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1 2 DR © Hecho en México. Distribución gratuita, prohibida su venta. Se autoriza la reproducción fiel de los contenidos de la presente obra, exclusivamente con fines educativos y de desarrollo social, pero no de lucro, citando siempre la fuente. Cita de la obra: Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales y Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural. (2023). Buenas prácticas para el uso de abejorros en la agricultura. https://www.gob.mx/semarnat/polinizadores Este documento se desprende de los trabajos realizados en la Iniciativa Nacional de Polinizadores (INP) coordinada por la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT) y en la Estrategia Nacional para la Conservación y Uso Sustentable de los Polinizadores (ENCUSP) coordinada por la Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural. Para mayor información sobre esta obra favor de comunicarse al correo: iniciativa.polinizadores@semarnat.gob.mx Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales Av. Ejército Nacional 223, Col. Anáhuac, Alcaldía Miguel Hidalgo, C.P. 11320, Ciudad de México. www.gob.mx/semarnat www.gob.mx/semarnat/polinizadores Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural Municipio Libre 377, Santa Cruz Atoyac, Alcaldía Benito Juárez, C.P. 03310, Ciudad de México www.gob.mx/agricultura www.gob.mx/agricultura/acciones-y-programas/polinizadores Buenas prácticas para el uso de abejorros en la agricultura Buenas prácticas para el uso de abejorros en la agricultura 4 5 Índice Introducción I. La agricultura protegida y los abejorros II. Importancia económica de la producción de cultivos favorecidos por polinizadores en México III. Antecedentes de riesgos derivados de la introducción de especies exóticas IV. Riesgos de la importación de abejorros V. Requisitos a cumplir por las empresas que importan abejorros VI. Recomendaciones para productores de abejorros VII. Cómo usar adecuadamente la colonia comercial en invernadero VIII. Reflexiones finales IX. Referencias X. Anexos Directorio 8 12 18 22 26 36 40 44 58 61 71 75 6 7 Introducción 8 Introducción En todo el mundo, los abejorros son considerados de gran importancia debido a su capacidad para llevar a cabo la polinización por zumbido. A través de la vibración generada por sus músculos, logran que las antenas de las flores liberen polen. Este polen se adhiere a sus cuerpos y, de manera indirecta, les permite polinizar las plantas. Esta característica particular de los abejorros beneficia la producción agrícola, ya que se cultivan frutos más grandes en comparación con la técnica de polinización manual (agitar las plantas). Además, los abejorros pueden establecer una gran cantidad de interacciones con diferentes plantas, lo que ha elevado el interés en su uso como polinizadores, incluso fuera de su ubicación original, siendo producidas y comercializadas a nivel mundial. El descubrimiento inicial del uso de abejorros en la agricultura, en especial para el cultivo de jitomates, se le atribuye al veterinario belga Dr. de Jonghe en 1958, quien fundó la empresa Biobest para la cría comercial en 1987. Posteriormente, en 1988, la empresa holandesa Koppert Biological Systems se unió a esta iniciativa, y a partir de ahí diversos productores se sumaron a la comercialización de abejorros para polinización (Velthuis y van Doorn, 2006). A nivel global se comercializan cinco especies de abejorros pertenecientes al género Bombus para su empleo en la polinización de cultivos. Estas especies incluyen a Bombus terrestris Linnaeus, Bombus impatiens Cresson, Bombus ignitus Smith, Bombus occidentails Greene y Bombus lucorum Linneo (Winter et al., 2006). Estos abejorros son enviados a más de 36 países con el propósito de polinizar una amplia variedad de cultivos que incluyen el jitomate, la fresa, el kiwi, la manzana, el aguacate, entre otros. En Norteamérica las especies de B. impatiens y B. occidentails son las principales utilizadas para la polinización (Morales, 2007; Arriaga, 2008). No obstante, en los últimos años, se ha observado una disminución en las poblaciones de abejorros nativos en esta región, lo que se ha vinculado principalmente a la introducción y uso de colonias 9 comerciales. Estas colonias han aumentado la presencia de patógenos y han incrementado la competencia por recursos y lugares de anidación, además de provocar otros efectos en la reproducción e hibridación con especies nativas. En este sentido, la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT) tiene la responsabilidad de prevenir el impacto de estas especies exóticas invasoras en el medio ambiente. Dado que este tema está vinculado con la agricultura se decidió elaborar este documento en el marco de la Iniciativa Nacional de Polinizadores (INP) y de la Estrategia Nacional para la Conservación y Uso Sustentable de los Polinizadores (ENCUSP) en conjunto con la Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural (AGRICULTURA), con el objetivo de prevenir los riesgos potenciales del uso e introducción de especies exóticas de abejorros, documento que se pone a disposición de productores, empresas y del público en general. Como hemos mencionado, el género de abejorros Bombus desempeña un papel fundamental como polinizador tanto de especies silvestres como de cultivos en la agricultura protegida. Por lo tanto, es de gran importancia conocer las distintas especies que componen este género y su distribución geográfica. Toda esta información detallada se encuentra en el primer capítulo de este documento. El uso de los abejorros en la agricultura es de suma importancia por los beneficios económicos que genera aumentar la producción. En este sentido, en el segundo capítulo, se presentan los datos estimados del valor económico del servicio de polinización para los cultivos de mayor importancia en México. No obstante, a pesar de los beneficios económicos en el uso de los abejorros en la agricultura, su manejo debe considerar los riesgos que representa la introducción de especies exóticas, sobre todo en un país megadiverso. Estos aspectos se analizan a detalle en el tercer y cuarto capítulo. Una de las medidas preventivas que existen en México, es el control en la importación de colonias de abejas o abejorros. Es de suma importancia que tanto personas físicas como morales que estén interesadas en llevar a cabo la movilización de estos 10 polinizadores estén al tanto de los requisitos sanitarios que deben cumplir. Para proporcionar esta información esencial, el quinto capítulo de este documento proporciona la información en cuanto a los procedimientos y requisitos relacionados con la importación de estas especies. Ante la problemática mencionada, el sexto capítulo propone la exploración de alternativas, destacando tanto los beneficios como los riesgos genéticos asociados con la movilización de especies nativas, ya sea dentro del mismo país o hacia países vecinos. El objetivo principal de esta propuesta es proporcionar a las empresas que produzcan especies nativas una comprensión completa de los posibles impactos negativos en el comercio y la movilización de abejorros nativos. Además, se pretende sensibilizar a los usuarios para que eviten trasladar colonias más allá de los límites sugeridos en este capítulo, contribuyendo así a la preservación de las poblaciones de abejorros y la protección de su diversidad genética. El séptimo capítulo proporciona recomendaciones dirigidas a los productores que utilizan abejorros para la polinización de cultivos. En este último apartado, se hace especial hincapié en recomendar medidas de aislamiento y de eliminación de colonias al final de su ciclo productivo, para así poder evitar impactos negativos en las especies de abejorros nativos y en sus ecosistemas. Es importante expresar nuestro agradecimiento a todas las personas que participaron en el desarrollo de estedocumento. Sus conocimientos y experiencias han contribuido significativamente a las recomendaciones para el manejo adecuado de colonias de abejorros en la agricultura. 11 1. La agricultura protegida y los abejorros 12 1. La agricultura protegida y los abejorros La siembra de cultivos en invernaderos, casas sombra y macrotúneles se conoce como agricultura protegida, ya que se lleva a cabo en ambientes controlados y cerrados. Debido al confinamiento que caracteriza a estos espacios, la presencia de insectos, y por ende de polinizadores, es limitada. Por lo tanto, esta forma de producción, especialmente en lo que respecta a cultivos comerciales con alto valor en el mercado, depende en gran medida de la polinización realizada por abejas, generalmente pertenecientes al género Bombus. En México, uno de los principales cultivos bajo este tipo de agricultura es el jitomate (Solanum lycopersicum L.), tan solo en enero 2021 se produjo más de un millón 878 mil 289 toneladas de este alimento, siendo los principales estados productores Sinaloa, Sonora, Baja California, Nayarit, Jalisco, Michoacán, Guerrero, Oaxaca, Morelos y San Luis Potosí, según los reportes del Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera (SIAP, 2021). Otros ejemplos de plantas en el país que requieren de la polinización por abejorros son frambuesas, cucurbitáceas (melón, sandía, pepino, calabaza, etc.), ajíes o pimientos (Capsicum sp.), arándano azul (Vaccinium myrtillus L.), y mirasol (Tithonia diversifolia Hemsl. A. Gray). Los principales cultivos bajo invernadero pertenecen a la familia de las solanáceas. El polen de estas plantas se encuentra encerrado en las anteras que poseen un poro y solo puede salir cuando la antera es vibrada por algún agente externo. Este tipo de polinización se conoce como polinización por zumbido y solo es producida por los abejorros, y por algunos géneros de abejas, como las meliponas, que son las abejas nativas de América. Los abejorros, al visitar las flores, generalmente sujetan el cono o anteras de la flor con sus mandíbulas y las agitan rápidamente por medio de vibraciones producidas con sus músculos de vuelo para obtener el polen. Simultáneamente el estigma floral es alcanzado por los granos de polen que se desprenden, logrando así su fertilización. Es importante notar que las abejas melíferas (Apis mellifera Linnaeus) no tienen la capacidad de realizar polinización por 13 Figura 1. Flor polinizada por zumbido. Del lado izquierdo se observa que los músculos de vuelo del abejorro producen una deformación en el tórax lo que se traduce en vibraciones (1, 2, 3, 6) que llegan a la antera y otras partes de la flor (4,5), la cual expulsa polen. Del lado derecho de la imagen se hace referencia a las an- teras (bolsas cargadas de polen) y se puede ver la representación del movimiento de ésta producido por la vibración sobre los ejes x, y, z, de la estructura (adaptado de Vallejo-Marín, 2018). zumbido y por ello son poco solicitadas para la polinización de solanáceas en invernadero. En cambio, los abejorros al poder realizar la polinización por zumbido, como se muestra en la Figura 1, han sido utilizados para su multiplicación comercial con la finalidad de ser ocupados en cultivos en invernadero. Los abejorros forman parte de la misma familia de las abejas, conocida como Apidae y de la subfamila Apinae, la única diferencia es que los abejorros se encuentran dentro de la tribu Bombini y del género Bombus, en el cual su rasgo característico es su gran tamaño y sus colores atractivos. En México se han descrito 23 especies de abejorros, de los cuales 22 son nativos (Vergara, 2023). Los principales abejorros de los cuales hablaremos a lo largo de este documento presentan las siguientes características: B. impatients, se considera una especie introducida en México, ya que es nativa de los Estados Unidos de América y Canadá. Se distingue de otros abejorros por tener la sección del tórax de color amarillo extendido y pelos negros en la cabeza, abdomen y patas. Las reinas pueden medir de 17 a 21 mm de largo (CONABIO, 2015; Álvarez, 2017). Bombus huntii Greene, se distribuye en los estados de Chihuahua, Coahuila, Michoacán, Estado de México, Nuevo León, Jalisco y Veracruz, se caracteriza por tener el tórax de color 14 amarillo con una banda negra bien definida que se encuentra en las alas, en vista dorsal tiene pelos de color amarillo, en el segundo y tercer segmento del abdomen tienen pelos de color rojo, en el cuarto segmento el color es rojo o negro y el resto del cuerpo es de color negro, las reinas llegan a medir 15 mm de largo (CONABIO, 2023). Bombus ephippiatus Say, es una abeja nativa que se encuentra distribuida desde el Norte de México hasta el Oeste de Panamá, presenta pelos de tonos blanco, amarillo, naranja, rojo, marrón y negro, es muy similar a Bombus wilmattae Cockerell. La reina llega a medir aproximadamente entre 16 mm a 20 mm. B. wilmattae, se distribuye en los Altos de Chiapas y en Guatemala. Las reinas pueden medir 20 mm de largo y presentan un color negro en la cara y algunas veces mezclado con pequeños pelos amarillos, el tórax negro con pelos amarillos o blancos, mientras que los machos son negros con tórax amarillo y rojizo (CONABIO, 2021). En México, a pesar de contar con varias especies de abejorros nativos capaces de realizar polinización por zumbido, no se disponía del conocimiento y los métodos necesarios para su producción comercial. Fue hasta el 2015 que se inició su reproducción, y su comercialización hasta el año 2022. En tanto que en Canadá y Estados Unidos de América el uso de abejorros nativos se inició en 1992 con la cría de B. occidentalis y el uso de B. impatiens en 1994. Sin embargo, en un inicio para estos países representaba un riesgo la entrada de patógenos, ya que estos abejorros se enviaban a instalaciones de cría europeas para posteriormente reintroducirse para su uso en la agricultura. De hecho, esta reintroducción se ha asociado con el declive de especies nativas a finales de los noventas (por ejemplo B. occidentalis y B. franklini) en dichas regiones (Winter et al., 2006). En México, entre 1995 y 1996, ante el auge de la agricultura protegida se recurrió a la importación de especies no nativas como B. terrestris. Sin embargo, en cargamentos de B. terrestris destinados a Jalisco se encontró la presencia de un parásito interno, el microsporidio Nosema bombi Fantham y Porter. Ante esta problemática, con el paso del tiempo se realizó una 15 sustitución progresiva en el uso de B. terrestris y se comenzó a utilizar B. Impatiens en 2001 (Winter et al., 2006). Algunos estudios han señalado que esta especie es altamente eficiente, en especial al incrementar la calidad de frutos como arándanos y jitomates (Desjardins y Oliveira, 2006; Torres y Jones, 2012). Aunque son diversos los efectos positivos para la agricultura derivados de la introducción de esta especie de abejorro, así como su impacto a nivel económico, también existen factores negativos para los abejorros silvestres. Entre ellos se puede citar, como ya se dijo, el riesgo de transmisión de patógenos a especies nativas, así como potenciales efectos ecológicos y genéticos negativos, temas que profundizaremos en los capítulos III y IV. 16 17 2. Importancia económica de la producción de cultivos favorecidos por polinizadores en México 18 2. Importancia económica de la producción de cultivos favorecidos por polinizadores en México Los polinizadores son fundamentales para mantener la vida en el planeta. Se estima que el 87% de las plantas con flores dependen de una especie polinizadora para su reproducción, lo que incluye aves, mamíferos e insectos (Ollerton et al., 2011). Además, el 73% de los cultivos dependen de la polinización realizada por abejas (Freitas y Pereira, 2004). El servicio que brindan a la sostenibilidad de la vida en la Tierra es incalculable.Por lo tanto, es de vital importancia conservarlos, evitando factores que puedan ponerlos en peligro, como especies invasoras, sustancias tóxicas o enfermedades. A pesar de la dificultad de medir el servicio de polinización por animales debido a sus numerosos beneficios, se han realizado esfuerzos para determinar su valor económico en función de su contribución a la agricultura. La Estrategia Nacional para la Conservación y Uso Sustentable de los Polinizadores (ENCUSP) llevó a cabo un diagnóstico titulado "Situación actual de los polinizadores en México", en el cual se calculó el valor económico neto y la contribución de la polinización para cada una de las 19 especies agrícolas más ampliamente cultivadas en México. La Figura 2 ilustra la importancia de diversos polinizadores en la producción de cultivos, destacando un alto valor de servicio de polinización en frutas como el aguacate, la calabaza, la sandía y otros cultivos. 19 Figura 2. Se observa que el valor del servicio de polinización es alto para los cultivos de aguacate, calabaza, sandía, entre otros (adaptado de la Estrategia Nacional para la Conservación y Uso Sustentable de los Polinizadores ENCUSP). 20 21 3. Antecedentes de los riesgos de la introducción de especies exóticas 22 3. Antecedentes de los riesgos de la introducción de especies exóticas De acuerdo con la Ley General de Vida Silvestre, una especie exótica invasora es “aquella especie o población que no es nativa, que se encuentra fuera de su ámbito de distribución natural, que es capaz de sobrevivir, reproducirse y establecerse en hábitat y ecosistemas naturales y que amenaza la diversidad biológica nativa, la economía o la salud pública”. Las especies, en términos generales, se encuentran naturalmente limitadas en su movimiento debido a múltiples barreras físicas y biológicas que impiden la colonización en sitios potenciales para su desarrollo (Mott, 2010). Sin embargo, el intercambio comercial y el traslado por vía humana entre diversas regiones del planeta ha generado que las especies traspasen las barreras físicas (Avendaño-González et al., 2015), algunos ejemplos de movilización de especies y sus efectos son: 1. El interés en especies con fines deportivos. El jabalí en muchas regiones del mundo se introdujo para la caza deportiva, lo que ha impactado en el establecimiento de poblaciones ferales que han causado modificaciones en la calidad del suelo y una reducción del número de especies vegetales en países como Estados Unidos de América y Australia. (Álvarez-Romero y Medellín, 2005). 2. La producción de proteínas. La tilapia de Mozambique (Oreochromis mossambicus Peters) es usada en México con fines de pesca y acuicultura, sin embargo, se ha reportado que elevan la presencia de nutrientes en el medio acuático lo que conlleva a una pérdida en la calidad del agua, además pueden competir con especies de peces nativos por alimentos (Contreras-MacBeath et al., 2014). 3. El control de plagas. La catarina arlequín (Harmonia axyridis Pallas) proveniente de Asia es importada para el control biológico de plagas de cultivos en diferentes estados de la República Mexicana (Chihuahua, Colima y Yucatán), pero se ha reportado su dispersión a zonas de bosques, agrícolas y urbanas, lo que pone en peligro el bienestar de las especies de catarinas nativas (Mendoza-Arroyo et al., 2020). 23 4. El uso como especies de ornato. El cultivo de hiedra común (Hedera helix Linnaeus) que originalmente proviene de los continentes europeo, africano o asiático, y que en México tiene fines decorativos y medicinales (encontrándola en jarabes para la tos), se ha dispersado en algunos bosques afectando la densidad de individuos y provocando una inhibición en la germinación de nuevas plantas y árboles (Jiménez-Hernandez et al., 2023). 5. La introducción accidental. El ratón doméstico (Mus musculus Linnaeus) llegó a México por medio de embarcaciones y representa un peligro para las poblaciones de roedores silvestres ya que transmite leptosporosis. Otro ejemplo es el caso de la palomilla gitana (Lymantria dispar Linnaeus) considerada una plaga importante en el mundo por su capacidad de dañar cultivos agrícolas y zonas forestales, al provocar la caída de las hojas de los árboles que con el tiempo los lleva a morir, es importante mencionar que en el país esta plaga representa un riesgo potencial, ya que podría ingresar accidentalmente por medio de buques provenientes de otros países (CONABIO, 2017; Aguirre-Solórzano et al., 2022). Por lo tanto, las especies exóticas pueden ocasionar diversas perturbaciones a nivel de ecosistemas, lo que resulta en la disminución y extinción de especies nativas. Esto puede ocurrir cuando las especies exóticas depredan a las nativas, como es el caso de la polilla gitana, que se alimenta de diversas especies de árboles en todo el mundo. También pueden competir con las especies nativas por recursos alimenticios, como lo hace el ratón doméstico. Además, la reproducción de especies exóticas con especies nativas puede afectar las características que hacen únicas a las especies locales, como ha ocurrido en México con la hibridación entre el borrego cimarrón y el doméstico en cautiverio. Incluso, las especies exóticas tienen la capacidad de alterar hábitats y ecosistemas completos. Las especies exóticas invasoras, también pueden generar daños a la salud de las poblaciones de los ecosistemas, como es el caso del ratón doméstico que consigue trasmitir leptospirosis, una enfermedad bacteriana que puede infectar a ratones nativos y a humanos al entrar en contacto con agua contaminada por orina de ratón, puede producir infecciones e incluso ser mortal. 24 25 4. Riesgos de la importación de abejorros 26 4. Riesgos de la importación de abejorros Como se comentó en el anterior capítulo la introducción de especies puede generar diversas problemáticas en la salud de las poblaciones y ecosistemas. En el caso específico de la introducción de abejorros para uso agrícola, no siempre se cuenta con espacios herméticos que impidan el escape de estos organismos, lo que favorece su salida a los entornos cercanos. En este sentido, se han documentado varios casos de invasión y naturalización de abejorros exóticos, éstos han ocurrido aún con la utilización de dispositivos de control para evitar la salida de reinas (Morales y Aizen, 2006; Ings et al., 2006; Vandame et al., 2019). En un modelo realizado en 2006 para determinar la probabilidad de escapes de abejorros en invernaderos, se señaló que de cada 104 colonias usadas en promedio por hectárea en un año, con vida útil de 10 semanas, existe el riesgo de escape de al menos una colonia por cada año (Morales y Aizen, 2006; Ings et al., 2006). El impacto que conlleva el escape de abejorros introducidos se refleja en: 1. Competencia por el recurso floral con polinizadores nativos. Las especies del género Bombus, son abejorros generalistas que visitan una gran cantidad de flores y dado que los espacios para anidar, así como los suministros de alimentos pueden ser limitados, los abejorros introducidos terminan por ser competencia para las especies nativas. 2. Riesgos sanitarios de la introducción de abejorros exóticos. La introducción de abejorros no nativos, así como el traslado de sus reinas, aun dentro del rango de distribución de dichas especies, pueden provocar la entrada de nuevos patógenos que infestan a sus congéneres nativos o incluso a otras abejas como Apis mellifera. Esto sucede debido a que el uso de un mismo recurso floral permite la transferencia intra e interespecífica de parásitos durante las visitas (Durrer y Schmidt-Hempel, 1994). Además, especies de abejorros nativos reimportados pueden contagiarse en las instalaciones de crianza, donde usualmente cohabitan con otras especies. El proceso de reimportación a sus 27 regiones de origen, también puede provocar la introducciónde patógenos en vía opuesta (Morales, 2007). Existen varios casos reportados sobre introducción de patógenos en abejorros. Por ejemplo B. terrestris, introducido en la década de 1980 en Sudamérica, trajo consigo parásitos, protozoarios internos y ácaros traqueales. Esta situación agrava las consecuencias de la importación continua de abejorros y la difícil detección en los controles sanitarios (Aizen et al., 2019). Es de especial atención el caso del microsporidio Nosema bombi, este patógeno está contribuyendo a la disminución de abejorros en Estados Unidos de América, donde se tiene registro de su presencia desde la década de 1990, ocasionando un colapso en las poblaciones silvestres e introducidas. Dentro de las causas, se destaca la cría intensiva de una sola especie, lo que puede generar una mayor selección de virulencia de los parásitos, así como el estrés fisiológico derivado de la degradación ambiental que favorece a estos patógenos (Cameron et al., 2016). La presencia de patógenos en abejorros usados en invernadero puede propiciar su diseminación a poblaciones silvestres. Existen estudios en los que se señala que los abejorros silvestres cercanos a los invernaderos comerciales que manejan B. impatiens, son propensos a ser infectados por diversos patógenos como Locustacarus buchneri Stammer (ácaro), N. bombi (microsporidio) y Crithidia bombi Lipa y Triggiani (protozoario) (Colla et al., 2006; Morkeski y Averil, 2010; Sachman-Ruiz, 2015). De hecho esta propagación de patógenos se ha asociado con la actual disminución de poblaciones silvestres del género Bombus en América del Norte (Otterstatter y Thomson, 2008). En México, se han detectado colonias de B. impatiens con patógenos como Locustacarus buchneri, N. bombi y patógenos como el virus de la parálisis aguda de las abejas (ABPV), el virus de la parálisis crónica (CBPV), el virus de las alas deformadas (DWV), el virus de la parálisis aguda israelí (IAPV) y el virus de la abeja de Cachemira (KBV) (Sachman- Ruiz et al., 2015). 28 Figura 3. Prevalencia de infecciones por diferentes especies de Nosema en abejorros nativos B. ephippiatus, B. weisi, B. huntii, B. pensylvanicus, B. diligens, B. wilmattae, B. trinominatus, B. brachycephalus, B. vosnesenskii, B. macgregori, B. fervidus, B. steindachneri, B. medius y B. pullatus (adaptado de Gallot-Lavallée et al, 2015). En 2013, se determinó en nuestro país la distribución geográfica de Crithidia spp. y Nosema spp. Para ello se evaluaron 3,285 abejorros obreras, encontrándose que 254 (7.7%) portaban especies de Nosema. De éstos, 71 (27.9% de las portadoras) traían N. bombi y 15 (5.9%) Nosema ceranae Fries (Figura 3). Asimismo, se encontró que 283 (8.6%) individuos portaban Crithidia spp. De éstos, 11 (3.8% de los portadores) estaban coinfectados con especies de Nosema y 194 (68.5%) estaban infectados con una especie nueva de Crithidia llamada Crithidia mexicana Gallot-Lavallée (Figura 4). Se señaló que la presencia de estas especies de patógenos podría tener un origen estadounidense, mientras Crithidia mexicana es probablemente originaria del país. Cabe señalar que los efectos de estos patógenos en las poblaciones nativas se siguen estudiando hasta el momento (Gallot-Lavallée et al, 2015). Apicystis bombi (Liu, Macfarlane y Pengelly) (protozoario) es otro patógeno que se encuentra distribuido a nivel mundial, y ha quedado demostrado que afecta de manera negativa la longevidad de los abejorros. Su transmisión se lleva a cabo vía oral-fecal y existen reportes de coinfección con el virus de las alas deformes (DWV) (Graystock et al., 2015; Schoonvaere et al., 2020). 29 Figura 4. Prevalencia de infecciones por Crithidia en México en los abejorros nativos B. ephippiatus, B.weisi, B. huntii, B. pensylvanicus, B. diligens, B. wilmattae, B. trinominatus, B. brachycephalus, B. vosnesenskii, B. macgregori, B. fervidus, B. steindachneri, B. medius y B. pullatus (adaptado de Gallot-Lavallée et al, 2015). En la Unidad de Atención Sanitaria Integral en Polinizadores (UASIP) del Centro Nacional de Servicios de Constatación en Salud Animal (CENAPA) del Servicio Nacional de Sanidad Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA), se han detectado y reportado Apicystis bombi en muestras de B. impatiens y B. huntii; por ello la importancia de incluirlo como un agente asociado al colapso de abejorros y que debe ser monitoreado para prevenir su transmisión a abejorros nativos en México. 3. Modificación en la dinámica de polinización e interacción con polinizadores de plantas nativas y no nativas. La incorporación de un polinizador a un nuevo ambiente, puede modificar la dinámica de polinización de las plantas nativas. Algunos de los casos observados muestran que se disminuye la efectividad de los polinizadores nativos, en el transporte de polen o su propensión al robo de polen, sin importar que los abejorros invasores representen solo una pequeña fracción de la comunidad total de polinizadores (Kenta et al, 2007). Se han determinado que los abejorros exóticos introducidos tienen mayor preferencia por las plantas 30 no nativas, y una interacción mutualista entre estas dos especies (la planta y el polinizador) puede generar una retroalimentación positiva que incremente su invasión (Simberloff y Von Holle, 1999). Con lo cual no solo se promueve a la especie animal invasora, sino también a la planta exótica de la cual se alimenta. 4. Riesgos genéticos por la introducción de especies exóticas. El traspasar de forma artificial las barreras naturales biogeográficas que han mantenido aisladas a especies cercanamente emparentadas, puede tener consecuencias genéticas para las especies invasoras y para las especies locales. Las variaciones a nivel genético podrían provocar hibridación, lo que causaría una reducción en la tasa reproductiva, ya que los apareamientos intraespecíficos frecuentemente se asocian a nula o reducida viabilidad de la descendencia. Como un ejemplo, en los países de Norteamérica donde Bombus spp., es el polinizador más importante, la mezcla genética entre abejorros comerciales y nativos tendría el potencial de amenazar las relaciones evolutivas entre plantas y polinizadores, como se ha inferido en casos reportados en Japón y Estados Unidos (Goka, 2000; Matsumura et al., 2004). De manera similar, B. impatiens está genéticamente emparentado con al menos dos especies de abejorros nativos de México, B. ephippiatus y B. wilmattae, lo que hace que el apareamiento interespecífico sea una posibilidad real (Winter et al., 2006) y en este sentido, si los cruzamientos entre especies de abejorros no nativos y los abejorros nativos resultaran exitosos, podrían disminuir la identidad genética de las poblaciones de polinizadores nativos (Morales, 2007). En México, ya han reportado escapes de B. impatiens (CONABIO, 2015). Esto se ve favorecido debido a que la mayoría de los invernaderos con bajo nivel de tecnificación tienen un diseño que se abre hacia los lados, lo que permite que los abejorros salgan fácilmente a la naturaleza (Winter, 2006). Se han encontrado reinas de B. impatiens en estado silvestre en Jalisco, lo que indica que esta especie se 31 Figura 5. Reportes de observaciones del abejorro B. impatiens en México de acuerdo con Naturalista 2017 a 2021. ha escapado de contenciones de invernadero y podría estarse naturalizando (Winter, 2006). En la Figura 5 se pueden observar los reportes de avistamiento de abejorros proporcionados por usuarios en la plataforma Naturalista. Además, los modelos de idoneidad ambiental muestran que amplias zonas del país, presentan condiciones climáticas favorables para el establecimiento de B. impatiens, en particular en la Sierra de Sinaloa, relativamente cercana a las áreas donde actualmente se usa para la polinización de jitomate (Figura 6) (Vandame et al, 2019). Por lo tanto, el manejo de abejorros comerciales exóticos, conllevaun alto riesgo de invasión biológica, así como de transmisión de patógenos, representando una amenaza significativa para las especies de abejorros nativos (Vandame et al., 2019). 32 Figura 6. Distribución potencial de B. impatiens en Mesoamérica en caso de escape y posible establecimiento de colonias (adaptado de Vandame et al., 2019). Amarillo idoneidad baja, naranja idoneidad media y rojo idoneidad alta. 5. Riesgos genéticos por la movilización de especies nativas. Como alternativa al uso de abejorros exóticos, se está iniciando el cultivo comercial de la especie nativa B. huntii que, al encontrarse de forma natural en México, ofrece un interesante potencial de manejo para el país. En este sentido, es importante notar que B. huntii puede ser en realidad un complejo de especies o linajes genéticos Koch et al. (2018) han encontrado una diferenciación genética significativa entre las poblaciones mexicanas de esta especie, comparado con poblaciones de Estados Unidos de América y Canadá. Por lo mismo, se puede considerar que, de manejarse en el país, debería ser a partir de poblaciones nativas, y que la posible introducción de especies o poblaciones de Estados Unidos o Canadá pondría en riesgo la integridad genética de las poblaciones mexicanas (Vandame et al., 2019). Sin embargo, aunque se manejen especies nativas de México, se debe considerar su estructura genética y evitar el movimiento de nidos entre áreas ocupadas por poblaciones diferentes. En este sentido, de acuerdo con la información disponible de Koch, Lozier y Vandame, en prensa, para proteger la integridad genética de las dos poblaciones mexicanas de B. huntii, dentro de México, se 33 recomienda reducir el intercambio de reinas o colonias entre poblaciones de B. huntii provenientes de la Sierra Madre Occidental y aquellas provenientes de la Sierra Madre Oriental/ Faja Volcánica Transmexicana. Otro ejemplo en México, es la especie de abejorro nativo Bombus ephippiatus. Este abejorro se usa como polinizador para cultivos bajo invernadero en San Luis Potosí, Jalisco, Coahuila, Puebla y Querétaro (Torres, 2013). En cuanto a su eficiencia se ha comparado contra B. impatiens como polinizadores en cultivos de tomate verde (Physalis sp.) en condiciones de invernadero y se ha observado que ambas especies de abejorros contribuyen de manera similar en la calidad y cantidad de frutos producidos (Torres-Ruiz y Jones, 2012; Santiago-García, 2013). No obstante, de acuerdo con Duennes et al. (2016), el complejo al cual pertenece la especie Bombus ephippiatus, junto con la especie cercana B. wilmattae, muestra una compleja estructuración genética a lo largo de su distribución geográfica (Figura 7). Esto tiene fuertes implicaciones que deben ser consideradas en el movimiento de reinas y colonias para fines comerciales. Algunas de ellas son: 1. La población de Costa Rica se encuentra genéticamente separada de las poblaciones de México, al punto que debería considerarse como una especie nueva. Por ello, de ninguna manera se debe permitir el intercambio de reinas o colonias entre Costa Rica y México; 2. Las dos poblaciones estrechamente relacionadas pero distintas (simpátricas) de Nicaragua, El Salvador, Guatemala y México (al este del Istmo de Tehuantepec) son también aisladas de las demás poblaciones, por lo que se debe evitar todo intercambio de reinas o colonias de B. ephippiatus o B. wilmattae entre esta región y las otras dos, es decir Costa Rica o al oeste del Istmo de Tehuantepec; 3. Las cuatro poblaciones de esta especie en México, al noroeste del Istmo de Tehuantepec, si bien son genéticamente distintas, no presentan una diferenciación 34 tan marcada. En resumen, el trabajo de Duennes et al. (2016) implica el establecimiento de dos límites al traslado de reinas o colonias del complejo B. ephippiatus/B. wilmattae, los cuales son el Istmo de Tehuantepec y la frontera entre Nicaragua y Costa Rica (Figura 7). Figura 7. Estructura genética del complejo al cual pertenece la especie B. ephippiatus (adaptado de Duennes et al. 2016). Istmo de Tehuantepec (IT), Depresión de Nicaragua (ND), Depresión Central (CD). Durante el análisis de escenarios resumido por Vandame et al. (2019), originalmente se evaluó la posibilidad de definir límites al movimiento de reinas o colonias entre las cuatro poblaciones al Noroeste del Istmo de Tehuantepec. No obstante, considerando por un lado la escasa diferenciación genética entre poblaciones, y por otro lado, el alto costo que implicaría manejar un elevado número de líneas distintas aunado a la alta complejidad técnica de vigilar el cumplimiento de estos límites, se descartó esta posibilidad. 35 5. Requisitos a cumplir por las empresas que importan abejorros 36 5. Requisitos a cumplir por las empresas que importan abejorros En el periodo comprendido entre los años 2005 y 2009, en México se efectuó la importación de un total de 128,000 reinas y pequeñas colonias de B. impatiens. Este proceso de importación se llevó a cabo principalmente a través de dos grandes productores de abejorros, Biobest y Koppert, tal como se hace referencia en el trabajo de Campuzano-Hernández (2010), citado por Álvarez en su investigación publicada en 2017. En el caso de Koppert, las colonias de B. Impatiens son traídas desde Estados Unidos (Michigan) para que posteriormente terminen de madurar en las instalaciones de Querétaro (CONABIO, 2017). Como medida de mitigación para prevenir la introducción de patógenos en México se monitorea a las colonias importadas, por parte de la Dirección General de Salud Animal (DGSA) del Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA) por lo cual, toda colonia que intente ingresar al país debe venir acompañada de certificados oficiales que acrediten que los abejorros estén libres de infecciones y patógenos que puedan contagiar a poblaciones nativas, esto se menciona en el “Acuerdo que establece las mercancías cuya importación está sujeta a regulación por parte de la Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural, así como la emisión del certificado de origen para la exportación de café”, los formatos utilizados en el caso de abejorros son los siguientes: Para las abejas existe una fracción arancelaria (0106.41.01) en tanto que para los abejorros se maneja otra fracción arancelaria (0106.49.99) en la cual se “incluye a los abejorros polinizadores de la especie Bombus” y se excluyen a los “Insectos considerados como plagas agrícolas, así como aquellos utilizados para el control biológico de estas plagas”. 37 Nota: I. Los formatos que deberán ser utilizados, son: Es importante destacar que, desde el año 1985, la DGSA ha contado con tres laboratorios de referencia tanto a nivel nacional como internacional. Uno de estos laboratorios es el "Centro Nacional de Servicios de Constatación en Salud Animal" (CENAPA), el cual ofrece una amplia gama de servicios relacionados con la sanidad apícola. Entre los servicios que presta se incluyen diagnósticos de las principales enfermedades parasitarias que afectan a las abejas melíferas y a los abejorros. Estos diagnósticos abarcan la detección de enfermedades como la Varroasis, la Acariosis traqueal, la Nosemosis, la certificación sanitaria de abejas reinas para importación y exportación, el proceso de importación de abejorros y la evaluación de la efectividad biológica de Varroicidas en el campo, siguiendo las directrices establecidas en la NOM-057-ZOO-1997. Asimismo, el laboratorio se encarga de la identificación del pequeño escarabajo de la colmena Aethina tumida Murray. Además, debido a la creciente importancia que reviste la apicultura en México y a nivel mundial, surgió la necesidad de establecer una Unidad de Atención Sanitaria Integral en Polinizadores (UASIP) dentro del SENASICA. En este centro se llevan a cabo análisis especializados en abejas y abejorros con el fin de diagnosticar la presenciade parásitos y microsporidios. Estos análisis se fundamentan en la Biología Molecular y hacen uso de la técnica de Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR), tanto en su modalidad de tiempo real como en punto final. Esta avanzada metodología permite la detección de fragmentos del material genético de patógenos con una extraordinaria 38 especificidad y sensibilidad. Gracias a estos análisis de vanguardia, se logra prevenir impactos negativos en la salud de las poblaciones de abejorros nativos. Es fundamental destacar que el uso de abejorros con el propósito de polinizar cultivos al aire libre no es ni comercialmente, ni biológicamente viable. Por lo tanto, se recomienda evitar su empleo en estas condiciones. No obstante, es relevante señalar que, hasta la fecha, no se han establecido instrumentos normativos que regulen o restrinjan el uso de abejorros comerciales en espacios al aire libre o en invernaderos, como lo señala el estudio de Morales en 2007. 39 6. Recomendaciones para productores de abejorros 40 6. Recomendaciones para productores de abejorros Considerando los riesgos de invasión biológica y transmisión de patógenos descritos anteriormente, se debería detener el comercio de especies exóticas en Mesoamérica (es decir, detener el comercio de B. impatiens, adicionalmente de B. terrestris, cuyo comercio se ha detenido) a más tardar en el año 2026 (Vandame et al., 2019). Si bien esta limitación debería implementarse de forma inmediata, considerando los riesgos derivados de la comercialización de esta especie exótica, la consulta a las empresas dedicadas al manejo de esta especie en el país (Biobest y Koppert) mostró que estimaban un tiempo de 5 a 7 años para realizar el cambio de la comercialización de B. impatiens a las de especies nativas. Por ello, una de las recomendaciones consecutivas señaladas en el informe SNIB-CONABIO, Proyecto No. JE016 de Vandame et al. (2019) considera un plazo de 2024 a 2026 para la prohibición del comercio de especies exóticas en México. En el presente documento se considera proponer el límite más lejano de 2026, lo cual implica que posterior a esta fecha, deberá existir un estricto control de las especies introducidas y comercializadas en nuestro país. A continuación, se enlistan algunas recomendaciones de forma enunciativa, no limitativa, para el manejo sustentable de especies nativas, entre las que se encuentran las dos especies de mayor interés B. ephippiatus y B. huntii. En cuanto al manejo de especies nativas de abejorros, si bien no existe actualmente una restricción legal a la colecta de reinas silvestres para dar lugar a nidos destinados a la comercialización, se debe considerar que dicha práctica pone en riesgo a las poblaciones locales de abejorros, haciendo necesario contar con un plan de manejo y aprovechamiento sustentable de los abejorros en México, que incluya buenas prácticas y control de patógenos y enfermedades (Vandame et al., 2019). 41 También se debe considerar que mover colonias de abejorros entre regiones geográficas conlleva un riesgo sanitario, lo cual implica tener protocolos de identificación y control de patógenos, así como de desecho de las colmenas de las colonias utilizadas para la polinización (Vandame et al., 2019). Resulta importante implementar métodos de crianza masiva de especies nativas del género Bombus, asegurando la calidad y sanidad de las colonias, con la finalidad de regular su producción nacional y eliminar riesgos potenciales de modificaciones genéticas en sus poblaciones. Asímismo, resulta necesario determinar las barreras geográficas y ecológicas que limitan la distribución de las especies nativas evitando su libre movilización en zonas donde no se encuentren presentes. Considerando la estructura genética del complejo al cual pertenece B. ephippiatus descrita anteriormente, deben considerarse e implementarse dos límites al traslado de reinas y nidos de esta especie, las cuales son el Istmo de Tehuantepec y la frontera entre Nicaragua y Costa Rica, para asegurar que las poblaciones de Costa Rica y de México queden separadas, se debe considerar un tercer límite, al no permitir el traslado de reinas o colonias por la frontera sur de México (Duennes et al., 2016; Vandame et al., 2019). B. huntii es otra especie nativa que puede recomendarse para ser manejada con fines comerciales. Sin embargo, considerando que sus poblaciones mexicanas son muy diferentes genéticamente de las de Estados Unidos de América y Canadá (Koch et al., 2018), se debe prohibir la introducción de reinas o colonias de estos países y, en cambio, fomentar su manejo a partir de colonias originarias de poblaciones mexicanas. Por otra parte, dentro de México se recomienda reducir el intercambio de reinas o colonias entre la Sierra Madre Occidental y la Sierra Madre Oriental/ Faja Volcánica. Existen regiones en México en las cuales no existen abejorros nativos posibles de reproducirse comercialmente, una alternativa para estas regiones pueden ser el uso de las abejas sin aguijón (Meliponini). Una especie que ha demostrado su adaptación al manejo en invernadero es Nannotrigona perilampoides Cresson. Esta abeja sin aguijón, está ampliamente distribuida en México y es de 42 fácil adaptabilidad a cajas de madera, lo que la hace una especie con gran potencial para ser utilizada en cultivos de invernadero (Quezada-Euán et al., 2009; Urueña et al., 2022). Adicional a lo anterior se ha encontrado en Yucatán, que en cultivos de chile habanero, la especie Nannotrigona perilampoides produce una mayor cantidad de frutos en comparación con B. impatiens. Esto puede deberse a que N. perilampoides pecorea a temperaturas de hasta 37-39 ºC, lo cual le confiere ventajas en regiones tropicales, donde los abejorros disminuyen su actividad bajo temperaturas elevadas (Palma et al., 2008). 43 7. Cómo usar adecuadamente la colonia comercial en un invernadero 44 7. Cómo usar adecuadamente la colonia comercial en un invernadero En este capítulo se señalan diferentes recomendaciones para usuarios de colonias comerciales. En caso de utilizar abejorros para la polinización de cultivos, es necesario seguir protocolos estrictos, en especial para los abejorros importados (B. impatiens) en los cuales el aislamiento y eliminación de colonias al final de su ciclo productivo es de gran importancia. En el caso de los abejorros nativos se recomienda que se cumplan los límites geográficos ya señalados en los capítulos IV y VI. 1. Conozca el ciclo de vida y morfología del abejorro comercial En anteriores capítulos se mencionaron las características distintivas de cada especie, sin embargo, al tener una colonia adquirida en una empresa, es necesario que como productor de cultivos se conozca a fondo el ciclo de vida de las diferentes especies de abejorros que se pueden utilizar para la polinización, así como el desarrollo ontogenético individual de la colonia. Esas características pueden depender de varios factores como la especie y la temperatura. En los siguientes párrafos se describe el ciclo de vida de la especie comercial B. impatiens (abejorro comercial introducido) y el ciclo de vida de B. ephippiatus (abejorro comercial nativo de México). B. impatiens es un abejorro introducido en México, que se distingue de otros por la sección amarilla pálida extendida en el tórax y los pelos negros en la cabeza, el abdomen y las piernas. Las reinas miden entre 17 y 21 milímetros (mm) de largo, y son más grandes que los zánganos (12-17 mm) y las obreras (8.5-16 mm) (CONABIO, 2015) (Figura 8). Su distribución natural va desde Ontario hasta Florida, extendiéndose hacia el Oeste, hasta Dakota del Norte y Texas (prefiriendo climas desde templados fríos hasta subtropicales) (Figura 9). 45 Figura 8. a) Fotografía del abejorro del Noreste de Estados Unidos (B. impatiens) EncicloVida, 2022 y b) patrones de color de Bombus impatiens tomadode Wyldewastelander Figura 9. Distribución original de B. impatiens en los Estados Unidos, y B. huntii (esta especie se encuentra además naturalmente en México), adaptado de Baur et al., 2019. 1. Abejorros producción-Natupol, Koppert Biological Systems: https://www.youtube.com/watch?v=TPoMmbnt40Q El ciclo de vida de las colonias que se importan, se lleva a cabo en laboratorios de diferentes empresas, en donde se simula el ciclo de vida natural de los abejorros hasta que se alcanza el tamaño deseado (Figura 10), para una polinización duradera del cultivo (Koppert Biological Systems1). En la Figura 11 se observa la diferencia entre las reinas y las obreras de B. impatiens. Las obreras son la principal fuerza polinizadora, ya que recolectan polen y néctar, para satisfacer las necesidades de polen de las larvas. 46 Figura 10. Modelo general del ciclo de vida de una colonia de B. impatiens, modificado de Sadd et al., 2015, foto de Naturalista, CONABIO. Los abejorros reinas emergen de la hibernación, generan un nido independiente con una sola reina y lo abastecen de polen y néctar. Posteriormente se colocan lotes de huevos de crías obreras. Estas crías emergen como adultas y asumen las tareas de alimentación de la reina y tienden a desarrollar la cría. En el momento en el que es constante el aumento del tamaño de la colonia se producen machos y nuevas reinas, quienes abandonan la colonia y se aparean. Las nuevas reinas hibernan mientras que los machos y el resto de la colonia mueren. Figura 11. A la izquierda se ubica la reina de B. impatiens y a la obrera. El ciclo de vida de los abejorros en la naturaleza es: Cabe señalar que la vida útil de una colonia comercial puede variar de 4 a 14 semanas en invernadero, de acuerdo con la presentación que se obtenga, ésta puede incluir una reina, obreras, algunos machos, pupas y huevecillos. 47 Figura 12. Distribución de los patrones de color de B. ephippiatus y B. wilmattae a lo largo de los rangos de distribución de las especies en Mesoamérica. Los países se etiquetan como: M = México, G = Guatemala, H = Honduras, N = Nicaragua, CR = Costa Rica. Las áreas de tierras bajas que han causado un aislamiento potencial dentro de B. ephippiatus y B. wilmattae están en rojo y se indican con líneas rojas dobles: IT = Istmo de Tehuantepec, ND = Depresión de Nicaragua (adaptado de Duennes et al. 2012). B. ephippiatus es un abejorro con una amplia distribución en Mesoamérica habitando en climas templados a fríos como se observa en la Figura 12. Son especies dóciles que se encuentran activas todo el año, con un tamaño corporal de 16 a 20 mm en las reinas, mientras que para las obreras es variable el tamaño de 10-15 mm y 12 a 15 mm en machos (Fuentes Montemayor y Madrid, 2003). En las Figuras 13 y 14 podemos observar el ciclo natural de esta especie y el ciclo en cautiverio. 48 Figura 13. Ciclo de vida de Bombus ephippiatus en condiciones naturales, por Alejandra Martínez de Castro Dubernard, que representa de forma general la fundación de la colonia, su crecimiento y la reproducción sexual. Figura 14. Ciclo de vida de Bombus ephippiatus en cautiverio, por Alejandra Martínez de Castro Dubernard 49 2. Utilice las redes para la prevención de escapes en invernaderos Para evitar que los abejorros introducidos (B. impatiens) escapen y puedan establecerse, es importante respetar los siguientes lineamientos: ▷ Utilice la infraestructura adecuada para limitar el escape a campo abierto de abejorros en la agricultura protegida (invernaderos y casas sombra). ▷ Las puertas y otras entradas al invernadero o casa sombra deben estar diseñadas para reducir la posibilidad de que los abejorros escapen del invernadero, así como la entrada de otros organismos desde el exterior. ▷ Debe de contar con redes de captura o mosquiteros sobre las ventanas y entradas, con el fin de evitar escapes de abejorros de invernaderos. Basado en los estudios de Koide et al. (2008), se ha impedido el escape de abejorros en invernaderos de cristal con redes de captura, así como en otros tipos de invernadero, identificando los huecos y cubriéndolos alrededor con esponjas, cintas o selladores de silicona. El tipo de red recomendada es 0.4 milímetros (mm). ▷ En el invernadero debe ocupar redes de captura o de vinilo con marcos de acero, con ventanas laterales de tipo deslizantes, se recomienda montar en el exterior de las ventanas, las redes con empacadores (tubos que sostienen una película de plástico) o Vinipets (dispositivos en forma de U). En las ventanas de tipo abatible, es necesario que la red se encuentre fija al marco de la ventana, sin embargo, en las partes móviles y bisagras, es probable que se creen huecos, por lo cual es necesario rellenarlos por medio de calafateo (utilizando selladores, adhesivos o silicones). ▷ En extractores y entradas de aire, debe colocar redes de captura por delante de los ventiladores para evitar el escape de los abejorros. ▷ En las claraboyas o tragaluces, debe implementar sistemas de redes de paneles, como si fuera una puerta de 50 malla, esta se puede fijar de forma interna o externa. De forma interna, los mosquiteros se fijan al travesaño de la claraboya y el marco de la ventana, de forma que queden dentro cuando se cierre. En la forma externa, la red se fija al montaje de la claraboya y techo con vinilos, de forma que quede fuera cuando la claraboya se cierre. ▷ En las entradas y salidas, debe utilizar una red con cremalleras y con peso en la parte inferior, para así evitar los escapes por estas zonas. ▷ Debe revisar continuamente las redes para evitar que estas se dañen y desgasten, por lo cual deben cambiarse antes de introducir a los abejorros. 3. Considere lo siguiente en la instalación y manejo de colmenas ▷ La caja debe contar con orificios de entrada y salida, con una lámina que permita controlar las salidas. ▷ En el momento de recibir la colonia debe revisar que no se estén produciendo machos o celdas de nuevas reinas, ya que es un indicador de que la colonia está próxima a reproducción (reportar al proveedor y eliminar). ▷ Debe revisar que no haya abejorros muertos (disponer de la colmena en este caso), como una medida de higiene, además asegúrese de que el suministro de jarabe no contenga derrames. ▷ Tiene que escoger la presentación de la colmena de abejorros de acuerdo con las necesidades del cultivo y la superficie en metros cuadrados (m2). ▷ El número de colonias necesarias dependerá del tipo de cultivo, estación del año, densidad de la planta y temperatura. Sin embargo, debe consultar con un especialista en polinización por zumbido para una mayor efectividad con base en la región y sistema de producción implementado, además de las siguientes recomendaciones generales: 51 • Jitomates: una colmena cubre 2,500 m2 de jitomate bola, 2,000 m2 de jitomate redondo y 1,000-1,500 m2 de jitomate cherry. • Pimientos: especialmente importante en primavera y otoño, una colmena por cada 3,500-4,000 m2. • Berenjenas: consumo de colmenas comparables al caso de jitomates. • Fresas: la polinización sucede con cielos nublados y con temperaturas bajas, tener cuidado con la cantidad de colmenas específicas para este cultivo porque de lo contrario ocurriría un exceso de abejorros polinizadores causando abortos florales, una colmena cada 1,000-3,000 m2. • Melón-calabacín: también ocurre la polinización con cielos nublados y con temperaturas bajas, una colmena cada 3,000 m2. • Pequeños frutos: también sucede la polinización con cielos nublados y con temperaturas bajas, una colmena cada 1,000-3,000 m2. • Frutales: también ocurre la polinización con cielos nublados y con temperaturas bajas. Colmenas de abejorros polinizadores con más obreras, 2 a 4 colmenas por hectárea. ▷ Interactúe con las colonias hasta 30 minutos después de haberlas colocado en el cultivo. ▷ La colmena debe estar colocada de 20 a 30 centímetros(cm) de distancia de la planta y de 40 a 60 cm sobre el suelo. ▷ Para evitar que la colmena reciba luz solar directamente utilice una cubierta amplia. ▷ Puede complementar la iluminación con lámparas que emitan luz roja para la noche. ▷ Cuide la temperatura de la colmena, ésta debe estar dentro de 15° a 28° C (para evitar que se sobrecaliente, la caja puede contener un techo de lámina o de cualquier otro material). Además, en condiciones menores a 8°C se debe resguardar a la colmena, así como mantener lámparas colgadas a 0.5 metros por arriba del cultivo y colocar algún tipo de calefacción. 52 ▷ La mejor ubicación para las colmenas es en el pasillo principal y si debe mover la caja, se recomienda marcar la ubicación. ▷ No debe tratar a los cultivos con sustancias químicas nocivas en un mínimo de 20 días anteriores a la entrada de las colmenas. Además, debe tener cuidado si en las cercanías se están aplicando estas sustancias, ya que de forma indirecta puede ser perjudicial para la colonia, en la siguiente liga encontrará la lista de los posibles impactos sobre los abejorros de diferentes tratamientos: https://www.biobestgroup.com/es/manual-de-efectos- secundarios Asimismo, se muestra una lista de los plaguicidas altamente peligrosos: https://www.rapam.org/wp-content/uploads/2021/08/ LISTA-PAN_PAP-2021_ESP_F03082.pdf ▷ Se debe asegurar que no existan cerca de la colonia suministros de dióxido de carbono (CO2), ya que estas sustancias pueden adormecer a los abejorros. ▷ Debido a que las hormigas y diversos insectos se sienten atraídos a las colonias, se recomienda utilizar un tipo de cera o pegamento en la plataforma o estructura que sostiene las colmenas, para evitar el avance de estos organismos. ▷ Si se requiere utilizar más de una colonia, no debe situarlas cercanas, ya que los abejorros pueden equivocarse de colonia. ▷ Continuamente debe revisar la colonia. Para estas revisiones, las cajas deben ser examinadas después de que todos los abejorros hayan regresado a sus colonias por la noche y la puerta esté cerrada. Si hay un abejorro o larvas muertas, esta colonia se debe retirar, cerrándola y sellándola para evitar la propagación de enfermedades y se debe eliminar por algunas de las alternativas señaladas en el Diagrama 1. 53 Diagrama 1. Seguimiento y registro de la actividad de abejorros. Adaptado de Bumblebee Sector Guide to The National Bee Farm-level Biosecurity Standard. Guidance Document Repository (GDR). 54 4. Cuide la alimentación ▷ Los abejorros requieren de polen y néctar para poder sobrevivir. El polen lo obtienen de las plantas que polinizan. El néctar no siempre lo provee la planta que polinizan (ej. jitomate), por lo cual las colmenas deben de ser abastecidas de un néctar artificial. ▷ Todas las colonias comerciales tienen una fuente de néctar artificial (una solución de sacarosa) debajo de la caja que contiene a los abejorros. ▷ Puede que necesite abrir esta fuente de sacarosa para que los abejorros puedan acceder a ella a través de una mecha. ▷ En algunas ocasiones, cuando aún no hay floración tiene que suplementar el polen, sin embargo, debe consultar con el proveedor, ya que algunos de los proveedores tienen métodos para limpiar el polen enviado (por medio de la irradiación) junto con colonias comerciales, para reducir la transmisión de enfermedades y parásitos. 5. Mantenga el seguimiento y revisiones de la colonia ▷ Tiene que examinar a las colonias. Esto se realiza, después de que todos los abejorros hayan regresado a su alojamiento por la noche y la entrada del mismo esté cerrada. ▷ Si existe presencia de alguna enfermedad en la colonia, asegúrese de cerrar y sellar la colonia para evitar la propagación de patógenos y proceda a su eliminación. Algunas señales de problemas son: • Abejorros letárgicos • Abejorros alopécicos (pérdida de pelo excesiva) • Eliminación de larvas por parte de obreras (se observa como larvas localizadas en las esquinas de la caja) • Alas con deformidades • Reina muerta 55 ▷ También debe llevar continuamente una bitácora de seguimiento que le permita evaluar y registrar la actividad de los abejorros para el correcto funcionamiento y prevenir escapes o enfermedades en la colonia. 6. Elimine las colonias para evitar escapes ▷ Es de gran importancia que remueva las colonias del sitio de cultivo, eliminándolas para evitar escapes y que puedan dañar a especies nativas, en el Diagrama 1 se ofrecen diversas opciones para esta disposición. ▷ Las formas de eliminación más comunes son: • Por calor, juntar todas las colmenas, retirar el tanque de solución azucarada, sacar el nido y dejarlo expuesto a radiación directa durante al menos 48 horas y confirmar que todos estén muertos. • Por ahogamiento, metiendo la caja plástica dentro de un recipiente con agua y jabón como se muestra en la infografía "Eliminación de colmenas en la agricultura protegida". 7. Cuide la seguridad del personal Para evitar picaduras debe: 1.- Conocer la ubicación de las colonias en el invernadero. 2.- Evitar el uso de perfumes o lociones. 3.- Evitar el uso de joyas y 4.- En caso de mover la colonia asegurarse de hacerlo por la noche cerrando las puertas de la caja que contiene a la colonia. 56 57 8. Reflexiones finales 58 8. Reflexiones finales El documento nos señala la importancia de los abejorros y de su capacidad de polinización, convirtiéndolos en agentes fundamentales para los ecosistemas y los sistemas de producción de alimentos. Sin embargo, se requiere tomar precauciones debido a las múltiples amenazas a las poblaciones de abejorros silvestres como son: el uso de abejorros introducidos para uso agrícola, la pérdida de hábitat, el uso de plaguicidas, la presencia de especies exóticas, entre otros. Entre las acciones relevantes para la conservación de los abejorros nativos, para el 2026 se tiene como meta que se detenga la producción e importación de B. impatiens y en su lugar se utilicen abejorros nativos como B. ephippiatus, considerando el riesgo que implica la movilización de las colmenas con base en las barreras naturales del país y entre países. Esto último abre nuevas líneas de investigación e implica un trabajo urgente para la generación de nuevas políticas que incentiven el cuidado de los polinizadores nativos en especial de los abejorros. Además, las empresas productoras de abejorros deberán proporcionar capacitaciones continuas a las usuarias y usuarios sobre las medidas que permitan prevenir impactos negativos del uso de abejorros tanto importados como nativos. Para el éxito de este esfuerzo de protección de los abejorros y otros polinizadores, es importante fomentar la participación de los pobladores. Algunos ejemplos son el cuidado y recuperación de los polinizadores a través de la creación y monitoreo de franjas y jardines de polinizadores en las comunidades. Otro ejemplo es la colaboración y el intercambio de conocimientos y saberes a través del uso de la plataforma de Naturalista (SEMARNAT-CONABIO), en la cual pueden registrarse y subir fotos de abejorros con las siguientes características: 59 • Que las fotos estén bien enfocadas. • Acercarse lo más posible al objetivo, siempre y cuando no sea peligroso para ti. • Tomar fotos de diferentes ángulos, como flores y hojas en las que están posados, o cabeza y cuerpo del abejorro de frente y de perfil. Es necesario implementar y promover alternativas que aseguren un servicio de polinización diverso, suficiente, y estable en el tiempo, compatible con el cuidado de la naturaleza. Debido a la vulnerabilidad del abejorro causada por la pérdida de hábitat, se sugieren adoptar medidas para su protección como son: restaurar, crear y preservar hábitats naturales de alta calidad para incluir sitios adecuados de forraje, anidación e hibernación; restringir el uso de plaguicidas en o cerca del hábitat, particularmente mientras lasplantas tratadas están en flor; promover prácticas agrícolas que aumenten la presencia de plantas amigables con los polinizadores a lo largo de los márgenes de las áreas de cultivo. Finalmente, se debe fortalecer a la Iniciativa Nacional de Polinizadores (INP) y a la Estrategia Nacional para la Conservación y Uso Sustentable de Polinizadores (ENCUSP) para realizar un seguimiento de los abejorros y respaldar y difundir el Cuadernillo de Buenas prácticas para el uso de abejorros en la agricultura. 60 61 9. Referencias 62 Álvarez, H.E.B. (2017). 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