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1 Aportes para el manejo integrado del complejo moscas blancas-virus en ambientes protegidos Autor: Dr. Luko Hilje 1 Hasta hace unos dos decenios, los insectos conocidos como moscas blancas (Homoptera: Aleyrodidae), y especialmente Bemisia tabaci, que en realidad son homópteros (como las chicharritas, pulgones, escamas, cochinillas, etc.), de súbito viraron en importancia, convirtiéndose en muy serias plagas en casi todos los países tropicales y subtropicales. Aunque se han planteado varias hipótesis para tratar de explicar por qué han alcanzado densidades explosivas y gigantescas, asociadas comúnmente con la transmisión de varios tipos de virus, aún no se comprende a cabalidad cuáles son los mecanismos biológicos, ecológicos, agronómicos o climáticos asociados con dicho fenómeno. Lo cierto es que las alarmantes pérdidas -debidas a los daños causados y al costo de los insumos y la mano de obra para su combate-, calculadas al inicio del problema en centenares de millones de dólares anualmente en países tan grandes como EE.UU. y Brasil, de alguna manera ya han sido incorporadas en la mente de los productores y técnicos, así como en la estructura de costos para cada cultivo. Es decir, se asume que convivir con tan serio problema fitosanitario implica un alto precio -aunque en éste no se incluyan los costos ambientales, de salud pública, etc.-, y que es ineludible pagar por ello. Sin embargo, aunque no con los bríos de aquellos años, pues de manera implícita se acepta que la emergencia fue superada, continúan los esfuerzos de investigación en numerosos países -incluyendo a Costa Rica-, y se mantienen vestigios de redes colaborativas otrora sólidas, para el intercambio de información, dentro y fuera de nuestro continente. Dos comprensivos testimonios de ello, pertinentes a los trópicos y a América Latina y el Caribe, son las síntesis de Anderson y Morales (2005) y Hilje y Morales (2008), respectivamente. En cuanto a obras específicas y comprensivas sobre moscas blancas, recomendamos las de Cock (1986), Ohnesorge y Gerling (1986), Gerling (1990), Gerling y Mayer (1996), Naranjo y Ellsworth (2001), y Stansly y Naranjo (2010). 1 Profesor Emérito, Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza (CATIE). Turrialba, Costa Rica. Enriquecido aquí con varias fotografías, este artículo corresponde a un capítulo del libro Caracterización, epidemiología y manejo del complejo moscas blancas-virus en sistemas hortícolas de Costa Rica. Barboza, N., R. Castro, J.A. Guevara, E. Hernández, L. Hilje, F. Marín, F. Mora, A. Solórzano, J.A. Vargas y P. Ramírez (eds.). EUNED. San José, Costa Rica. p. 45-66. 2 Asimismo, han surgido nuevos desafíos, como la producción de hortalizas en ambientes protegidos (invernaderos), modalidad productiva que impone otras concepciones y prácticas en numerosos sentidos, como de discutirá posteriormente. Pero lo cierto es que, tanto a campo abierto como en ambientes protegidos, es crítico desarrollar métodos menos dependientes de insumos externos, sobre todo ahora que hay mayor conciencia acerca de la necesidad y hasta urgencia de implementar sistemas agrícolas sostenibles desde los puntos de vista económico y ambiental. Es decir, cobran aún más vigencia los enfoques basados en la noción y prácticas del manejo integrado de plagas, una de cuyas piedras angulares es el conocimiento bioecológico de las plagas, especialmente para discernir dónde está su “talón de Aquiles” y enfrentarlas de manera más atinada y precisa. Por tanto, para contribuir al desarrollo de programas de MIP en hortalizas producidas en ambientes protegidos, en este capítulo se resumen los principales logros obtenidos en casi 20 años de investigación en el Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza (CATIE) y sus colaboradores en Costa Rica, focalizados en desarrollar tecnologías eficaces y de bajo costo para pequeños y medianos productores de tomate, bajo condiciones de campo abierto. Dichos logros se discuten aquí en cuanto a su potencial utilización en invernaderos comerciales. Cabe aclarar que, por su mayor importancia como plaga y por la experiencia particular del autor, este capítulo se centra en B. tabaci aunque, obviamente, varios de los enfoques y tácticas son válidos para Trialeurodes vaporariorum, especie afín y de especial importancia en ambientes protegidos, y cuyo combate tampoco ha sido sencillo. Asimismo, varias de las cuestiones aquí discutidas podrían aplicarse a otras hortalizas. La pertinencia del MIP como estrategia fitosanitaria Hoy, medio siglo después de postulada, cabe remarcar que la estrategia o noción del manejo integrado de plagas (MIP) surgió como una alternativa al uso unilateral, desmedido e indiscriminado de plaguicidas. Dicha estrategia parte de la sólida premisa, verificada innumerables veces en el mundo real, de que no existe un método único -por eficaz que parezca a primera vista- para enfrentar y resolver cada problema de plagas. Es decir, invariablemente habrá que recurrir a la articulación o combinación de varias tácticas o métodos para lograr los fines deseados, procurando que éstos sean inocuos para los pobladores rurales, la salud pública, la calidad de las aguas y suelos, y la fauna silvestre (enemigos naturales de plagas, polinizadores y fauna mayor). No es del caso abundar aquí en aspectos teóricos, ni sobre los alcances, logros y limitaciones del MIP. Recomendamos al lector consultar la amplia recopilación de Hilje y Saunders (2008), centrada en la realidad de Mesoamérica. En una definición sencilla, el MIP consiste en la combinación de varios métodos para mantener 3 las plagas a niveles que no causen pérdidas de importancia económica, sin provocar serios perjuicios ambientales ni humanos. Se sustenta en los principios de convivencia, prevención y sostenibilidad, a los cuales nos referiremos posteriormente. Ahora bien, en cuanto a la aplicabilidad y vigencia del MIP para enfrentar al complejo moscas blancas-virus, como marco de referencia conviene hacer las siguientes consideraciones de carácter conceptual. En la actualidad hay una polémica acerca del número de especies de insectos existentes en el planeta, que históricamente se ha calculado en un millón grosso modo, aunque se considera que es mucho más alto. Pero, más allá de la exactitud de la cifra, lo importante es reconocer que cada especie difiere de cualquier otra en varios aspectos. Y, para nuestros fines, aunque se han descrito unas 1200 especies de moscas blancas, y se podría esperar que, por su afinidad taxonómica, fueran muy similares en términos bioecológicos, esto es cierto solo de manera parcial; al respecto, recomendamos al lector las amplias revisiones de López-Ávila (1986), Byrne y Bellows (1991), Gerling et al. (1986) y Walker et al. (2009). Así que, como se verá posteriormente, lo que se afirme acerca de B. tabaci, en ningún sentido es exactamente aplicable a T. vaporariorum, para citar tan solo las dos especies más importantes en términos económicos. Cabe aclarar que aunque el término bioecología no existe formalmente, lo utilizamos porque es muy adecuado para conciliar en un solo concepto los factores puramente internos de un insecto (morfología o anatomía, fisiología, comportamiento, variabilidad genética, etc.) y la manera cómo se expresan, dependiendo tanto de factores abióticos o físicos (temperatura, precipitación, humedad relativa, luminosidad, viento, etc.), como bióticos, incluyendo las relaciones competitivas (dentro de su misma especie y con otras especies con requerimientos similares) y sus enemigos naturales (depredadores, parasitoides, organismos entomopatógenos, etc.). No obstante, cuando se trata de insectos vectores, como B. tabaci y T. vaporariorum, la dimensión propiamente bioecológica del insecto se torna insuficiente para comprender lo que ocurre enel campo, por lo que debe ampliarse para incluir aspectos epidemiológicos no solo de la relación vector-virus (como los tiempos de adquisición, incubación e inoculación), sino también de la susceptibilidad del cultivo, y de los factores climáticos que inciden en uno o más de estos aspectos. En síntesis, el insecto vector, los virus, el cultivo y el clima, interactuando de diferentes maneras y bajo distintas circunstancias agroecológicas y socioeconómicas. Como se indicó antes, el MIP se sustenta en los principios de convivencia, prevención y sostenibilidad que, para el caso aludido, se expresan así: 4 En primer lugar, convivir o coexistir con B. tabaci implica aceptar que su presencia es inevitable pero que, a pesar de las pérdidas que cause, siempre será posible obtener buenos rendimientos. Eso sí, es necesario contar con criterios de decisión, como el llamado período crítico, es decir, la etapa fenológica durante la cual un cultivo es más susceptible a los virus. Para el tomate, el efecto de varios geminivirus (ahora llamados begomovirus) sobre el rendimiento comprende los primeros 50-60 días desde la emergencia de la planta. Esto significa que las medidas de manejo se deben concentrar en dicho intervalo, no solo para retardar la epidemia viral, sino también para no aplicar insecticidas innecesariamente, lo cual aumentaría los costos de producción e incrementaría la contaminación del ambiente y del producto que llega al consumidor. En segundo lugar, en cuanto a la prevención, partiendo de la premisa de que es menos costoso prevenir que curar, es clave desarrollar un agroecosistema robusto, es decir, poco o nada vulnerable al complejo mosca blanca-virus. En esencia, se debe impedir o minimizar el contacto entre el vector y el cultivo, para evitar que éste inocule los virus. Aunque el muy bajo umbral de tolerancia a los virus dificulta esto sensiblemente, hay opciones que funcionan, ya sea en la parcela del agricultor, o en el entorno inmediato (agroecosistema) del que ésta forma parte, el cual incluye otros predios cultivados, vegetación silvestre dentro y fuera de los cultivos, etc. Entre dichas tácticas figuran el uso de mallas en invernaderos; fechas de siembra estrictas; períodos de veda; eliminación de reservorios de moscas blancas y virus; otras prácticas agrícolas, como barreras vivas, coberturas al suelo y cultivos trampa; y el uso de repelentes o disuasivos, que se discutirán posteriormente. Finalmente, en relación con la sostenibilidad, aunque hay mucha teorización y debate acerca de su significado e implicaciones. Expresado en un lenguaje sencillo, se refiere a la necesidad de conservar la base de recursos naturales de una sociedad (suelos, agua, recursos fitogenéticos y enemigos naturales de las plagas) a la vez que se le aprovecha económicamente, de modo que permita satisfacer las necesidades actuales y futuras de determinados conglomerados humanos. En síntesis, los métodos de manejo propuestos deben ser eficaces y adoptables por los agricultores, pero también ambientalmente inocuos y rentables. La validez de estos tres principios para el manejo del complejo moscas blancas-virus será ilustrada con ejemplos concretos en páginas posteriores, pero antes es importante discutir algunas cuestiones más generales, de gran pertinencia. 5 ¿Insecticidas para combatir un vector de virus? Cuando, a inicios del decenio de los 90, B. tabaci emergió como un grave y alarmante problema fitosanitario en casi todos los países tropicales y subtropicales, e incluso en algunos países templados donde se siembran hortalizas y plantas ornamentales en ambientes protegidos, la respuesta obvia de los agricultores fue recurrir a insecticidas convencionales (piretroides, organofosforados, carbamatos y organoclorados), así como otros tipos de materiales (detergentes, ceras y aceites). Asimismo, tanta era la desesperación, que se emplearon mezclas de dos o más de estos productos. Todo esto resultó infructuoso, debido no solo a la gran capacidad de dicho insecto para desarrollar resistencia, sino también al muy bajo umbral de tolerancia a los virus, ya citado. Abundantes grupos de datos, por varios años, nos han confirmado que basta con apenas 0,3 adultos por planta de tomate -es decir, un adulto por cada tres plantas-, lógicamente virulíferos, para que la incidencia del moteado amarillo del tomate, enfermedad causada por el ToYMoV (Tomato Yellow Mottle Virus) alcance el 100% en parcelas de tomate. A este inquietante dato, se suma la siguiente preocupación. Es sabido que, desde el punto de vista bioquímico, los virus dependen por completo de la maquinaria metabólica de su hospedante, y que se pueden multiplicar aceleradamente al colonizar sus células. Siendo esto así, el hecho de que nuevos individuos del vector posteriormente inoculasen más partículas virales en una planta enferma, no debería repercutir en la incidencia ni en la severidad de la enfermedad, ni tampoco en los rendimientos del cultivo, pues los tejidos de la planta ya están saturados de partículas virales, ocurriendo una especie de “redundancia”. Este hecho conduce a la interrogante de si tendrá sentido matar a los nuevos adultos, si la planta ya está enferma, de modo que la incidencia y severidad de la enfermedad, así como la reducción en el rendimiento del cultivo, se agravarían. Para responder a tan relevante pregunta, Salazar et al. (1998) efectuaron un experimento de campo manipulando las densidades de adultos virulíferos de B. tabaci, para determinar su efecto sobre la severidad del el ToYMoV y el rendimiento del cultivo. Los resultados revelaron que al aumentar la densidad de adultos virulíferos al menos hasta cierto valor -el cual depende de la edad a la cual la planta es inoculada- la severidad aumenta y los rendimientos decrecen. Pero la principal conclusión es que la aplicación de insecticidas se justifica siempre y cuando se haga muy temprano en el ciclo del cultivo, para evitar la epidemia viral. Cabe indicar que, cuando hace dos decenios el complejo B. tabaci-virus provocó la seria crisis ya descrita, con presteza la industria agroquímica pudo ofrecer insecticidas con nuevos modos de acción, a los cuales el insecto no tenía resistencia. Entre ellos figuraron los neonicotinoides (imidacloprid, acetamiprid, thiamethoxam y nitenpyram) y algunos reguladores del crecimiento (buprofezina y piriproxifén). De éstos, el primero es un 6 inhibidor de la síntesis de quitina, y el segundo un imitador de la hormona juvenil, de modo que actúan sobre los estadios inmaduros, en tanto que los neonicotinoides afectan tanto a ninfas como a adultos. Sin duda, su empleo permitió obtener buenas cosechas y recuperar la confianza en la posibilidad de manejar el complejo moscas blancas-virus. Aparte de su eficacia per se, más otros atributos que no es del caso mencionar aquí, es muy posible que, a la luz de los hallazgos de Salazar et al. (1998), su éxito obedezca marcadamente al momento preciso en que se recomienda utilizarlos, muy temprano en el ciclo del cultivo. Sin embargo, toda opción de manejo basada de manera exclusiva en insecticidas, a mediano y largo plazo se tornará insostenible en términos ambientales y económicos. De hecho, justamente debido a su éxito y a pesar de su alto precio, dichos insecticidas fueron sobre-utilizados; por ejemplo, en chile dulce hemos documentado que en una localidad de Pérez Zeledón se hacían hasta 30 aplicaciones por temporada. Aparte de que muchas de esas aplicaciones pueden matar las ninfas y reducir así la población subsiguiente, no contribuyen a disminuir la virosis y más bien crean una presión selectiva conducente al desarrollo de resistencia. Al respecto, se cuenta con evidencias científicas en Europa, Norteamérica e Israel (Palumbo et al. 2001), y es de suponer que la hay en numerosos países, perono se han efectuado aún estudios de campo para comprobarlo. Los ambientes protegidos como criaderos de moscas blancas A pesar de los costos de instalación iniciales tan altos, la producción de hortalizas en ambientes protegidos es atractiva para los agricultores debido a que la producción y la productividad son mayores, pueden disminuirse sustancialmente los costos de producción, hay estabilidad en la oferta durante todo el año -lo cual reduce la incertidumbre y asegura buenos ingresos- y se pueden aprovechar importantes nichos en los mercados internacionales. Desde el punto de vista fitosanitario, como los problemas fitosanitarios deberían ser menos frecuentes y severos que en el campo, habría mucha menor utilización de plaguicidas, abriéndose así una valiosa oportunidad para la incorporación de tácticas de MIP y otras opciones de agricultura ecológica. Sin embargo, deben ponderarse también algunos inconvenientes. Cabe indicar que, como los insectos son ectotérmicos o poiquilotérmicos, es decir, su metabolismo depende totalmente de la temperatura ambiental, ésta determina su potencial reproductivo, el cual a su vez depende de la interacción de tres fenómenos: fecundidad (número de huevos por hembra), tiempo generacional (intervalo entre dos generaciones sucesivas) y proporción de sexos (número de hembras: machos en la prole). En cuanto a la respuesta de un insecto a la temperatura, es importante reconocer el umbral térmico mínimo (aquel al cual se inicia la actividad metabólica conducente al desarrollo y al crecimiento) y el umbral máximo 7 (cese de actividad, y muerte), como puntos extremos, con una amplia franja dentro de la cual se desarrolla de manera favorable. En el caso de B. tabaci, dichos extremos corresponden a 12 y 30ºC, aproximadamente, pues esto depende de varios factores (Gerling et al. 1986, Enkegaard 1993). Puesto que la estructura de los invernaderos permite captar y retener gran cantidad de radiación solar, es frecuente que su temperatura interna sea muy alta. Así, valores de 45ºC no son extraños en esos ambientes artificiales, por lo que a primera vista podría pensarse que son nocivos tanto para B. tabaci como T. vaporariorum, por exceder en mucho el umbral máximo. Sin embargo, tan elevados valores son atenuados por otros menores durante el día, y especialmente durante la noche; además, pueden refugiarse debajo del follaje, donde hay microclimas más favorables. Todo ello influye en la fecundidad y el tiempo generacional, que varían según la especie y variedad del hospedante, así como la edad y calidad de su follaje. Asimismo, se ha documentado ampliamente que B. tabaci tiene varias razas o biotipos, que difieren en algunas características biológicas; la fecundidad del biotipo B es cercana a 200 huevos, en promedio, casi el doble del biotipo A (Perring 2001), en tanto que, en términos generales, el tiempo generacional es de unos 40 días. Otro dato interesante, pero también variable, es la longevidad de los adultos, que normalmente es de 10-30 días, pero que puede ser mayor, sobre todo en las hembras (Gerling et al. 1986). Lógicamente, una fecundidad alta y un corto tiempo generacional propiciarían el aumento poblacional, pero éste también se vería favorecido por la proporción de sexos sesgada a favor de las hembras, que son las que dan origen a nuevos individuos; ellas incluso pueden reproducirse sin ser fertilizadas, pariendo solamente machos (partenogénesis arrenotóquica). Al respecto, los datos provenientes de la literatura son muy variables, a veces de 1:1, pero puede haber fuertes desviaciones en ambos sentidos. Si los hallazgos de Gerling et al. (1986) en el laboratorio fueran extrapolables a los invernaderos, al aumentar la temperatura habría cada vez menos hembras; pero debe mantenerse en mente que los datos de laboratorio comúnmente se obtienen a temperaturas constantes, y no son exactamente representativos de la realidad. Cabe indicar que en los campos de agricultores en el trópico mesoamericano, donde la temperatura es alta y estable durante el año, y la humedad relativa es elevada, B. tabaci y T. vaporariorum se mantienen activas y reproduciéndose todo el año, y con gran traslape de generaciones. Sin embargo, sus poblaciones son particularmente altas en la estación seca debido a la mayor acumulación térmica diaria ("tiempo fisiológico") lo que les permite acortar el tiempo generacional y aumentar la fecundidad, favoreciéndose el incremento poblacional casi exponencialmente. 8 Pero, además, no hay lluvia, que es un factor adverso, pues las lluvias fuertes, al igual que el riego por aspersión, desalojan a los adultos del envés de la hoja, por lo que quizás éstos mueran sobre el suelo. Además, con ellas aumenta la humedad relativa, que es perjudicial para las formas inmaduras jóvenes de B. tabaci. Por ejemplo, a 80% HR (y 22-30ºC) apenas cerca del 30% de los huevos expuestos a esas condiciones alcanza el instar ninfal II, manteniéndose ese valor hasta el estadio adulto, mientras que a 90% HR hay una fuerte mortalidad en todos los estadios, con una tendencia casi lineal que conduce a que prácticamente no se alcance el estadio adulto (Gerling et al. 1986). En síntesis, las condiciones óptimas para el crecimiento poblacional de B. tabaci son las altas temperaturas y la ausencia de lluvia, sumadas a un nivel de humedad relativa apto para que los huevos y ninfas se desarrollen satisfactoriamente. Esas tres condiciones se conjugan en zonas secas habilitadas con riego (al surco o por goteo), en varias áreas del continente americano, incluyendo la vertiente Pacífica de América Central, y es por eso que históricamente esas han sido las zonas más afectadas, ya sea por el daño directo causado por las altas poblaciones de B. tabaci, o por las virosis asociadas con este vector. De hecho, es posible establecer mapas de riesgo con base en la confluencia de factores bioecológicos y climáticos, sumados a los agroecológicos (tipos de cultivos, otra vegetación, patrones regionales de siembra y cosecha, etc.). Pero, justamente son esas mismas condiciones las que se presentan en invernaderos comerciales: muy altas temperaturas, un techo que impide el ingreso de la lluvia, y un sistema de riego por goteo que suple la humedad necesaria para que las moscas blancas completen su desarrollo. En pocas palabras, los invernaderos comerciales son verdaderas cámaras de cría de moscas blancas, auténticos criaderos. Aunque estas expresiones pudiesen causar pavor a los agricultores, deben ser tomadas en sentido inverso, es decir, más bien para aquilatar cuán críticas son las medidas preventivas, orientadas a evitar el ingreso y establecimiento de moscas blancas en los invernaderos comerciales. O sea, toda inversión que se haga en este sentido, aunque pudiera ser costosa inicialmente, aportará réditos elevados. Otras consideraciones importantes en cuanto a cómo se favorecen en los invernaderos B. tabaci y T. vaporariorum son las siguientes. 9 En primer lugar, se ha determinado que en las poblaciones de B. tabaci normalmente hay dos tipos o morfos en relación con el vuelo, uno migratorio y otro de vuelos cortos o “triviales” (Byrne y Blackmer 1996), lo cual tiene dos tipos de consecuencias prácticas, discutidas a continuación. Es común que conforme un campo de hortalizas -las cuales usualmente tienen ciclos de apenas 3-4 meses- se deteriora, los adultos empiecen a abandonarlo para buscar nuevos campos, a veces lejanos. Puesto que no son buenos voladores -rara vez sostienen el vuelo por más de 15 min-, para ello utilizan corrientes de viento a grandes alturas (Byrne y Blackmer 1996), por lo que es posible que muchos individuos mueran durante la travesía, mermándose la población sustancialmente. Tan importante es el viento, que los números de adultos y ninfas, así como el daño, sonmucho más altos en los costados de las parcelas más expuestos a las corrientes de viento. Pero esta situación cambia en una zona de invernaderos, en los que con frecuencia se siembran cultivares indeterminados, con ciclos de hasta 8-10 meses para tomate, 8-16 meses para chile dulce, y 5-7 meses para pepino (M.Sc. Mario Saborío, com. pers.). Ahí, una vez colonizada el área, la población inmigrante tiene garantizado el alimento por un largo período y no se ve forzada a migrar; por el contrario, cada vez se incrementa más. Asimismo, puesto que para compensar el alto costo de la infraestructura instalada, la producción en invernaderos debe ser intensiva -además de que es continua durante el año- siempre habrá alimento en alguno de los módulos, o incluso en la vegetación silvestre (arvenses) aledaña. En cuanto a los vuelos cortos, son continuos durante el día (Byrne y Blackmer 1996). Aunque los adultos muestran mayor actividad en horas tempranas, con un pico a media mañana, permanecen volando durante todo el día (Jovel et al. 2000), lo cual facilita la diseminación de los virus. Esto es particularmente crítico en invernaderos, si en la población inmigrante hay individuos portadores (virulíferos). Es decir, si el inóculo viral está dentro de un invernadero, aunque la población inicial sea pequeña, en pocas semanas habría centenares o miles de individuos que acelerarán la diseminación de los virus. En segundo lugar, otro de los factores que favorece a las moscas blancas en los invernaderos es la ausencia de enemigos naturales, por lo que sus poblaciones pueden crecer sin restricciones de carácter biótico. Aunque en Mesoamérica se ha documentado la presencia de parasitoides de los géneros Encarsia, Amitus y Eretmocerus, así como de depredadores de los géneros Coleomegilla, Cycloneda, Delphastus, Hippodamia y Scymnus (Coleoptera: Coccinellidae), Chrysoperla (Neuroptera: Chrysopidae), Cyrtopeltis (Hemiptera: Miridae) y Geocoris (Hemiptera: Lygaeidae), sus poblaciones son insuficientes para contrarrestar el alto potencial reproductivo de las moscas blancas y su capacidad para transmitir virus, aunque de alguna manera contribuyen en tal sentido. 10 Sin embargo, en los invernaderos sus poblaciones deben ser mucho más bajas que en el campo, o incluso nulas, a menos que fueran introducidas, como sucede en Europa y otros lugares. En tercer lugar, ante las habituales y desmesuradas poblaciones de moscas blancas y la celeridad con que ocurren las epidemias virales, los agricultores tienden a aplicar insecticidas con mayor frecuencia y a mayores dosis, lo cual intensifica la presión selectiva y propicia el desarrollo de resistencia. Asimismo, este proceso se aceleraría debido a la alta tasa reproductiva de las moscas blancas en los invernaderos, así como a la ausencia de genes que pudieran contribuir a “diluir” la resistencia, como consecuencia de la malla que impide el ingreso de posibles individuos susceptibles. Para concluir esta sección, hay un hecho sumamente interesante en cuanto a la relación entre B. tabaci y T. vaporariorum. Es sabido que ambas ocupan ámbitos altitudinales diferentes, con la primera ubicada en zonas bajas e intermedias y la segunda en zonas intermedias y altas, por lo que traslapan en una importante franja altitudinal y hasta se les puede hallar juntas en invernaderos comerciales. Así ocurre también en los invernaderos de investigación en el CATIE (a 590 m, y promedios anuales de 22ºC, 2479 mm de precipitación, 87% HR y 11,82 uJ/m2 de radiación) donde, si se les deja aumentar de manera irrestricta, paulatinamente T. vaporariorum desplaza a B. tabaci, lo cual obliga a remover continuamente a la primera, dado que nuestra especie de trabajo es B. tabaci; normalmente se les cría en una mezcla de plantas de berenjena y tomate. Sin embargo, esta interacción competitiva podría expresarse de manera diferente bajo otras condiciones altitudinales, climáticas, cultivos, etc. ¿Tácticas de campo válidas para ambientes protegidos? Como se indicó previamente, la experiencia del autor y sus colaboradores proviene del trabajo en campo abierto, por lo que no todos los logros obtenidos son extrapolables a ambientes protegidos. Sin embargo, por haber sido generados con énfasis en nuestra realidad productiva, nos parece pertinente ponderar su potencial de utilización en dichos ambientes. Debe remarcarse, por tanto, que no se trata de efectuar aquí una revisión de la literatura universal, sino de resaltar aquellas tácticas más adecuadas para el desarrollo de una estrategia preventiva de manejo de las moscas blancas como vectores de virus, pues es esa la manera como estas especies de insectos causan mayores problemas en el trópico mesoamericano. 11 Antes de presentar los logros nuestros, así como de otras fuentes, debe aclararse que la mayor parte de esta información aparece en numerosas publicaciones formales, que sería tedioso citar aquí y que restaría fluidez a la lectura de este capítulo. Por tanto, hemos optado por conservar unas pocas citas clave, y remitir al lector a dos artículos comprensivos (Hilje 2000, 2001), en los cuales aparecen casi todas las referencias bibliográficas pertinentes. Fechas de siembra y períodos de veda. Con ello se pretende evitar la anarquía en determinada región, en la que los productores siembren hortalizas cuando les sea posible y les parezca, de modo que las moscas blancas y los virus disponen de hospedantes a lo largo del año. Por tanto, se establecen calendarios para sembrar los cultivos de interés, pero de manera sincronizada en la región. Esto se complementa con vedas, durante las cuales se prohíbe sembrar dichas hortalizas, para que con esa brecha temporal se interrumpa el ciclo de vida y la reproducción de las moscas blancas. Estas prácticas se implementan mediante resoluciones legales específicas, lo que obliga a los agricultores a respetar esas directrices; si no lo hacen, sus plantaciones son destruidas por el gobierno. Puesto que esto último es una fuente de serios conflictos, es preferible recurrir a la persuasión, para que todos los agricultores comprendan a cabalidad que se trata de una medida solidaria y de beneficio mutuo para todos. En tal sentido, se han realizado muy exitosas campañas fitosanitarias en la República Dominicana y, en menor medida, en México y Cuba. Destrucción de rastrojos. Normalmente, los campos viejos o los rastrojos abandonados son los mayores reservorios de moscas blancas -y el inóculo primario de los virus-, que podrán colonizar campos nuevos y causar enfermedades con gran celeridad. Por tanto, también con un enfoque regional y solidario, se debería recurrir a la destrucción de los rastrojos o a su incorporación al suelo. Al respecto, las leyes de Sanidad Vegetal de Costa Rica y posiblemente de todos los países, contienen disposiciones que son de acatamiento obligatorio por parte de los agricultores. Sitio de siembra. El sitio para establecer nuevas parcelas de hortalizas debe ser valorado de manera cuidadosa por parte de un agricultor; antes debería indagar acerca de la edad y el estado fitosanitario de parcelas sembradas en las cercanías. Es recomendable sembrar lejos de campos viejos pues, como se indicó antes, conforme un cultivo envejece y se deteriora, los adultos de moscas blancas se alejan para buscar nuevos campos. En esas etapas de la temporada del cultivo, es casi seguro que el 100% de los adultos que emigran son 12 virulíferos, de modo que al colonizar un nuevo campo provocan una epidemia viral rápidamente en éste, con grandes pérdidas. Destrucción de hospedantes alternos. En Costa Rica se ha detectado al menos medio centenar de especies de plantas silvestres actuando como hospedantes de B. tabaci y/o T. vaporariorum; en algunos casos lo son solamente desde el punto de vista trófico, pues dichas especiesno pueden completar su ciclo de vida en ellos. Es común que estén entre o alrededor de los campos hortícolas o de los invernaderos comerciales, por lo que dichos hospedantes deberían ser eliminados, a menos que tengan valor como fuente de enemigos naturales o como plantas-trampa, pero eso debiera conocerse muy bien, para tomar una decisión bien fundamentada. Por su parte, no hay duda de que los hospedantes de virus deben ser eliminados, por el alto riesgo que implican para las hortalizas, como fuente de inóculo primario. Pero en este caso el problema es que, a pesar de amplios inventarios de campo, se desconoce cuáles son los hospedantes silvestres de virus tan importantes como el ToYMoV, pues no se le ha hallado en ninguna planta silvestre (Jovel et al. 1999). Mallas finas. Aunque en el mercado hay numerosos tipos y marcas de mallas finas, se debe seleccionar muy bien el tamaño de poro, pues esta es la mejor garantía de que las moscas blancas no podrán ingresar a un invernadero; la denominación del tamaño de poro ("mesh") se basa en el número de hilos por pulgada, de modo que, por ejemplo, los tipos de mallas 24, 32 y 50 corresponden a 227, 403 y 984 poros/cm2; estos valores equivalen a 24, 32 y 50 poros por pulgada cuadrada, respectivamente. En minuciosas evaluaciones hemos demostrado que es únicamente el último, por su mayor densidad de poros, el que evita por completo el ingreso de B. tabaci a microtúneles para la producción de plántulas de tomate (Cubillo et al. 1994); eso además es válido para T. vaporariorum, que es levemente más grande. Ese es también el tipo recomendado por la industria de invernaderos para hortalizas. Es oportuno indicar que es incorrecto hablar de “mallas anti-áfidos”, pues éstos son mucho más grandes que las moscas blancas. Doble puerta. En todo invernadero debe contarse siempre con dos puertas, pues si hay solamente una, durante las labores agronómicas que impliquen la entrada o salida del personal, es fácil que insectos tan pequeños como las moscas blancas, y que generalmente vuelan a menos de 2 m de altura (Gerling y Horowitz 1984), ingresen sin ser percibidas. Por el contrario, al contar con dos puertas entre ambas se forma un vestíbulo (Figura 1), en el cual se podrían aplicar varios tipos de métodos, como potentes abanicos, trampas amarillas y atomización de repelentes o insecticidas. 13 Indumentaria apropiada. Una situación que deben considerar los productores es que las moscas blancas tienen una fuerte predilección por el amarillo; un experimento posterior con varias tonalidades verde- amarillentas (Figura 2A). Eso, reveló que éstas no superan a tonalidades de amarillo intenso (Figura 2B). Esta atracción las induce a posarse en la ropa de quienes laboran en el campo o un invernadero, sobre la que pueden permanecer por hasta unos 50 m mientras la persona camina, según observaciones anecdóticas nuestras. Es decir, si algún empleado usa ropa amarilla y necesita ingresar a un invernadero, podría estar introduciendo moscas blancas de manera inadvertida, incluso más allá del área del vestíbulo. Figura 1. Vestíbulo formado por las dos puertas. 14 Trampas amarillas. El mismo fenómeno de atracción recién descrito explica la amplia utilización de trampas amarillas adhesivas para capturar moscas blancas, áfidos y moscas minadoras -así como trips, en menor medida-, por lo que incluso algunas compañías venden trampas de cartón grueso o plástico. Aparte de que 0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 Verde oscuro Verde tierno fuerte Verde tierno pálido Verde aguacate Amarillo pálido Amarillo fuerte 1 Amarillo fuerte 2 Figura 2. Tarjetas de cartón adhesivas de seis tonalidades, en un gradiente entre verde tierno fuerte y amarillo fuerte (A), y el número total de adultos de B. tabaci posados en cada una de ellas seis (más una verde oscuro), en un intervalo de 24 h, en un invernadero experimental del CATIE (B). 15 manipular dichas trampas es molesto, por el pegamento, tienen la limitación de que rápidamente se saturan de polvo en la estación seca, que es justamente cuando las poblaciones de moscas blancas son más altas. Sin embargo, este no es un problema en invernaderos, donde pueden colocarse tanto en el vestíbulo como en el interior, para abatir la población en sus etapas iniciales, deseablemente antes de que pueda diseminar los virus. Plántulas sanas. Hace dos decenios, en Costa Rica predominaba la siembra directa, por lo que las plántulas quedaban expuestas al complejo moscas blancas-virus desde que emergían, mientras que en otros países de la región se establecían almácigos a pleno sol, también expuestos a dicho complejo, a lo que se sumaba el trasplante a raíz desnuda, que debilitaba a la plántula por estrés hídrico. Hoy el panorama es completamente diferente, pues la mayoría de los agricultores compra las plántulas en cepellón o "adobe" (“piloncitos”), los cuales deben exponerse al sol por 15 días (Uriel Romero, com. pers.) para que se fortalezcan antes de ser sembrados dentro de un invernadero; para darles protección durante ese intervalo, se les aplica un insecticida. Sin embargo, debe alertarse acerca del riesgo de que los piloncitos no estén sanos, a pesar de su sana apariencia. Por ejemplo, mediante cuidadosas inoculaciones Rivas et al. (1995) determinaron que aunque a las 24 h el ToYMoV ya se ha traslocado por toda la plántula, los síntomas de la enfermedad no se expresaron sino 39 días después de la inoculación, al menos bajo las condiciones de Turrialba. Es decir, si en los establecimientos que producen piloncitos no se extreman las medidas de seguridad, no hay plena garantía de que éstos estén sanos, a pesar de su buena calidad aparente, lo cual podría originar cuantiosas pérdidas y frustración, así como conflictos y demandas judiciales. Como alternativa, desarrollamos una tecnología de semilleros funcional y de bajo costo, para pequeños productores, la cual fue concebida para sembrar tomate en el campo pero también es válida para hacerlo en invernaderos, dependiendo de su disponibilidad de espacio. En vez de bandejas plásticas o de estereofón, se utilizan cartuchos de papel periódico, dentro de los que se vierte el respectivo sustrato, y se colocan en microtúneles cubiertos con malla poro 50, como Tildenet IN50 o Biorete 20/10. Así se pueden obtener plántulas de 22 días de edad y sin virus; aunque el aspecto inicial de éstas no es muy atractivo, rápido adquieren la fisonomía deseable. Esta tecnología ha sido ampliamente validada en dos zonas de Costa Rica (Grecia y Turrialba), con un muy buen cociente de beneficio: costo. Sustancias repelentes o disuasivas. Sería muy útil contar con este tipo de sustancias, no solo para proteger los piloncitos antes de ser sembrados en un invernadero, sino también durante su desarrollo. Aunque para ello igual podría funcionar un repelente o un disuasivo, el primer tipo de sustancia sería preferible pues, al provocar una reacción de alejamiento antes de que haya contacto con la planta, impediría a las moscas 16 blancas inocular los virus; en cambio, aunque un disuasivo inhibe la alimentación o la oviposición, siempre habrá un margen de riesgo, pues el insecto hace contacto con la planta y estando sobre ella es cuando inhibe sus actividades. Hasta ahora hemos dedicado bastante esfuerzo a esta promisoria línea de investigación con B. tabaci, y evaluado en un invernadero experimental unos 80 materiales de origen vegetal, con énfasis en extractos crudos y aceites esenciales. Estos fueron prepararon según protocolos establecidos, ya fuera en el Centro de Investigaciones en Productos Naturales (CIPRONA, Universidad de Costa Rica) o el Laboratorio de Investigación y Desarrollo en Tecnología Química (LIDETEQ,Universidad Nacional). La lista completa aparece en Hilje (2001). Cabe resaltar que tan solo los siguientes ocho han mostrado efectos realmente promisorios: apazote (Chenopodium ambrosioides, Chenopodiaceae), chile muelo (Drymis granadensis, Winteraceae), girasol silvestre (Tithonia diversifolia, Asteraceae), hombre grande (Quassia amara, Simaroubaceae), madero negro (Gliricidia sepium, Fabaceae), sorosí (Momordica charantia, Cucurbitaceae), tacaco cimarrón (Sechium pittieri, Cucurbitaceae) y tora (Montanoa hibiscifolia, Asteraceae). Un análisis posterior de las fracciones (acuosa, metanol: agua, metanólica y etérea) del girasol silvestre, hombre grande, madero negro, tacaco cimarrón y tora confirmó que varias de ellas contienen sustancias fagodisuasivas (Flores et al. 2008, Bagnarello et al. 2009). No obstante el valor de estos hallazgos, que demuestran la presencia de importantes principios bioactivos en la flora neotropical, todo extracto contiene numerosas sustancias y sería muy laborioso y caro determinar cuáles son las causantes de la fagodisuasión. Asimismo, como la composición química de las plantas puede variar con el clima, el tipo de suelo, etc., podría suceder que una misma especie proveniente de zonas contrastantes aportara resultados distintos, lo cual sería indeseable si se deseara manufacturar un producto comercial, pues en esto son clave su estandarización y el control de calidad. Considerando estas limitaciones, hemos evaluado sustancias puras de origen vegetal (aldehídos, alcoholes y otras sustancias), aportadas por la empresa ChemTica Internacional, pues su volatilidad las convierte en potenciales candidatas como repelentes de B. tabaci. Aunque se obtuvieron buenos resultados con el cinamaldehído, perialdehído, 1-hexanal y Z-3-hexen-1-ol, causaron fitotoxicidad. Para soslayar esto se les formuló en dispensadores de liberación controlada, pero nunca se logró que su persistencia superara una semana, en el invernadero. 17 Durante varios años de experimentación, siempre hemos utilizado algún aceite mineral como testigo (Volck 100 Neutral, Sunspray Oil, Aceite Agrícola 81 SC, etc.), pues varias evidencias en la literatura sugerían que pueden actuar como un disuasivo táctil. Numerosos grupos de datos confirman que son excelentes, dado que los adultos de B. tabaci evitan posarse en plantas de tomate tratadas con ellos. Sin embargo, por ser derivados de petróleo, hemos preferido buscar otras opciones. Así, más recientemente, buscando sustancias inocuas en términos ambientales, fácilmente disponibles y de bajo precio, hemos evaluado tres aceites de cocina (girasol, maíz y soya), los cuales causaron fagodisuasión; como ilustración, se incluyen aquí únicamente los correspondientes al aceite de maíz. En efecto, los adultos evitaron posarse en las plantas de tomate tratadas con el aceite, incluso a dosis tan bajas como 0,1% (Figura 3), lo cual lo convierte en una opción llamativa. Sin embargo, como estos materiales no están concebidos para ser utilizados en el campo agrícola, es posible que no aporten la cobertura deseada del follaje, que debe ser una película homogénea y muy fina del líquido (el aceite, más un emulsificante) asperjado. Aunque en nuestros experimentos no detectamos fitotoxicidad, pudiera ser que la aplicación repetida del aceite, y en ciertos climas, pudiera causarla. Por tanto, recomendamos a los técnicos y agricultores experimentar con aplicaciones semanales, y detectar si en su zona de trabajo se presentan problemas de este tipo. 18 Barreras vivas. Puesto que los adultos de B. tabaci normalmente vuelan a menos de 2 m sobre el suelo, sería posible impedir su ingreso a una parcela si alrededor de ésta se siembra un cultivo de porte alto como barrera física. Para ello son especialmente aptos el sorgo forrajero, maíz y zacate Johnson, algunos de las cuales se siembran en grandes plantaciones de melón y otras cucurbitáceas, contra áfidos. Aunque en varios países hay experiencias positivas, pues se ha logrado reducir la inmigración de adultos de B. tabaci, así como las infecciones virales, tienen algunas limitaciones debido a la manera en que fluyen las corrientes de viento, por lo que funcionan sobre todo en parcelas pequeñas. En el caso de grandes predios de invernaderos quizás podrían sembrarse entre series de módulos, para impedir o al menos retardar el desplazamiento de los adultos de B. tabaci y T. vaporariorum. 0 5 10 15 20 25 30 35 A gu a C in am al de hi do D et ur A ce ite A gr ic ol a 0. 1% 0. 5% 1. 0% 1. 5% Tratado No Tratado a b b a a a a a b a a b b a b a Figura 3. Número promedio de adultos de B. tabaci posados en plantas de tomate (en jaulas de manga, en un invernadero), a las 48 h de tratarlas con aceite de maíz en cuatro dosis. Se comparan con varios testigos: agua destilada, cinamaldehído (derivado de la canela), Detur (cera líquida derivada de la jojoba) y un aceite mineral (Aceite Agrícola 81 SC). A todos se les adicionó un emulsificante (Citowett). Las barras claras representan las plantas tratadas con el aceite, y las oscuras a aquellas atomizadas con agua destilada. Los promedios seguidos por una misma letra no difieren entre sí estadísticamente (P=0,05) (Hilje 2010, inédito). 19 Cultivos trampa. Como se indicó antes, para B. tabaci se han documentado unas 20 razas o biotipos, a los que se ha bautizado con letras, desde la A (el “original”) hasta la S (el más recientemente caracterizado) (Perring 2001). En Costa Rica ha predominado el A, y en una época se denominó C a otro (Brown et al. 1995) que desapareció o que quizás correspondía al A; en años recientes se les han sumado los B y Q, localizados inicialmente en la región del Mediterráneo. Puesto que es frecuente que los biotipos varíen en sus preferencias alimentarias, esto explica que el B en Florida complete su desarrollo en el cultivo de tomate y afecte de manera marginal al chile dulce, mientras que con el A en Costa Rica ocurra exactamente lo opuesto, pues no se desarrolla en el tomate pero lo hace profusamente en el chile dulce (Hilje y Stansly, inédito). Asimismo, para el A en Turrialba, bajo condiciones de invernadero dichos autores determinaron una mayor preferencia por el tabaco (172), seguido por la berenjena (85), tomate (53), vainica (51), pepino (43) y chile dulce (38); los números entre paréntesis corresponden al promedio de adultos posados, tras haber sido liberados la víspera. Nótese cómo el chile es poco gustado por ellos, pero como se indicó previamente, es un excelente hospedante reproductivo en el campo, en el cual los huevos y ninfas se desarrollan con gran éxito. Asimismo, aunque la berenjena (Solanum melongena, Solanaceae) fue preferida, no hubo diferencias estadísticas con el tomate, como sí las hubo con el tabaco (Nicotiana tabacum, Solanaceae). Debido a esta preferencia, se podría aprovechar el tabaco como un cultivo trampa, al tratarlo con insecticida y sembrarlo en hileras intercaladas con hortalizas, o en los costados de la parcela donde predomina el viento. Esta táctica podría ser útil alrededor de invernaderos (Figura 4), para retener y matar ahí los adultos que se aproximan a ellos, antes de que puedan ingresar. Asimismo, sería deseable que los insecticidas sean biológicos, como el hongo Beauveria bassiana, del cual hay productos comerciales; otra opción es el hongo Metarhizium anisopliae, del cual se ha evaluado una cepa muy promisoria en la Unidad de Control Microbial del CATIE (Hilje et al., inédito). No obstante, debe advertirse que en ciertas zonas productoras de tomate y aptas para sembrar tabaco, éste está vedado, por el riesgo de ataque del moho azul del tabaco (Peronospora tabacina), por lo que deberían investigarse otros hospedantes, cultivados o silvestres.20 Coberturas al suelo. Algunas las coberturas inertes, y especialmente los plásticos plateados colocados sobre la "cama" del cultivo, actúan como un repelente físico de los adultos de B. tabaci, pero su eliminación causa contaminación ambiental. Como alternativa, hemos evaluado varias coberturas vivas que más bien enmascaran las plantas de tomate, para dificultar al vector su localización; de ellas, la mejor es el cilantro (Coriandrum sativum, Apiaceae) (Figura 5), además de que se puede vender una vez que cumple su función (Hilje 2008, Hilje y Stansly 2008). No obstante su funcionalidad y demostrada rentabilidad, no parece ser una opción viable en invernaderos, no solo porque sacrificar parte del espacio de éstos tendría un alto costo, sino también porque los insectos permanecerían en su interior, provocando problemas tarde o temprano. Figura 4. Berenjena como cultivo trampa, cerca de un invernadero. 21 Fertilización. Aunque de manera axiomática se ha dicho que una vez que un virus coloniza los tejidos de una planta es imposible contrarrestar su efecto, en experimentos efectuados en un invernadero se demostró que con fertilización alta en fósforo en momentos fenológicos críticos es posible atenuar el impacto del ToYMoV sobre los rendimientos (Padilla et al. 2011). Dado su gran valor en el manejo de enfermedades virales, este es un aspecto que amerita mayor investigación, en lo que deberían también considerarse de manera complementaria otros tipos de sustancias (bioestimulantes, reguladores de crecimiento, etc.). Algunas ideas para lograr una mayor adopción del MIP Es común que quienes trabajamos en el campo de la fitoprotección sintamos frustración al percatarnos de cuán poco del conocimiento generado en las universidades y centros de investigación llega al mundo real, vale decir, a las parcelas de los agricultores. Las explicaciones y los aspectos teóricos abundan, y han sido abordados en varios capítulos de los compilados por Hilje y Saunders (2008), por lo que el lector podría consultarlos. Aquí nos interesa, más bien, esbozar siquiera -por falta de espacio- algunas ideas o lecciones derivadas de nuestra experiencia en tomate a campo abierto, tanto dentro como fuera de Costa Rica, y que podrían ser útiles para favorecer la adopción y transferencia de nuevas tecnologías de MIP en ambientes protegidos. Trabajar con agricultores organizados. Aparte de que trabajar con agricultores individuales puede ser ineficiente y desgastante, así como costoso en esfuerzos y recursos, no garantiza el necesario efecto Figura 5. Cobertura de cilantro, en una parcela de tomate. 22 multiplicativo, aun cuando se trate de agricultores líderes. Por tanto, debe hacerse con aquellos pertenecientes a organizaciones existentes en la zona de trabajo elegida (asociaciones, cooperativas, etc.), para que éstas también se fortalezcan en el proceso. Involucrar al agricultor en la investigación. El agricultor no debe ser un receptor pasivo de tecnologías, sino un experimentador; para ello no necesita dedicar un invernadero completo, sino pequeñas áreas dentro de éste. Esto lo convierte en un auténtico socio del investigador y el extensionista, de manera que tanto los logros como los fracasos -inherentes a todo proceso de investigación- serán percibidos como colectivos, como una labor conjunta. Con esto también se evita que -como ha ocurrido algunas veces- los agricultores culpen a los demás y a sus instituciones de consejos erróneos, abriendo heridas difíciles de restañar. Dialogar en tres vías, y aprender juntos. Nadie conoce mejor su cultivo que el agricultor, no solo en lo estrictamente agronómico, sino que también debe sufrir las penurias asociadas con aspectos como el crédito, bajos precios, plagas y adversidades climáticas. Asimismo, nadie conoce mejor su zona de trabajo que el extensionista. Pero ninguno de los dos tiene fácil acceso a información técnica reciente, ni tampoco establece experimentos para evaluar hipótesis científicas, como lo hace el investigador. Por tanto, del diálogo tripartita todos obtienen beneficios, para mejorar así el sistema de producción. Eso sí, ojalá se inicie antes de la temporada del cultivo y se programen encuentros en momentos fenológicos críticos del cultivo hortícola, para monitorear la situación y tomar las acciones pertinentes. Validar, más que investigar. En el campo de la fitoprotección la información abunda, sobre todo para las principales plagas de hortalizas. Por tanto, por contradictorio que parezca con los párrafos anteriores, es preferible no invertir en la investigación per se, sino más bien validar cuán apta es la información disponible, en términos agronómicos y económicos, para enfrentar los problemas de plagas. Para ello, a partir de un diagnóstico certero de cuáles son dichos problemas, corresponde al investigador y al extensionista “predigerir” la información para, una vez analizada con el agricultor, someterla a validación en su invernadero. Esta es una excelente manera de ahorrar recursos y esfuerzos, así como de avanzar en las posibles soluciones a los problemas. Investigar lo realmente necesario. De manera concomitante con lo expresado en el párrafo previo, es durante el proceso de validar tecnologías que se pueden detectar insuficiencias o vacíos de información. Eso es sumamente importante para generar y priorizar temas que ameritan investigación formal, sobre todo 23 mediante tesis de maestría y licenciatura, lo que a su vez refuerza los vínculos entre los programas de investigación y enseñanza en las universidades. Pero, más importante aún, la nueva información generada puede ser insertada y validada en el “mundo real”, en los invernaderos comerciales, favoreciéndose así la adopción de tecnologías. Es decir, esto debe concebirse como un proceso continuo, en el que las actividades de validación, investigación y adopción se desarrollan de manera interactiva. Procurar financiamiento propio. Aunque es frecuente que los entes gubernamentales dependan de entes donantes para impulsar acciones de fitoprotección con agricultores, esto tiene algunas consecuencias preocupantes. En tales circunstancias, puesto que es común financiarles parcelas o al menos darles los insumos (semilla, fertilizantes, plaguicidas, etc.), los agricultores se comprometen y efectúan lo planeado en los proyectos, pero una vez finalizados éstos, al carecer de esos estímulos tienden a no poner en práctica las enseñanzas adquiridas. La solución a esta especie de paternalismo no es sencilla, pero habría que buscar formas imaginativas para contar con fondos propios, quizás compartiendo gastos entre el agricultor - beneficiario final de un proyecto- y las entidades para las que laboran el investigador y el extensionista. Divulgar, divulgar y divulgar. En el campo agrícola lamentablemente está muy arraigada la “cultura de la mochila”, o sea, que el agricultor es sumamente dependiente de insumos (plaguicidas, abonos, etc.) que se pueden aplicar con rapidez y causan un efecto casi inmediato. Esto crea una barrera mental casi infranqueable para aceptar que otros métodos más laboriosos y menos espectaculares tienen cabida en el manejo de plagas, como lo son las prácticas agrícolas y el control biológico. Ante tal situación, es aún más imperiosa la necesidad de impulsar experimentos de validación y divulgar los logros mediante días de campo, pasantías (visitas de grupos de agricultores de otras zonas), talleres, panfletos divulgativos, etc. Asimismo, es necesario compartir las experiencias mediante redes, tanto nacionales como internacionales. Consideraciones finales Para concluir, debe remarcarse que, aunque por razones evidentes esta capítulo se refiere a las moscas blancas, ellas son apenas un componente -porimportante que sea- de un sistema de producción, como lo son los ambientes protegidos. En tal sentido, cualquier método o medida adoptada para su manejo, debe considerar su posible efecto sobre otros insectos plaga, así como ácaros y enfermedades. En segundo lugar, puesto que los ambientes protegidos provienen de regiones templadas -la misma connotación del término invernadero así lo indica-, se debe evitar al máximo la extrapolación mecánica a los trópicos de las tecnologías generadas allá. En tal sentido, creemos necesario reforzar la importante labor que 24 desde su fundación realiza el Programa Nacional de Ambientes Protegidos (ProNAP) y una de cuyas líneas de trabajo corresponde a la fitoprotección. Agradecimientos Dedico este capítulo a la memoria del Dr. Joe Saunders, quien en el CATIE me indujo a trabajar con moscas blancas y siempre apoyó mis iniciativas al respecto. Agradezco a mis principales asistentes de investigación en todo este proceso (Douglas Cubillo, Guido Sanabria y Arturo Ramírez), así como a Gustavo Calvo. A los estudiantes de postgrado del CATIE y algunos de la Universidad de Costa Rica (UCR) y la Universidad Nacional (UNA) que realizaron sus tesis conmigo. Asimismo, a grandes colaboradores de la UCR (Pilar Ramírez y Gerardo Mora) y UNA (Víctor Cartín y Marco A. Calvo), el Ministerio de Agricultura y Ganadería (Nelson Kopper y Rodolfo Morales). Cita correcta de este artículo INTAGRI. 2017. Aportes para el Manejo Integrado del Complejo Moscas Blancas-Virus en Ambientes Protegidos. Serie Fitosanidad. Núm. 89. Artículos Técnicos de INTAGRI. México. 26 p. Literatura citada ANDERSON, P.K.; MORALES, F.J. (eds.). 2005. Whitefly and whitefly-borne viruses in the tropics: Building a knowledge base for global action. Publication 341. CIAT, Colombia. 351 p. BAGNARELLO, G.; HILJE, L.; BAGNARELLO, V.; CARTÍN, V., CALVO, M.A. 2009. Actividad fagodisuasiva de Tithonia diversifolia y Montanoa hibiscifolia (Asteraceae) sobre adultos de Bemisia tabaci (Homoptera: Aleyrodidae). Revista de Biología Tropical (Costa Rica) 57 (4): 1201-1215. BROWN, J.K.; BEDFORD, I.D.; BIRD, J.; COSTA, H.S.; FROHLICH, D.R.; MARKHAM, P.G. 1995. 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