Efeito da Ventilação Limitada na Incubação de Ovos de Galinha

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
Programa de Maestría y Doctorado en Ciencias 
de la Producción y de la Salud Animal 
 
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia 
 
 
 
“EFECTO DE LA VENTILACIÓN LIMITADA DURANTE LA PRIMERA MITAD DE LA 
INCUBACIÓN DE HUEVOS FÉRTILES DE GALLINA DOMÉSTICA (Gallus gallus) 
CON DIFERENTE CONDUCTANCIA DEL CASCARÓN SOBRE EL ESTADIO 
MORFOFISIOLÓGICO Y MICROBIOLÓGICO DEL EMBRIÓN” 
 
 
 
TESIS QUE PARA OPTAR POR EL GRADO DE MAESTRO EN 
CIENCIAS PRESENTA: 
 
 
 
ERICK IRAIM LÓPEZ RUIZ 
 
 
TUTOR 
 
M.V.Z. M.C. Marco Antonio Juárez Estrada 
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, U.N.A.M. 
 
 
Comité Tutoral 
 
Dra. Cecilia Rosario Cortés 
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, U.N.A.M. 
 
Dr. Enrique Pedernera Astegiano 
Facultad de Medicina, U.N.A.M. 
 
México, D.F. Septiembre 2014. 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, 
reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el 
respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
 I
DEDICATORIAS 
 
- A Dios y Jesucristo, por su infinita misericordia y por brindarme todo lo 
necesario para ser feliz. 
- A mis hijas Ana María, Andrea y Angélica, y mi esposa Ana María, por ser los 
seres que le dan sentido a mi vida y ser el motivo por el cual deseo ser mejor 
persona cada día. 
- A mi mamá y mi abuelita, por mostrarme el camino de la superación a través de 
la honestidad, esfuerzo y sacrificio, por enseñarme a dar y recibir amor, y por ser 
mi ejemplo para ser un buen padre. 
- A mi hermano Mau (q.e.p.d), que sigue y seguirá en nuestros corazones, y que 
seguro nos procura y nos cuida desde el cielo. 
- A mis hermanos Iram, Gama, Oli y Paco, por crecer conmigo y ser mis mejores 
amigos, con quienes siempre he compartido las experiencias más significativas 
de mi vida. 
- A mis sobrinos, y a toda mi familia por su compañía, alegría, amistad y cariño. 
- A mis compañeros de la Maestría, en especial a Raúl Martínez, por 
acompañarme, sufrir y disfrutar en esta etapa de nuestras vidas. 
- Al Lic. Alfredo Carrillo y al Lic. Víctor González, por su apoyo y por ser mis 
primeros maestros durante mi formación en mi etapa profesional, pero sobre 
todo por su amistad. 
 
 
 II
AGRADECIMIENTOS 
 
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) de México, por el 
otorgamiento de la beca para que el M.V.Z. Erick Iraim López Ruiz pudiera 
estudiar la Maestría en Ciencias de la Producción y la Salud Animal, 
contribuyendo al avance en el conocimiento y la cultura en México. 
 
A la Dirección General de Asuntos del Personal Académico (D.G.A.P.A – UNAM), 
por el apoyo financiero otorgado para la realización del presente estudio por 
medio del presupuesto al proyecto PAPIIT IN 220909-3 “Evaluación del 
incremento de CO2 en la etapa temprana de incubación sobre el desarrollo 
embrionario en aves domésticas” del cual el M.V.Z. M.C. Marco Antonio Juárez 
Estrada fue el responsable principal. Gracias especialmente al subcomité de 
evaluación de proyectos de la referida entidad. 
 
Al Dr. Marco A. Juárez, por su enseñanza, por compartir sus conocimientos 
desinteresadamente y porque la mayor parte de mi formación profesional se la 
debo a él. 
 
A la Dra. Cecilia Rosario, por su profesionalismo, por su gran interés en el 
presente trabajo, por sus consejos y por brindarme su amistad. 
 
Al Dr. Enrique Pedernera, por sus consejos, por su valiosísimo aporte en el diseño 
del presente trabajo y por brindar su experiencia para realizar de manera óptima 
el presente estudio. 
 
A los miembros de mi jurado, por su compromiso y profesionalismo, y por 
compartirme su experiencia al realizar las observaciones al presente trabajo. 
 
 
 III
 
 
 
 
“Creo que una brizna de hierba, no es menos que el camino que recorren las estrellas, 
y que la hormiga es perfecta, y que también lo son el grano de arena y el huevo del 
zorzal, y que la rana es una obra maestra digna de las más altas, y que la zarzamora 
podría adornar los salones del paraíso, y que la menor articulación de mi mano puede 
humillar a todas las maquinas, y que una vaca paciendo con la cabeza baja, supera a 
todas las estatuas, y que un ratón es un milagro capaz de asombrar a millones de 
incrédulos”. 
Walt Whitman. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
RESUMEN 
 
Efecto de la ventilación limitada durante la primer mitad de la incubación de huevos fértiles 
de gallina doméstica (Gallus gallus) con diferente conductancia del cascarón sobre el 
estadio morfofisiológico y microbiológico del embrión” 
Se evaluó el efecto de la ventilación limitada (VL) durante la primera mitad de la incubación sobre 
los parámetros de incubación, el desarrollo embrionario (DE), y la capacidad de penetración de 
Salmonella sp., en huevos fértiles con distinto grado de conductancia del cascarón (G), 
provenientes de gallinas reproductoras pesadas. Se realizaron cinco estudios en los cuales se 
utilizaron huevos de reproductoras pesadas (Ross 308) cuyas edades fluctuaron de las 34, 40.5, 
48, 53 a las 54 semanas. En el primer estudio se utilizaron 252 huevos, los cuales se almacenaron 
cinco días y se dividieron en tres grupos de acuerdo a la pérdida de peso con respecto a su masa 
inicial, del total de huevos el 25% se clasificaron como de G baja (CL), 50% media (CM) y 25% 
alta (CH), posteriormente se formaron tres subgrupos conteniendo los tres grados de G cada uno, 
a dos de ellos se les aplicó una cutícula artificial ya sea con 1% ó 2% de albúmina liofilizada, y un 
grupo sin albúmina fungió como testigo, a los 10 y 18 días del DE se determinaron pérdida de 
peso del huevo, peso de los embriones y peso del saco vitelino (SV). Las variables no mostraron 
diferencia entre tratamientos. En el segundo estudio se utilizaron 504 huevos, los cuales se 
almacenaron 60 horas, y se clasificaron de acuerdo al mismo criterio utilizado en el primer estudio, 
la mitad de ellos se incubaron con VL lo cual incrementó la [CO2] a 0.9% al día 10 del DE, como 
testigo fungió un grupo con ventilación estándar (VE); posterior al día 10 del DE las dos 
incubadoras trabajaron bajo VE. A la eclosión se evaluó el peso y longitud de los pollitos, el SV 
residual, peso del corazón, peso del hígado, peso y longitud de intestinos. El grupo con VL 
presentó mejores parámetros de incubación y calidad del pollito a la eclosión (P<0.05), los huevos 
de CM presentaron mejores resultados. En el tercer estudio se utilizaron 504 huevos, la mitad de 
ellos se incubaron con VL que alcanzó una [CO2] de 1.15% al día 10 del DE, un grupo testigo 
trabajó en condiciones de VE, después de este día ambos grupos continuaron en condiciones de 
VE. Al día 10 del DE se obtuvo la pérdida de peso de todos los huevos, con base a lo medido se 
formaron tres grupos en los que se utilizó el mismo criterio de clasificación para G de los estudios 
previos, se determinaron los parámetros de incubabilidad, mortalidad embrionaria (ME) en 4 
etapas, calidad del pollito a la eclosión y la ventana de nacimientos. El grupo de VL presentó 
pollitos con mayor longitud y mejor calidad (P<0.05), y disminución de la ME en las etapas III y IV, 
los grupos CM presentaron pérdida de humedad lo más cercana a lo idóneo (12%), con mejores 
resultados en los parámetros evaluados.En el cuarto estudio se utilizaron 504 huevos, los cuales 
se incubaron con VL la cual alcanzó una [CO2] de 1.21% al día 10 del DE, después de este día 
continuaron en condiciones de VE, se obtuvo la pérdida de peso al día 10 y se clasificaron de 
acuerdo al nivel de G. Se observó que los huevos de CM y CL presentaron mejores parámetros de 
incubabilidad, natalidad y ME (P<0.05). En el quinto estudio se utilizaron 84 huevos, la mitad de 
ellos se incubaron con VL que alcanzó una [CO2] de 1.12% al día 10 del DE, la otra mitad se 
incubaron en condiciones de VE y fungieron como grupo testigo. El DE se detuvo al día 10 DE 
mediante 24 horas de refrigeración y los huevos se inocularon con una concentración de 1x10
7 
ufc/100 µl de Salmonella sp., en un área de 1.5 cm
2
 para verificar el grado de penetración a la 
superficie interna del cascarón, membranas externa e interna, esto de acuerdo al grado de G. No 
se observaron diferencias significativas entre los tratamientos de VL y VE en el grado de 
penetración del agente, sin embargo, cuando se compararon por nivel de conductancia se observó 
un menor grado de penetración en los huevos de CL (P<0.05). Se concluye que el aumento 
gradual de CO2 durante los primeros 10 días de incubación es benéfico durante el DE temprano, 
estimado principalmente a partir de un mayor peso y calidad del pollito a la eclosión, y disminución 
de la ME sobretodo la tardía, los mejores resultados se observaron en incubaciones con VL, sobre 
todo en huevos de reproductoras de más 45 semanas de edad, principalmente en CM y CL, la 
penetración del agente microbiano fue menor en los huevos de CL, este trabajo mostró una menor 
tendencia de contaminación en el grupo incubación bajo condiciones de VL. 
Palabras clave: Ventilación limitada, conductancia, incubabilidad, desarrollo embrionario. 
IV 
 V
ABSTRACT 
 
Non-ventilation effect during early incubation of broiler chicks (Gallus gallus) with different 
egg shell conductance on morphophysiological and microbiological status of the embryo. 
In order to evaluate non-ventilation (VL) during the first half of incubation, fertile eggs from broiler 
breeders flocks (Ross 308) with different egg shell conductance were set for five studies. Broiler 
breeder eggs from different aging flocks were used. Eggs from breeder flock of 53, 48, 34, 40.5 
and 54 weeks old were set respectively for each study. At first one study, 252 eggs were stored for 
five days, and three groups with 25%, 50% and 25% from total eggs were set in incubator 
according to their egg mass loss. Egg shell conductance for water (G) from every egg was 
classified as low (CL), average (CM) and high conductance (CH), respectively. Three subgroups 
from every conductance were setting at start of incubation, two of them received an artificial cuticle 
either with 1% or 2% albumin lyophilized, and the control group did not give any treatment. At 10 
and 18 days of incubation, the egg mass loss, and free-yolk body and residual yolk (SV) weight 
were recorded. All parameters did not show any statistical difference between groups. At second 
study, 504 eggs were stored for 60 hours, after that all eggs were classified like it was done at first 
study, half of them were incubated with VL condition the [CO2] rose to 0.9% at end first half of 
embryonic development (DE), control group was ventilated condition (VE). After 10 days of 
incubation both incubators were following under VE condition. Weight and length in every one-
chick-day-old hatched was recorded. Weights of SV, heart, liver and gut from each chick were 
recorded as well. Group VL showed better hatching results (P <0.05) than VE group. Embryo 
mortality (ME) and chick one-day-old quality grade generally were better in eggs with CM. At third 
study, 504 eggs were used, half of them were incubated with VL protocol in air tight incubator 
reaching 1.15% of [CO2] at day 10 of DE, and control group was set with same VE condition like 
previous studies. After 10 days of incubation both treatment attached same VE condition. At half of 
DE, egg mass loss from all eggs was recorded, and was subset into the three groups using same 
G classification like it was done in the first study. At ending of incubation, hatchability and fertility 
parameters, ME stages, chick quality grading score, and hatching window were recorded. VL group 
showed longer chicks, and they had better chick one-day old quality. ME decreased in III and IV 
embryo stages. Groups with CM showed egg mass loss near to the advised for these one (12%), it 
subgroup of CM in VL had better results in all hatching parameters. At fourth study, 504 eggs were 
incubated under VL condition reaching at first half of incubation 1.21% of [CO2], after that, all eggs 
were incubated under VE conditions. Egg mass loss from each egg was recorded at 10 day, and 
every egg was classified according their G. Eggs with CM and CL conductance had better 
hatchability results, windows hatch and ME stages (P<0.05). At last study, 84 eggs were used, half 
of them were incubated under VL condition reaching 1.12% of [CO2] at 10 day of incubation, and 
another half of eggs were incubated under VE conditions during same period, it was considered 
like control group. DE was stopped by freezing all eggs for 24 hours, after that, every egg was 
inoculated with 100 ul of Salmonella sp. (1x10
7
 cfu/μl) over 1.5 cm
2
 of egg shell surface, microbial 
translocation throughout egg shell was verify into the inner surface of the egg shell, outer and inner 
membranes and membrane of egg shell, this according to the G of every egg. No significant 
differences between treatments in microbial penetration was observed, however, when were 
compared by level of G, CL showed lower penetration into the egg white (P <0.05). We conclude 
that the gradual increase of CO2 during the first 10 days of incubation is beneficial to the DE 
estimated from a higher chick weight and quality grade at hatching, decreased ME and the VL 
groups had best parameters of incubation, however, the best results of the VL incubations 
protocols were seen in eggs from older breeder at 45 weeks- old mainly in CM and CL, the 
penetration of the microbial agent was lower in eggs CL, this work showed numerically lower 
contamination tendency in the group incubated under VL condition. 
 
Keywords: Air tight, egg shell conductance, egg mass loss, hatchability, embryo 
development.
 VI
CONTENIDO: 
 
 
Página 
 
 
DEDICTORIAS………………………………………………………… I 
 
 
AGRADECIMIENTOS………………………………………………… II 
 
 
RESUMEN……………………………………………………………... IV 
 
 
ABSTRACT……………………………………….............................. V 
 
 CONTENIDO…………………………………………………………... VI 
 
 ABREVIATURAS……….……………………………………………... VII 
 
 
INTRODUCCIÓN……….……………………………………………... 1 
 
 
JUSTIFICACIÓN DEL TRABAJO……….…………………………... 10 
 
 
HIPÓTESIS……….…………………………..................................... 11 
 
 
OBJETIVO GENERAL……….……………………………………….. 11 
 
 
OBJETIVOS ESPECÍFICOS…………………………………………. 11 
 
 
MATERIAL Y MÉTODOS…………………………………………….. 13 
 
 
RESULTADOS…………………………………………………………. 24 
 
 
DISCUSION….……………………………………….………………... 39 
 
 
CONCLUSIONES.....……………………………….………………… 68 
 
 
REFERENCIAS….…………………………………………………….. 69 
 
 CUADROS……………………………………………………………… 81 
 
 LISTA DE CUADROS………………………...……………………… 102 
 
 
VII
 
ABREVIATURAS 
 
VL Ventilación limitada 
VE Ventilación estándar 
DE Desarrollo embrionario 
ME Mortalidad embrionaria 
k Constante de la conductancia del cascarón 
G Conductancia del cascarón al H2O 
CH Conductancia alta 
CM Conductancia media 
CL Conductancia baja 
SV Saco vitelino 
MCA Membrana corioalantoidea 
[CO2] Concentración de bióxido de carbono 
[O2] Concentración de oxígeno 
ppm Partes por millón 
H2O Agua, estado físico gaseoso 
HR Humedad relativa 
T Temperatura 
msnm Metros sobre el nivel del mar 
 
 
 
 
 
 
 
1 
INTRODUCCIÓN 
La industriaavícola es la actividad pecuaria con mayor participación en México, 
toda vez que en el año 2013, la Unión Nacional de Avicultores informó que la 
avicultura generó el 62.5% de los productos pecuarios en nuestro país, lo que 
representó el 0.75% del Producto Interno Bruto nacional (UNA, 2013). 
En la actualidad la incubación artificial es fundamental para lograr la producción 
de alimentos de alta calidad como son la carne de pollo y el huevo, actividad que 
es indispensable para la obtención de buenos parámetros de productividad. 
El aumento en la velocidad de crecimiento de los pollos de engorda ha causado 
que disminuyan los días del ciclo productivo, y por lo tanto, se incremente el 
porcentaje que representa el periodo de incubación con respecto a la etapa 
productiva total, lo cual tiene un mayor impacto sobre la vida de las aves 
comerciales. Cunningham (2006) menciona que en año de 1980 los pollos de 
engorda tardaban en promedio 60.79 días para alcanzar un peso de 2 kg, 
mientras que en el 2002 se llegaba a ese peso en únicamente 40.85 días 
(Havenstein et al., 2003), sin embargo, el tiempo de incubación no se ha 
modificado, el cual es de 21 días, lo cual en la actualidad representa alrededor 
del 34% del tiempo total del ciclo productivo, mientras que en el año de 1980 la 
incubación representaba entre un 20 y 25% de este. 
Las condiciones de temperatura, ventilación, concentraciones de O2 y CO2 
durante la incubación son los factores que muestran un mayor impacto en la 
calidad de los pollitos neonatos, está a su vez es la principal característica que 
influye sobre la velocidad del crecimiento, conversión alimenticia, inmunidad, 
salud de los pollos, rendimiento y calidad de las canales (Raju et al., 1997; 
Wolansky y Renema, 2006; Hulet et al., 2007; Oviedo-Rondón et al., 2009). 
 
Con la finalidad de optimizar el proceso de incubación, esta actividad ha tenido 
diversas adaptaciones técnicas a través del tiempo, lo cual ha permitido que la 
incubación artificial se perfeccione cada vez más, ya que las empresas avícolas 
propietarias de las aves reproductoras cada año ofrecen embriones 
2 
genéticamente diferentes con el objetivo de mejorar las características en la 
progenie, los cuales paulatinamente muestran variaciones en sus requerimientos 
fisiológicos, por lo que se requiere realizar un ajuste progresivo en las condiciones 
físicas que proporcionan las incubadoras y el régimen óptimo de incubación 
mediante el estudio de cada una de las variables medioambientales que influyen 
en este proceso (Janke et al., 2004). 
 
En México se requiere optimizar el manejo del huevo fértil desde la granja hasta la 
planta incubadora; con especial énfasis en el proceso de incubación, lo anterior 
con la finalidad de aumentar el número de pollitos de primera calidad 
eclosionados por cada gallina reproductora alojada en las granjas, ya que en la 
República Mexicana el número de pollitos por hembra es menor entre 20 y 30 
aves con relación a la cantidad óptima recomendada en los manuales de manejo 
de las tres principales estirpes de pollo de engorda que se utilizan en el mercado 
mexicano (Ross 308®, 2005; Cobb 500 Plus®, 2006; Vázquez et al., 2006; 
Hubbard JV, 2008). 
 
En los últimos 15 años se han efectuado diversos estudios con los huevos fértiles 
desde el periodo de almacenaje previo a la incubación y durante esta, 
investigaciones que han abordado los principales requerimientos del embrión en 
cuanto a temperatura, humedad y volteo, con énfasis sobre los cambios genéticos 
y fisiológicos del embrión en las aves de alto desempeño, lo anterior con la 
finalidad de optimizar el DE y los parámetros de incubación (Janke et al., 2004; 
Lourens et al., 2005); sin embargo, existen pocos estudios que consideran los 
aspectos fisiológicos relacionados con los requerimientos ambientales puntuales 
del embrión sobre la tasa de recambio de aire y en las concentraciones de O2 y 
CO2 a lo largo de todo el proceso de incubación, y el efecto que tienen estos 
gases sobre el DE y la incubabilidad obtenida de huevos fértiles provenientes de 
reproductoras pesadas de diferente edad y estirpe (Elibol et al., 2003; De Smit et 
al., 2006; Tona et al., 2007; Fasenko, 2007; Sbong y Dzialowsky, 2007). 
3 
Un aspecto importante a estudiar es el efecto que tiene la ventilación, la 
composición del aire y su relación con las principales variables físicas de la 
incubación (temperatura, humedad relativa y volteo) sobre la tasa de natalidad, 
incubabilidad, calidad del pollito a la eclosión y su desempeño productivo posterior 
(French, 1997; Elibol et al., 2003; Christensen et al., 2005; Lourens et al., 2005; 
De Smit et al., 2006; 2008; Fasenko, 2007; Hernández, 2007; García et al., 2013). 
Un factor que tiene influencia directa sobre estas variables, y al que se le ha dado 
poca importancia en la mayor parte de los estudios recientes, es la cantidad de 
CO2 requerida por el embrión en cada etapa de su desarrollo, esto con la finalidad 
de lograr un óptimo desarrollo y consecuentemente lograr un mayor porcentaje de 
pollitos de primera calidad. 
 
De acuerdo con diversos estudios (Rahn y Ar, 1974; Rhan y Paganelli, 1990; 
Tullet y Deeming, 1982; Whittow, 1999) se conoce que la respiración durante el 
desarrollo embrionario es un proceso dinámico entre el interior del huevo y el 
ambiente de la incubadora. Durante la fase temprana del DE, el intercambio 
gaseoso en el huevo fértil se realiza por difusión a través del área vascular del 
oviducto de la gallina y el CO2 es eliminado de igual forma por su sistema 
vascular. Posteriormente, en la etapa inicial de la incubación, es decir, dentro de 
los primeros cuatro días del DE, el área de la vasculosa realiza el intercambio 
gaseoso; mientras que alrededor de las 96 horas, el corion se fusiona con el 
alantoides y forman una sola estructura denominada membrana corioalantoidea 
(MCA), la cual se encarga de realizar el intercambio gaseoso a partir de las 150 
horas de incubación (De Smit et al., 2006). Posteriormente, al día 6 ó 7 del DE la 
MCA hace contacto completo con la membrana testácea interna la cual se 
extiende sobre toda la superficie interna del huevo, al mismo tiempo la vasculosa 
cesa su función, alrededor del día 12 de incubación la red de capilares de la MCA 
cubre por completo la membrana interna. En esta etapa del DE la respiración se 
realiza a través de los poros del cascarón mediante la difusión de O2 y CO2 de 
acuerdo con las concentraciones parciales del interior y exterior del huevo, es 
4 
decir, cada uno de los gases difunde a través de los microporos del cascarón de 
una concentración mayor a una concentración menor (Ley de Fick), por lo cual 
una alta concentración de CO2 en el interior del huevo durante las etapas 
tempranas de incubación permite establecer una adecuada perfusión de gases a 
través del cascarón hasta la etapa conocida como meseta (Plateau) la cual 
coincide con la transición de respiración difusa (MCA) a convectiva (pulmonar). Al 
día 19, el embrión comienza a picar la cámara de aire e inicia la respiración 
pulmonar y, por lo tanto, disminuye paulatinamente el flujo de aire a través de la 
MCA, este proceso dura aproximadamente 6 horas durante el cual se acelera el 
intercambio gaseoso pulmonar, si el cambio no logra concretarse en el tiempo 
adecuado se torna un punto crítico para la supervivencia exitosa del embrión, 12 
horas después de establecida la respiración pulmonar inicia el picaje externo del 
cascarón, puede tardar hasta 24 horas para que el pollito pueda eclosionar fuera 
del mismo, aunque la función de la MCA continua y finaliza hasta el momento en 
que el pollito eclosiona por completo (Whittow, 1999; Fasenko et al, 2003). 
 
Diferentes investigadores han descubierto que mediante el aumento de CO2 
dentro del gabinete de incubación durante los primeros 10 días del DE, se han 
obtenido mejoresparámetros de incubación, por lo que han propuesto varios 
factores físicos, químicos y fisiológicos que pudieran interactuar y generar un 
mecanismo de regulación durante esta etapa del desarrollo embrionario (De Smit 
et al., 2006, 2008; Bruggeman et al., 2007; Willemsen et al., 2008; Witters, 2009; 
López, 2011; García et al., 2013). 
 
Es preciso destacar que otros autores han realizado estudios en los que el 
incremento en la concentración de CO2 han producido efectos nocivos para el 
embrión, tales como, hipertrofia cardiaca y disminución del diámetro de la arteria 
aorta, los cuales pueden tener un efecto perjudicial durante la etapa productiva de 
las aves e incluso predisponer a la presentación del síndrome ascítico, aunque 
debe considerarse que en la mayor parte de estas investigaciones han tomado en 
5 
cuenta estas variaciones a lo largo de todo el proceso de incubación y no han 
contemplado concentraciones puntuales temporales y proporcionales de O2 y CO2 
durante algunos periodos tempranos, medios o tardíos que frecuentemente 
constituyen periodos críticos del DE (Rowet et al., 2002; Villamor et al., 2004; 
Hassanzadeh et al., 2004; Chan y Burggren, 2005; Sahan et al., 2006; 
Hernández, 2007; Everaert et al., 2007; Milene et al., 2007). 
La estructura del cascarón es otro factor que influye directamente en el éxito de la 
incubación. El cascarón constituye la barrera entre el ambiente interno y externo 
del huevo, protege al embrión mecánicamente contra impactos y sirve como una 
barrera contra infecciones bacterianas (Romanoff, y Romanoff, 1963). Una 
característica importante del cascarón es su porosidad, pues el embrión respira 
mediante el intercambio de O2 y CO2 que se realiza a través de los poros. El 
cascarón del huevo es una estructura que presenta alrededor de 8,000 poros 
microscópicos a través de los cuales se efectúa el intercambio gaseoso entre el 
interior y el exterior del mismo; permite además el equilibrio hídrico del embrión 
dado que el agua metabólica se elimina a través de ellos. Adicionalmente, los 
microporos sirven para la eliminación del calor excesivo producido por el 
metabolismo embrionario (Rahn y Ar, 1974); también proporcionan una ruta de 
escape para el vapor de agua (Wangensteen y Rahn, 1970-71). Ar et al. (1974) 
informaron que los gases y el vapor de agua se intercambian entre el interior y el 
exterior del huevo a través de los poros del cascarón de acuerdo con las leyes de 
difusión de gases (Ley de Fick). 
 
La conductancia del cascarón (G) es una medida referente a la capacidad de 
difusión de gases y vapor de agua a través de los poros, lo cual depende de la 
geometría del cascarón (porosidad y grosor) y el coeficiente de difusión de las 
moléculas (Whittow, 1999). Rahn y Paganelli (1990) proporcionaron evidencia de 
que la G es la que determina la cantidad exacta de O2, CO2 y vapor de agua que 
es intercambiada, de este modo, la difusión de gases aumenta cuando se 
incrementa el número de los poros, cuando son más amplios o cuando son más 
6 
cortos de acuerdo con la disminución del grosor del cascarón. En los huevos que 
presentan una menor porosidad se reduce la cantidad de CO2 que sale al exterior 
a través del cascarón. Ar y Rhan (1978) informaron que a medida que aumenta el 
peso del huevo también aumenta la G, lo anterior debido a que los huevos de 
mayor tamaño tienen cascarones con mayor porosidad. 
 
La estructura del cascarón se afecta por la edad de la reproductora, el tipo de 
alimentación, el estado de salud y la estirpe del ave, además de otros factores 
que influyen directamente sobre el proceso de la incubación, tales como, la altura 
sobre el nivel del mar, la disponibilidad de oxígeno, la temperatura y la humedad 
relativa en la máquina incubadora (Peebles et al.,1987; Juárez et al., 2003, 2010). 
Así, la regulación del intercambio de gases entre el huevo y su entorno está 
estrechamente relacionada con el equilibrio hídrico, pues ambos se rigen por el 
grado de conductancia del cascarón a través de la MCA hasta que el embrión 
accede a la cámara de aire con la ayuda del diente del pico. La conductancia del 
cascarón es por tanto, una variable que puede influir en la cantidad de vapor de 
agua que se pierde durante la incubación (Ar, 1993). 
 
Diversos autores han mencionado que la pérdida de la masa de huevo se efectúa 
en forma de vapor de agua y que la pérdida de peso ideal del huevo con respecto 
a su peso inicial al día 18 del DE se encuentra entre el 12% y 14%, pues con ese 
porcentaje de pérdida es con el que se han obtenido mejores parámetros sobre la 
tasa de eclosión de las aves provenientes de huevos fértiles de gallina doméstica 
(Ar y Rhan, 1978). 
Se ha observado que en incubaciones con una pérdida de humedad inferior al 
12% a las 444 horas de incubación, se aumenta la posibilidad de que la cámara 
de aire sea más pequeña, lo cual dificulta el acceso del embrión a esta área, en 
consecuencia se tiene una deficiente transición de la respiración difusiva por 
medio de la MCA hacia la respiración de tipo convectiva o pulmonar. En 
contraparte, se ha observado que en huevos con una pérdida mayor al 14% se 
7 
aumenta la incidencia de pollitos deshidratados, adheridos a las membranas 
extraembrionarias o al cascarón, lo cual perjudica significativamente los 
parámetros de incubabilidad, eclosión y calidad del pollito al nacimiento (Soria, 
2012). 
Debido a que la superficie del cascarón del huevo no aumenta proporcionalmente 
a como lo hace su volumen, se ha verificado que los huevos pequeños tienen el 
riesgo de deshidratarse y los huevos grandes de retener más agua de la 
requerida (Paganelli et al., 1974; Ar y Rhan, 1978, Mortola, 2009). Lo anterior 
sugiere que para efectuar una buena selección masal de las aves reproductoras, 
antes que nada se debe considerar el tamaño del huevo, su porosidad y el grado 
de conductancia del cascarón bajo las diversas condiciones de presión 
atmosférica presentes en la altitud del sitio de incubación, esto como factores 
importantes que determinan la pérdida de peso del huevo durante el proceso de 
incubación (Visschedijk et al., 1985; Ar, 1993; Juárez et al., 2010; Moolenar et al., 
2010). 
 
Meir y Ar (1987) y Bruzual et al. (2000), determinaron que los huevos con baja 
conductancia de cascarón (G) incubados a una humedad relativa estándar de 
55% retienen mayor cantidad de agua y los de alta G tienen mayor riesgo de 
deshidratarse debido a la mayor pérdida de peso en forma de vapor de agua. Por 
otra parte, Peebles et al. (1987) y Quintana y Abarca (2011), mencionaron que la 
calidad del cascarón disminuye al incrementarse la edad de la gallina, y aunque 
no se conoce la causa exacta de ello, se ha hipotetizado que la gallina sintetiza la 
misma cantidad de carbonato de calcio y demás componentes del cascarón a lo 
largo de toda su vida reproductiva y esta capacidad de síntesis sufre un paulatino 
deterioro con el paso del tiempo, sin embargo, debido a que con la edad el 
tamaño del vitelo aumenta, el tamaño del huevo también lo hace, por lo que el 
material del cascarón debe distribuirse sobre una superficie cada vez mayor, lo 
que da como resultado un cascarón más delgado, y por lo tanto, una mayor G. En 
este caso, posiblemente los huevos grandes difieren de los pequeños en su G del 
8 
cascarón y consecuentemente en el tiempo de incubación, por lo cual deben 
encontrarse las condiciones y requerimientos óptimos del embrión para lograr un 
balance hídrico apropiado, como lo es considerar los diferentes tamaños de 
huevos y el coeficiente de variación de G dentro de los mismos en las distintas 
especies aviares productivas. 
 
Se ha descrito que a medida que aumenta el tamaño del huevo, también aumenta 
el número y diámetro de los poros del cascarón, por lo cual la barrera física que 
representa el cascarón es menos eficiente y constituye unavía de entrada para 
los microorganismos, por lo que algunos autores (Ar y Rahn, 1985; Peebles et al., 
1987; Juárez et al., 2010) afirman que todos los huevos incubados tendrían una 
eclosión exitosa si el grado de porosidad del cascarón, y por lo tanto su 
conductancia, pudiera controlarse y acondicionarse para un apropiado 
intercambio gaseoso y térmico a lo largo de todo el DE considerando 
apropiadamente la edad, estirpe y los metros de altura sobre el nivel del mar 
(msnm) en la cual se encuentran las aves reproductoras y se hace la incubación. 
Incluso, se ha sugerido que una apropiada combinación entre el periodo total de 
incubación y la conductancia del cascarón son los dos principales factores que 
han permitido una óptima pérdida de peso favoreciendo un equilibrio hídrico 
apropiado que ha permitido el desarrollo embrionario exitoso a lo largo del 
proceso evolutivo de las diferentes especies avícolas, esto independientemente 
del tamaño del ave o del peso de sus huevos (Ejemp. Huevos de colibrí de 
apenas unos gramos versus 1.4 kg del huevo de Avestruz) (Ar et al.,1978; Ar y 
Rahn, 1985). 
 
Con respecto a la calidad microbiológica de los huevos incubables, se conoce que 
el huevo posee diferentes estructuras que evitan la fácil penetración de las 
bacterias hacia el interior (Board y Halls, 1971). Esta barrera natural está 
conformada por tres estructuras: la cutícula, el cascarón y el complejo de 
membranas de la parte interna del cascarón (Stadelman y Cotterrill, 1977, 
9 
McDaniel et al., 1979). La cutícula tiene un grosor de 10 a 30 micrómetros y está 
compuesta de materia orgánica de origen mucoproteíco denominada mucina 
(North, 1986; Bell y Halls, 1971). La cutícula se distribuye irregularmente sobre la 
superficie del cascarón y se introduce en los poros formando tapones que sellan 
temporalmente la entrada al interior del huevo, su función es impedir el ingreso 
temprano de partículas y así evitar la invasión microbiana al interior del huevo; 
(Stadelman y Coterill, 1986; Sparks y Board, 1984; Padrón, 1989). La ausencia de 
la cutícula sobre los huevos fértiles de gallina doméstica facilita la infección, 
además altera el intercambio gaseoso y pone en riesgo la vida del embrión; lo 
cual debe considerarse con especial atención en la incubación de huevos de 
reproductoras pesadas mayores a las 45 semanas de edad; pues como se ha 
mencionado ya en éstas aves la reducción en la calidad del cascarón y de la 
cutícula puede contribuir a disminuir la incubabilidad (Peebles et al., 1987). El 
cascarón es la segunda barrera de protección contra la entrada de bacterias 
(Heneidi, 1991), sin embargo, se debe tomar en cuenta que un gran número de 
poros poseen un diámetro superior al tamaño de las bacterias, por lo cual, 
constituyen una vía de entrada (López et al., 1991). La tercera barrera es un 
complejo formado por dos membranas (externa e interna), las cuáles están 
íntimamente adheridas y sirven como un filtro mecánico que evita la penetración 
de microorganismos hacia el interior del huevo (Stadelman y Catterill, 1986; 
Holmenberg et al., 1994). 
La cutícula evita además la excesiva pérdida de calor, particularmente en la fase 
endotérmica del embrión y provoca un incremento de CO2 en la etapa temprana 
del DE para inducir el crecimiento de las estructuras extraembrionarias; regula el 
intercambio gaseoso al principio de la incubación e impide una excesiva pérdida 
de humedad (Soria, 2012). Por lo tanto, la cutícula constituye la primera y la más 
importante barrera de exclusión microbiana que posee el huevo una vez que se 
encuentra fuera del ave reproductora (Sisson y Grossman, 1982; Padrón, 1989), 
por lo que la ausencia de esta estructura facilita la contaminación, altera 
10 
negativamente el proceso del intercambio gaseoso y pone en riesgo la vida del 
embrión (Juárez et al., 2003). 
 
Se ha sugerido que la morfología y la cantidad de la cutícula en huevos de 
reproductoras pesadas varían durante el ciclo de producción, ya que al final del 
mismo hay un aumento en la pérdida del vapor de agua a través del cascarón 
debido a una reducción en el grosor de la cutícula o a cambios en su composición 
química. Las fisuras o fracturas en la cutícula contribuyen a aumentar la pérdida 
de vapor a través de los poros del cascarón y a favorecer la infección (Cacho, 
1991), por lo que algunos estudios han informado que diversas especies de 
Salmonela sp. tienen la capacidad para penetrar las barreras físicas del huevo 
(Berrang et al.,1998; Raghiante et al., 2010), entre los factores que inciden en la 
contaminación del huevo se encuentran la temperatura y el tiempo de 
almacenamiento del huevo antes de su incubación, así como, la edad de las aves 
reproductoras, sin embargo, no se ha tomado en consideración la capacidad de 
penetración del agente de acuerdo al grado de conductancia del cascarón. 
 
 
JUSTIFICACIÓN DEL TRABAJO 
 
Con la finalidad de mejorar los parámetros de incubación y la calidad del pollito a 
la eclosión, sobre todo en incubaciones realizadas en lugares con más de 1,500 
metros sobre el nivel del mar (m.s.n.m), es importante determinar el efecto que 
tiene el aumento gradual natural de CO2 durante la primera etapa de incubación 
(únicamente durante los primeros 10 días del DE) por medio de ventilación 
limitada, así como el efecto que ocasiona la probable hipoxia inducida por este 
sistema de ventilación en huevos con diferente grado de conductancia (alta, 
media y baja), además de la correlación que existe en estos sistemas de 
incubación con la capacidad de penetración de agentes microbianos como 
Salmonela sp. 
11 
HIPÓTESIS 
 
 La ventilación limitada durante la primera mitad del periodo de incubación 
produce distinto grado de perfusión e intercambio gaseoso entre el interior y el 
exterior de huevos fértiles de gallina doméstica de diferentes edades y con distinto 
grado de conductancia del cascarón, lo cual muestra diferentes efectos sobre el 
desarrollo embrionario y la capacidad de exclusión de un agente microbiológico 
patógeno como lo es Salmonella sp. 
 
 
OBJETIVO GENERAL 
 
 Determinar el efecto de la ventilación limitada al inicio de la incubación, 
mediante la clasificación del grado de conductancia del cascarón del huevo fértil 
que recibe este protocolo de ventilación, para verificar el desarrollo embrionario y 
el grado de penetración de Salmonella sp., a través del cascarón hacia la parte 
interna del huevo. 
 
 
OBJETIVOS ESPECÍFICOS 
 
 Verificar los porcentajes de incubabilidad y natalidad de huevos fértiles 
incubados con VL y con VE durante los primeros 10 días del DE en huevos con 
diferente grado de conductancia del cascarón provenientes de hembras 
reproductoras pesadas de distinta edad. 
 
 Determinar el peso de órganos y estructuras embrionarias (corazón, hígado, 
asas intestinales, canal y saco vitelino) en embriones provenientes de huevos 
incubados en condiciones de VL y VE con diferente grado de conductancia del 
cascarón provenientes de hembras reproductoras pesadas de distinta edad. 
12 
 
 Evaluar la calidad del pollito a la eclosión en las unidades de análisis que 
contemplen el uso de VL y VE en huevos con diferentes grados de conductancia 
provenientes de hembras reproductoras pesadas de diferente edad. 
 
 Evaluar la ventana de nacimientos en los pollitos provenientes de una 
incubación bajo condiciones con alta concentración ambiental de CO2 durante la 
primera mitad de la incubación y en los pollitos incubados bajo condiciones de 
ventilación estándar. 
 
 Efectuar el embriodiagnóstico en los huevos no eclosionados provenientes de 
cada uno de los tratamientos evaluados con la finalidad de buscar la relación 
entre las concentraciones de gases obtenidas, grado de conductancia del 
cascarón y pérdida de peso del huevo en forma de vapor de agua sobre la 
mortalidad embrionaria.Determinar el grado de invasión de Salmonella sp. a través del cascarón en 
huevos con diferente grado de conductancia por medio de un bioensayo de 
invasión bacteriológica posterior a la incubación temprana bajo condiciones de 
ventilación limitada y estándar. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
13 
MATERIAL Y MÉTODOS 
 Huevos fértiles 
En los cinco estudios se utilizaron huevos de reproductoras pesadas de la estirpe 
Ross 308 alojadas en una granja comercial ubicada en Jojutla, en el estado 
mexicano de Morelos, cuyas edades progresivas de las aves ponedoras en cada 
una de los experimentos fueron de 53, 48, 34, 40.5 y 54 semanas. Los trabajos 
del presente estudio se llevaron a cabo en una sala de incubación experimental 
ubicada en el departamento de Medicina y Zootecnia de aves de la U.N.A.M. en 
Ciudad Universitaria, México, Distrito Federal, los huevos a su recepción se 
pesaron con una balanza de precisión (Ohaus, modelo Scout-Pro® 2000), se 
identificaron individualmente y se asignaron de manera aleatoria a cada uno de 
los tratamientos. 
 
a. Peso de los embriones 
El peso de los embriones y de las estructuras embrionarias (corazón, hígado, 
intestinos, canal y saco vitelino) se determinaron por medio de una balanza 
analítica con rango de 0.01 g (Sartorius ®). 
 
b. Diseño Experimental del primer estudio 
Se utilizaron 252 huevos fértiles provenientes de reproductoras pesadas de 53 
semanas de edad, los cuales se repartieron de manera aleatoria en cuatro 
incubadoras (Hova-Bator® Mod. #1583 año 2009, con capacidad para incubar 42 
huevos/cada máquina), se limitó la ventilación por medio de un sello de cinta de 
polietileno en 8 de las aperturas del Damper de este modelo y en 2 salidas de aire 
o exhaucios. Las incubadoras se mantuvieron en la sala a 24°C y a 610 unidades 
de presión Torr correspondientes a la altura en msnm de la Ciudad de México 
durante los primeros 5 días. Inicialmente se determinó la masa total de los huevos 
incubables y se aplicó el 3.3% del peso total en gramos de cloruro de calcio con la 
finalidad de extraer el excedente de humedad dentro de cada máquina. El grado 
de conductancia del cascarón se determinó mediante el cálculo de la pérdida de 
14 
peso (en gramos) de los huevos en el interior de las incubadoras a los cinco días 
determinando el diferencial entre su peso individual al inicio y su peso al final de la 
prueba. Posteriormente, con base a la pérdida de humedad observada se clasifico 
cada huevo dentro de tres grupos, los cuales se clasificaron como de 
conductancia alta (25% de los huevos con mayor pérdida de humedad); 
conductancia media (50% de los huevos con 25% por debajo de la media y 25% 
por arriba de la media de la pérdida porcentual de humedad), y de conductancia 
baja (25% de los huevos con menor pérdida de humedad). De cada uno de estos 
grupos a su vez se formaron tres subgrupos, al primero se le aplicó una cutícula 
artificial con 1% de liofilizado de albúmina, al segundo se le aplicó una cutícula 
con 2% de liofilizado de albúmina, y un tercer grupo se mantuvo sin aplicación de 
cutícula y fungió como grupo testigo. Después todos los huevos se incubaron a 
37.8°C medido a nivel del cascarón en condiciones estándar (VE) de incubación 
en una incubadora SPORTSMAN® Mod. #1502 (año 2010) hasta el día 18 del 
DE. Se determinó la pérdida de peso de todos los huevos a los días 10 y 18 del 
DE, se obtuvo el peso de los embriones completos y del saco vitelino (SV) por 
separado a los 18 días del DE. 
 
c. Diseño experimental del segundo estudio 
Inicialmente se evaluó el grado de conductancia en 504 huevos fértiles 
provenientes de aves reproductoras de 48 semanas de edad, lo cual se efectúo a 
través de la pérdida de humedad registrada después de almacenarlos durante 60 
horas a 24°C en incubadoras Hova-Bator® Mod. #1583 (año 2009 con capacidad 
para incubar 42 huevos cada una), a las máquinas incubadoras se les obliteraron 
los 12 orificios del Damper y los dos de exhaucio con cinta de polietileno. Con la 
información obtenida de la pérdida de peso de los huevos se formaron tres grupos 
de acuerdo al grado de conductancia (alta, media y baja) de forma similar al 
primer estudio. Posteriormente, los huevos se distribuyeron de manera aleatoria 
en las charolas de incubación de dos incubadoras SPORTSMAN® Mod. #1502. 
En una de las incubadoras donde se coloco el grupo de VL se implementó un 
15 
sellado completo de las aperturas de exhaucio (tres en la parte inferior en este 
modelo de incubadora) y un sello parcial de las entradas de aire o Damper (2 
clausuradas completamente de las tres totales que están ubicadas en la parte 
superior en este tipo de gabinete y la del centro se cerró parcialmente 5/6), el 
sellado con cinta de polietileno se mantuvo durante 10 días para inducir una 
incubación hipercápnica a través del incremento gradual de CO2 proveniente del 
metabolismo de los embriones, la otra incubadora del grupo testigo o VE, se 
mantuvo bajo condiciones de incubación estándar de acuerdo con lo 
recomendado por el fabricante de las máquinas (G.Q.F. Manufacturing Company 
Inc. Savannah, Georgia, U.S.A.) para efectuar incubaciones en sitios por arriba de 
los 900 msnm (máximo 5,000 ppm de CO2 y 21% de O2); después del día 10 de 
incubación en ambos grupos, tanto el de VL como el de VE, se continuó el 
protocolo de incubación bajo condiciones de ventilación estándar. 
La distribución de los 256 huevos en cada incubadora fue la siguiente: los 63 
huevos que perdieron el mayor porcentaje de su peso a partir de su masa inicial 
se clasificaron como de conductancia alta; los 126 huevos, cuya pérdida de peso 
con respecto al peso inicial se ubicaron alrededor de la media fueron identificados 
como de conductancia media y los 63 huevos que perdieron el menor porcentaje 
de peso se identificaron como de conductancia baja. En cada grupo de cada 
incubadora se verificó la pérdida de humedad a los días 10, 13 y 18 del DE, y se 
determinó el peso y la longitud del pollito a la eclosión, así como el peso del 
corazón, el del hígado, y el peso del saco vitelino residual, además se determinó 
la calidad del pollito recién eclosionado y se obtuvieron los parámetros de 
fertilidad aparente, natalidad e incubabilidad. 
 
d. Diseño experimental del tercer estudio 
Se formaron dos grupos experimentales utilizando dos incubadoras 
SPORTSMAN® Mod. #1502, en cada una se distribuyeron de manera aleatoria 
256 huevos fértiles de gallina reproductora de 34 semanas de edad, en una de las 
incubadoras se asignaron los huevos fértiles del grupo VL con un sellado idéntico 
16 
al efectuado en el segundo experimento durante la primera parte de la incubación; 
la otra incubadora alojó al grupo de VE y se mantuvo bajo condiciones de 
incubación estándar de acuerdo con lo recomendado por el fabricante (G.Q.F. 
Manufacturing Company Inc. Savannah, Georgia, U.S.A.), después del día 10 de 
incubación ambos grupos tanto el VL como el de VE recibieron el protocolo de 
incubación por ventilación estándar. 
Al día 10 del DE, se determinó la pérdida de peso de todos los huevos y se realizó 
una clasificación del nivel de conductancia bajo el mismo criterio utilizado en los 
dos experimentos previos. En cada grupo de cada incubadora se verificó la 
pérdida de humedad a los días 10, 13 y 18 del DE. A los 18 días del DE se 
determinó el peso del embrión y del SV residual, el peso del corazón, el peso del 
hígado y el peso de las asas intestinales. A la eclosión, se obtuvo el peso y la 
longitud del pollito, así como el peso de los órganos mencionados al día 19 del 
DE, además, se determinó el peso del SV residual y la longitud de las asas 
intestinales, también se evaluó la calidad del pollito recién eclosionado a través de 
12 parámetros que se encuentran relacionados con base a la integridad 
anatómico-fisiológica y microbiológica del embrión y que han mostradouna alta 
correlación con los procesos productivos en pollo de engorda (Fasenko y O´Dea, 
2008), los cuales fueron los siguientes: 
 
- Actividad del pollito, apariencia general del pollito, condición ocular, apariencia 
de tarsos, conformación de tarsos, metatarsos y dedos, evaluación de ombligos, 
determinación del tamaño del saco vitelino residual, aspecto de la cloaca, 
remanentes de membranas, longitud total del pollito, longitud de tarsos y peso 
promedio del pollito a la eclosión (Wolansky et al., 2006; López et al., 2009, 
García et al., 2013). Además se determinaron los parámetros de fertilidad 
aparente, natalidad e incubabilidad. 
 
 
 
17 
e. Diseño experimental del cuarto estudio 
Inicialmente se formó un solo grupo de VL, se utilizaron dos incubadoras 
SPORTSMAN® Mod. #1502, en cada una de ellas al arranque de la incubación se 
distribuyeron de manera aleatoria 256 huevos fértiles de gallinas reproductoras de 
40.5 semanas de edad, ambas incubadoras trabajaron durante la primera mitad 
de la incubación bajo el mismo protocolo de VL con un sellado idéntico al 
elaborado en el segundo y tercer experimento; después del día 10 de incubación 
ambas incubadoras se adaptaron para seguir la incubación bajo condiciones de 
ventilación estándar. 
 
Al día 10 del DE, de manera idéntica al tercer experimento se determinó la 
pérdida de peso individual de todos los huevos y se realizó una clasificación del 
nivel de conductancia en tres categorías utilizando el mismo criterio de los 
experimentos previos. Después en cada grupo se verificó la pérdida de humedad 
a los días 10, 12, 14, 16 y 18 del DE, durante estos días de muestreo se 
seleccionaron 12 embriones al azar de cada uno de los tratamientos de alta y baja 
conductancia, así como 24 embriones provenientes del tratamiento de 
conductancia media, a estos embriones se les aplicó un procedimiento de 
eutanasia (IACUC, 2009), después de 24 horas de almacenarlos a 4ºC, se 
diseccionaron para obtener el SV sin ninguna estructura extra embrionaria, 
posteriormente se determinó el peso en razón a la base húmeda de la canal y del 
SV residual por separado. Después del pesado de la canal completa sin SV 
residual, se extrajeron el corazón y el hígado por separado, esto con el fin de 
obtener el peso absoluto con base a materia húmeda total a partir del día 12 del 
DE. Durante los días de toma de muestras, el embrión y el saco vitelino de cada 
embrión se desecaron en calor en una estufa de gabinete cerrado a 60°C durante 
72 horas, al término de este periodo se determinó su peso individual con base a 
materia seca total. 
A la eclosión de los pollitos se determinó el peso y la longitud del pollito, el peso 
de la canal, el peso del SV residual, el peso del corazón, el peso del hígado, el 
18 
peso y longitud de las asas intestinales. Posteriormente, la canal y el SV residual 
de cada pollito eclosionado se desecaron también bajo las mismas condiciones 
anteriormente ya descritas, al término de este periodo se determinó rápidamente 
su peso individual con base a materia seca total (esto con la finalidad de evitar un 
aumento del error marginal debido a la absorción de HR ambiental), además, se 
evaluó la calidad del pollito recién eclosionado y se determinaron los parámetros 
de fertilidad aparente, natalidad e incubabilidad. 
 
f. Diseño experimental del quinto estudio 
Se realizó un estudio cualitativo del grado de penetración de la bacteria 
Salmonella sp. en huevos fértiles de gallina doméstica con diferente grado de 
conductancia del cascarón. Para ello se utilizaron 84 huevos fértiles de gallinas de 
54 semanas de edad, se repartieron de manera aleatoria en dos incubadoras 
(Hova-Bator® Mod. #1583 año 2009, n=42). Para el ensayo de conductancia, 
cada incubadora tuvo 11 huevos de conductancia alta, 20 huevos de 
conductancia media y 11 huevos de conductancia baja, en una de las dos 
máquinas se diseñó un sellado de cinta de polietileno consistente en la 
obliteración de 8 de los 12 orificios Damper y el cierre total de los dos orificios de 
exhaucio centrales ubicados en la parte superior de éste tipo de gabinete de 
incubación con la finalidad de someter a los huevos a una incubación de tipo 
hipercápnica (1-1.5% de CO2 en la primer mitad de la incubación) con base al 
estudio efectuado por López (2011), la otra incubadora se mantuvo en 
condiciones de ventilación estándar. 
 
La conductancia del cascarón se determinó de acuerdo al porcentaje de pérdida 
de peso del huevo al día 10 de incubación con respecto al peso inicial del huevo, 
utilizando el mismo criterio que en los estudios previos. Posteriormente se 
formaron tres grupos de acuerdo a la pérdida de humedad determinada con base 
a su diferencia en pérdida de peso con respecto al peso inicial de cada uno de los 
huevos, cada uno de 22 huevos se clasificó como de conductancia alta cuando 
19 
éstos presentaron la mayor pérdida de peso; de conductancia media a los 40 
huevos que presentaron una pérdida de peso dentro de un margen cercano a la 
media y de conductancia baja a los 22 huevos que presentaron la menor pérdida 
de peso. 
Para la inoculación se utilizó un aislamiento de Salmonella sp., obtenido 
previamente por el Dr. Marco A. Juárez Estrada a partir de embriones de la 
estirpe Bovans White (Centurion Group®) de una planta incubadora que presentó 
60% de letalidad embrionaria durante el proceso de incubación. Para la 
preparación del inoculo, la bacteria se sembró en caldo nutritivo, el cual se incubó 
a 37ºC por 18 horas y se estandarizó por medio de un espectrofotómetro (Milton 
Roy®, modelo Spectronic 20D, año 1998) a una concentración de 1x108 UFC/ml, 
para verificar la concentración final se efectuaron diluciones décuples seriadas 
que se sembraron en agar TSA, las cuales fueron incubadas a 37°C durante 24 
horas y posteriormente se realizó el conteo de las colonias que crecieron. 
Al día 10 del DE, los huevos de ambas incubadoras se ingresaron al refrigerador 
(7ºC) durante 24 horas con la finalidad de detener el desarrollo embrionario, 
posteriormente en cada uno de los huevos se delimitó un área específica con un 
aro de goma de 1.5 cm2 en donde se inocularon 100 microlitros con 108 UFC/ml y 
se ingresaron a la estufa a 37°C durante 24 horas, posteriormente se realizó un 
estudio cualitativo en el área en donde se inoculó el agente microbiano, para ello, 
se tomó una muestra con hisopo en la cara interna de la membrana, también se 
tomaron conjuntamente las dos membranas (interna y externa), y además se 
realizó un raspado con un hisopo en la parte interna del cascarón delimitado. 
Cada una de estas muestras fue inoculada por separado en caldo selenito, el cual 
se incubó durante 24 horas, después de este tiempo, se realizaron siembras a 
partir de este mismo caldo. A las 24 horas se sembraron en agar McConkey y 
agar verde brillante, las cuales fueron incubadas durante 24 horas y después de 
este periodo las placas se sometieron a un escrutinio para buscar colonias 
compatibles con Salmonella sp, se realizaron pruebas bioquímicas 
20 
complementarias para confirmar la identidad del agente y determinar el grado de 
invasibilidad. 
En este estudio adicionalmente se determinó el grosor del cascarón de todos los 
huevos utilizados por medio de un micrómetro (Mitutoyo®) para correlacionar este 
grosor con el grado de invasibilidad del agente. 
 
g. Mortalidad embrionaria 
En el segundo, tercero y cuarto estudios, a las 432 horas de incubación se 
determinaron con ayuda del ovoscopio huevos fértiles e infértiles, los 
posiblemente infértiles fueron analizados para determinar las causas más 
probables del fracaso en el DE, adicionalmente, después de las 510 horas se 
registró la causa de mortalidad embrionaria de los huevos no eclosionados para 
cada grupo; de acuerdo a la etapa del desarrollo embrionario de acuerdo a Juárez 
et al., (2010)las causas de la mortalidad embrionaria se determinaron de acuerdo 
a la siguiente clasificación: Etapa I (día 1 al 7 del DE), Etapa II (día 8 al 17 del 
DE), Etapa III (día 18 al 21 del DE), y etapa IV (picados no nacidos). 
 
h. Ventana de nacimientos 
En el segundo, tercero y cuarto estudios, a partir de las 480 horas, se realizaron 
revisiones cada dos horas para evaluar la ventana de nacimientos, registrando 
desde el primer hasta el último pollito eclosionado de cada grupo; posteriormente 
se extrajeron de la nacedora para evitar su deshidratación y evaluar su calidad 
inmediatamente (López et al., 2009; García et al., 2013). 
 
i. Medición de los pollitos nacidos 
Al día uno de eclosión y después de evaluar la calidad de cada pollito, se midió su 
longitud total (cm) y se obtuvo el peso en gramos del pollito y de la canal sin 
órganos ni yema residual. El hígado, el corazón y la yema residual se pesaron por 
separado (Tona et al., 2004; Wolanski et al., 2007, Willemsen et al., 2008; Mauldin 
et al., 2008, Petek et al., 2008). 
21 
j. Determinación de CO2 ambiental 
En los experimentos 1 al 4, las mediciones de las concentraciones del CO2 en el 
interior de las incubadoras y en el ambiente se realizaron cuatro veces al día (a 
las 8, 12, 16 y 20 horas del día) durante el periodo de tiempo que duró cada 
experimento, mientras que en el experimento 5 únicamente se realizó la medición 
de [CO2] al día 10 del DE. La [CO2] se determinó a través de un sensor Analox® 
que mide la cantidad de radiación infrarroja absorbida por las moléculas de 
bióxido de carbono, el sensor usa un LED como la fuente para generar radiación 
infrarroja (RI), la fuente de RI está localizada en una parte de la lanza del sensor. 
Al otro lado de la lanza dispone de un sensor infrarrojo que mide cuánta radiación 
llega sin ser absorbida por las moléculas de bióxido de carbono. La mayor 
concentración del gas absorbente en la muestra hace que la radiación absorbida 
por el detector de RI sea menor. El sensor de CO2 mide concentración de bióxido 
de carbono en unidades de ppm y fue previamente calibrado con una muestra de 
gas patrón con [CO2] conocida por parte de un gabinete especializado (Belk 
Automatización Industrial, S.A. de C.V.). 
 
k. Determinación del O2 
En los experimentos 1 al 4, las mediciones de las concentraciones del O2 en el 
interior de las incubadoras y en el ambiente se realizaron cuatro veces al día (a 
las 8, 12, 16 y 20 horas) durante el periodo de tiempo que duró cada experimento, 
mientras que en el experimento 5 únicamente se realizó la medición de la [O2] al 
día 10 del DE. La [O2] se determinó por medio de una muestra de éste gas que se 
difunde a través de la celda galvánica (Analox ®) y se reduce a iones de hidroxilo 
que pasan a través del electrolito para oxidar el ánodo de metal. Cuando se cierra 
el circuito cátodo/ánodo se genera una corriente proporcional a la concentración 
de oxígeno en la muestra. El sensor deO2 mide concentración de oxígeno en 
unidades porcentuales y fue previamente calibrado con una muestra de gas 
patrón con [O2] conocida por parte de un gabinete especializado (Belk 
Automatización Industrial, S.A. de C.V.). 
22 
l. Análisis estadístico 
En el primer estudio la variable explicativa fue la aplicación de la cutícula artificial 
a dos diferentes concentraciones, mientras que las variables de respuesta fueron 
la pérdida de peso de los huevos a los 10 y 18 días del DE, así como, el peso de 
los embriones y del SV a los 18 días del DE. En el segundo, tercero y cuarto 
estudios las variables explicativas primarias fueron la condición de VE y VL 
durante los primeros 10 días de incubación, las variables explicativas secundarias 
fueron el nivel de conductancia del cascarón (alta, media y baja); mientras que las 
variables de respuesta fueron los parámetros de incubación, la calidad, peso y 
longitud de los pollitos eclosionados y el peso de los órganos muestreados. 
 
Las variables de pérdida de humedad, el peso de los embriones al día 19.5 del 
DE, el peso del SV al día 19.5 del DE, el peso y la longitud del pollito a la 
eclosión, el peso del corazón, el peso del hígado, el peso y longitud de las asas 
intestinales, así como, el peso del SV residual, se sujetaron a una prueba de 
normalidad para determinar el cumplimiento del supuesto asumido de 
homogeneidad de varianzas de cada una de las variables analizadas, las 
variables con comportamiento paramétrico se sometieron a un análisis de 
varianza (ANDEVA), cuando existieron diferencias significativas entre alguna de 
las medias de los tratamientos, estas se discriminaron por medio de la técnica de 
comparación múltiple de medias de Tukey con un valor de significancia del 5% 
(P<0.05). (Gutiérrez y De la Vara, 2012). 
 
Los datos relativos y proporcionales en cada grupo de incubación y de forma 
previa a su análisis estadístico se transformaron por medio de obtener el 
arcoseno de la raíz cuadrada de la proporción, esto con la finalidad de aproximar 
su distribución a una normalizada. Para determinar las probables diferencias, los 
datos se sometieron a un análisis de varianza de un solo factor (GLM); las 
diferencias significativas entre tratamientos se obtuvieron mediante de la prueba 
de comparación múltiple de medias de Tukey (P<0.05) (Gill, 1978). 
23 
 
Los datos porcentuales de las variables categóricas como la mortalidad por 
etapas observada en el embriodiagnóstico, así como, el grado de invasión del 
agente microbiano en cada uno de los niveles de conductancia, se evaluaron por 
medio de la técnica comparativa de Xi2, lo cual se efectuó con una significancia de 
P<0.05 (Gill, 1978). Para realizar todas las pruebas estadísticas se utilizó el 
programa Statistical Analytical System (SAS) versión 9 (Kuel, 2001, Gill, 1978). 
 
El modelo para el diseño completamente aleatorizado (DCA) fue: 
 
Yij = µ + τi + εij 
En donde: 
Yij = Respuesta de la unidad experimental j del tratamiento i 
µ = Promedio de las respuestas de todas las unidades experimentales que 
reciben el tratamiento i 
τi = Efecto del tratamiento i 
εij = Error o residual j que recibió el tratamiento 
 
24 
RESULTADOS 
 
Primer estudio 
El peso del huevo a los días 1, 10 y 18 del DE no mostró diferencias estadísticas 
significativas entre los tres grupos del nivel de conductancia, sin embargo, con 
respecto a la pérdida de humedad se observaron diferencias estadísticamente 
significativas entre los tres grupos a los días 10 y 18 del DE (P<0.05). El grupo de 
conductancia alta (CH) al día 10 perdió el 5.51% de su peso inicial, lo cual fue 
estadísticamente mayor que el grupo de conductancia media (CM) (4.77%), y la 
del grupo de conductancia baja (CL) (3.93%), los cuales también difirieron entre sí 
(Cuadro 1). Al día 18 del DE, el grupo de CH presentó una pérdida de humedad 
con relación al peso promedio inicial del huevo del 15.16%, la cual fue 
estadísticamente mayor (P<0.05) al 13.54% de pérdida de humedad del grupo de 
CM y al 11.81% del grupo de CL, el grupo de CM presentó una pérdida de 
humedad significativamente mayor (P<0.05) que la del grupo de CL (Cuadro 1). 
 
Cuando se compararon directamente entre sí la pérdida de humedad de los 
huevos al día 10 del DE en los subgrupos de alta, media o baja conductancia el 
efecto de la cutícula al 1%, 2% y sin cutícula, no se observaron diferencias 
significativas en el porcentaje de pérdida de peso de los huevos (Cuadro 2). Sin 
embargo, cuando se compararon entre diferentes conductancias si se observaron 
diferencias estadísticamente significativas (P<0.05) entre los grupos de CH que 
presentaron un porcentaje de pérdida de peso del 7.73% y 7.38% con cutícula al 
1% y 2% respectivamente y los grupos de CM con aplicación de cutícula al 1% ó 
2% (6.82% y 6.97%), en comparación con los grupos de CL que recibieron la 
cutícula al 1 y 2% (5.65 y 5.68% respectivamente),aunque no se encontraron 
diferencias con el grupo de CM sin cutícula (Cuadro 2). El grupo de CH sin 
cutícula que registró una pérdida del 8.87% fue diferente (p<0.05) a la pérdida de 
peso de los grupos de CM que recibieron la cutícula al 1 y 2%, y con los tres 
subgrupos de CL. El grupo de CM sin cutícula registró un porcentaje de pérdida 
25 
de humedad del 7.55%, el cual únicamente presentó diferencia significativa 
(P<0.05) con los grupos de CL con cutícula al 1% y al 2%, y estos grupos a su vez 
no difirieron únicamente con el grupo de CL sin cutícula (Cuadro 2). 
Con respecto al porcentaje de pérdida de humedad de los huevos al día 18 del 
DE, se observó en todos los tratamientos un patrón idéntico al del día 10 del DE 
(Cuadro 2). 
 
El peso promedio de los embriones al día 18 del DE en los tratamientos de alta, 
media y baja conductancia no mostraron diferencias significativas entre 
tratamientos. El peso del SV a la misma edad tampoco mostró diferencia 
estadística (Cuadro 3). Así mismo, aunque se observó una tendencia a que el 
tratamiento con cutícula al 2% presentó embriones aparentemente menos 
pesados sobretodo en la CH y CM, menos aparente en los de CL, en términos 
generales no se observó diferencia significativa en el peso del embrión y del SV al 
día 18 del DE entre los tratamientos de alta, media y baja conductancia con 
respecto al porcentaje de cutícula (1% ó 2%), o sin esta (Cuadro 4). 
 
Segundo estudio 
La incubadora que trabajó en condiciones de VL alcanzó una concentración de 
CO2 de 9,000 ppm al día 10 del DE, lo cual fue mayor a las 2,600 ppm registradas 
en la incubadora con VE, después del día 10 del DE no se observaron diferencias 
en las concentraciones de CO2 (Cuadro 5). 
El peso promedio del huevo en los tratamientos de VL y VE no presentó 
diferencias significativas. Con respecto al porcentaje de pérdida de peso durante 
los días 10, 13 y 18 en la incubadora con VL se tuvo un 4.7%, 8.76% y 11.85% 
respectivamente, fueron estadísticamente menores a los porcentajes de pérdida 
registrados durante los mismos días en la incubadora con VE: 6.15%, 10.14% y 
13.31% respectivamente (Cuadro 6). 
 
26 
Cuando se comparó el peso inicial del huevo por grado de conductancia no se 
observaron diferencias significativas en ambos tratamientos, así mismo, todos los 
grupos de la incubadora con VL presentaron una menor pérdida de peso los días 
10, 13 y 18 del DE, cuando se compararon por grado de conductancia con las 
huevos provenientes de la incubadora con VE (Cuadro 8). Cuando se 
contrastaron todos los grupos entre sí con respecto a la pérdida de humedad a los 
días 10, 13 y 18, en general se observó que los grupos de VL presentaron una 
menor pérdida de humedad e incluso los grupos con VL de conductancia media 
(CM) fueron similares a los grupos de conductancia baja (CL) de VE, el mismo 
patrón se observó cuando se discernieron los grupos de VL con conductancia alta 
(CH) versus los grupos de VE con CM, además se observó que los grupos con 
menor pérdida de humedad fue el grupo de VL con CL y el más alto fue el grupo 
de VE con CH (Cuadro 7). 
 
La incubabilidad en el tratamiento de VL fue de 69.7% y la natalidad de 47.4%, 
ambos fueron mayores y estadísticamente diferentes (P<0.05) al 57.8% y 40.0% 
que se registraron en la incubadora con VE (Cuadro 8). Con respecto a la 
mortalidad embrionaria se observó que el grupo de VL presentó un porcentaje de 
28.6% en la etapa I, significativamente menor (P<0.05) que el 39.3% del grupo de 
VE. En la etapa II el grupo VL registró un 1.38%, no difirió con la del grupo de VE, 
en la etapa III el grupo de VL registró un porcentaje de 14%, el cual fue menor 
(P<0.05) al 17.5 % del tratamiento de VE, en la etapa IV no hubo diferencia 
significativa (Cuadro 8). Cuando se analizaron considerando el grado de 
conductancia entre tratamientos, únicamente la CH mostró un porcentaje diferente 
(P<0.05) de 70.3% y 43.6% en incubabilidad y natalidad respetivamente con 
relación al 34.3% y 22.5% del grupo de VE, no hubo diferencia en estos 
parámetros para la CM o CL (cuadro 9). En la comparación entre todos los grupos 
se observó que el grupo de CH incubado con VE mostró un 34.3% y 22.5 de 
incubabilidad y natalidad respectivamente, estos valores fueron significativamente 
27 
menores (P<0.05) a los valores registrados en el resto de los grupos de 
conductancia, los cuales a su vez no difirieron entre ellos (Cuadro 9). 
Cuando se comparó la mortalidad embrionaria por grado de conductancia se 
observó que los grupos de CH y CL en el tratamiento de VL registraron un menor 
porcentaje de mortalidad en la etapa I (26.7% y 24.1% vs el 46.7% y 46.7% del 
grupo VE), sin embargo, la mortalidad embrionaria en la etapa I del grupo de CM 
con VL fue de 34.9% mayor (p<0.05) al 23.6% de mortalidad observada en el 
grupo de VE. La mortalidad embrionaria de la etapa II en el grupo de CH con VL 
no difirió con su contraparte del grupo de VE; de forma similar esto también se 
observó en los grupos de CM y CL (Cuadro 9). En la mortalidad de la etapa III, 
únicamente se observaron diferencias significativas entre los grupos de CH, el 
grupo de VL mostró un porcentaje del 15%, que fue menor (P<0.05) al 24.2% del 
grupo de VE; mientras que en la etapa IV de mortalidad embrionaria no se 
observaron diferencias entre ninguno de los grupos de conductancia o de tipo de 
ventilación (Cuadro 9). 
En la comparación de la mortalidad de la etapa I entre todos los grupos, se 
observó que los subgrupos de CH y CL de VE presentaron un 46.7%, lo cual no 
difirió con el 34.9% del grupo de CM incubado con VL, sin embargo, estos tres 
grupos presentaron una mortalidad mayor (P<0.05) que los tres subgrupos 
restantes, los cuales no fueron distintos entre sí (Cuadro 9). Así mismo, con 
respecto a la mortalidad de la etapa III, en la comparación entre todos los grupos, 
el grupo de CH incubado con VE registró un 24.2%, la cual fue mayor (P<0.05) 
que el resto de los subgrupos, los cuales no presentaron diferencias estadísticas 
(Cuadro 9). 
 
La calidad del pollito a la eclosión fue mayor (P<0.05) en la incubadora con VL, 
mostrando 4.08% de pollitos excelentes y 74.4% de buenos; mientras que 18.5% 
de pollitos regulares 2.95% de deficientes y 0% de inaceptables fueron menores 
(P<0.05) a sus correspondientes categorías de la VE la cual presentó 
respectivamente 0.83%, 39%, 35.3%, 17.8% y 7% en cada una de las 
28 
calificaciones (Cuadro 10). Cuando se compararon por grado de conductancia se 
observó el mismo patrón entre tratamientos (VL y VE), teniendo los mejores 
parámetros en los tres grados de conductancia de la incubadora VL, mientras que 
en la mayor parte de categorías existe proporcionalidad en la diferencia 
encontrada, en la CH del grupo VE la calidad deficiente fue mucho mayor que en 
las otras dos conductancias, y en la CM de calidad regular se magnificó la 
diferencia a favor del grupo VL (Cuadro 11). La longitud y el peso del pollito a la 
eclosión provenientes del tratamiento con VL fue de 17.95 cm y 46.7 g, los cuales 
fueron significativamente mayores (P<0.05) a los 17.65 cm y 45.7 g registrados en 
los pollitos provenientes del tratamiento con VE (Cuadro 10). En el parangón entre 
todos los grupos de la longitud del pollito a la eclosión, se observó que los 
subgrupos de CH, CM y CL con VL registraron 17.9, 17.9 y 18.1 cm 
respectivamente, los cuales no difirieron entre sí, sin embargo, todos fueron 
mayores (P<0.05), a los 17.5, 17.6 y 17.7 cm observados en sus contrapartes de 
conductancia del tratamiento con VE (Cuadro 11). Con respecto al peso del pollito 
entre todos los grupos, el grupo de CM del tratamiento con VE se comportó de 
forma similar a los tres subgrupos del tratamiento con VL, los cuales fueron 
mayores (P<0.05) a la vez con relación a los dos subgrupos de CH y CL del 
tratamiento con VE (Cuadro 11). 
 
Tercerestudio 
La incubadora que trabajo en condiciones de VL presentó mayor [CO2] (P<0.05) 
desde el día 1 y hasta el día 12 del DE, posteriormente ya no hubo diferencia; se 
observó que al día 10 del DE momento del cambio de tipo de ventilación, la 
incubadora con VL alcanzó una [CO2] máxima de 11,500 ppm, concentración 
(P<0.05) mayor a las 3,400 ppm registradas en la incubadora con VE (Cuadro 12). 
El peso promedio inicial del huevo no difirió entre incubadoras (VL y VE), ni 
cuando se contrastaron por grado de conductancia (alta, media y baja), la pérdida 
de peso al día 10, 13 y 18 en el tratamiento de VL fue de 4.73%, 6.65% y 10.14% 
respectivamente, fueron menores (P<0.05) al 6.34%, 8.37% y 11.98% obtenidos 
29 
en el tratamiento de VE (Cuadro 13). Cuando se comparó la pérdida de humedad 
por grado de conductancia, se observó que en los días muestreados (10, 13 y 18 
días de incubación), los niveles de conductancia de cascarón provenientes del 
tratamiento de VL fueron significativamente menores a sus contrapartes de 
conductancia del grupo VE (Cuadro 14). En el comparativo de la pérdida de peso 
del huevo al día 10 del DE entre todos los grupos, se observó que el subgrupo de 
conductancia alta con VE presentó un 7.56%, mayor (P<0.05) a los demás 
grupos, el subgrupo de conductancia alta de VL presentó un 6.23%, idéntico al 
subgrupo de conductancia media con VE, los subgrupos de conductancia media 
con VL y de conductancia baja de VE presentaron 4.74% y 5.35% de pérdida de 
humedad respectivamente, los cuales no difirieron entre sí (Cuadro 14). Con 
respecto a la pérdida de humedad observada en el día 13 y 18 del DE, se observó 
un patrón similar al descrito en el día 10 del DE, magnificándose la pérdida 
observada en el grupo con VE de CH (14.0%) y mostrando igualdad entre CH del 
grupo con VL y el subgrupo de CM con VE (11.8%) valor que es el recomendado 
en la literatura para esta fecha del DE (Cuadro 14). 
 
A diferencia de aves de mayor edad estudiadas en los otros experimentos del 
presente trabajo, con las aves de 34 semanas la fertilidad aparente, incubabilidad 
y natalidad no mostró diferencias significativas entre los tratamientos con VL y VE 
(Cuadro 15), aún cuando en el análisis por tipo de conductancia tampoco se pudo 
evidenciar una probable diferencia estadística, sí se observó una tendencia de 
mejores parámetros en el grupo VL (Cuadro 16). Aunque en la mortalidad 
embrionaria de la etapa I no hubo diferencias entre tratamientos, cuando se 
compararon por grado de conductancia se observó que los grupos de CH y CB de 
la incubadora con VE mostraron un valor de 12.7%, menor (P<0.05) a los demás 
subgrupos del resto de conductancias, los cuales no mostraron diferencias 
estadísticas entre ellos (Cuadro 16). La mortalidad embrionaria en la etapa II no 
mostró diferencias estadísticas entre los tratamientos con VE o VL (Cuadro 15), 
sin embargo, cuando se contrastaron entre todos los subgrupos de conductancia 
30 
se observó que los subgrupos de CH de VL y VE presentaron un 4.8% y 3.2%, los 
cuales no difirieron con los 3.2% del subgrupo de conductancia baja con VL, sin 
embargo, fueron mayores a los subgrupos restantes (Cuadro 16). Con respecto a 
la ME en la etapa III, el grupo general de VL mostró un 7.5%, menor a los 11.15% 
registrados en el grupo de VE (Cuadro 15), lo cual es probablemente la 
explicación a la ligera tendencia de mejores parámetros de incubabilidad 
observados en los subgrupos de conductancia del grupo VL (Cuadro 16). 
Cuando se compararon por grado de conductancia, esta diferencia se magnificó 
únicamente al comparar los subgrupos de alta conductancia, donde el grupo de 
VL presentó un 7.1%, cifra menor (P<0.05) al 17.7% observado en el grupo de 
VE. Así mismo, se confrontaron todos los grupos entre sí y se observó que 
precisamente el subgrupo de CH del tratamiento con VE fue el que mayor 
porcentaje de mortalidad presentó en esta etapa (17.7%), mientras que el 
subgrupo de CM del grupo de ventilación estándar fue el que presentó la menor 
mortalidad (5.2%), los demás subgrupos no presentaron diferencia entre ellos 
(Cuadro 16). 
En la etapa IV de ME, el grupo de ventilación limitada presentó un 0.52%, el cual 
fue menor (P<0.05) que el 2.11% registrado en el grupo con VE (Cuadro 15). En 
la comparación de todos los subgrupos de conductancia se observó que el de CM 
proveniente de la incubadora con VE presentó el mayor porcentaje de mortalidad 
(3.2%), mientras que los grupos de CH y CL del tratamiento con VL, así como el 
grupo de conductancia media del tratamiento con VL no presentaron diferencias 
entre ellos, no hubo mortalidad embrionaria en los grupos de CH y CL del 
tratamiento con VL (Cuadro 16). 
 
La calidad del pollito a la eclosión fue mayor (P<0.05) en la incubadora con VL, en 
la cual se registraron 5.80% de pollitos excelentes y 78.34% de buenos, mientras 
que la incubadora con VE presentó solamente 2.12% y 73.24% respectivamente; 
mientras que en el grupo VL en la categoría de regulares (11.92%), deficientes 
(1.82%) e inaceptables (1.26%) estos fueron menores (P<0.05) a los 18.14% de 
31 
regulares, 4.07% de deficientes y 2.42% de inaceptables del grupo VE (Cuadro 
17). No hubo diferencia en el peso de los pollitos eclosionados del grupo VL y VE. 
En la incubadora con VL los pollitos eclosionados midieron 17.3 cm fueron más 
largos (P<0.05) que los 17.15 cm registrados en los pollitos del tratamiento con 
VE. El peso de la canal en el tratamiento de VL fue de 32.8 gramos, más pesada 
(P<0.05) que los 32 gramos del tratamiento con VE. El peso del SV residual en el 
tratamiento VL fue de 6.7 gramos, menor (P<0.05) a los 6.9 gramos del SV 
registrados en los pollitos del tratamiento VE (Cuadro 17). 
 
Cuando se comparó la longitud de los pollitos eclosionados por grado de 
conductancia, no se observó diferencia estadística entre los grupos VL y VE de 
CH, mientras que en los grupos de CM y CL del tratamiento VL se registró una 
longitud de 17.40 cm y 17.24 cm los cuales fueron mayores (P<0.05) a los 17.18 
cm y 17.09 cm de los grupos de CM y CL del tratamiento con VE respectivamente 
(Cuadro 18). El peso de los pollitos fue menor (P<0.05) únicamente en el 
subgrupo de CH del grupo VL (42.1 g) y VE (41.83 g), aunque en los subgrupos 
de CM y CL la VL mostró mayores valores estos no fueron diferentes a sus 
contrapartes del grupo VE (Cuadro 18). Los SV fueron menos pesados (P<0.05) 
en el grupo VL de CH (6.72 g) que en los SV (6.92 g) del grupo VE, en CM no 
hubo diferencia, sin embargo en CL se observó de forma idéntica al subgrupo de 
CH, ya que el grupo de VL mostró 6.82 g promedio en sus SV menores (P<0.05) a 
los 7.0 g que pesaron los del subgrupo de CL del grupo de VE (Cuadro 18). El 
peso del corazón en los grupos de CH y CM en el tratamiento de VL fueron 0.32 g 
y 0.33 g respectivamente, los cuales fueron más pesados (P<0.05) que los 0.31 g 
y 0.32 g del grupo VE (Cuadro 18). Los intestinos del grupo VL de CL (1.2 g) 
fueron más pesados (P<0.05) que los 1.17 g medidos en el subgrupo de CL del 
grupo VE (Cuadro 18). No se observó diferencia en la longitud intestinal entre 
cualquiera de los subgrupos de conductancia del grupo VL y VE. Con relación a la 
calidad del pollito al nacimiento, en el grupo VL los subgrupos de conductancia 
alta, media y baja mostraron mayores rangos de calificación en excelente y bueno 
32 
que sus contrapartes de conductancia en el tratamiento VE, los cuales a su vez 
fueron mayores (P<0.05) en calidad regular, deficiente e inaceptable en todos los 
subgrupos de conductancia (Cuadro 18). 
 El inicio del picaje externo (PE) fue a las 488 horas en ambos tratamientos, sin 
embargo, los nacimientos en el tratamiento VL concluyeron 10 horas antes 
(P<0.05) de que lo hicieron en el grupo VE (544 horas) (Cuadro 19). Cuando se 
comparó el tiempo en que finalizaron los nacimientos y las horas que duró