ELECTRORECEPCIÓN EN EL DELFÍN DE GUAYANA

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ELECTRORECEPCIÓN EN EL DELFÍN DE GUAYANA (Sotalia guianensis) 
Nicole U. Czech-Damal1, Alexander Liebschner2, Lars Miersch3, Gertrud Klauer4, Frederike D. Hanke3, Christopher 
Marshall5, Guido Dehnhardt3 and Wolf Hanke3. 2012. Electroreception in the Guiana Dolphin (Sotalia guianensis). Proc. 
R. Soc. B (2012) 279, 663–668 Published online 27 July 2011. 
RESUMEN 
La electrorrecepción pasiva es un sentido generalizado en peces y anfibios, pero en mamíferos esta capacidad sensorial solo 
se ha demostrado anteriormente en monotremas. Mientras que los electrorreceptores en peces y anfibios evolucionaron a 
partir de los órganos de la línea lateral mecanosensorial, los de los monotremas se basan en glándulas cutáneas inervadas 
por nervios trigéminos. Los electrorreceptores evolucionaron de otras estructuras o en otros taxones hasta la fecha no se 
conocían. Aquí mostramos que las criptas de vibración sin pelo en la tribuna del delfín de Guiana (Sotalia guianensis), 
estructuras originalmente asociadas con los bigotes de los mamíferos, sirven como electrorreceptores. Las investigaciones 
histológicas revelaron que las criptas vibratorias poseen una estructura ampular bien inervada que recuerda a los 
electroreceptores ampulares en otras especies. Los experimentos psicofísicos con un delfín macho de Guayana determinaron 
un umbral de detección sensorial para campos eléctricos débiles de 4,6 mV cm21, que es comparable a la sensibilidad de 
los electrorreceptores en los ornitorrincos. Nuestros resultados muestran que los electrorreceptores pueden evolucionar a 
partir de un órgano mecanosensorial que poseen casi todos los mamíferos y sugieren el descubrimiento de este tipo de 
electrorrecepción en más especies, especialmente en aquellos con un estilo de vida acuático o semiacuático. 
Palabras clave: electrorrecepción; sistema de vibración; cripta vibrissal; bigotes; delfín; sistema sensorial 
1. INTRODUCCIÓN 
Los mamíferos acuáticos y semiacuáticos a menudo difieren significativamente de sus ancestros terrestres en su anatomía, 
fisiología y, sobre todo, en la funcionalidad de sus sistemas sensoriales y el papel que desempeñan en la orientación, la 
comunicación y la alimentación [1,2]. Si bien los diversos entornos acuáticos del mundo no son uniformes, el rango de 
funcionamiento del sistema visual bajo el agua se reduce a menudo con niveles de poca luz o turbidez, mientras que los 
sentidos mecánicos, como la audición, la ecolocación, el tacto activo y la percepción de Movimientos de agua, ganar en 
importancia. La electrorrecepción, la capacidad de detectar campos eléctricos, solo funciona en entornos acuáticos (o al 
menos húmedos). La electrorrecepción puede ser tanto activa como pasiva. En la electrorrecepción activa, el animal genera 
un campo eléctrico y detecta las distorsiones de este campo eléctrico a partir de objetos de conductividad y capacidad 
variables en su hábitat. Se encuentra en los peces débilmente eléctricos (Mormyriformes y Gymnotiformes) [3,4]. En la 
electrorecepción pasiva, se perciben los campos eléctricos generados por un elemento en la vecindad, a menudo un animal 
presa. La electrorecepción pasiva es conocida en muchos peces (incluidos los elasmobranquios, las lampreas, el paddle y el 
bagre [5]), en algunos anfibios [6,7] y en los mamíferos proterianos (es decir, ornitorrincos y equidnas [8-10]). 
Las ballenas dentadas habitan muchos nichos ecológicos en el medio acuático y se alimentan de diversos tipos de presas 
pelágicas y bentónicas. En general, la detección de presas en estos mamíferos marinos se atribuye a la ecolocación, pero es 
más probable que sea un proceso multimodal de varios sentidos, incluida la visión y la escucha pasiva. Otros mamíferos 
acuáticos, como las focas de puerto, carecen de un sistema biosonar y utilizan sus vibrisas místicas para detectar y rastrear 
los rastros de presas hidrodinámicos [11,12]. Las estructuras en la piel que soportan las vibrisas se conocen como complejos 
de folículo-seno de la vibris (F-SC) [13,14], ya que el folículo piloso altamente inervado está rodeado por un amplio 
complejo del seno de la sangre y una cápsula de tejido denso. En contraste con las focas, la mayoría de las ballenas dentadas 
se atrofian o pierden sus pelos vibratorios postnatalmente y solo las criptas vacías, que denominamos criptas vibrisales, 
permanecen visibles en un grupo de 2 a 10 a cada lado de la mandíbula superior [15] (figura 1). Estas criptas vibratorias se 
describen a menudo como estructuras vestigiales que carecen de inervación y los senos sanguíneos característicos [15,16], 
que probablemente se reducen en favor del sistema de sonar. En contraste, nuestros estudios termográficos de criptas 
vibratorias en un delfín adulto de Guayana (Sotalia guianensis) sugirieron que son unidades sensoriales funcionales [17]. 
Al igual que los F-SC en las focas de puerto, se encontraron manchas de radiación térmica intensa asociadas a cada cripta 
vibrissal única [17]. Para determinar si las criptas vibratorias en el delfín de Guayana son estructuras verdaderamente 
vestigiales o si son unidades sensoriales funcionales, las investigamos histológicamente. Basados en los resultados 
morfológicos y en la ecología de alimentación del delfín de Guayana, desarrollamos la hipótesis de que las criptas vibratorias 
funcionan como electrorreceptores. Probamos esta hipótesis en un experimento psicofísico. 
Figura 1. Criptas vibrales del delfín de Guayana. (a) Ubicación en la tribuna. (b) 
Vista de primer plano. Las flechas indican una sola cripta vibratoria. 
2. MATERIAL Y MÉTODOS 
(a) Histología 
Las criptas de vibración se obtuvieron de un delfín macho de Guiana (S. 
guianensis) de 29 años de edad que se había mantenido en el Delfinario de 
Münster, Alemania, durante 15 años y murió por causas naturales. Las muestras 
de tejido de la tribuna se fijaron en 7 a 10 por ciento de paraformaldehído y se 
almacenaron en 4 por ciento de paraformaldehído. Las criptas vibrales se 
diseccionaron macroscópicamente y se incluyeron en Paraplast Plus (Sherwood 
Medical, St Louis, MO, EE. UU.). Las muestras se seccionaron en cortes 
transversales, sagitales y transversales de 7 mm en un microtomo rotatorio Leica 
RM 2135. Para la histología general, las secciones se tiñeron con la técnica de 
tinción tricrómica de Masson-Goldner estándar [18]. La inervación se investigó 
inmunohistoquímicamente con anticuerpos policlonales de fibras nerviosas 
anti-PGP9.5 (1: 4000; UltraClone Ltd., Cambridge, Reino Unido). Después de la desparafinación, las secciones se 
pretrataron durante 40 minutos en metanol que contenía un 0,5% de peróxido de hidrógeno para bloquear la peroxidasa 
endógena. Después de varios enjuagues en solución salina tamponada con fosfato 0,01 M (PBS), pH 7,4, se incubaron 
durante 48 horas a 48ºC con el anticuerpo primario diluido en PBS que contenía un 0,5% de Triton X-100, un 0,01% de 
azida sódica y un 1%. albúmina de suero bovino. Las secciones se enjuagaron en PBS, se incubaron durante 30 minutos con 
el anticuerpo secundario Histofine Simple Stain MAX PO (R) (Nichirei Corporation, Tokio, Japón) y se enjuagaron 
nuevamente. Para la visualización, se aplicó la solución de tinción simple AEC (Nichirei Corporation, Tokio, Japón) durante 
15 a 20 min. Después de un lavado final en agua del grifo y en agua desionizada, las secciones se montaron en Aquatex 
(Merck, Darmstadt, Alemania). Debido a la autolisis del tejido, la tinción fue 
inconsistente en todas las secciones. Por lo tanto, la inervación intraepitelial se 
investigó adicionalmente con una técnica de impregnación de plata modificada [19]. 
Las secciones histológicas se examinaron y fotografiaron utilizando un microscopio 
de luz Axiophot (Carl Zeiss, Oberkochen, Alemania) equipado con una cámara 
digital SemiCam (PCO, Kelheim, Alemania). 
Figura 2. Configuración experimental para los experimentos psicofísicos sobre la 
electrosensibilidaden el delfín de Guayana. El delfín fue entrenado para colocarse 
en un aro y descansar su tribuna en una estación de mandíbula. De esta manera, la 
posición de la tribuna era reproducible de prueba en prueba. Las señales eléctricas 
fueron entregadas por dos electrodos a una distancia de 10 cm de la tribuna en la 
mitad de las pruebas. El delfín recibió una recompensa de comida por abandonar la 
estación cuando había una señal presente y por permanecer en la estación cuando no 
había ninguna señal presente. 
(b) Umbral de detección de comportamiento 
Un delfín macho de Guiana, de 28 años de edad, mantenido en el Dolphinarium Münster, Alemania, sirvió como sujeto 
experimental. El delfín fue entrenado para responder a estímulos eléctricos en el orden de magnitud de aquellos generados 
por peces de tamaño pequeño a mediano, su presa natural [20,21]. Usando un paradigma de ir / no ir, determinamos los 
umbrales de detección del delfín para los estímulos de onda cuadrada corta en una configuración personalizada (figura 2). 
Los estímulos de campo eléctrico se generaron a una distancia de 10 cm de las criptas vibratorias del delfín mediante un 
circuito alimentado por batería que pasaba corrientes eléctricas entre dos electrodos de cable de cobre. Los electrodos de 
alambre de cobre tenían una longitud de 2 mm, un grosor de 1 mm y una separación de 1,5 cm. Las corrientes eléctricas 
variaron de 1 a 3,5 mA y se aplicaron durante un estímulo de 3 s. El generador de estímulo alimentado por batería aseguró 
que el circuito de estímulo estaba flotando (es decir, no había conexión eléctrica de ninguno de los dos electrodos de estímulo 
con el suelo de la instalación o con ningún otro elemento en la configuración experimental). El circuito de estímulo fue 
alimentado por una batería de 9 V. Al activarse, un temporizador basado en un chip temporizador NE555 generó un pulso 
de onda cuadrada de longitud ajustable (se usaron 3 s). El campo eléctrico en la ubicación de la cripta de vibración más 
cercana se midió utilizando electrodos de Ag / AgCl no polarizables (1 cm de largo, 0,1 mm de grosor, 1 cm de separación) 
con un amplificador AD620 (Analogue Devices, Norwood, MA, EE. UU.) Y un Tarjeta de conversión analógica-digital 
(Daq-Card 6026-E, National Instruments, Austin, TX, EE. UU.) en una computadora portátil que funciona con baterías. Las 
mediciones mostraron fluctuaciones en la intensidad de la señal de menos del 10 por ciento durante la aplicación del 
estímulo. Entrenamos al delfín para que se estacionara en la configuración experimental, colocando su cabeza en un aro y 
tocando un pequeño objetivo con la punta de su rostro. De esta manera, los electrodos se ubicaron exactamente arriba del 
par de criptas vibratorias más anteriores del delfín (figura 2). El delfín fue entrenado para dejar su estación en las pruebas 
donde se presentó un estímulo (respuesta de respuesta), y para permanecer en la estación durante al menos 12 s en las 
pruebas donde no se presentó ningún estímulo (respuesta de no asistencia). Las pruebas se realizaron doble ciego por un 
entrenador y un experimentador. El entrenador manejó el animal experimental e informó al experimentador tan pronto como 
estuvo en la estación y listo para un ensayo. 
El experimentador, que no era visible para el entrenador ni para el animal, aplicó o no un estímulo eléctrico, siguiendo un 
orden pseudoaleatorio. Después de que el entrenador había indicado la respuesta del delfín, el experimentador le informó 
sobre la presencia o ausencia de un estímulo eléctrico. El entrenador luego recompensó al animal con comida si su decisión 
de quedarse o abandonar la estación había sido correcta. 
El umbral sensorial del delfín se determinó utilizando una combinación del método de la escalera y el método de estímulos 
constantes [22]. Para cada una de las seis fortalezas de estímulo, se realizaron 31 ensayos durante la recolección de datos 
final (186 ensayos en total). Para controlarlo, el experimento se repitió con las criptas vibratorias cubiertas por una cubierta 
de plástico. La cubierta de plástico consistía en una cubierta de plástico duro que se fijó a la parte superior del rostro del 
delfín con ventosas y un tubo de goma que cubría el vibrissal. Criptas (material suplementario electrónico, figura S1). Se 
realizaron cuarenta ensayos con una fuerza de estímulo claramente por encima del umbral. Pruebas de control adicionales 
con una cubierta de plástico que era idéntica en su construcción, pero que permitía que el agua de mar entrara en contacto 
con las criptas vibratorias, verificaron que el sujeto estaba dispuesto a cooperar mientras llevaba la cubierta. 
Figura 3. Histología de las criptas vibratorias 
en el delfín de Guayana. (a) Sección 
longitudinal a través de una cripta vibratoria 
representativa teñida con tricrómico de 
Masson-Goldner. (b) Dibujo esquemático. 
La cripta vibratoria consiste en una 
invaginación en forma de ampolla del 
tegumento epidérmico que carece de las 
características morfológicas más 
características de los complejos de folículo-
seno de los mamíferos (F-SC). (c) Inervación 
de criptas vibrales con terminaciones 
lanceoladas. (d) La fibra nerviosa 
intraepitelial se acerca al lumen. Ep, 
epidermis; Lu, lumen; K, malla de 
corneocitos y fibras queratínicas; Afc, aglomeración de células grasas (probablemente la antigua papila capilar); Ar, arteria; 
Nb, haces nerviosos del nervio vibrissal profundo; Le, terminaciones lanceoladas; Inf, fibra nerviosa intraepitelial. 
3. RESULTADOS 
(a) Histología 
La tinción con tricrómico de Masson-Goldner mostró que las criptas vibratorias consistían en una invaginación en forma de 
ampolla del integumento epidérmico que carece de la mayoría de las características morfológicas características de los F-
SC de los mamíferos (como un tallo capilar, una papila capilar, vainas radiculares pronunciadas, una sistema del seno de la 
sangre y una cápsula; figura 3), que justifica el uso del término 'cripta vibratoria' en lugar de F-SC. Las criptas variaron de 
4,1 a 7,1 mm de longitud y de 1,2 a 4,3 mm de ancho. Su luz expandida se llenó con una malla de fibras queratinosas y 
corneocitos. En lugar de un sistema de sinusitis, las criptas estaban rodeadas por una red capilar derivada de grandes vasos 
sanguíneos unidos al músculo, que parecen ser responsables del aumento de la temperatura observada en el Los termogramas 
previos [17]. El etiquetado inmunohistoquímico con anti-PGP9.5 reveló una inervación densa por las ramas infraorbitales 
del nervio trigémino de 300 axones por cripta. La mayoría de las terminaciones nerviosas eran terminaciones nerviosas 
libres y terminaciones lanceoladas (figura 3c) que se concentraron en los dos tercios inferiores de la cripta. Las células de 
Merkel también estaban presentes y se dispersaron uniformemente a lo largo de la capa basal epidérmica. Además, la tinción 
con plata [19] reveló fibras nerviosas intraepiteliales frecuentemente distribuidas a lo largo de las criptas (figura 3d), que 
hasta ahora no se han descrito en F-SC de otros mamíferos. 
(b) Umbral de detección de comportamiento 
El delfín de Guayana respondió muy bien a estímulos por debajo de 10 mV cm21. El delfín respondió con calma, y 
generalmente con un retraso de aproximadamente 2 s después del inicio del estímulo; No se encontraron sacadas 
involuntarias de cabeza, como se describe en el ornitorrinco [23]. El umbral sensorial del delfín se determinó a 4,6 mV 
cm21 mediante la interpolación del porcentaje de respuesta correcta a los estímulos (o tasa de aciertos) en la última 
intensidad de estímulo por encima del umbral y la tasa de aciertos en la primera intensidad de estímulo por debajo del 
umbral (figura 4). En las pruebas de control con la cubierta de plástico que cubre las criptas vibratorias, el delfín no reaccionó 
a los estímulos de campo eléctrico de alta intensidad (40 ensayos realizados). Sinembargo, el comportamiento de respuesta 
del delfín no se vio afectado por una cubierta de media concha que era idéntica en su construcción, pero permitió que el 
agua de mar entrara en contacto con las criptas vibratorias. Por lo tanto, llegamos a la conclusión de que las respuestas de 
los delfines se debieron a la electrorecepción. 
4. DISCUSIÓN 
Los datos presentados aquí muestran que las criptas vibratorias en el delfín de Guayana no son estructuras vestigiales. 
Basándonos en los resultados psicofísicos y en las similitudes en la morfología con los electrorreceptores en el ornitorrinco 
y los equidnas, concluimos que durante la evolución, el sistema vibrissal se ha transformado funcionalmente de un sistema 
originalmente mecanoreceptivo en un sistema electrorreceptivo. 
La investigación histológica demostró que además de su "estructura simple" (en comparación con los F-SC), las criptas 
vibratorias en el delfín de Guayana poseen una densa inervación y suministro de sangre, lo que respalda nuestra hipótesis 
de que son estructuras funcionales. El número de axones que inervan las criptas vibratorias es menor que en pinniped [24–
26], pero excede el número de 80–200 axones encontrados en F-SC de mamíferos terrestres [13,14,27–29]. La forma 
ampular de las criptas recordaba a los electrorreceptores ampulares de otros depredadores acuáticos, como las ampollas de 
Lorenzini en peces elasmobranquios y los electroreceptores de la glándula mucosa en el ornitorrinco (Ornithorhynchus 
anatinus), que también muestra un ícono elástico. Estos tipos de órganos sensoriales se conocen como electrorreceptores 
pasivos y han evolucionado de forma independiente varias veces [30–35]. Los datos presentados en este estudio representan 
una segunda incidencia de electroceptores y la capacidad de electrorrecepción en los mamíferos. 
La organización morfológica de las criptas vibratorias en el delfín de Guayana difiere de la de los electrorreceptores en el 
ornitorrinco (por ejemplo, la "cadena de margaritas" de las fibras sensoriales interconectadas que podrían desempeñar un 
papel en la reducción del ruido en el ornitorrinco no está presente en el delfín de Guayana) , pero también hay muchas 
similitudes. Ambos están inervados por el nervio trigémino y no poseen células secundarias o terminales nerviosas 
especializadas que se proyecten hacia la luz, como se encuentra en los peces [30]. En los ornitorrincos, se supone que la 
disposición específica de las terminaciones nerviosas libres [30,31] desempeña un papel crucial en el proceso de 
transducción. De manera similar, en el delfín de Guayana, las fibras nerviosas intraepiteliales están ubicadas cerca del lumen 
de la cripta y pueden estar involucradas en la percepción de los estímulos eléctricos. Es sorprendente que tanto los 
electrorreceptores en los monotremas como las criptas vibratorias en el delfín de Guayana contengan terminaciones 
nerviosas intraepiteliales. Esta característica no se conoce en ninguna estructura derivada de F-SC que no sean las criptas 
vibratorias del delfín de Guayana, pero se cree que es la base de la electrorecepción en el ornitorrinco y el equidna [8]. 
Además, un componente importante de los canales ampulares relacionados con el proceso de electrorecepción parece ser 
un gel a base de glicoproteínas en el pescado [36] y moco en el ornitorrinco [37]. En nuestro delfín vivo de Guayana, se 
emitió permanentemente una sustancia similar a un gel de las criptas vibratorias. Las criptas vibratorias investigadas 
histológicamente se rellenaron extensivamente con una malla de corneocitos y fibras queratínicas. La continua renovación 
epidérmica de la piel en ballenas dentadas sugiere que los corneocitos descamados del estrato córneo quedaron atrapados 
en el lumen de la cripta vibratoria. Se necesitan estudios adicionales para analizar las características químicas y eléctricas 
de la sustancia emitida por las criptas vibratorias del delfín de Guayana. Proponemos que podría desempeñar un papel 
equivalente al gel a base de glicoproteínas en el pescado y el moco en el ornitorrinco. Baum et al. [38,39] demostraron que 
la piel de las ballenas piloto (Globicephala melas) exhibe una especie de biogel incrustado en los nanoridges de las células 
epidérmicas, que se sugiere que funciona como un sistema antiincrustante cutáneo. Es rico en glicoproteínas y, por lo tanto, 
podría funcionar como un gel eléctricamente conductor que mejora la sensibilidad del sistema a los gradientes de voltaje. 
Por lo tanto, sugerimos que las terminaciones nerviosas intraepiteliales en las criptas vibratorias del delfín de Guayana en 
combinación con el biogel podrían desempeñar un papel en el proceso de transducción dentro del sistema electrosensorial. 
La sensibilidad del delfín de Guayana a los estímulos eléctricos fue aproximadamente un orden de magnitud mayor que la 
de los ornitorrincos, que se estimó en alrededor de 40–50 mV cm21 utilizando métodos de comportamiento [9, 23, 40, 41]. 
Tanto el delfín de Guayana como el ornitorrinco exhiben una sensibilidad más baja que los peces elasmobranquios, donde 
los umbrales sensoriales se encuentran en el rango de los nanovoltios [41]. Sin embargo, su sensibilidad está bien adaptada 
a los campos bioeléctricos causados por elementos de presa. Taylor et al. [42] midieron los campos eléctricos generados 
por los animales acuáticos utilizando dos electrodos separados por 5.73 cm y encontraron que los peces de colores de 5–6 
cm de longitud corporal produjeron campos eléctricos de 90 mV cm21, con un pico de energía de 3 Hz. En lenguajes, se 
han informado campos bioeléctricos de 1000 mV cm21 [43]. 
En los ornitorrincos, como en otras especies electrorreceptivas, el sistema electrosensorial pasivo se utiliza para la detección 
de campos bioeléctricos de presas bentónicas [44]. Las observaciones en el delfín de Guayana también sugieren un 
comportamiento de alimentación bentónica, indicado por las columnas de lodo en la superficie del agua después de la 
alimentación, así como el lodo que se adhiere al cuerpo del delfín [45]. Esto es consistente con el hallazgo de que las especies 
de peces que habitan en el fondo son presas comunes del delfín de Guayana [20,46–49]. La conducta de alimentación 
bentónica es un modo de alimentación común en muchas ballenas dentadas. Se ha descrito una estrategia de alimentación 
bentónica muy peculiar llamada "alimentación por cráteres" en los delfines mulares (Tursiops truncatus) del noroeste de las 
Bahamas [50]. Aplicando esta estrategia, los animales se zambullen y se entierran en la arena hasta las aletas pectorales 
para capturar peces escondidos, y abandonan los cráteres, después de lo cual se nombró este comportamiento de 
alimentación. Los delfines de nariz de botella y varias otras especies de cetáceos también poseen criptas vibratorias, lo que 
sugiere que puede haber electrorrecepción. Se están realizando más estudios sobre este tema. 
El delfín de Guayana habita en las regiones costeras y generalmente se asocia con aguas estuarinas poco profundas y 
protegidas, bahías, bocas de ríos y aguas turbias [51]. Las partículas suspendidas a menudo deberían reducir 
considerablemente la visibilidad en estos hábitats, específicamente cuando se perturba el sedimento. Por lo tanto, sugerimos 
que los electrorreceptores en la tribuna del delfín maximicen la probabilidad de detección de presas a corta distancia en 
agua turbia o al cavar en el sustrato, y que funcionen al menos como un sentido complementario a la ecolocación durante 
la alimentación bentónica. 
Los experimentos se llevaron a cabo según las directrices establecidas por la Directiva del Consejo de las Comunidades 
Europeas de 24 de noviembre de 1986 (86/609 / CEE). 
Figura 4. Resultados experimentales del estudio psicofísico sobre la electrosensibilidad en el delfín de Guayana. Abscisa: 
la intensidad del campo eléctrico en la ubicación de la cripta vibrissalmás cercana, calculada a partir de la corriente a través 
de los electrodos de estímulo. Ordenadas: porcentaje de elección correcta durante los ensayos con estímulo presente (tasa 
de aciertos) o, respectivamente, porcentaje de respuestas de respuesta durante los ensayos sin estímulo (tasa de falsas 
alarmas). Círculos negros: tasa de aciertos (es decir, el animal abandonó la estación correctamente en respuesta a un estímulo 
eléctrico). Círculos blancos: falsas alarmas (es decir, el animal abandonó la estación por error cuando no había ninguna 
señal presente). Al 50% de la tasa de aciertos, se define el umbral de 
detección absoluto de delfín para las señales eléctricas (4,6 mV cm21).