Efectos de la temperatura y la dieta en la biología de Eriopis connexa (Germar) (Coleoptera Coccinellidae)

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An. Soc. Entomol. Brasil 27(3) 345Setembro, 1998
ECOLOGIA, COMPORTAMIENTO Y BIONOMIA
Efectos de la Temperatura y la Dieta en la Biología de Eriopis connexa
(Germar) (Coleoptera: Coccinellidae)
JAVIER E. GYENGE1, JULIO D. EDELSTEIN2 Y CÉSAR E. SALTO3
1EEA Alto Valle (INTA), C.C. 872 (8332) Gral. Roca, Rio Negro, Argentina.
2EEA Manfredi (INTA), Ruta 9 Km 636 (5988), Córdoba, Argentina.
3EEA Rafaela (INTA), C.C. 22 (2300), Rafaela, Sta. Fe, Argentina.
An. Soc. Entomol. Brasil 27(3): 345-356 (1998)
Temperature and Diet Effects on the Biology of Eriopis connexa (Germar)
(Coleoptera: Coccinellidae)
ABSTRACT - Eriopis connexa (Germar) is an important aphidophagous
coccinelid, widely distributed in several South American countries. The influ-
ence of different feeding and temperature conditions on biological features of
the immature and adult stages, were studied. Cohorts of cocinelids larvae were
reared on the combinations of four constant temperatures (9, 15, 19 and 27ºC)
and six diets based on Acyrthosiphon pisum Harris and Schizaphis graminum
(Rondani) aphid species with, respectively, four and two different initial num-
bers and increasing rates. Tested temperatures above 15ºC did not affect the
number of eggs/cluster and their viability. Incubation time varied from 2.5 days
and a 92% of hatched eggs at 27ºC, to 13 days with a 71% of viability at 15ºC.
At 9ºC, neither oviposition nor births were observed, although development
until adult stage could be achieved at four experimental temperatures. The com-
bination of food supply and temperature affected both aphid ingestion and im-
mature developmental times, but not adult sizes. The number of A. pisum and S.
graminum consumed varied approximately from 57 to 256 and from 104 to
641, respectively. Developmental times, from larval to adult stage, ranged from
ca. 84 days at 9ºC to ca. 12 days at 27ºC. Larger adult sizes were observed at
19ºC. Body weight of adults increased when they were offered greater numbers
of aphids. Pronotum widths and femur lengths were slightly influenced by prey
species but these dimensions were independent on larvae ingestion of food.
KEY WORDS: Insecta, Acyrthosiphon pisum, Schizaphis graminum, preda-
tion, development.
RESUMEN - Eriopis connexa (Germar) es un importante coccinélido afidófago
distribuido en varios países de Sudamérica. Se estudió el impacto de la
temperatura y alimentación sobre parámetros biológicos de sus estados inmaduros
e imagos resultantes. Cohortes de larvas del coccinélido fueron criadas en una
combinación de cuatro temperaturas constantes (9, 15, 19 y 27ºC) y 6 dietas de
áfidos de las especies Acyrthosiphon pisum Harris y Schizaphis graminum
(Rondani) con, respectivamente, cuatro y dos cantidades iniciales y tasas de
incremento diarios. Las cantidades de huevos/postura y su viabilidad no fueron
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afectadas por las temperaturas superiores a 15ºC evaluadas. Los tiempos de
incubación fueron desde 2,5 días y 92% de eclosión a 27ºC, hasta 13 días con
una viabilidad del 71% a 15ºC. A 9ºC no se registraron oviposturas ni
nacimientos aunque el desarrollo hasta adulto pudo ser completado en las cuatro
temperaturas experimentales. La combinación de oferta de alimento y
temperatura afectó tanto la ingesta de áfidos como los tiempos de desarrollo
inmaduro, pero no las dimensiones de los adultos. Las cantidades totales de
pulgones consumidos oscilaron aproximadamente entre 57 y 256 ninfas de A.
pisum y desde 104 a 641 áfidos de la especie S. graminum. Los tiempos para el
desarrollo, desde larva hasta adulto, fueron cercanos a 83,7 días a 9ºC hasta
11,8 días a 27ºC. Las mayores dimensiones de imagos se registraron a 19°C. El
aumento del número de pulgones ofrecidos causó un incremento del peso cor-
poral del adulto. El ancho del pronoto y la longitud del fémur del adulto fueron
levemente influenciados por la especie presa pero sería relativamente
independiente de la cantidad ingerida por las larvas.
PALABRAS-CLAVE: Insecta, Acyrthosiphon pisum, Schizaphis graminum,
depredación, desarrollo.
Eriopis connexa (Germar) es un
coccinélido depredador, principalmente
afidófago, distribuido en varios países de
Sudamérica. A pesar de ser un insecto
comúnmente reconocido es sólo mencionado
en bibliografía de limitada difusión y
escasamente estudiado en publicaciones
científicas (Bosq 1943, Brader 1979, F.A.O.
1980, Saini 1983, Magalhaes et al. 1988,
Quiroga et al. 1991, Michel 1992, Miller &
Paustian 1992). Este coccinélido también
llamado vaquita de San Antonio o v. variada,
posee un nicho ecológico muy flexible, ya que
se lo encontró activo en numerosos cultivos y
sistemas como alfalfa, soja, sorgo, trigo,
avena, jojoba, tomates, algodón, caña de
azúcar, etc. En la región central de la
República Argentina, la presencia de E.
connexa fue registrada desde los meses de
octubre hasta mayo en cultivos de alfalfa y
cereales (Salto et al. 1990) aunque también
es posible encontrarlo durante el resto del año
en cultivos y malezas.
Para la evaluación del impacto de un
depredador sobre poblaciones de insectos
plaga debe tenerse en cuenta su voracidad,
aprovechamiento del alimento y
sincronización de sus poblaciones con las de
las presas (Hodek 1967). En este sentido, la
temperatura es un factor importante en el
estudio de la ecología poblacional de los
insectos. La capacidad de alimentarse de un
insecto, su respuesta frente a las diferentes
densidades de presa, la tasa de desarrollo del
ciclo de vida, etc., son algunos de los aspectos
regidos por la temperatura (Campbell et al.
1974, Baumgaertner et al. 1981).
Al estudiar los comportamientos de
alimentación de coccinélidos depredadores
Kaddou (1960), Sundby (1966), Salto et al.
(1991) y Bertolaccini (1984) hallaron que
parámetros físicos como el peso de pupas y
adultos de Hippodamia quinquesignata
(Kirby), Coccinella septempunctata L., H.
convergens Guerin-Meneville y
Colleomegilla quadrifasciata var.
octodecimpustulata Mulsant, estaban
relacionados con las cantidades de alimento
consumido. Sin embargo, esto mismo no
ocurrió con E. connexa (Salto et al. 1990).
Existe escasa información acerca de las
influencias de la temperatura y la dieta sobre
el aspecto físico de insectos depredadores,
sobre todo en la variación de las dimensiones
de partes rígidas del cuerpo que reflejen el
crecimiento del individuo independientemente
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de la turgencia del cuerpo.
Ya que durante el período de imago la
movilidad y dieta de E. connexa se amplían,
los objetivos del estudio se centraron en el
período de desarrollo inmaduro. Se estudió
el impacto de la temperatura y alimentación
sobre parámetros biológicos de sus estados
de huevo, larva y pupa e indicadores del
desarrollo físico de los imagos resultantes, a
través del análisis del peso corporal y de
parámetros morfométricos.
Materiales y Métodos
Recolección y Cría de Insectos. Se
colectaron individuos adultos de E. connexa
en la Estación Experimental Agropecuaria
(EEA) Rafaela (INTA), provincia de Santa Fe,
Argentina (31º 11’ L.S.; 61º 33’ L.W.). Los
mismos fueron ubicados en pequeñas jaulas
(aproximadamente de 1 x 0,5 x 0,3 m) de
madera y malla metálica, alimentados ad li-
bitum con diferentes especies de pulgones.
A partir de los huevos y larvas obtenidos
de los insectos recolectados, se planteó un
arreglo factorial de 24 tratamientos, según una
combinación de cuatro temperaturas
constantes, 9 ± 1,5ºC; 15 ± 0,7ºC; 19 ± 1,3ºC;
27 ± 1,1ºC, y 6 dietas consistentes en
diferentes cantidades de áfidos de las especies
A. pisum (dietas A, B, C y D) y S. graminum
(dietas E y F). Se emplearon dos cámaras de
cría y se estableció un fotoperíodo de 16:8
horas luz/oscuridad.
Los áfidos pertenecientes a la especie A.
pisum fueron criados sobre plantas de haba
(Vicia faba) (Samsøe - Petersen et al. 1989),
mientras que los individuos de S. graminum
se criaron sobre plantas de avena (Avena
sativa) o sorgo (Sorghum bicolor), hospedante
naturalde estos insectos. Ambas especies
tuvieron condiciones ambientales de crianza
similares a los coccinélidos, en cámaras de
cría a 19ºC y 16 horas de fotofase.
Huevos (Número/Postura, Tiempo de
Incubación y Viabilidad). Parejas de
machos y hembras adultos fueron expuestas
a las cuatro temperaturas experimentales con
alimentación ad libitum para verificar el
número de huevos por postura en cada
condición. Dichas posturas fueron aisladas y
puestas a incubar en las mismas temperaturas
a las que fueron obtenidas. Para el cálculo
del tiempo de incubación se dividió el tiempo
de desarrollo en períodos de 12 horas,
contándose el número de estos intervalos en-
tre la puesta de los huevos y el nacimiento de
las larvas. De cada desove se registró la
viabilidad de los huevos, definido como el
porcentaje de larvas activas dividido por el
número total de huevos en cada postura.
Debido a que la distribución de los datos
colectados no cumplieron con los supuestos
de distribución normal, los tres parámetros
observados para el estado de huevo fueron
evaluados a través del test no paramétrico de
Kruskal-Wallis con aproximación χ2 (α =
0,05), utilizando las medianas de las variables
en consideración (Hollander & Wolfe 1973).
Estados Inmaduros (Ingesta y Desarrollo).
Las larvas obtenidas de las experiencias
anteriores fueron mantenidas en su
temperatura original y criadas en frascos de
PVC transparentes, de 20 cc de capacidad,
con un pequeño trozo de hoja de cereal o al-
falfa para el mantenimiento de los pulgones
presa con tapas de tela tipo voile sujeta por
una banda elástica.
Los tratamientos A, B, C y D, basados en
A. pisum, consistieron en diferentes
cantidades iniciales e incrementos diarios de
10, 15, 20 y 25%, respectivamente. Estas
dietas fueron repetidas en 20 larvas iniciales
en cada tratamiento, con excepción de la dieta
A que contó con 25 individuos, para
contrarrestar una posible mayor mortalidad.
En los tratamientos denominados E y F,
repetidos en 20 y 15 larvas respectivamente,
con S. graminum como presa, se siguió un
incremento de la alimentación definido por
las siguientes ecuaciones calculadas por Salto
et al. (1990), siendo x los días transcurridos
desde el nacimiento de la larva, e y el total de
pulgones a suministrar. Dieta E: y = 1,5383
e0,26236 x; Dieta F: y = 4,2105 e0,64185x. Las lar-
vas fueron alimentadas diariamente hasta la
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pupa registrándose la cantidad de pulgones
ingeridos. Simultáneamente, se registraron los
tiempos de desarrollo para cada estado
fenológico y total desde el nacimiento hasta
la emergencia del imago.
La edad y tamaño de los áfidos ofrecidos
fue aumentando en relación con la edad de la
larva del depredador. Así, a las larvas de
primero, segundo y tercer estadios les corres-
pondieron el primero y segundo (ninfas
chicas) y tercer estadios ninfales (ninfas
medianas), respectivamente. A los individuos
de la última edad larval se les suministraron
pulgones del tercero y cuarto estadio (ninfas
grandes).
Se registró diariamente las cantidades
ofrecidas e ingeridas de alimento. La ingesta
de áfidos fue analizada a través de análisis de
las varianzas de los porcentajes de ingesta
(ANOVA) con dos criterios de selección, con
y sin interacción (Searle 1971). Los
promedios de las sumas totales de áfidos
consumidos (comidos total o parcialmente)
fueron comparados entre dietas de manera
gráfica. El conjunto de los tratamientos dentro
de una misma dieta fue comparado por medio
de análisis de las varianzas con 1 factor de
selección (ANOVA). Las comparaciones en-
tre pares de temperaturas con un mismo nivel
de oferta de alimento se efectuaron a través
de ANOVA con un factor de selección y test
de Scheffé (Canavos 1988).
Los registros de tiempo desarrollo de cada
estadio larval, de pupa y totales, fueron
comparados por medio de análisis de la
varianza a un criterio de selección ANOVA,
con tests de comparación de medias de
Duncan, en cada temperatura. Al evaluar
todas las condiciones térmicas, se realizaron
análisis de las varianzas con 2 criterios de
selección con y sin interacción, y test de
Duncan.
Imago (Parámetros Físicos). En los imagos
de E. connexa resultantes se practicaron
mediciones de peso corporal, registrado con
una balanza electrónica una vez endurecido
el exoesqueleto, y de dos parámetros
morfométricos: ancho mayor del pronoto y
longitud del fémur de la pata trasera izquierda.
Los individuos fueron sacrificados por
congelamiento antes de realizar la disección
de las partes a medir. Para este registro se
utilizó un microscopio equipado con objetivo
de 10 X y ocular de medición de 1,25 X,
dividido en escala de 1 a 10 (1=1,5x10-1 mm),
con una precisión de 1,5x10-2 mm. Los
resultados obtenidos acerca de las relaciones
entre ingesta, temperatura e ingesta x
temperatura se sometieron a análisis de la
varianza a ANOVA dos criterios de
clasificación, con y sin interacción y para la
comparación de medias, test de Duncan.
Resultados y Discusión
Huevos (Número/postura, Tiempo de
Incubación y Viabilidad). La cantidad de
huevos por postura y su viabilidad no fue
afectada por la temperatura a 15, 19 y 27ºC
(Tabla 1), coincidiendo con lo estudiado en
otras especies de coccinélidos (Frazer &
McGregor 1992). A 9ºC no se registraron
oviposturas ni eclosiones. Se observaron
cantidades variables de huevos con medianas
comprendidas entre 19 y 20,5 huevos, sin
diferencias significativas entre ellas. Los
mismos requirieron de tiempos de desarrollo
con un máximo de 13 días a 15ºC y un mínimo
de 2,5 días a 27ºC. Al relacionarlo con otras
especies, los huevos de E. connexa
necesitaron de un período de incubación más
largo a bajas temperaturas, aunque en
temperaturas superiores a los 25ºC los tiempos
de incubación resultaron similares a los de
varias especies ya estudiadas como H.
convergens, C. septempunctata, Adalia
bipunctata (L.) y la misma E. connexa en
evaluaciones anteriores (Obrycki & Tauber
1981, Frazer & Mc Gregor 1992, Miller &
Paustian 1992).
Aunque se ha observado una tendencia de
incremento en su viabilidad en relación con
la temperatura, no se dispone de suficientes
datos que confirmen esta hipótesis. Los
porcentajes medianos de eclosión variaron
desde 71% a 15ºC, hasta aproximadamente
92% a 27°C (Tabla 2). Estos valores de
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viabilidad de huevos resultaron aún mayores
que los de otros coccinélidos, como C.
septempunctata, A. bipunctata e H.
convergens, según lo estudiado por Obrycki
& Tauber (1981), Frazer & McGregor (1992)
y Miller & Paustian (1992).
Al indagar sobre las razones de la falta de
oviposición a baja temperatura, cabe
mencionar que existirían razones de orden
etológicas y fisiológicas, ya que el frío
determinaría una menor actividad (Frazer &
Gilbert 1976) y retrasos en el sistema
reproductivo (Phoofolo et al. 1995). Según
los trabajos de Miller & Paustian (1992) y
este estudio, la temperatura mínima para la
oviposición y eclosión de los huevos estaría
limitada al rango entre 10 y 14ºC, lo que
coincidiría con el umbral mínimo para el
desarrollo de folículos ováricos de C.
septempunctata estimando en 13ºC (Phoofolo
et al. 1995).
Ingesta. El número de áfidos ingeridos por
las larvas de E. connexa fue signi-
ficativamente afectado por la interacción en-
tre la oferta de alimento y la temperatura (P =
0,0001). Las cantidades totales aumentaron
en relación con la oferta de alimento, pero no
pudo establecerse una marcada influencia de
la temperatura sobre las ingestas totales. Las
cantidades totales de pulgones consumidos
oscilaron entre 57 y 256 ninfas de A. pisum y
desde 104 a 641 áfidos de la especie S.
graminum. Se encontraron diferencias
significativas en las dietas D y E a 9 y 19ºC,
mientras que las diferencias no resultaron
altamente significativas entre aquellos
individuos expuestos a 27-19ºC y 15-9ºC, en
los tratamientos A, B, F (P = 0,01) y C (P =
0,005) (Tabla 2). Teniendo en cuenta la escasa
actividad de búsqueda y depredación de los
individuosa bajas temperaturas, este alto
consumo en las menores temperaturas se
debió a la suma de un bajo número de presas
capturadas diariamente durante un período
larval prolongado.
Tiempo de Desarrollo. Los tiempos
registrados en cada una de las etapas y en el
total del desarrollo inmaduro, se encontraron
afectados por la combinación de los efectos
de la dieta y la temperatura. El tiempo de
desarrollo larval de los individuos, al igual
que en cada estadio, disminuyó al aumentar
la temperatura. Esto coincide con lo afirmado
para coccinélidos por Hodek (1967), Frazer
& Gilbert (1976), Karner & Manglitz (1985)
y Miller & Paustian (1992) e insectos en gen-
eral (Campbell et al. 1974). Entre los 9 y
27ºC, se establecieron cuatro niveles de
duración según la temperatura experimental
(P= 0,0001) (Tabla 3).
El desarrollo de los individuos desde el
primer estadio larval hasta el adulto, pudo ser
completado en todas las condiciones térmicas
experimentales, a diferencia de estudios
Tabla 1. Parámetros biológicos observados en los huevos de Eriopis connexa, sometidos a
tres temperaturas constantes (medianas (± E.E.) [n]).
Parámetro 15ºC1 19ºC1 27ºC1
Nº de huevos / postura 20,5 (± 8,2) 19,0 (± 6,8) 20,0 (± 10,4)
a [14] a [13] a [12]
Tiempo de incubación (días) 13,0 (± 0,8) 7,0 (± 0,1) 2,5 (± 0,4)
a [13] b [12] c [14]
Porcentaje de eclosión 71,0 (± 18,1) 82,0 (± 17,2) 91,7 (± 17,9)
(% viabilidad) a [12] a [11] a [12]
1Letras diferentes en la misma fila indican diferencias significativas entre columnas
(Temperaturas) (test de Kruskal-Wallis, α=0,05).
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previos en donde ninguna larva se desarrolló
hasta el estado de imago a 10ºC (Miller &
Paustian 1992). El mayor período de
desarrollo inmaduro (larva + pupa) se registró
a 9ºC y fue de 83,7 días, mientras que el menor
fue de 11,8 días a 27ºC. A 9 y 15ºC los
Tabla 2. Número de áfidos ingeridos por larvas de Eriopis connexa al final de cada
tratamiento (media (± E.E) [n]).
Temp. A1 B1 C1 D1 E1 F1
27 56,6 (± 6,1) 75,3 (± 5,5) 101,2 (± 11,2) 137,7 (± 62,5) 104,1 (± 13,4) 174,7 (± 44,0)
a [20] a [19] a [14] a [18] a [19] a [15]
19 95,3 (± 17,0) 127,1 (± 21,2) 259,3 (± 44,2) 247,3 (± 29,0) 307,8 (± 27,1) 641,1 (± 81,3)
b * [20] b * [16] b * [15] b [18] b [15] b * [14]
15 81,5 (± 9,5) 105,5 (± 20,7) 140,5 (± 16,3) 118,7 (± 16,9) 194,6 (± 23,7) 406,6 (± 82,3)
c * [14] c * [11] c [12] a [11] c [12] c [8]
9 126,0 (± 9,6) 191,8 (± 16,6) 217,7 (± 14,3) 256,2 (± 32,1) 310,0 (± 31,2) 558,8 (± 22,4)
d [10] d [13] d * [12] b [12] b [8] d * [8]
* P = 0,01 * P = 0,01 * P = 0,005 * P = 0,01
1 Letras diferentes representan diferencias significativas entre filas (Temperaturas, misma dieta)
(ANOVA y test de Scheffé, α = 0,05).
*P = Nivel de probabilidad en ANOVA, entre los tratamientos señalados, cuando P es cercano
a α.
Tabla 3. Tiempos de duración requeridos para cada etapa de estado inmaduro de desarrollo
de Eriopis connexa, correspondiente a cada tratamiento, expresado en días (media (± E.E.)
[n]).
Tratamiento Tiempo/Estado
Temp. Presa Dieta1 LI2 LII2 LIII2 LIV2 Larva2 Pupa2 Total2
9ºC A. p. A 15,2(± 0,7) 12,6(± 0,9) 14,8(± 0,6) 27,8(± 1,2) 68,9(±1,7) 15,2(± 1,0) 82,0(± 0,6)
a[12] a[10] a[11] a[8] a[8] bc [5] a [5]
9ºC A. p. B 14,6(± 0,7) 13,0(± 0,7) 14,5(± 0,7) 25,6(± 0,9) 67,6(±1,6) 16,9(± 0,9) 83,7(± 1,7)
ab[12] a[11] a[11] a[10] ab[10] bc [7] a [7]
9ºC A. p. C 12,3(± 0,6) 13,7(± 0,6) 16,1(± 1,4) 27,5(± 1,0) 66,1(±1,2) 13,8(± 1,7) 77,1(± 3,3)
b[14] a[11] a[9] a[8] ab[10] c [4] a [4]
9ºC A. p. D 15,6(± 1,0) 12,2(± 0,8) 13,0(± 0,6) 25,1(± 1,6) 64,6(±2,7) 16,3(± 2,9) 81,8(± 2,7)
a[16] a[12] a[10] a[7] abc[7] bc [4] a [4]
9ºC S. g. E 13,9(± 0,8) 11,4(± 0,8) 11,8(± 0,9) 25,0(± 1,0) 61,9(±1,2) 17,5(± 0,7) 79,6(± 0,9)
ab[12] a[8] a[6] a[5] bc[7] b [6] a [6]
9ºC S. g. F 12,4(± 0,8) 11,8(± 1,1) 11,8(± 1,1) 22,4(± 0,8) 59,1(±3) 21,2(± 0,3) 78,2(± 2,8)
b[8] a[8] a[8] a[8] c[8] a [7] a [7]
15ºC A. p. A 10,5(± 0,4) 9,8(± 0,4) 9,9(± 0,6) 18,0(± 0,8) 47,2(±0,9) 14,0(± 0,4) 61,7(± 1,0)
a[17] a[14] a[9] ab[10] a[12] a [12] a [13]
15ºC A. p. B 8,6(± 0,7) 8,8(± 0,7) 9,4(± 0,9) 17,1(± 0,5) 10,8(±0,8) 13,9(± 0,5) 54,5(± 1,3)
bc[13] ab[11] a[7] bc[7] bc[7] a [5] b [5]
15ºC A. p. C 9,3(± 0,5) 7,2(± 0,2) 8,1(± 0,3) 15,6(± 0,6) 40,1(±1) 14,9(± 0,4) 54,4(± 1,1)
Gyenge et al.
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ab[10] b[6] a[7] c[10] c[11] a [9] b [9]
15ºC A. p. D 9,1(± 0,5) 8,4(± 0,7) 8,6(± 0,4) 16,2(± 0,6) 42,3(±1,2) 14,1(± 0,3) 56,8(± 1,3)
ab[13] ab[10] a[10] bc[9] bc[9] a [7] b [7]
15ºC S. g. E 8,6(± 0,5) 9,0(± 0,8) 9,5(± 0,8) 18,0(± 0,7) 43,8(±1,1) 12,3(± 0,3) 54,5(± 1,3)
bc[11] ab[9] a[8] ab[8] b[12] b [7] b [7]
15ºC S. g. F 7,4(± 0,5) 7,8(± 0,2) 8,3(± 0,2) 20,0(± 1,1) 42,9(±1,1) 13,9(± 0,8) 56,3(± 0,8)
c[9] b[8] a[6] a[6] bc[8] a [7] b [7]
19ºC A. p. A 5,8(± 0,4) 3,7(± 0,2) 4,0(± 0,3) 8,1(± 0,1) 21,2(±0,2) 7,6(± 0,2) 29,3(± 0,3)
a[23] bc[16] a[13] a[19] a[19] b [20] a [20]
19ºC A. p. B 4,8(± 0,3) 3,1(± 0,2) 4,2(± 0,2) 7,6(± 0,3) 20,0(±0,3) 7,1(± 0,1) 26,9(± 0,2)
b[15] c[14] a[15] a[15] bc[15] bc [14] b [14]
19ºC A. p. C 5,2(± 0,3) 3,8(± 0,4) 4,3(± 0,4) 8,2(± 0,2) 21,5(±0,4) 6,8(± 0,2) 28,3(± 0,5)
ab[17] ab[11] a[10] a[9] a[15] c [12] a [12]
19ºC A. p. D 4,4(± 0,2) 3,1(± 0,2) 3,8(± 0,1) 7,8(± 0,3) 19,0(±0,4) 7,8(± 0,2) 27,0(± 0,5)
b[15] c[15] a[16] a[18] c[19] a [17] b [17]
19ºC S. g. E 5,9(± 0,3) 4,4(± 0,2) 3,1(± 0,2) 7,5(± 0,1) 20,6(±0,3) 7,6(± 0,1) 28,3(± 0,3)
a[16] a[13] a[10] a[11] ab[15] ab [14] a [14]
19ºC S. g. F 5,2 ± 0,2 3,6(± 0,1) 3,3(± 0,1) 7,5(± 0,2) 19,3(±0,3) 7,6(± 0,2) 27,2(± 0,3)
ab[14] bc[14] a[13] a[13] c[14] ab [14] b [14]
27ºC A. p. A 3,0(± 0,2) 3,1(± 0,2) 3,9(± 0,2) 5,6(± 0,3) 15,5(±0,3) 3,3(± 0,2) 18,8(± 0,3)
a[23] a[23] a[21] a[14] a[15] abc [15] a [15]
27ºC A. p. B 3,2(± 0,2) 2,9(± 0,1) 3,4(± 0,2) 5,5(± 0,2) 14,9(±0,2) 3,6(± 0,1) 18,6(± 0,2)
a[20] a[20] a[20] a[17] a[17] a [18] a [17]
27ºC A. p. C 2,6(± 0,1) 2,1(± 0,2) 2,8(± 0,2) 4,8(± 0,2) 12,1(±0,2) 3,6(± 0,1) 15,7(± 0,2)
bc[18] b[17] a[16] b[14] b[15] a [15] b [15]
27ºC A. p. D 2,5(± 0,1) 1,9(± 0,1) 2,2(± 0,1) 4,1(± 0,3) 10,8(±0,2) 3,5(± 0,2) 14,3(± 0,1)
cd[20] b[17] a[17] c[14] c[16] ab[16] d[16]
27ºC S. g. E 2,9(± 0,1) 1,9(± 0,1) 2,5(± 0,2) 4,6(± 0,1) 11,9(±0,1) 3,1(± 0,1) 15,0(± 0,2)
ab[17] b[16] a[16] bc[16] b[18] c [18] c [18]
27ºC S. g. F 2,1(± 0,1) 1,7(± 0,1) 1,5(± 0,1) 3,4(± 0,2) 8,7(±0,2) 3,1(± 0,2) 11,8(± 0,3)
d[15] b[15] a[14] d[14] d[14] bc [14] e [14]
1Dietas A, B, C, D = incrementos diarios de 10, 15, 20 y 25% en la oferta de A. pisum;
E: y = 1,5383 e0,26236 x; F: y = 4,2105 e0,64185 x, siendo y la oferta diaria de S. graminum.
2Letras diferentes representan diferencias significativas entre filas de una misma temperatura
(ANOVA y Test de Scheffé, α=0,05).
A. p. = Acyrthosiphon pisum; S. g. = Schizaphis graminum.
tiempos de desarrollo en los tratamientos con
distintas ofertas de alimento no fueron
estadísticamente diferentes. A 19ºC la
cantidad y especie de presa no ejercen una
clara influencia en los tiempos requeridos para
completar el desarrollo inmaduro. Las
variaciones registradas provienen de los
diferentes tiempos en los estadios larvales I,
II y pupa, ya que L III y LIV no fueron
significativamente diferentes. En las
experiencias a 27ºC fue clara la diferencia
resultante de la variación en la calidad y
cantidad de alimento. Los tiempos de
duración total y en la mayoría de los estados
inmaduros, con excepción al tercer estadio
larval, disminuyeron en relación con el
aumento de la oferta de alimento y la
utilización de S. graminum en vez de A. pisum
como alimento.
Estos resultados llevan a la hipótesis de
352
que a temperaturas inferiores a 19ºC, la
cantidad y especie de alimento no serían
factores claves para el desarrollo del insecto,
aunque los tiempos de desarrollo en el tercer
estadio larval y de pupa serían excepciones a
esta expresión. En la L III no se encontró
interacción alguna entre la temperatura y la
ingesta (P= 0,0001) y sólo se encuentran
diferencias comparando los tratamientosen-
tre temperaturas (todas las dietas ofrecidas) y
oferta de alimento (todas las temperaturas).
En la etapa de pupa sólo se encontró una
influencia significativa de la combinación de
temperatura con la cantidad de alimento
previamente ingerido pero no un efecto por
cada factor de variación.
Parámetros Físicos de los Adultos. A
diferencia de los otros parámetros biológicos
antes descriptos, las dimensiones de los
adultos resultantes, no fueron afectadas por
la combinación de las variables temperatura
y dieta ingerida durante su período inmaduro
de desarrollo. Se registraron diferencias
significativas en las dimensiones de los
adultos según la temperatura de cría de las
larvas, aunque no se observaron efectos en
relación con la especie de áfido (Tablas 4, 5,
6). Los mayores valores se registraron en los
tratamientos a 19°C. El aumento del número
de pulgones ofrecidos causó un incremento
significativo del peso corporal (Tabla 4).
El efecto de la ingesta durante la etapa
larval sobre los parámetros morfométricos
medidos (ancho de pronoto y longitud del
fémur) no fue importante, registrándose leves
variaciones en función de la cantidad de
alimento. En el caso de los tratamientos con
A. pisum, la influencia de la ingesta sobre la
longitud del fémur no pudo ser completamente
Tabla 4. Peso corporal de los adultos de Eriopis connexa emergidos en cada tratamiento,
expresado en mg (media (± E.E.) [n]).
Peso/Tratamiento
1Presa Dieta1 9ºC 15ºC 19ºC 27ºC Media3
A. p. A 5,7 (± 0,4) 7,7 (± 0,4) 10,0 (± 0,3) 5,7 (± 0,3) 7,8 (± 0,3)
c[51]
A. p. B 6,3 (± 0,3) 8,3 (± 0,5) 10,1 (± 0,4) 6,7 (± 0,2) 8,0 (± 0,3)
c[47]
A. p. C 6,0 (± 0,3) 7,9 (± 0,7) 11,3 (± 0,5) 7,3 (± 0,4) 8,8 (± 0,4)
b[37]
A. p. D 5,9 (± 0,5) 7,3 (± 0,5) 11,5 (± 0,4) 8,1 (± 0,4) 9,5 (± 0,4)
a[43]
S. g. E 6,4 (± 0,3) 7,3 (± 0,5) 9,7 (± 0,4) 6,8 (± 0,3) 9,3 (± 0,3)
ab[45]
S. g. F 8,4 (± 0,5) 8,0 (± 0,4) 11,0 (± 0,3) 8,5 (± 0,4) 7,7 (± 0,3)
c[38]
Media2 6,5 (± 0,2) 7,9 (± 0,2) 7,9 (± 0,2) 7,1 (± 0,2)
d[26] b[42] a[94] c[96]
1Dietas A, B, C, D = incrementos diarios de 10, 15, 20 y 25% en la oferta de A. pisum;
E: y = 1,5383 e0,26236 x; F: y = 4,2105 e0,64185 x, siendo y la oferta diaria de S. graminum.
2Letras distintas indican diferencias significativas entre los promedios totales de columnas
(Temperaturas) (test de Duncan; α=0,05).
3Letras distintas indican diferencias significativas entre los promedios totales de filas (Dietas)
(test de Duncan; α = 0,05).
A. p. = Acyrthosiphon pisum; S. g. = Schizaphis graminum.
Gyenge et al.
 An. Soc. Entomol. Brasil 27(3) 353Setembro, 1998
definida, ya que sólo difirió significativamente
entre los pares de dietas A-B y C-D (Tabla
5). El ancho del pronoto fue diferente entre
la dieta menor (A) y el conjunto de las
superiores (B-C-D) (Tabla 6). Estas
observaciones se ven reforzadas al tomar en
cuenta la falta de diferencias significativas en
las dietas con S. graminum, a pesar de ser
cantidades muy diferentes. Estos datos
relativizarían las observaciones realizadas en
C. quadrifasciata var. octodecimpustulata
(Bertolaccini 1984) e H. convergens (Salto
et al. 1991), con S. graminum como presa,
donde los pesos de los individuos variaron en
asimilación del alimento dependería de la
especie presa y el desarrollo morfométrico del
adulto sería relativamente independiente de
su alimentación durante la etapa larval al
sobrepasar una cantidad mínima de ingesta.
El menor tamaño de los individuos criados
a 9ºC, podría hallar su explicación en la
observación de una escasa captura diaria y del
consumo de las partes blandas de los pulgones
(abdomen, por ejemplo) y, posiblemente, en
porciones cada vez más reducidas al des-
cender la temperatura desde los 19ºC. Esto
último concuerda con lo descripto por Kaddou
(1960). Si bien las cantidades totales de
Tabla 5. Longitud del fémur de los adultos de Eriopis connexa emergidos en cada
tratamiento, expresado en mm (media (± E.E.) [n]).
Dimensión/Tratamiento
1Presa Dieta1 9ºC 15ºC 19ºC 27ºC Media3
A.p. A 1375,5 (± 26,5) 1513,8 (± 27,9) 1611,4 (± 24,1) 1462,5 (± 18,4) 1521,8 (± 16,7)
b[42]
A.p. B 1341,0 (± 23,9) 1545,0 (± 49,5) 1659,2 (± 24,0) 1491,0 (± 20,4) 1542,9 (± 23,1)
b[35]
A.p. C 1510,5 (± 26,6) 1564,3 (± 53,2) 1745,5 (± 32,0) 1611,0 (± 26,8) 1647,4 (± 56,1)
a[29]
A.p. D 1430,0 (± 29,4) 1555,7 (± 40,6) 1762,5 (± 31,1) 1617,0 (± 38,5) 1640,6 (± 26,5)
a[32]
S. g. E 1395,0 (± 12,3) 1481,2 (± 47,7) 1673,1 (± 16,4) 1521,0 (± 24,3) 1558,7 (± 46,3)
a[34]
S. g. F 1477,5 (± 49,0) 1455,0 (± 97,6) 1714,1 (± 22,3) 1618,5 (± 29,7) 1609,0 (± 25,5)
a[30]
Media2 1413,8 (± 21,3) 1523,5 (± 18,2) 1523,5 (± 18,2) 1547,8 (± 13,6)
c [20] b[44] a[74] b[64]
1Dietas A, B, C, D = incrementos diarios de 10, 15, 20 y 25% en la oferta de A. pisum;
E: y = 1,5383 e0,26236 x; F: y = 4,2105 e0,64185 x, siendo y la oferta diaria de S. graminum.
2Letras distintas indican diferencias significativas entre los promedios totales de columnas
(Temperaturas) (test de Duncan; α=0,05).
3Letras distintas indican diferencias significativas entre los promedios totales de filas (Dietas)
(test de Duncan; α = 0,05).
A. p.= Acyrthosiphon pisum; S. g. = Schizaphis graminum.
concordancia con la cantidad de alimento
ofrecido y amplían las realizadas en E.
connexa (Salto et al. 1990). Según el presente
estudio, en las larvas de E. connexa la
individuos muertos por acción del predador
pueden resultar similares entre 9 y 19ºC, esta
interpretación llevaría a sobrestimar el
consumo real a la menor temperatura. A bajas
354
temperaturas el alimento sería utilizado para
el mantenimiento de las necesidades vitales,
como la generación de calor corporal
(Wigglesworth 1974), a 19ºC la misma
cantidad de áfidos capturados sería suficiente
para maximizar el crecimiento físico que a las
demás temperaturas evaluadas. La mayoría
de los procesos fisiológicos de E. connexa se
verían facilitados a una temperatura óptima
cercana a los 19ºC. La mayor velocidad de
los procesos metabólicos a lo que podría ser
una “temperatura óptima”, exigiría una mayor
incorporación de nutrientes e induciría al in-
cremento de la ingesta aunque con una mayor
asimilación de los recursos nutricionales. Es
destacable que la temperatura de 19ºC coin-
cide con la temperatura media anual de la
localidad de Rafaela (Santa Fe) (Información
proporcionada por la Estación Agrome-
teorológica Rafaela, INTA).
El peso de los individuos sometidos a 27ºC
fue menor que en los de 15 y 19ºC, y hasta
cercano a los valores registrados a 9ºC. Sería
interesante destacar que en los tratamientos a
27ºC las larvas fueron observadas comiendo
o royendo pequeñas porciones de la epider-
mis de las hojas, lo que se interpreta como
“beber agua” y sería un signo de déficit hídrico
(Scriber & Slansky 1981). Las restricciones
hídricas podrían tener consecuencias en la
utilización de las reservas contenidas en los
cuerpos grasos y la consiguiente disminución
de peso (Bursell 1974, Gutierrez et al. 1981).
La adaptabilidad de E. connexa a
condiciones de baja temperatura y escasa
alimentación destacan su rol como depredador
de áfidos. Los estudios sobre este depredador
deberían continuarse, de manera comple-
Tabla 6. Ancho del pronoto de los adultos de Eriopis connexa emergidos en cada tratamiento,
expresado en mm (Media (± E.E.) [n]).
Dimensión/Tratamiento
1Presa Dieta 9ºC 15ºC 19ºC 27ºC Media2
A. p. A 1560,0 (± 63,6) 1770,0 (± 35,2) 1850,8 (± 21,5) 1641,9 (± 30,0) 1742,8 (± 22,2)
c[38]
A. p B 1687,5 (± 160,6) 1807,5 (± 50,0) 1851,9 (± 39,2) 1660,0 (± 33,0) 1821,5 (± 53,4)
ab[36]
A. p C 1860,0 (± 168,0) 1760,0 (± 36,0) 1956,8 (± 36,8) 1765,5 (± 35,5) 1831,9 (± 26,4)
ab[31]
A. p D 1940,0 (± 279,9) 1826,4 (± 44,0) 1954,1 (± 46,0) 1761,8 (± 43,5) 1864,1 (± 38,4)
a[31]
S. g. E 1670,0 (± 20,4) 1747,5 (± 43,2) 1790,8 (± 23,5) 1692,0 (± 40,0) 1740,9 (± 24,3)
c[30]
S. g. F 1701,0 (± 81,6) 1728,0 (± 40,4) 1815,0 (± 33,0) 1746,0 (± 26,7) 1762,0 (± 19,1)
cb[36]
Media1 1725,8 (± 68,8) 1777,4 (± 121,1) 1777,4 (± 121,1) 1711,2 (± 30,2)
b[18] b[49] a[73]b[62]
1Dietas A, B, C, D = incrementos diarios de 10, 15, 20 y 25% en la oferta de A. pisum;
E: y = 1,5383 e0,26236 x; F: y = 4,2105 e0,64185 x, siendo y la oferta diaria de S. graminum.
2Letras distintas indican diferencias significativas entre los promedios totales de columnas
(Temperaturas) (test de Duncan; α=0,05).
3Letras distintas indican diferencias significativas entre los promedios totales de filas (Dietas)
(test de Duncan; α=0,05).
A. pisum = Acyrthosiphon pisum; S. g. = Schizaphis graminum.
Gyenge et al.
 An. Soc. Entomol. Brasil 27(3) 355Setembro, 1998
mentaria, con trabajos sobre las dinámicas
temporales y ecología de sus poblaciones a
campo para su posible manejo como
herramienta de control biológico de
poblaciones de insectos de interés agrícola.
Agradecimientos
Nuestro agradecimiento al Dr. Miguel A.
Delfino (Cátedra de Entomología, FCEF y N
- UNC) y al Laboratorio de Entomología de
la EEA Rafaela (INTA). El autor JDE,
reconoce el apoyo del CONICET como el de
sus directores Dr. R.E Lecuona y Dr. E.V.
Trumper durante el período en que este
artículo fue preparado para publicación.
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Recebido em 31/07/97. Aceito em 23/06/98.
Gyenge et al.
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