales visuales y químicas las hacen particu-
larmente proclives a interactuar a diferentes
Acta zoológica li l loana 54 (1–2): 11–34, 2010 15
escalas, ya que con frecuencia se producen
en contextos similares pero desempeñan fun-
ciones complementarias (Thompson et al.,
2008). Por ejemplo, la utilización de señales
en modalidades diferentes permite a muchos
lagartos comunicarse con receptores situados
a distintas distancias del emisor (e. g., Head
et al., 2005).
Por otro lado, las señales comunicativas
de los lagartos a menudo incorporan varios
componentes en una o en más modalidades
sensoriales (i. e., señales multicomponentes
y multisensoriales). Por ejemplo, las posturas
y movimientos estereotipados que utilizan
los machos de muchas especies en sus inte-
racciones sociales ponen de manifiesto pa-
trones de coloración llamativos que de otro
modo apenas resultarían visibles. Los distin-
tos componentes de una señal pueden ser re-
dundantes o pueden tener efectos distintos
sobre los receptores (Kelso y Martins, 2008),
y pueden además interactuar entre sí, aña-
diendo un nuevo nivel de complejidad al es-
tudio de las señales comunicativas (Hebets y
Papaj, 2005).
En ocasiones, los resultados obtenidos en
el laboratorio pueden favorecer, si no se in-
terpretan correctamente, una visión distor-
sionada del comportamiento de los anima-
les. Los estudios sobre el papel de distintos
estímulos en la detección y discriminación
de presas en lagartos proporcionan algunos
ejemplos ilustrativos. Los estudios de labora-
torio demuestran que Podarcis muralis, como
otros lacértidos, escapaz de discriminar en-
tre presas y no presas utilizando exclusiva-
mente estímulos químicos (Cooper, 1991).
Este resultado podría interpretarse como evi-
dencia de que los estímulos químicos contro-
lan el comportamiento depredador de esta
especie. Sin embargo, casi todos los ataques
sobre presas que hemos observado en varios
cientos de horas de observación del compor-
tamiento de esta especie en el campo son
dirigidos visualmente. De hecho, muchos
ataques van dirigidos a presas voladoras o
de movimientos rápidos, lo que hace invia-
ble un examen quimiosensorial de las mis-
mas previo al ataque.
COMUNICACIÓN QUÍMICA: EL
LENGUAJE DE LAS FEROMONAS
Los lagartos poseen tres sistemas quimio-
sensoriales: el gustativo, el olfativo y el vo-
meronasal. El órgano vomeronasal, un órga-
no par situado en el techo de la cavidad bu-
cal, analiza los estímulos químicos que
arrastra la lengua cada vez que el lagarto
realiza un lengüetazo quimiosensorial
(‘tongue-flick’). Durante su breve excursión
fuera de la cavidad bucal, la lengua se agita
en el aire o entra en contacto con el sustrato
o con otros objetos, recogiendo así estímulos
químicos del exterior para su posterior aná-
lisis por el órgano vomeronasal (Font,
1996). Generalmente se admite que el siste-
ma lengua-órgano vomeronasal está especia-
lizado en la detección y análisis de estímu-
los químicos de escasa volatilidad, mientras
que el sistema olfativo responde a estímulos
químicos volátiles de bajo peso molecular
que es capaz de detectar a distancia (Hal-
pern, 1992). Los botones gustativos, que son
muy abundantes en la lengua y en el epitelio
oral de muchos lagartos, podrían estar tam-
bién implicados en el análisis de los estímu-
los químicos que ingresan en la cavidad bu-
cal como resultado de los lengüetazos qui-
miosensoriales (Schwenk, 1985).
Los lagartos se cuentan entre los vertebra-
dos más quimiosensoriales y la quimiorre-
cepción desempeña un papel fundamental en
muchos aspectos de su biología. Numerosos
trabajos han demostrado la importancia de
los estímulos químicos en la exploración,
selección de hábitat, localización de refu-
gios, forrajeo, detección de depredadores y,
por supuesto, en la comunicación intraespe-
cífica (Halpern, 1992; Mason, 1992;
Schwenk, 1995; Font, 1996; Houck, 2009).
Los estímulos químicos también son impor-
tantes para el reconocimiento específico y
pueden estar implicados en el aislamiento
reproductivo y en procesos de especiación
(e. g., Barbosa et al., 2005, 2006). Los estí-
mulos químicos que intervienen en la comu-
nicación intraespecífica se denominan fero-
monas. Las principales fuentes de feromonas
y de otros compuestos semioquímicos (i. e.,
E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?16
productos naturales que actúan como señales
químicas) en lagartos son la superficie cor-
poral, la región cloacal y los poros femora-
les o precloacales. Estos últimos son glándu-
las holocrinas de origen epidérmico presen-
tes en una hilera en la región femoral o pre-
cloacal de muchos lagartos (Mason, 1992).
La deposición de compuestos semioquímicos
puede ser activa o pasiva (e. g., como resul-
tado de que el animal arrastra la superficie
ventral por el sustrato al desplazarse). Existe
evidencia de que las heces de algunos lagar-
tos pueden actuar también, solas o en com-
binación con secreciones cloacales, como
fuentes de compuestos semioquímicos (e. g.,
Aragón et al., 2000).
Las glándulas femorales y precloacales
están especializadas en la producción de
marcas olorosas (‘scent-marks’). Las marcas
olorosas son las señales comunicativas más
extendidas entre los vertebrados terrestres
(e. g., Wyatt, 2003), y su éxito evolutivo se
debe en gran medida a que se trata de seña-
les que pueden ser recibidas en ausencia del
emisor, con frecuencia mucho después de
haber sido emitidas. Esta característica las
convierte en señales idóneas en contextos en
los que no siempre es posible la comunica-
ción directa entre emisor y receptor, como
en la defensa del territorio. De hecho, las
marcas olorosas han sido tradicionalmente
consideradas como señales territoriales que
funcionarían como una extensión del fenoti-
po del emisor, haciendo las veces de un repe-
lente o de una señal de alerta frente a posi-
bles intrusos de un territorio (‘scent-fence
hypothesis’). Análisis recientes, sin embargo,
han demostrado que esta hipótesis no es co-
rrecta (revisado en Gosling y Roberts, 2001).
En concreto, los trabajos con lagartos han
puesto de manifiesto que los machos de algu-
nas especies utilizan las marcas olorosas
para extraer información acerca del poten-
cial competitivo (i. e., tamaño) de un macho
rival (e. g., Liolaemus monticola, Labra,
2006; Podarcis hispanica, Carazo et al.,
2007), así como de la calidad de su territo-
rio (Carazo et al., 2007). Estos resultados
indican además que, en contra de lo que su-
gería la hipótesis tradicional, las marcas
olorosas no siempre repelen a otros lagartos.
Al contrario, los datos disponibles sugieren
que cuando un macho intruso se encuentra
con un territorio marcado por otro macho,
éste utiliza las marcas olorosas para valorar
los costos (e. g., potencial competitivo del
macho residente) y los beneficios (e. g., den-
sidad de hembras en el territorio) asociados
a la invasión de dicho territorio, lo que le
permite ajustar su comportamiento de forma
óptima en función de las circunstancias (Ca-
razo et al., 2007). Estos resultados apoyan
una concepción de las marcas olorosas
como señales sociales mucho más complejas
de lo que se sospechaba hasta hace poco
(Gosling y Roberts, 2001). Por ejemplo, los
machos de la lagartija ibérica, Podarcis his-
panica, utilizan las marcas olorosas para
reconocer individualmente a otros machos
de su zona, proporcionando el único caso
conocido de auténtico reconocimiento indivi-
dual (‘true individual recognition’) basado
en estímulos químicos en reptiles. Además,
los machos son capaces de recordar la loca-
lización espacial de las marcas que otros
machos rivales depositan en su territorio y
utilizan dicha información para ajustar de
manera adaptativa su comportamiento agre-
sivo, comportándose de manera más agresi-
va frente a aquellos rivales que representan
una mayor amenaza (Carazo et al., 2008).
En general, los resultados de estos y otros
trabajos recientes demuestran que las marcas
olorosas funcionan como señales sociales
capaces de transmitir información compleja.
Sin embargo, como ocurre con los estímulos
que controlan la detección y captura de las
presas (véase más arriba), los estudios de
comunicación química basados exclusiva-
mente en las respuestas de los receptores
frente a marcas olorosas (y no frente a sus
emisores) pueden conducir a conclusiones
equivocadas. Recientemente han aparecido
varios trabajos que demuestran que las hem-
bras de algunas especies de lagartos son ca-
paces de llevar a cabo discriminaciones ex-
tremadamente finas entre las marcas oloro-
sas de machos con distintas características.
Esta evidencia ha sido interpretada como
prueba de que las hembras utilizan las mar-
Acta zoológica li l loana 54 (1–2): 11–34, 2010 17
cas olorosas para escoger su pareja en fun-
ción de su estado de salud, asimetría fluc-
tuante, carga parasitaria, o la intensidad de
su respuesta inmune (Martín y López, 2000,
2006; López et al., 2002, 2003; López y
Martín, 2005). Sin embargo, la práctica to-
talidad de estos trabajos se basa en el estu-
dio de preferencias de las hembras por las
marcas olorosas de los machos, no por los
machos en sí. El hecho de que las hembras
sean capaces de llevar a cabo este tipo de
discriminaciones quimiosensoriales no im-
plica que esa capacidad afecte a su elección
de pareja en condiciones naturales. De he-
cho, los datos disponibles parecen indicar
que la elección de pareja es un fenómeno
muy raro en los lagartos territoriales, en los
que las hembras tienden a escoger buenos
territorios, y no machos de alta calidad
(Tokarz, 1995; Sullivan y Kwiatkowski,
2007). Es posibleincluso que en algunos ca-
sos las hembras prefieran zonas marcadas
por determinados machos, pero no necesa-
riamente a los machos que han depositado
dichas marcas. Esto podría deberse a que las
hembras utilizan la calidad de los machos
(que evalúan a partir de la información que
proporcionan sus marcas olorosas) como un
índice de la calidad de sus territorios (e. g.,
Stuart-Fox et al., 2009).
Tampoco es correcto referirse a las mar-
cas olorosas de los machos como feromonas
cuando éstas intervienen en interacciones
entre machos y hembras. Aunque las hem-
bras sean capaces de extraer información de
las marcas olorosas de los machos esto no
las convierte automáticamente en señales
comunicativas si, como sugiere la evidencia
disponible, estos compuestos han evolucio-
nado fundamentalmente en el contexto de la
selección intrasexual (i. e., competencia en-
tre machos). Su utilización por parte de las
hembras constituiría un ejemplo no de fero-
monas, que por definición son señales comu-
nicativas, sino de pistas (‘cues’): característi-
cas del medio animando o inanimado que
permiten a un animal obtener información y
tomar decisiones, pero que no han evolucio-
nado a tal efecto (Bradbury y Vehrencamp,
1998). Esta confusión entre pistas y señales
es relativamente frecuente en estudios de
quimiorrecepción y comunicación química
(Williams, 1992).
COMUNICACIÓN VISUAL: EL LENGUAJE
DE LOS COLORES Y LOS MOVIMIENTOS
Muchos lagartos, especialmente los diur-
nos, poseen grandes ojos adecuados para la
visión fotópica y un sistema visual adaptado
para la detección de presas pequeñas y de
movimientos rápidos que incluye la capaci-
dad de visión en color (Cooper y Greenberg,
1992; Ord et al., 2002; Hall, 2008). Esto
permite sospechar que la comunicación vi-
sual en este grupo posiblemente posea un
nivel de complejidad y sofisticación similar
al de otros grupos de vertebrados. Los lagar-
tos utilizan dos tipos de señales visuales: los
patrones de coloración y las posturas y mo-
vimientos estereotipados. Estos últimos
constituyen señales visuales dinámicas (i. e.,
basadas en el movimiento). Las señales vi-
suales dinámicas más comunes en los lagar-
tos son los movimientos de cabeceo y los
movimientos de pataleo.
SEÑALES CROMÁTICAS Y PATRONES DE
COLORACIÓN EN EL ULTRAVIOLETA
El estudio de la coloración animal ha
experimentado una auténtica revolución en
la última década, debido fundamentalmente
al desarrollo de espectrofotómetros peque-
ños, portátiles y relativamente baratos que
permiten obtener datos objetivos sobre la
coloración de todo tipo de animales, incluso
en condiciones de campo (Endler, 1990). La
consiguiente avalancha de datos ha dado un
nuevo impulso al estudio de la coloración
animal y es responsable de que trabajos rela-
tivamente recientes, como la excelente revi-
sión de Cooper y Greenberg (1992) sobre la
coloración en los reptiles, hayan quedado
totalmente desfasados.
Uno de los avances más destacados en el
estudio de la coloración ha sido el descubri-
miento de que muchos vertebrados son capa-
ces de percibir la radiación ultravioleta (UV;
corresponde a longitudes de onda por debajo
de 400 nm) y poseen patrones de coloración
E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?18
que únicamente son visibles para receptores
que posean un sistema visual con sensibili-
dad en esa parte del espectro (e. g., Yokoya-
ma y Shi, 2000; Hunt et al., 2001). Hasta
hace poco tiempo, muchos investigadores
asumían que la percepción del color en los
animales que estudiaban era similar a la de
la especie humana. Sin embargo, estudios
recientes han demostrado la existencia de
importantes diferencias entre los sistemas
visuales de distintas especies de vertebrados.
En particular, actualmente sabemos que la
capacidad de visión en el UV, tradicional-
mente considerada una característica casi
exclusiva de algunas especies de invertebra-
dos, se encuentra muy extendida en todo
tipo de vertebrados y constituye por tanto
una ruta potencialmente importante para la
comunicación tanto intraespecífica como
interespecífica. De hecho, la evidencia dispo-
nible pone de manifiesto que la visión en el
UV es la condición plesiomórfica para los
vertebrados, condición que probablemente
se ha conservado en muchos taxones (Yoko-
hama y Shi, 2000; Ebrey y Koutalos, 2001).
Por tanto, nuestra falta de sensibilidad a la
radiación UV es la excepción, no la regla,
en lo que a los vertebrados se refiere. Nume-
rosos estudios han demostrado que las colo-
raciones UV son importantes en la competen-
cia intrasexual y en la elección de pareja en
aves, peces e invertebrados (e. g., Cuthill et
al., 2000; Losey, 2003), pero su posible fun-
ción comunicativa en los lagartos permane-
ce relativamente inexplorada.
El que un animal posea algún tipo de
coloración UV no la convierte automática-
mente en una señal cromática. Algunos pe-
ces, por ejemplo, poseen coloraciones UV
pero carecen de visión en esa parte del es-
pectro, por lo que se asume que dichas colo-
raciones no son adaptativas o adquieren sig-
nificado funcional en contextos no comunica-
tivos (Siebeck et al., 2006). Al igual que
otros vertebrados, muchos lagartos poseen
visión en el UV cercano. La percepción en el
UV se debe a la presencia en sus retinas de
una clase de conos que contienen un fotopig-
mento cuyo máximo de absorción se encuen-
tra entre 359 y 385 nm. La presencia de un
fotopigmento sensible al UV ha sido confir-
mada utilizando técnicas de microespectro-
fotometría en 13 especies de iguánidos, cinco
gecónidos y cuatro camaleones (Fleishman
et al., 1993, 1997; Loew, 1994; Ellingson et
al., 1995; Loew et al., 1996, 2002; Bow-
maker et al., 2005). Sin embargo, otros ti-
pos de evidencia sugieren que la capacidad
de visión en el UV está muy extendida entre
los lagartos. En particular, la transmitancia
del medio ocular proporciona un medio al-
ternativo para evaluar la capacidad de vi-
sión en el UV, ya que en aquellos vertebrados
que no poseen visión UV el medio ocular
generalmente contiene pigmentos que filtran
este tipo de radiación (Losey et al., 1999;
Siebeck y Marshall, 2001; Siebeck, 2004).
En varias especies de lacértidos, el medio
ocular permite la llegada de longitudes de
onda UV a la retina, lo que sugiere que es-
tos lagartos poseen un sistema de visión en
color que incluye la capacidad de visión en
el UV. Por ejemplo, en el lagarto ocelado,
Lacerta (Timon) lepida, la transmitancia del
medio ocular (incluyendo el cristalino y la
cornea) supera el 50 % para longitudes de
onda por encima de 362 nm, lo que indica
que el ojo carece de filtros que eliminen se-
lectivamente el UV cercano, y por tanto que
la radiación UV llega a los fotorreceptores
de la retina con intensidad suficiente para
permitir la visión en esta parte del espectro
(Font et al., 2009).
Los conos de la retina poseen fotopig-
mentos que están compuestos por un cromó-
foro y por una fracción proteica denominada
opsina. Diversos estudios han demostrado
que la visión en el UV está relacionada con
la presencia de determinados aminoácidos
en sitios clave de la opsina de los conos sen-
sibles a longitudes de onda corta (SWS1).
Esta relación permite determinar la capaci-
dad de visión en el UV de una especie a par-
tir del análisis de la composición en ami-
noácidos de su opsina SWS1, que puede re-
construirse secuenciando parte del gen que
la codifica a partir de muestras de ADN to-
tal. Esta técnica ha sido aplicada con éxito
para el estudio de la capacidad de visión en
el UV de aves y mamíferos (e. g., Ödeen y
Acta zoológica li l loana 54 (1–2): 11–34, 2010 19
Hastad, 2003; Wang et al., 2004; Ödeen et
al., 2010). Los escasos datos disponibles so-
bre la opsina SWS1 en reptiles confirman
que al menos algunos lagartos poseen foto-
pigmentos sensibles a la radiación UV. En
lacértidos, la secuenciación de los genes que
codifican la opsina SWS1 ha puesto de ma-
nifiesto la presencia generalizada de fotopig-
mentos sensibles al UV, lo que apoya la idea
de que la capacidadde visión en el UV está
muy extendida en este grupo de lagartos
(Font et al., 2007; Font y Pérez i de Lanuza,
en preparación).
Muchos lagartos con visión en el UV po-
seen también patrones de coloración que re-
flejan de manera selectiva en esta parte del
espectro. El abanico gular de algunos lagar-
tos del género Anolis, por ejemplo, posee un
pico de reflectancia en el UV que se ha suge-
rido que podría funcionar como una señal
oculta en interacciones con otros lagartos
(Fleishman et al., 1993). El catálogo de la-
gartos que presentan reflectancia en el UV
en algún lugar de su superficie corporal se
ha ampliado considerablemente durante
esta última década (Tabla 1). En el lagarto
tizón de Tenerife, Gallotia galloti, tanto los
machos como las hembras presentan man-
chas azules en los costados y en la zona de
la gola. Estas manchas azules tienen su
máximo de reflectancia en la región UV del
espectro, en torno a 360 nm, y son por tanto
manchas azul/UV (Thorpe y Richard, 2001;
Molina-Borja et al., 2006). Algo parecido
ocurre con los llamativos ocelos laterales
que dan nombre al lagarto ocelado, Lacerta
(Timon) lepida, que también son de color
azul/UV (Font et al., 2009). En los dos casos
citados, las manchas azul/UV son además
sexualmente dicromáticas, por lo que po-
drían estar implicadas en el reconocimiento
del sexo.
La coloración de los animales es el resul-
tado de una interacción entre presiones de
selección distintas, a menudo de signo
opuesto. Mientras que las interacciones con
depredadores y presas favorecen las colora-
ciones crípticas que permiten a los animales
pasar desapercibidos, la comunicación in-
traespecífica favorece la aparición de colora-
ciones llamativas (Endler, 1992; Houde,
1997). La coloración de distintas áreas cor-
porales de un mismo animal puede haber
sido moldeada por distintas presiones de se-
lección (e. g., LeBas y Marshall, 2000). Mu-
chos lagartos presentan una coloración dor-
sal apagada y/o disruptiva, que contrasta
poco con el sustrato. Sin embargo, ventral y
ventrolateralmente poseen ocelos y manchas
de colores llamativos que exhiben en el
transcurso de las interacciones sociales. Ade-
más de un número variable de ocelos, mu-
chos lacértidos poseen manchas de color lla-
mativo en la fila longitudinal de escamas
que marca el límite entre las superficies ven-
tral y lateral del lagarto (i. e., escamas ven-
trales externas, OVS). Las manchas suelen
ser de color azul y tienen su pico de máxi-
ma reflectancia en el UV. Además es frecuen-
te que entre las escamas azul/UV se sitúen
escamas de otros colores que apenas reflejan
en el UV y que tienen su máxima reflectan-
cia en longitudes de onda larga (amarillo,
naranja), lo que proporciona un considera-
ble contraste cromático (Fig. 2; Font y Moli-
na-Borja, 2004; Font et al., 2009).
Aunque no se ha establecido definitiva-
mente su función comunicativa, la posición
de las escamas y de los ocelos que reflejan
en el UV los hace especialmente visibles du-
rante interacciones en las que los lagartos,
erguidos sobre las cuatro patas, comprimen
lateralmente el cuerpo exponiendo su super-
ficie lateral. De hecho, en muchas especies
las manchas azul/UV de las escamas ventra-
les externas presentan algún tipo de dimor-
fismo sexual, lo que sugiere un posible ori-
gen relacionado con la selección sexual
(Stuart-Fox y Ord, 2004). En una población
de Podarcis muralis del Pirineo Oriental
francés, por ejemplo, casi todos los machos
poseen escamas ventrales externas de color
azul/UV, mientras que éstas están presentes
únicamente en un 30% de las hembras y
siempre en menor número que en los ma-
chos. Además, algunas características espec-
trales de estas escamas azul/UV difieren en-
tre los sexos, y en los machos están relacio-
nadas con la condición física (Pérez i de
Lanuza y Font, 2006).
E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?20
Anolis spp. (Puerto Rico)
Anolis spp. (Jamaica
y Gran Caimán)
Anolis carolinensis
Anolis trinitatis
A. roquet
Crotaphytus collaris
Bradypodion spp.
Carlia pectoralis
Ctenophorus ornatus
Platysaurus broadleyi
Gallotia spp.
Gallotia galloti
Acanthodactylus
beershebensis
Podarcis spp.
Lacerta (Zootoca) vivipara
Lacerta agilis
Lacerta schreiberi
Lacerta (Timon) lepida
El abanico gular de cinco especies refleja en el UV
(> 35 % a 360 nm en A. krugi y A. cristatellus).
El abanico gular de 11 especies y subspecies refleja
en el UV.
Abanico gular con dos picos de reflectancia, uno de
ellos en el UV.
En algunas poblaciones el abanico gular y otras partes
del cuerpo reflejan en el UV.
Las comisuras de la boca, de color blanco, tienen su
pico de reflectancia en el UV, y su tamaño está
correlacionado con la condición física en los ma-
chos.
Distintas coloraciones con picos secundarios en el UV
que incrementan la detectabilidad de la señal cromá-
tica.
La región gular de los machos muestra un pico en el
UV (338 nm).
La gola de ambos sexos y el pecho de las hembras
reflejan en el UV; el dicromatismo sexual se hace
extensivo al UV.
Coloración UV en la gola usada como señal agonística
en las primeras fases del combate entre machos.
G. galloti palmae y G. atlantica atlantica presentan
ocelos y OVS azul/UV con el pico de reflectancia en
el UV; los ocelos y OVS amarillos de G. simonyi y los
verdes de G. atlantica mahoratae presentan un pico
secundario de reflectancia en el UV.
Los machos de las dos subespecies presentes en la
isla de Tenerife (G. galloti galloti y G. galloti eisen-
trauti) tienen manchas laterales y ventrolaterales con
el pico de reflectancia en el UV.
La cola de los juveniles refleja en el UV.
Ocelos y OVS tienen su pico de reflectancia en el UV;
algunas características espectrales correlacionan con
la condición física de los machos.
La coloración ventral de los machos presenta un pico
de reflectancia secundario en el UV.
Coloración nupcial de los machos con un pico secun-
dario en el UV.
Coloración azul de la cabeza y coloración amarilla del
pecho con sendos picos secundarios de reflectancia
en el UV.
Coloración azul/UV en ocelos y OVS; los picos de
reflectancia son sexualmente dimórficos, situándose
el máximo en el espectro UV en machos y en el azul
en hembras.
Fleishman et al., 1993;
Fleishman y Persons,
2001
Macedonia, 1999, 2001;
Macedonia et al., 2000
Stoehr y McGraw, 2001
Thorpe, 2002;
Thorpe y Stenson, 2003
Lappin et al., 2006
Stuart-Fox et al., 2007
Blomberg et al., 2001
LeBas y Marshall, 2000,
2001
Stapley y Withing, 2006;
Whiting et al., 2006
Font y Molina-Borja,
2004
Thorpe y Richard, 2001;
Molina-Borja et al., 2006
Hawlena et al., 2006
Pérez i de Lanuza y Font,
2006
Vercken et al., 2007
Pérez i de Lanuza y Font,
2007
Martín y López, 2009
Font et al., 2009
Especie ReferenciasManchas de color con reflectancia en el UV
Tabla 1. Estudios que documentan la presencia de reflectancia en el espectro UV en lagartos
(OVS = escamas ventrales externas).
Acta zoológica li l loana 54 (1–2): 11–34, 2010 21
A pesar de que cada vez tenemos más in-
dicios de que el espectro UV puede ser impor-
tante para la comunicación en muchos la-
gartos, sigue habiendo autores que ignoran
este aspecto de la percepción visual de los
animales que utilizan en sus investigaciones.
En concreto, algunos métodos colorimétricos
(e. g., Munsell color system) están diseñados
teniendo en cuenta el sistema visual humano
y no son por tanto adecuados para estudiar
la percepción visual de un lagarto. Colores
que para un observador humano parecen si-
milares pueden dar lugar a percepciones vi-
suales radicalmente distintas en el lagarto, y
viceversa. Un problema similar plantean los
experimentos que implican la aplicación de
pigmentos a los lagartos o que utilizan mo-
delos coloreados. En este caso, la adecua-
ción de los colores utilizados debería deter-
minarse utilizando métodos objetivos como
la espectrofotometría y no supeditarse al cri-
terio de un humano que, como sabemos, per-
cibe los colores de forma muy distinta a
comolo hace un lagarto.
SEÑALES CROMÁTICAS Y HONESTIDAD
EN LA COMUNICACIÓN
La evolución y mantenimiento de siste-
mas estables de comunicación exige que las
señales sean honestas, es decir, que exista
una relación consistente entre la variación en
alguna característica de las señales (tamaño,
Figura 2. Espectros de reflectancia de las escamas ventrales externas (OVS) de los machos
de distintas especies de lacértidos. En la mayoría de las especies se trata de manchas azul/
UV con un único pico de reflectancia en el espectro UV. En otros casos, se trata de man-
chas con el pico principal en el espectro visible (que por ejemplo el ojo humano percibe como
amarillo en Acanthodactylus erythrurus o verde en Psammodromus hispanicus) y un pico
secundario en el UV. En la foto aparece un detalle de las OVS de un macho de Podarcis lilfordi
ssp. giglioli donde puede observarse como se intercalan las manchas azul/UV con otras OVS
que presentan el color ventral de fondo (los espectros de reflectancia respectivos se repre-
sentan en la gráfica con trazo discontinuo, foto de Guillem Pérez i de Lanuza).
E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?22
frecuencia, intensidad) y algún atributo del
emisor o del ambiente (Searcy y Nowicki,
2005). El color de los animales se debe bien
a la presencia de pigmentos, como los caro-
tenoides y la melanina, o a la interacción
física de la luz con estructuras de escala na-
nométrica presentes en el integumento. Los
colores producidos mediante este último
mecanismo se denominan colores estructu-
rales, entre los que se incluyen las manchas
azules (o azul/UV) de los lagartos. Numero-
sos estudios han relacionado la variación en
coloraciones debidas a pigmentos, especial-
mente carotenoides, con la calidad fenotípi-
ca del emisor (e. g., Blount y McGraw,
2008), pero la información acerca del posi-
ble papel de los colores estructurales como
señales honestas es mucho más escasa. No
obstante, algunos estudios con aves sugieren
que los colores estructurales podrían tam-
bién funcionar como indicadores fiables de
la calidad del emisor (e. g., Siitari et al.,
2007).
Varios estudios con lagartos han demos-
trado que algunas señales cromáticas fun-
cionan como caracteres dependientes de la
condición (‘condition-dependent traits’) que
proporcionan información sobre la calidad
del emisor ante rivales o posibles parejas
sexuales (revisado en Whiting et al., 2003).
Por ejemplo, en machos de Lacerta agilis, el
tamaño y saturación de las manchas latera-
les de color verde está estrechamente relacio-
nado con la masa y la condición corporal
del individuo, caracteres que suelen determi-
nar el éxito en el combate (Olsson, 1994).
En Gallotia galloti, el área cubierta por las
manchas azules es mayor en los machos
más grandes, y tanto el tamaño corporal
como el área cubierta por las manchas azu-
les son buenos predictores de la dominancia
y de la habilidad para el combate (Huyghe
et al., 2005). Resulta interesante que, aun-
que en ambos casos se trata de manchas de
color que reflejan en el UV, en ninguno de los
dos trabajos citados se analizó la variación
en la reflectancia en esta parte del espectro
(Molina-Borja et al., 2006; Pérez i de Lanu-
za y Font, 2007). Recientemente se ha suge-
rido que la variación en la reflectancia en el
UV podría proporcionar información acerca
de la habilidad para el combate en el cordí-
lido Platysaurus broadleyi (Stapley y Whi-
ting, 2006; Whiting et al., 2006), pero des-
conocemos los mecanismos que garantiza-
rían la honestidad de las señales en el UV en
ningún lagarto. Es posible que dichos meca-
nismos estén relacionados, como en aves,
con los costos de producción y mantenimien-
to de las nanoestructuras responsables de la
producción de los colores estructurales. Cla-
ramente son necesarios más estudios para
descubrir las complejas relaciones entre colo-
ración, calidad y eficacia biológica en la-
gartos.
SEÑALES VISUALES DINÁMICAS: EL
LENGUAJE CORPORAL DE LOS LAGARTOS
Los lagartos se han convertido en impor-
tantes modelos para el estudio de las señales
visuales dinámicas (Fleishman y Pallus,
2010). Muchos identifican a Charles Carpen-
ter, de la Universidad de Oklahoma, como
el precursor más inmediato del moderno es-
tudio de las señales visuales dinámicas en
lagartos. Con ayuda de sus estudiantes, Car-
penter desarrolló un sencillo método que
permitía representar gráficamente los movi-
mientos de cabeceo y de pataleo de los la-
gartos (Carpenter y Grubitz, 1961). De este
modo, los investigadores podían obtener un
registro permanente y objetivo de los movi-
mientos estereotipados que forman parte del
repertorio de señales comunicativas de mu-
chas especies de lagartos iguánidos y agámi-
dos. La introducción de esta metodología
proporcionó al estudio de las señales visua-
les dinámicas un impulso similar al que reci-
bió en su día el estudio de las vocalizaciones
gracias al espectrógrafo de sonidos. Recien-
temente, el estudio de las señales visuales
dinámicas de los lagartos se ha beneficiado
del desarrollo de nuevas técnicas experimen-
tales y analíticas. Entre las primeras desta-
can la técnica del video playback (Ord y
Evans, 2002; Ord et al., 2002) y la utiliza-
ción de lagartos robóticos (Martins et al.,
2005; Smith y Martins, 2006; Kelso y Mar-
tins, 2008; Thompson et al., 2008; Ord y
Stamps, 2009).
Acta zoológica li l loana 54 (1–2): 11–34, 2010 23
Para que una señal comunicativa sea efi-
caz debe existir una correspondencia entre
las características de la señal y las propieda-
des de los sistemas sensoriales de los recepto-
res de la misma (e. g., Endler, 1993). En el
caso de las señales visuales dinámicas, nu-
merosos estudios han demostrado que las
características del movimiento incrementan
la probabilidad de detección por parte de un
posible receptor. Por ejemplo, Fleishman
(1988) demostró mediante un análisis de
Fourier que los movimientos de cabeceo de
los machos de Anolis auratus presentan cam-
bios bruscos de velocidad y aceleración que
contrastan con el movimiento sinusoidal de
la vegetación. El desarrollo de nuevas técni-
cas para el estudio de las señales visuales
dinámicas basadas en el análisis computa-
cional del movimiento supone un avance
considerable con respecto a la metodología
que introdujo Carpenter, y permite poner a
prueba un amplio abanico de hipótesis rela-
tivas a la correspondencia entre el diseño de
las señales y las características de los siste-
mas sensoriales de los receptores de las mis-
mas (Peters et al., 2002; Peters y Evans,
2003a, b; Ord et al., 2007; Pallus et al.,
2010). Por ejemplo, en el agámido, Amphi-
bolurus muricatus, las exhibiciones visuales
están precedidas de un movimiento de la
cola del animal que barre un área relativa-
mente extensa del campo visual de los recep-
tores, atrayendo su atención hacia el resto de
la exhibición (Peters y Evans, 2003a).
LOS MOVIMIENTOS DE CABECEO
Los movimientos de cabeceo (‘head-bob’,
‘push-up’) consisten en un desplazamiento de
la cabeza y/o de la parte anterior del cuerpo
del lagarto siguiendo un patrón rítmico más
o menos estereotipado. Por lo general, el
desplazamiento tiene lugar en el plano verti-
cal, hacia arriba y hacia abajo, pero algu-
nos cabeceos incorporan un componente la-
teral o rotacional en el movimiento de la
cabeza. Aunque los movimientos de cabeceo
son más frecuentes en los machos, también
se han observado en las hembras, juveniles o
neonatos de algunas especies. Su función
está relacionada con el establecimiento y la
defensa del territorio, con la dominancia
social o con el cortejo (Carpenter y Ferguson,
1977; Jenssen, 1977; Carpenter, 1978; Mar-
tins, 1991, 1993; Labra et al., 2007). En al-
gunos casos los cabeceos son señales dirigi-
das a depredadores potenciales con una fun-
ción disuasoria (Leal, 1999). La forma o es-
tructura de los cabeceos posee una gran
plasticidad evolutiva y su variabilidad no
parece estar relacionada con factores filoge-
néticos o ecológicos (e. g., tipo de hábitat).Dado que su estructura es característica de
cada especie y varía de unas especies a
otras, se ha sugerido que los movimientos de
cabeceo podrían estar implicados en la dis-
criminación específica y en el mantenimien-
to del aislamiento reproductivo (Martins et
al., 2004; Ord y Stamps, 2009). También se
ha descrito variación entre poblaciones de
una misma especie y entre individuos de una
misma población, por lo que se ha sugerido
que los movimientos de cabeceo podrían per-
mitir el reconocimiento individual (Martins,
1991; Martins et al., 1998). Muchas especies
poseen un repertorio que incluye varios tipos
de cabeceo estructural y funcionalmente dis-
tintos (e. g., Font y Kramer, 1989). La es-
tructura del movimiento de cabeceo puede
variar en función del tipo de interacción
(Decourcy y Jenssen, 1994), del estado fisio-
lógico del animal que realiza la exhibición
(Brandt, 2003), o incluso de la posición que
ocupa el animal que cabecea en el campo
visual del receptor (Hews et al., 2004). Ade-
más, trabajos recientes han puesto de mani-
fiesto que los lagartos son capaces de eva-
luar las condiciones ambientales y modular
la estructura de los movimientos de cabeceo
para aumentar la eficacia en la comunica-
ción. Los cabeceos de varias especies de Ano-
lis, por ejemplo, se hacen más rápidos e in-
corporan movimientos de alerta que atraen
la atención de los receptores cuando el vien-
to intensifica el movimiento de la vegetación
(Ord et al., 2007; Ord y Stamps, 2008).
LOS MOVIMIENTOS DE PATALEO:
¡ATENCIÓN AL JUEGO DE PIERNAS!
Después de los cabeceos, los movimientos
de pataleo son las señales visuales dinámi-
E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?24
cas aparentemente más extendidas entre los
lagartos. Durante el pataleo (‘foot-shake’,
‘hand-wave’), el lagarto mueve una o varias
patas arriba y abajo de forma rítmica. En
ocasiones la pata se desplaza describiendo
una trayectoria elíptica o circular (‘cir-
cumduction’), y su movimiento recuerda al
del brazo de un nadador de crawl (Carpen-
ter et al., 1970). Se han descrito pataleos en
lagartos de las familias Agamidae, Iguani-
dae, Teidae, Liolaemidae y Lacertidae (Fig.
3). Al igual que ocurre con los cabeceos, los
pataleos parecen idealmente diseñados para
desencadenar una respuesta por parte del
sistema visual de los lagartos, ya que se tra-
ta de movimientos que conjugan una gran
velocidad con cambios bruscos de acelera-
ción (Fleishman, 1992). No obstante, en
comparación con los estudios sobre cabe-
ceos, los dedicados a los movimientos de
pataleo son mucho más escasos y a menudo
se limitan a constatar su existencia o a su-
gerir posibles funciones sin el necesario apo-
yo empírico. De hecho, no disponemos de
información fiable acerca de la incidencia
de este comportamiento en muchos grupos
de lagartos. Es posible que esta falta de in-
formación se deba, al menos en parte, a que
en muchos casos los movimientos son rápi-
dos o de escasa amplitud, por lo que fácil-
mente pueden pasar desapercibidos o con-
fundirse con otros comportamientos.
Desde el punto de vista de su función co-
municativa, se ha sugerido que los movi-
mientos de pataleo podrían ser señales de
dominancia o agresión, de sumisión, e in-
cluso un comportamiento que permitiría a
las hembras rechazar el cortejo de los ma-
chos (Ord et al., 2002; revisado en Halloy y
Castillo, 2006). En Cnemidophorus murinus,
un teiido de la isla de Bonaire, se ha demos-
trado que el pataleo funciona como una se-
ñal dirigida a los depredadores (‘pursuit-de-
terrent’; Cooper et al., 2004). Un problema
adicional en el estudio de los pataleos es
que en muchos trabajos no se ha tenido en
cuenta la posibilidad de que varios tipos de
pataleo, posiblemente con funciones distin-
Tabla 2. Lista de polimorfismos de coloración que han sido relacionados con la existencia de
estrategias reproductivas alternativas en lagartos.
Urosaurus ornatus
Uta stansburiana
Ctenophorus pictus
Podarcis melisellensis
Podarcis muralis
Anolis sagrei
Lacerta vivipara
Especie ReferenciasSexo Polimorfismo
Machos
Machos
Machos
Machos
Machos
Hembras
Hembras
Hembras
Tres coloraciones en la región gular
(i. e., azul, amarillo y naranja)
Tres coloraciones en la región gular
(i. e., azul, amarillo y naranja)
Dos coloraciones en la región cefáli-
ca (i. e., amarillo y rojo)
Tres coloraciones en la región ven-
tral y gola (i. e., blanco, amarillo y
naranja)
Tres coloraciones en la región ven-
tral y gola (i. e., blanco, amarillo y
naranja)
Tres coloraciones en la región gular
(i. e., blanco, amarillo y naranja)
Tres patrones distintos de colora-
ción dorsal
Variación en la coloración ventral y
de la gola (i. e., amarillo, naranja y
coloraciones intermedias)
Hover, 1985; Thompson y
Moore, 1991; Zucker, 1994;
Carpenter, 1995 a, b
Sinervo y Lively, 1996
Healey et al., 2007; Olsson
et al., 2007
Huyghe et al., 2007
Sacchi et al., 2007a, b;
Calsbeek et al., 2010; Fig. 4
Calsbeek et al., 2008
Sinervo et al., 2007;
Vercken et al., 2007, 2008,
2010; Vercken y Clobert,
2008; pero véase Cote et
al., 2008
Acta zoológica li l loana 54 (1–2): 11–34, 2010 25
tas, formen parte del repertorio de una mis-
ma especie. Así ocurre, por ejemplo, en va-
rias especies de lacértidos que poseen un re-
pertorio que incluye hasta tres tipos distintos
de pataleo (Carazo y Font, 2006). Estos no
sólo difieren en su estructura (la forma, ca-
dencia y duración del movimiento, así como
las patas implicadas), sino que aparecen en
contextos distintos, por lo que es posible que
constituyan señales comunicativas con fun-
ciones distintas.
CONCLUSIONES
El estudio del comportamiento de los la-
gartos ha experimentado importantes avan-
ces empíricos, teóricos y metodológicos en
los últimos años. Este comentario se ha cen-
trado en la comunicación, pero existen otras
parcelas del estudio del comportamiento
donde la contribución de los trabajos con
lagartos ha sido decisiva, como los mecanis-
mos neurales y endocrinos de la reproduc-
ción (Crews y Moore, 2005; Crews et al.,
2009), la territorialidad (Stamps, 1994), o
las consecuencias adaptativas del modo de
forrajeo (Reilly et al., 2007). Los trabajos
con lagartos ocupan también un lugar muy
destacado en el estudio de la evolución y la
función de las estrategias/tácticas reproduc-
tivas alternativas en los animales, y propor-
cionan algunos de los casos mejor estudia-
dos hasta la fecha (Calsbeek y Sinervo, 2008;
Tabla 2, Fig. 4). La utilización de ejemplos
en los que intervienen lagartos es cada vez
más frecuente en los libros de texto de com-
portamiento animal (e. g., Alcock, 2009) y
posiblemente no sea casual que las portadas
de los dos textos más recientes de ecología
del comportamiento estén ocupadas por sen-
das ilustraciones de lagartos (Danchin et al.,
2008; Westneat y Fox, 2010). Esta situación
hubiese resultado inimaginable hace apenas
unas pocas décadas, cuando los estudios del
comportamiento de los lagartos eran toda-
vía una auténtica rareza.
Figura 3. Meroles ctenodactylus (Lacertidae) exhibiendo un movimiento de pataleo con sus
dos patas anteriores. Ejemplar fotografiado en un cordón dunar en la costa oeste de Sudá-
frica, cerca del parque nacional de Namaqua (foto de Pau Carazo).
E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?26
A pesar de los estereotipos que todavía
persisten en torno a su comportamiento, hoy
sabemos que las señales comunicativas de
muchos lagartos rivalizan en riqueza y com-
plejidad con las de cualquier vertebrado.
Además, cada vez disponemos de informa-
ción más completa y precisa acerca de las
relaciones filogenéticas de muchos grupos
de lagartos. Esto permite formular pregun-
tas y analizar la información disponible en
un contexto explícitamente filogenético, y
abre la puerta a aplicaciones cada vez más
sofisticadas del método comparativo (e. g.,
Ord et al., 2001; Ord y Blumstein, 2002;
Ord y Martins, 2006; Ord y Stuart-Fox, 2006;
Stuart-Fox et al., 2007). Lasecuenciación
del primer genoma completo de un lagarto
(Anolis carolinensis) ofrece también intere-
santes perspectivas para el estudio de los
cambios genéticos asociados a los procesos
Figura 4. Aspecto de la coloración ventral de los tres morfotipos de color presentes en una
población de Podarcis muralis del Pirineo oriental (machos en las fotos superiores y hembras
en las inferiores). En los machos no blancos la coloración se extiende por toda la superficie
ventral, mientras que en las hembras sólo está presente en la región gular (fotos de Enrique
Font).
Acta zoológica li l loana 54 (1–2): 11–34, 2010 27
de radiación adaptativa, incluyendo aque-
llos que afectan a la coloración o a las seña-
les visuales dinámicas.
No obstante, es necesario recordar que
no existe información sobre el comporta-
miento de la mayoría de las especies de la-
gartos, y que un énfasis excesivo en unas
pocas especies ‘modelo’ puede llevarnos a
ignorar la misma diversidad que hace inte-
resante el estudio de este grupo de vertebra-
dos. La diversidad es un arma de doble filo
ya que desconocemos hasta qué punto se
puede generalizar a partir de resultados ob-
tenidos con Anolis, Sceloporus o algún otro
iguánido ‘representativo’. En particular, la
rica herpetofauna sudamericana ofrece un
material infravalorado y potencialmente
muy valioso para estudios del tipo de los que
hemos revisado aquí. El estudio del compor-
tamiento de una gran diversidad de especies
resulta especialmente acuciante a la vista de
la creciente amenaza que factores como el
cambio climático, la contaminación, las es-
pecies invasoras o la pérdida y degradación
de sus hábitats naturales suponen para la
supervivencia de muchas especies (Gibbons
et al., 2000; Whitfield et al., 2007; Sinervo
et al., 2010).
AGRADECIMIENTOS
A Monique Halloy por su amable invita-
ción a participar en este número del Acta
zoológica lilloana. A Antonieta Labra por
sus comentarios que sin duda han contribui-
do a mejorar el manuscrito. Parte del traba-
jo descrito aquí ha sido financiado por la
Generalitat Valenciana (GV05-138, ACOMP/
2009/339) y por el Ministerio de Educación
y Ciencia (CGL2006-03843).
LITERATURA CITADA
Alcock, J. 2009. Animal Behavior: an Evolutionary
Approach. Sinauer, Sunderland, Massachusetts,
9th ed.
Aragón, P., López, P. y Martín, J. 2000. Size-depen-
dent chemosensory responses to familiar and
unfamiliar conspecific faecal pellets by the Iberian
rock-lizard, Lacerta monticola. Ethology, 106:
1115-1128.
Balasko, M. y Cabanac, M. 1998. Behavior of juvenile
lizards (Iguana iguana) in a conflict between tem-
perature regulation and palatable food. Brain,
Behavior and Evolution, 52: 257-262.
Barbosa, D., Desfilis, E., Carretero, M. A. y Font, E.
2005. Chemical stimuli mediate species recog-
nition in Podarcis wall lizards. Amphibia-Reptilia,
26: 257-263.
Barbosa, D., Font, E., Desfilis, E. y Carretero, M. A.
2006. Chemically mediated species recognition
in closely related Podarcis wall lizards. Journal
of Chemical Ecology, 32: 1587-1598.
Blomberg, S. P., Owens, I. P. F. y Stuart-Fox, D. 2001.
Ultraviolet reflectance in the small skink Carlia
pectoralis. Herpetological Review, 32: 16-17.
Blount, J. D. y McGraw, K. J. 2008. Signal functions
of carotenoid colouration. En: G. Britton, S. Li-
aaen-Jensen y H. Pfander (eds.), Carotenoids:
Natural Functions. Birkhauser Verlag, Basel, 4:
213-236.
Bonnet, X., Shine, R. y Lourdais, O. 2002. Taxonomic
chauvinism. Trends in Ecology and Evolution, 17:
1-3.
Bowmaker, J. K., Loew, E. R. y Ott, M. 2005. The
cone photoreceptors and visual pigments of cha-
meleons. Journal of Comparative Physiology A-
Neuroethology Sensory Neural and Behavioral
Physiology, 191: 925-932.
Bradbury, J. W. y Vehrencamp, S. L. 1998. Principles
of Animal Communication. Sinauer, Sunderland,
Massachusetts.
Brandt, Y. 2003. Lizard threat display handicaps en-
durance. Proceedings of the Royal Society of
London B, 270: 1061-1068.
Burghardt, G. M. 2005. The Genesis of Animal Play:
Testing the Limits. MIT Press, Cambridge, Mas-
sachusetts.
Burkhardt, R. W. 2005. Patterns of Behavior: Konrad
Lorenz, Niko Tinbergen, and the Founding of
Ethology. The University of Chicago Press, Chica-
go.
Butler, A. B. y Cotterill, R. M. J. 2006. Mammalian
and avian neuroanatomy and the question of
consciousness in birds. Biological Bulletin, 211:
106-127.
Cabanac, M. 1999. Emotion and phylogeny. Journal of
Consciousness Studies, 6: 176-190.
Cabanac, M., Cabanac, A. J. y Parent, A. 2009. The
emergence of consciousness in phylogeny. Behav-
ioural Brain Research, 198: 267-272.
Calsbeek, R. y Sinervo, B. 2008. Alternative reproduc-
tive tactics in reptiles. En: R. F. Oliveira, M.
Taborsky y H. J. Brockmann (eds.), Alternative
Reproductive Tactics. Cambridge University
Press, Cambridge, pp. 332-342.
Calsbeek, R., Bonneaud, C. y Smith, T. B. 2008. Dif-
ferential fitness effects of immunocompetence
and neighbourhood density in alternative female
lizard morphs. Journal of Animal Ecology, 77:
103-109.
E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?28
Calsbeek, R., Hasselquist, D. y Clobert, J. 2010.
Multivariate phenotypes and the potential for
alternative phenotypic optima in wall lizard (Po-
darcis muralis) ventral colour morphs. Journal of
Evolutionary Biology, 23: 1138-1147.
Carazo, P. y Font, E. 2006. Señales visuales dinámicas
en la lagartija roquera (Podarcis muralis). XI
Congreso Nacional y VIII Iberoamericano de Eto-
logía, Puerto de la Cruz, Tenerife.
Carazo, P., Font, E. y Desfilis, E. 2007. Chemosensory
assessment of rival competitive ability and scent-
mark function in a lizard, Podarcis hispanica.
Animal Behaviour, 74: 895-902.
Carazo, P., Font, E. y Desfilis, E. 2008. Beyond ‘nasty
neighbours’ and ‘dear enemies’? Individual recog-
nition by scent marks in a lizard (Podarcis his-
panica). Animal Behaviour, 76: 1953-1963.
Carpenter, C. C. 1978. Comparative display behavior
in the genus Sceloporus (Iguanidae). Contributions
to Biology and Geology, Milwaukee Public Muse-
um, 18: 1-71.
Carpenter, C. C. y Ferguson, G. W. 1977. Variation
and evolution of stereotyped behavior in reptiles.
En: C. Gans y D. W. Tinkle (eds.), Biology of the
Reptil ia, Ecology and Behavior A. Academic
Press, New York, 7: 335-554.
Carpenter, C. C. y Grubitz, G. 1961. Time-motion
study of a lizard. Ecology, 42: 199-200.
Carpenter, C. C., Badham, J. A. y Kimble, B. 1970.
Behavior patterns of three species of Amphibolu-
rus (Agamidae). Copeia, 1970: 497-505.
Carpenter, G. C. 1995a. The ontogeny of a variable
social badge: throat color development in tree
lizards (Urosaurus ornatus). Journal of Herpetol-
ogy, 29: 7-13.
Carpenter, G. C. 1995b. Modeling dominance: the
influence of size, coloration, and experience on
dominance relations in tree lizards (Urosaurus
ornatus). Herpetological Monographs, 9: 88-101.
Chapple, D. G. 2003. Ecology, life-history, and behav-
ior in the Australian scincid genus Egernia, with
comments on the evolution of complex sociality
in lizards. Herpetological Monographs, 17: 145-
180.
Chapple, D. G. y Keogh, J. S. 2006. Group structure
and stability in social aggregations of White’s
skink, Egernia whitii. Ethology, 112: 247-257.
Cooper, W. E. 1991. Responses to prey chemicals by
a lacertid lizard, Podarcis muralis: prey chemi-
cal discrimination and poststrike elevation in
tongue-flick rate. Journal of Chemical Ecology,
17: 849-863.
Cooper, W. E. y Greenberg, N. 1992. Reptilian color-
ation and behavior. En: C. Gans y D. Crews
(eds.), Biology of the Reptil ia, Physiology E,
Hormones, Brain and Behavior. University of
Chicago Press, Chicago, 18: 298-422.
Cooper, W. E., Pérez-Mellado, V., Baird, T. A., Cald-
well, J. P. y Vitt, L. J. 2004. Pursuit deterrent
signalling by the Bonaire whiptail lizard Cnemi-
dophorus murinus. Behaviour, 141: 297-311.
Cote, J., Le Galliard, J. F., Rossi, J. M. y Fitze, P. S.
2008. Environmentally induced changes in caro-
tenoid-based coloration of female lizards:a com-
ment on Vercken et al. Journal of Evolutionary
Biology, 21: 1165-1172.
Crews, D. y Moore, M. C. 2005. Historical contribu-
tions of research on reptiles to behavioral neu-
roendocrinology. Hormones and Behavior, 48:
384-394.
Crews, D., Sanderson, N. y Dias, B. H. 2009. Hor-
mones, brain, and behavior in reptiles. En: D. W.
Pfaff, A. P. Arnold, A. M. Etgen, S. E. Fahrbach
y R. T. Rubin (eds.), Hormones, Brain and Be-
havior. Academic Press, San Diego, 2nd ed., pp.
771-816.
Cuthill, I. C., Partridge, J. C., Bennett, A. T. D.,
Church, S. C., Hart, N. S. y Hunt, S. 2000.
Ultraviolet vision in birds. Advances in the Study
of Behavior, 29: 159-214.
Danchin, E., Giraldeau, L. A. y Cézilly, F. 2008. Behav-
ioural Ecology. Oxford University Press, Oxford.
Deckel, A. W. y Jevitts, E. 1997. Left vs. right-hemi-
sphere regulation of aggressive behaviors in
Anolis carolinensis: effects of eye-patching and
fluoxetine administration. Journal of Experimental
Zoology, 278: 9-21.
Decourcy, K. R. y Jenssen, T. A. 1994. Structure and
use of male territorial headbob signals by the
lizard Anolis carolinensis. Animal Behaviour, 47:
251-262.
Desfilis, E. y Font, E. 2002. Efectos de la experiencia
sobre el comportamiento depredador de los rep-
tiles. Revista Española de Herpetología, Vol.
especial 2002: 79-94.
Ebrey, T. y Koutalos, Y. 2001. Vertebrate photorecep-
tors. Progress in Retinal and Eye Research, 20:
49-94.
Ellingson, J. M., Fleishman, L. J. y Loew, E. R. 1995.
Visual pigments and spectral sensitivity of the
diurnal gecko Gonatodes albogularis. Journal of
Comparative Physiology A, 177: 559-567.
Endler, J. A. 1990. On the measurement and classi-
fication of colour in studies of animal colour
patterns. Biological Journal of the Linnean Soci-
ety, 41: 315-352.
Endler, J. A. 1992. Signals, signal conditions, and the
direction of evolution. American Naturalist, 139:
S125-S153.
Endler, J. A. 1993. Some general comments of the
evolution and design of animal communication
systems. Philosophical Transactions of the Royal
Society B, 340: 215-225.
Ferguson, G. W. 1977. Display and communications in
reptiles: an historical perspective. American
Zoologist, 17: 167-176.
Fleishman, L. J. 1988. Sensory and environmental
influences on display form in Anolis auratus, a
Acta zoológica li l loana 54 (1–2): 11–34, 2010 29
grass anole from Panama. Behavioral Ecology
and Sociobiology, 22: 309-316.
Fleishman, L. J. 1992. The influence of the sensory
system and the environment on motion patterns
in the visual displays of Anoline lizards and other
vertebrates. American Naturalist, 139: S36-S61.
Fleishman, L. J. y Pallus, A. C. 2010. Motion percep-
tion and visual signal design in Anolis lizards.
Proceedings of the Royal Society B, in press.
Fleishman, L. J. y Persons, M. 2001. The influence of
stimulus and background colour on signal visibility
in the lizard Anolis cristatellus. Journal of Exper-
imental Biology, 204: 1559-1575.
Fleishman, L. J., Loew, E. R. y Leal, M. 1993. Ultra-
violet vision in lizards. Nature, 365: 397.
Fleishman, L. J., Bowman, N., Saunders, D., Miller,
W. E., Rury, M. J. y Loew, E. R. 1997. The visual
ecology of Puerto Rican anoline lizards: habitat
light and spectral sensitivity. Journal of Compar-
ative Physiology A, 181: 446-460.
Font, E. 1996. Los sentidos químicos de los reptiles:
Un enfoque etológico. En: F. Colmenares (ed.),
Etología, Psicología Comparada y Comportamiento
Animal. Síntesis, Madrid, pp. 197-259.
Font, E. y Kramer, M. 1989. A multivariate clustering
approach to display repertoire analysis: headbob-
bing in Anolis equestris (Sauria, Iguanidae).
Amphibia-Reptilia, 10: 331-344.
Font, E. y Molina-Borja, M. 2004. Ultraviolet reflec-
tance of color patches in Gallotia galloti from
Tenerife, Canary Islands. En: V. Pérez-Mellado, N.
Rierea y A. Perera (eds.), The Biology of Lac-
ertid Lizards. Institut Menorquí d’Estudis, Menor-
ca, pp. 201-221.
Font, E., Pérez i de Lanuza, G. y Sampedro, C. 2009.
Ultraviolet reflectance and cryptic sexual dichro-
matism in the ocellated lizard, Lacerta (Timon)
lepida (Squamata: Lacertidae). Biological Journal
of the Linnean Society, 97: 766-780.
Font, E., Pérez i de Lanuza, G., Cid, P. y Latorre, A.
2007. Ultraviolet visual sensitivity in lacertid liz-
ards. 14th European Congress of Herpetology,
Porto, Portugal.
Fox, S. F., McCoy, J. K. y Baird, T. A. 2003. The
evolutionary study of social behavior and the role
of lizards as model organisms. En: S. F. Fox, J.
K. McCoy y T. A. Baird (eds.), Lizard Social
Behavior. Johns Hopkins University Press, Balti-
more, pp. xi-xiv.
Gibbons, J. W., Scott, D. E., Ryan, T. J., Buhlmann,
K. A., Tuberville, T. D., Metts, B. S., Greene, J.
L., Mills, T., Leiden, Y., Poppy, S. y Winne, C. T.
2000. The global decline of reptiles, déjà vu
amphibians. BioScience, 50: 653-665.
Gosling, L. M. y Roberts, S. C. 2001. Scent-marking
by male mammals: cheat-proof signals to compet-
itors and mates. Advances in the Study of Behav-
ior, 30: 169-217.
Greenberg, B. y Noble, G. K. 1944. Social behavior of
the American chameleon (Anolis carolinensis
Voigt). Physiological Zoology, 17: 392-439.
Greenberg, N., Burghardt, G. M., Crews, D., Font, E.,
Jones, R. E. y Vaughan, G. 1989. Reptile models
for biomedical research. En: A. D.Woodhead
(ed.), Nonmammalian Animal Models for Biomed-
ical Research. CRC Press, Boca Raton, Florida,
pp. 289-308.
Hall, M. I. 2008. Comparative analysis of the size and
shape of the lizard eye. Zoology, 111: 62-75.
Halloy, M. y Castillo, M. 2006. Forelimb wave displays
in lizard species of the genus Liolaemus (Iguania:
Liolaemidae). Herpetological Natural History, 9:
127-133.
Halloy, M. y Halloy, S. 1997. An indirect form of
parental care in a high altitude viviparous lizard,
Liolaemus huachuasicus (Tropiduridae). Bulletin of
the Maryland Herpetological Society, 33: 139-
155.
Halloy, M., Boretto, J. M. y Ibargüengoytía, N. R.
2007. Signs of parental behavior in Liolaemus
elongatus (Sauria: Liolaemidae) of Neuquén,
Argentina. South American Journal of Herpetol-
ogy, 2: 141-147.
Halpern, M. 1992. Nasal chemical senses in reptiles:
structure and function. En: C. Gans y D. Crews
(eds.), Biology of the Reptil ia, Physiology E,
Hormones, Brain and Behavior. The University of
Chicago Press, Chicago, 18: 423-523.
Hawlena, D., Boochnik, R., Abramsky, Z. y Bouskila, A.
2006. Blue tail and striped body: why do lizards
change their infant costume when growing up?
Behavioral Ecology, 17: 889-896.
Head, M. L., Keogh, J. S. y Doughty, P. 2005. Male
southern water skinks (Eulamprus heatwolei) use
both visual and chemical cues to detect female
sexual receptivity. Acta Ethologica, 8: 79-85.
Healey, M., Uller, T. y Olsson, M. 2007. Seeing red:
morph-specific contest success and survival
rates in a colour-polymorphic agamid lizard.
Animal Behaviour, 74: 337-341.
Hebets, E. A. y Papaj, D. R. 2005. Complex signal
function: developing a framework of testable
hypotheses. Behavioral Ecology and Sociobiology,
57: 197-214.
Hedges, S. B. y Thomas, R. 2001. At the lower size
limit in amniote vertebrates: a new diminutive
lizard from the West Indies. Caribbean Journal
of Science, 37: 168-173.
Hews, D. K. y Benard, M. F. 2001. Negative associ-
ation between conspicuous visual display and
chemosensory behavior in two phrynosomatid
lizards. Ethology, 107: 839-850.
Hews, D. K. y Worthington, R. A. 2001. Fighting from
the right side of the brain: left visual field pref-
erence during aggression in free-ranging male
tree lizards (Urosaurus ornatus). Brain, Behavior
and Evolution, 58: 356-361.
E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?30
Hews, D. K., Castellano, M. y Hara, E. 2004. Aggres-
sion in females is also lateralized: left-eye bias
during aggressive courtship rejection in lizards.
Animal Behaviour, 68: 1201-1207.
Houck, L. D. 2009. Pheromone communication in
amphibians and reptiles. Annual Review of Phys-
iology, 71: 161-176.
Houde, A. E. 1997. Sex, Color,and Mate Choice in
Guppies. Princeton University Press, Princeton,
New Jersey.
Hover, E. L. 1985. Differences in aggressive behavior
between two throat color morphs in a lizard,
Urosaurus ornatus. Copeia, 1985: 933-940.
Huang, W. S. 2006. Parental care in the long-tailed
skink, Mabuya longicaudata, on a tropical Asian
island. Animal Behaviour, 72: 791-795.
Hunt, D. M., Wilkie, S. E., Bowmaker, J. K. y Poopa-
lasundaram, S. 2001. Vision in the ultraviolet.
Cellular and Molecular Life Sciences, 58: 1583-
1598.
Huyghe, K., Vanhooydonck, B., Herrel, A., Tadic, Z. y
Van Damme, R. 2007. Morphology, performance,
behavior and ecology of three color morphs in
males of the lizard Podarcis melisellensis. Inte-
grative and Comparative Biology, 47: 211-220.
Huyghe, K., Vanhooydonck, B., Scheers, H., Molina-
Borja, M. y Van Damme, R. 2005. Morphology,
performance and fighting capacity in male liz-
ards, Gallotia galloti. Functional Ecology, 19: 800-
807.
Jenssen, T. A. 1977. Evolution of anoline lizard dis-
play behavior. American Zoologist, 17: 203-215.
Karsten, K. B., Andriamandimbiarisoa, L. N., Fox, S.
F. y Raxworthy, C. J. 2008. A unique life history
among tetrapods: an annual chameleon living
mostly as an egg. Proceedings of the National
Academy of Sciences of the United States of
America, 105: 8980-8984.
Kelso, E. C. y Martins, E. P. 2008. Effects of two
courtship display components on female repro-
ductive behaviour and physiology in the sagebrush
lizard. Animal Behaviour, 75: 639-646.
Kitzler, G. 1941. Die Paarungsbiologie einiger Eidech-
sen. Zeitschrift für Tierpsychologie, 4: 353-402.
Kramer, G. 1937. Beobachtungen uber Paarungsbiol-
ogie und soziales Verhalten von Mauereidechsen.
Zeitschrift für Morphologie und Ökologie der
Tiere, 32: 752-783.
Labra, A. 2006. Chemoreception and the assessment
of fighting abilities in the lizard Liolaemus mon-
ticola. Ethology, 112: 993-999.
Labra, A. 2008. Multi-contextual use of chemosignals
by Liolaemus lizards. En: J. L.Hurst, R. J. Bey-
non, S. C. Roberts y T. D. Wyatt (eds.), Chem-
ical Signals in Vertebrates. Springer, New York,
11: 357-365.
Labra, A., Carazo, P., Desfilis, E., y Font, E. 2007.
Agonistic interactions in a Liolaemus lizard: struc-
ture of head bob displays. Herpetologica, 63: 11-
18.
Lappin, A. K., Brandt, Y., Husak, J. F., Macedonia, J.
M. y Kemp, D. J. 2006. Gaping displays reveal
and amplify a mechanically based index of weap-
on performance. American Naturalist, 168: 100-
113.
Leal, M. 1999. Honest signalling during prey-predator
interactions in the lizard Anolis cristatellus.
Animal Behaviour, 58: 521-526.
LeBas, N. R. y Marshall, N. J. 2000. The role of
colour in signalling and male choice in the agamid
lizard Ctenophorus ornatus. Proceedings of the
Royal Society of London B, 267: 445-452.
LeBas, N. R. y Marshall, N. J. 2001. No evidence of
female choice for a condition-dependent trait in
the agamid lizard, Ctenophorus ornatus. Behav-
iour, 138: 965-980.
Lemos-Espinal, J. A., Smith, G. R., Ballinger, R. E.
1997. Neonate-female associations in Xenosau-
rus newmanorum. A case of parental care in a
lizard? Herpetological Review, 28: 22-23.
Loew, E. R. 1994. A third, ultraviolet-sensitive, visual
pigment in the Tokay gecko (Gekko gekko). Vision
Research, 34: 1427-1431.
Loew, E. R., Fleishman, L. J., Foster, R. G. y Proven-
cio, I. 2002. Visual pigments and oil droplets in
diurnal lizards: a comparative study of Caribbean
anoles. Journal of Experimental Biology, 205:
927-938.
Loew, E. R., Govardovskii, V. I., Rohlich, P. y Szel, A.
1996. Microspectrophotometric and immunocy-
tochemical identification of ultraviolet photorecep-
tors in geckos. Visual Neuroscience, 13: 247-
256.
López, P. y Martín, J. 2005. Female Iberian wall liz-
ards prefer male scents that signal better cell-
mediated immune response. Biology Letters, 1:
404-406.
López, P., Aragón, P. y Martín, J. 2003. Responses
of female lizards, Lacerta monticola, to males’
chemical cues reflect their mating preferences
for older males. Behavioral Ecology and Sociobi-
ology, 55: 73-79.
López, P., Muñoz, A. y Martín, J. 2002. Symmetry,
male dominance and female mate preferences in
the Iberian rock lizard, Lacerta monticola. Behav-
ioral Ecology and Sociobiology, 52: 342-347.
Lorenz, K. Z. 1981. The Foundations of Ethology.
Springer-Verlag, New York.
Losey, G. S. 2003. Crypsis and communication func-
tions of UV-visible coloration in two coral reef
damselfish, Dascyllus aruanus and D. reticulatus.
Animal Behaviour, 66: 299-307.
Losey, G. S., Cronin, T. W., Goldsmith, T. H., Hyde, D.,
Marshall, N. J. y McFarland, W. N. 1999. The
UV visual world of fishes: a review. Journal of
Fish Biology, 54: 921-943.
Lovern, M. B., Holmes, M. M. y Wade, J. 2004. The
green anole, Anolis carolinensis: a reptilian model
for laboratory studies of reproductive morphology
Acta zoológica li l loana 54 (1–2): 11–34, 2010 31
and behavior. Journal of the Institute for Labora-
tory Animal Research, 45: 54-64.
Macedonia, J. M. 1999. Color signal evolution in an
ancestor-descendant species pair of Caribbean
anoles. Anolis Newsletter, V: 67-80.
Macedonia, J. M. 2001. Habitat light, colour variation,
and ultraviolet reflectance in the Grand Cayman
anole, Anolis conspersus. Biological Journal of
the Linnean Society, 73: 299-320.
Macedonia, J. M., James, S., Wittle, L. W. y Clark,
D. L. 2000. Skin pigments and coloration in the
Jamaican radiation of Anolis lizards. Journal of
Herpetology, 34: 99-109.
Main, A. R. y Bull, M. C. 1996. Mother-offspring
recognition in two Australian lizards, Tiliqua rug-
osa and Egernia stokesii. Animal Behaviour, 52:
193-200.
Manrod, J. D., Hartdegen, R. y Burghardt, G. M.
2008. Rapid solving of a problem apparatus by
juvenile black-throated monitor lizards (Varanus
albigularis albigularis). Animal Cognition, 11:
267-273.
Martín, J. y López, P. 2000. Chemoreception, symme-
try and mate choice in lizards. Proceedings of the
Royal Society of London B, 267: 1265-1269.
Martín, J. y López, P. 2006. Links between male qual-
ity, male chemical signals, and female mate
choice in Iberian Rock Lizards. Functional Ecology,
20: 1087-1096.
Martín, J. y López, P. 2009. Multiple color signals may
reveal multiple messages in male Schreiber’s
green lizards, Lacerta schreiberi. Behavioral
Ecology and Sociobiology, 63: 1743-1755.
Martins, E. P. 1991. Individual and sex differences in
the use of the push-up display by the sagebrush
lizard, Sceloporus graciosus. Animal Behaviour,
41: 403-416.
Martins, E. P. 1993. Contextual use of the push-up
display by the sagebrush lizard, Sceloporus gra-
ciosus. Animal Behaviour, 45: 25-36.
Martins, E. P., Bissell, A. N. y Morgan, K. K. 1998.
Population differences in a lizard communicative
display: evidence for rapid change in structure
and function. Animal Behaviour, 56: 1113-1119.
Martins, E. P., Ord, T. J. y Davenport, S. W. 2005.
Combining motions into complex displays: play-
backs with a robotic lizard. Behavioral Ecology
and Sociobiology, 58: 351-360.
Martins, E. P., Labra, A., Halloy, M. y Thompson, J.
T. 2004. Repeated large-scale patterns of signal
evolution: an interspecific study of Liolaemus liz-
ard headbob displays. Animal Behaviour, 68:
453-463.
Mason, R. T. 1992. Reptilian pheromones. En: C.
Gans y D. Crews (eds.), Biology of the Reptilia,
Physiology E, Hormones, Brain and Behavior. The
University of Chicago Press, Chicago, 18: 114-
228.
Molina-Borja, M., Font, E. y Mesa Avila, G. 2006. Sex
and population variation in ultraviolet reflectance
of colour patches in Gallotia galloti (Fam. Lac-
ertidae) from Tenerife (Canary Islands). Journal
of Zoology, 268: 193-206.
Mouton, P. L. F. N., Flemming, A. F. y Kanga, E. M.
1999. Grouping behaviour, tail-biting behaviour
and sexual dimorphism in the armadillo lizard
(Cordylus cataphractus) from South Africa. Jour-
nal of Zoology, 249: 1-10.
Noble, G. K. y Bradley, H. T. 1933. The mating behav-
ior of lizards: its bearing on the theory of natural
selection. Annals of the