Estructura-genetica-y-recombinacion-en-lophodermium-un-hongo-endofito-de-pinos

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
PROGRAMA DE DOCTORADO EN CIENCIAS BIOMÉDICAS 
INSTITUTO DE ECOLOGÍA 
 
 
Estructura genética y recombinación en 
Lophodermium, un hongo endófito de pinos 
 
TESIS 
Que para optar por el grado de: 
DOCTOR EN CIENCIAS 
 
 
PRESENTA: 
Rodolfo Salas Lizana 
 
Tutor principal: 
Dr. Daniel Piñero Dalmau 
Instituto de Ecología 
 
Comité Tutor: 
Dra. Elena Álvarez-Buylla Roces 
Instituto de Ecología 
Dr. Wilhelm Hansberg Torres 
Instituto de Fisiología Celular 
Dr. Daniel Piñero Dalmau 
Instituto de Ecología 
 
 
MÉXICO, D.F. NOVIEMBRE DE 2013 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
Restricciones de uso 
 
DERECHOS RESERVADOS © 
PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL 
 
Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal 
del Derecho de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México). 
El uso de imágenes, fragmentos de videos, y demás material que sea 
objeto de protección de los derechos de autor, será exclusivamente para 
fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo 
mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, 
reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el 
respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
 
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2 
 
Agradecimientos 
El trabajo de esta tesis fue financiado con el apoyo C01-020/A-1 del fondo SEMARNAT-
CONACyT. 
Mis estudios fueron apoyados por becas de CONACyT (número de registro 143624) y de la 
Universidad Nacional Autónoma de México. 
Agradezco enormemente los comentarios, correcciones y sugerencias de los revisores de la 
tesis: David Gernandt, Antonio González Rodríguez, Juan Pablo Jaramillo Correa y 
Margarita Villegas Ríos. 
Muchas gracias a Nadia Santini y Adán Miranda por interesarse en este proyecto, trabajar 
arduamente en él y por la confianza depositada en mí como su tutor. Gracias también a 
Bianca Santini por prestar su servicio social colaborando conmigo. Agradezco también a 
todos aquellos que participaron en el trabajo de campo: Alejandra Vázquez-Lobo, 
Alejandra Ortiz, Alejandra Moreno, Ana Wegier, Brian Urbano, René Cerritos y Dieter 
Wimberger. Muchas gracias a David Gernandt por tomarse la molestia de traerme muestras 
de endófitos de la localidad de Bolaños. Gracias adicionales a Alejandra Vázquez-Lobo por 
su generosa y constante ayuda en el trabajo de laboratorio. 
Un agradecimiento especial a Daniel Piñero por su apoyo, paciencia y ejemplo. 
3 
 
Contenido 
Resumen/ Abstract .................................................................................................................. 6 
INTRODUCCIÓN GENERAL ........................................................................................................ 7 
I—Los hongos endófitos .................................................................................................... 8 
La biodiversidad escondida ............................................................................................ 8 
Los hongos endófitos de plantas leñosas ........................................................................ 9 
Las comunidades de hongos endófitos de plantas leñosas ........................................... 10 
El papel de los hongos endófitos de plantas leñosas en sus hospederos ...................... 11 
Ecología molecular de hongos endófitos de plantas leñosas ........................................ 12 
Los hongos endófitos del género Lophodermium......................................................... 14 
II—Estructura genética de hongos filamentosos .............................................................. 18 
Sistema genético y compatibilidad sexual en ascomicetos filamentosos ..................... 18 
Efectos de los sistemas reproductivos en la estructura genética .................................. 20 
Estructura espacial en las poblaciones de hongos ........................................................ 21 
III—Los pinos mexicanos ................................................................................................ 23 
Pinus ayacahuite y Pinus strobiformis ......................................................................... 25 
Patrones filogeográficos y demografía histórica de P. ayacahuite y P. strobiformis en 
México .......................................................................................................................... 27 
IV—Biogeografía e historia climática de los sistemas montañosos del centro y noreste de 
México .............................................................................................................................. 28 
CAPÍTULO 1—ESTRUCTURA GENÉTICA ................................................................................. 31 
1.1—INTRODUCCÍON ................................................................................................... 31 
De la genética de poblaciones a la teoría coalescente .................................................. 31 
Aplicaciones de la teoría coalescente ........................................................................... 45 
Filogeografía, aproximaciones desde la genética de poblaciones y la teoría coalescente
 ...................................................................................................................................... 47 
HIPÓTESIS Y OBJETIVOS—Estructura genética ......................................................... 53 
RESULTADOS—Estructura genética ............................................................................. 54 
1.2—Los ciclos glaciales del Pleistoceno moldearon la demografía histórica y 
filogeografía de un hongo endófito de pinos .................................................................... 54 
Análisis adicionales .......................................................................................................... 68 
1.3—¿Por qué tan pocos loci? .......................................................................................... 68 
Más loci y/o más individuos ......................................................................................... 68 
Datos simulados ............................................................................................................ 71 
Estimados de flujo genético bajo un supuesto de equilibrio, en un escenario sin 
equilibrio ....................................................................................................................... 78 
1.4—Parámetros demográficos usando estimados indirectos de las tasas de mutación de 
act y chs1 .......................................................................................................................... 80 
Estimación indirecta de la tasa de mutación de act y chs1 ........................................... 80 
Estimados del tiempo desde el comienzo del crecimiento demográfico ...................... 81 
Correlación entre las inferencias históricas y los cambios climáticos del Pleistoceno 85 
DISCUSIÓN—Estructura genética .................................................................................. 89 
1.5—Estructura espacial en Lophodermium nitens .......................................................... 89 
Estructuración espacial .................................................................................................89 
4 
 
Demografía histórica .................................................................................................... 93 
1.6—Filogeografía comparada: pinos y sus hongos endófitos ......................................... 95 
CAPÍTULO 2—Recombinación .............................................................................................. 99 
2.1—INTRODUCCIÓN ................................................................................................... 99 
Detectores y estimadores de la recombinación........................................................... 103 
Métodos recientes de detección de la recombinación ................................................ 110 
HIPÓTESIS Y OBJETIVOS—Recombinación ............................................................. 112 
RESULTADOS—Recombinación ................................................................................. 113 
2.2—Recombinación en Lophodermium nitens ............................................................. 113 
Recombinación entre loci ........................................................................................... 113 
Recombinación dentro de cada locus ......................................................................... 117 
Efectos de la recombinación en la estimación de parámetros demográficos ............. 122 
DISCUSIÓN—Recombinación ...................................................................................... 124 
Sistema genético de Lophodermium nitens ................................................................ 124 
CONCLUSIONES GENERALES ................................................................................................ 126 
Estructura genética y recombinación en Lophodermium, un hongo endófito de pinos .. 126 
REFERENCIAS ...................................................................................................................... 128 
MATERIAL SUPLEMENTARIO ..................................................................................... 147 
5 
 
Abreviaturas/Definiciones 
 
ABC.- Cálculos aproximados bayesianos (Approximate Bayesian Computation) 
act.- Locus en el gene que codifica para la actina (actin). 
Alelo.- Es una secuencia única de DNA en un locus. 
BJ.- Bloque Jalisco 
chs1.- Locus en el gene que codifica para la qutina sintetasa I (chitin-synthase I). 
cpDNA.- DNA de cloroplasto 
DL .- Desequilibrio de Ligamiento 
DNA.- Ácido desoxirribonucleico (Deoxyribonucleic Acid). 
EC.- El Cuale, Jalisco. 
ESS.- Tamaño efectivo de muestreo (Effective Sample Size). 
FVTM .- Faja Volcánica Trans-Mexicana. 
Haplotipo.- Es una secuencia única de DNA, resultado de la concatenación de alelos de 
más de un locus. 
HKY .- Modelo Hasegawa-Kishino-Yamamoto de evolución de secuencias de DNA. 
HPD90.- La densidad de probabilidad posterior más alta al 90% de confianza (Highest 
Probability Density). 
HPD95.- La densidad de probabilidad posterior más alta al 95% de confianza (Highest 
Probability Density). 
IA.- Índice de Asociación 
ITS.- Espaciador interno transcrito del rDNA (Internal Transcribed Spacer). 
Locus.- Es una región específica del genoma. 
LGM.- El máximo del periodo glacial más reciente (Last Glacial Maximum). 
Ma.- Millones de años. 
MCMC.- Cadenas de Markov-Monte Carlo (Markov Chain Monte Carlo). 
ML.- Máxima Verosimilitud (Maximum Likelihood). 
MRCA.- Ancestro común más reciente de un conjunto de alelos (Most Recent Common 
Ancestor). 
msnm.- metros sobre el nivel medio del mar 
NCPA.- Análisis filogeográfico de clados anidados (Nested Clade Phylogeographic 
Análisis). 
NA.- Tamaño efectivo ancestral de la población. 
Ne.- Tamaño efectivo de la población. 
Nm.- Tamaño efectivo de inmigrantes. 
pb.- Pares de bases. 
rDNA .- DNA que codifica para genes de los ribosomas (ribosomal DNA). 
SD.- Desviación estándar (Standard Deviation). 
SMOcc.- Sierra Madre Occidental. 
SMOr .- Sierra Madre Oriental. 
SMS.- Sierra Madre del Sur. 
Sn.- El número de sitios segregantes en una secuencia de DNA. 
TMRCA.- Tiempo al ancestro común más reciente de un conjunto de alelos (Time to the 
Most Recent Common Ancestor). 
6 
 
Resumen/ Abstract 
Lophodermium es un género de hongos que domina en las comunidades de endófitos dentro 
de las agujas de los pinos. En particular, L. nitens es la especie más abundante en los pinos 
del subgénero Strobus, cuyos principales representantes en las zonas templadas de México 
son Pinus strobiformis y P. ayacahuite; el primero se distribuye al norte del país y el 
segundo en el centro-sur. Estudios previos indicaron que la principal subdivisión en las 
poblaciones de estos pinos sigue una distribución este-oeste, con evidencia de flujo 
genético dentro de cada región y crecimiento histórico de las poblaciones. En este trabajo 
se utilizaron dos marcadores genéticos (fragmentos de los genes de la actina y quitina-
sintetasa I) para evidenciar los patrones de estructura genética y recombinación de L. nitens 
en México. Los resultados muestran que hay mucha variación genética en las poblaciones, 
con muchos alelos raros y polimorfismo compartido. Asimismo, la recombinación intra-
locus es infrecuente, pero hay segregación independiente entre loci; lo que, en conjunto con 
los niveles altos de variación, indican un sistema genético heterotálico y sin contribución de 
reproducción asexual. Se confirmaron los patrones demográficos observados para los 
hospederos pero la estimación de parámetros asociados a los procesos, utilizando 
herramientas coalescentes, permitió detallar que el flujo genético es asimétrico y 
asincrónico entre regiones geográficas. Asimismo se determinó que el tiempo de 
divergencia entre subpoblaciones abarca posiblemente dos periodos interglaciales distintos 
(Estadio 8 y Terminación V) y que las diferentes regiones tuvieron crecimientos de 
magnitudes diferentes en el pasado. Adicionalmente, se utilizaron datos simulados para 
discutir aspectos teóricos sobre la utilización de pocos loci muy variables en la inferencia y 
estimación de parámetros en escenarios demográficos parecidos al que se describió para las 
poblaciones estudiadas. 
 
Lophodermium is the dominant genus of fungal endophytic communities inhabiting pine 
needles. Particularly, L. nitens is the most abundant species within the white pines needles 
in the temperate Mexican forests. The two most prominent white pine species of these 
forests are Pinus strobiformis, which is distributed mostly in northern Mexico, and P. 
ayacahuite, whose range spans the central-southern part of this country. Previous studies 
indicated that these two species bear an east-west pattern of genetic isolation with signs of 
gene flow within each region, along with past population growth. In this dissertation we 
employed two genetic molecular markers (DNA fragments of actin and chitin-synthase I 
genes) to describe the patterns of genetic structure and recombination of L. nitens 
populations in Mexico. Our results showed a significant genetic variation for both markers, 
with rare alleles and shared polymorphisms among populations. Likewise, recombination 
intra-locus was infrequent, although both markers appeared to segregate independently. 
Moreover, demographic and gene flow patterns of the hosts were reflected in the genetic 
structure of the endophyte. A coalescent-based approach further allowed inferring that 
gene flow was asymmetric and asynchronic between geographic regions, and that 
subpopulation divergence possibly covered two different interglacial periods (Stage 8 and 
Termination V). These subpopulations might have had population growth afterwards. 
Finally, we employed simulated data to discuss theoretical issues concerning the use of few 
loci with high polymorphism in the inference and parameter estimation under demographic 
scenarios like the one inferred for the populations under study. 
7 
 
INTRODUCCIÓN GENERAL 
Los hongos son uno de los grupos de eucariontes más diversos (HAWKSWORTH 2001) que 
incluye auno de los organismos más estudiados del mundo (la levadura, Saccharomyces 
cerevisiae) y a miles de especies de las que no sabemos casi nada. Muchos aspectos de la 
biología de los hongos han sido poco explorados, incluyendo aquellos que tienen que ver 
con su evolución. 
 El estudio de la evolución biológica, por su parte, involucra una parte descriptiva y 
otra explicativa. La primera incluye detallar, con muy variada profundidad y contexto, la 
historia de los organismos mientras que la otra parte de la evolución involucra mecanismos 
y procesos que sirven de explicación para los patrones observados. 
 Una rama reciente de la evolución, la filogeografía, estudia la historia de las 
poblaciones en un contexto geográfico; usando como herramienta principal a la variación 
genética de las poblaciones de una especie o de especies muy cercanamente relacionadas 
(HICKERSON et al. 2010). En su parte explicativa, la filogeografía echa mano de la genética 
de poblaciones, cuyas fuerzas evolutivas dan cuenta de los patrones de variación genética 
observados. Además de inferir las causas de la variación descrita, es deseable obtener 
cantidades relacionadas con esas causas. Así, es posible responder a preguntas como ¿hace 
cuánto ocurrió la divergencia entre dos poblaciones o especies? o ¿de qué tamaño fueron 
las poblaciones ancestrales? La teoría coalescente, una extensión a la genética de 
poblaciones que incluye un contexto genealógico, aleatorio y retrospectivo es el marco 
conceptual y metodológico idóneo para responder a estas preguntas. 
 En este trabajo se estudió la recombinación y estructura genética, en un contexto 
geográfico, de las poblaciones de un hongo endófito asociado a pinos. Para ello, se 
utilizaron herramientas de la filogeografía, la genética de poblaciones y el coalescente. En 
las siguientes páginas se plantea un contexto amplio acerca de la biología de los hongos 
endófitos, en particular de Lophodermium nitens y sus hospederos; así como una breve 
revisión de las bases conceptuales y metodológicas sobre la genética de poblaciones, el 
coalescente y la filogeografía. 
8 
 
I—Los hongos endófitos 
La biodiversidad escondida 
Dos terceras partes de la diversidad total de hongos forman relaciones estrechas con otros 
organismos (cianobacterias, algas, plantas, animales, otros hongos, etc.), estableciendo 
simbiosis parasitarias, comensalistas o mutualistas (PIROZYNSKI y HAWKSWORTH 1988). En 
particular, los hongos han estado íntimamente ligados a las plantas terrestres desde su 
origen (ATSATT 1988; HECKMAN et al. 2001; KRINGS et al. 2007; PIROZYNSKI y MALLOCH 
1975; SELOSSE y LE-TACON 1998; SHERWOOD-PIKE 1990; TAYLOR 1990), formando 
interacciones de muy variada naturaleza, como las que establecen con los hongos endófitos. 
 Los hongos endófitos se nombran así porque literalmente viven, al menos una parte 
de su ciclo de vida, en el interior de las plantas terrestres sin causarles daños aparentes 
(SAIKKONEN et al. 1998; SAIKKONEN et al. 2004). Existe evidencia (p.ej. ARNOLD et al. 
2000) que sugiere que casi todas las plantas terrestres poseen comunidades de hongos (y 
otros organismos) endófitos (SCHULZ y BOYLE 2005), tal que podrían representar una parte 
importante de la diversidad fúngica total (HAWKSWORTH 2001). Sin embargo, aún es poco 
lo que se sabe acerca del papel que juegan dentro de sus hospederos y en general acerca de 
su biología (ARNOLD et al. 2003; FAETH y FAGAN 2002; SAIKKONEN et al. 2004; SCHARDL 
et al. 2004; SCHULZ y BOYLE 2005). 
 Los hongos endófitos viven en el interior, intra o intercelularmente, de cualquier 
tejido de las plantas terrestres, incluyendo raíces e incluso semillas (GANLEY y NEWCOMBE 
2006). La mayoría de ellos son simbiontes obligados; es decir, no pueden completar su 
ciclo de vida fuera de su planta hospedera. Sin embargo, recientemente se han aislados 
tanto hongos endófitos fuera de su hospedero (SOKOLSKI et al. 2006), como hongos del 
interior de algunas plantas que tradicionalmente no son considerados endófitos (VEGA 
2008). 
 Aunque la mayor parte de los hongos endófitos que se conocen pertenecen al 
Phylum Ascomycota, últimamente ha crecido el reporte de hongos endófitos de 
Basidiomycota (ARNOLD et al. 2007; THOMAS et al. 2008). Sin embargo, el estudio de los 
hongos endófitos se ha dividido tradicionalmente en aquellos que prosperan en pastos y los 
que lo hacen en plantas leñosas (SCHULZ y BOYLE 2005), más o menos independientemente 
9 
 
de su filiación taxonómica. Esto se debe principalmente al interés económico que hay 
detrás de los primeros. 
 Los hongos endófitos de pastos pertenecen a la familia Clavicipetaceae 
(Hypocreales) del Phylum Ascomycota. Son conocidos porque algunos producen alcaloides 
que proveen protección contra la herbivoría a sus hospederos (CLAY 1988), que son pastos 
que sirven para alimentar al ganado en algunas regiones templadas. La presencia de estos 
hongos en dichos pastos causa disminución de la palatabilidad e intoxicaciones, que pueden 
llevar a la muerte del ganado. Este modo de vida, aparentemente mutualista con respecto a 
los pastos, no es el único entre los endófitos clavicipetáceos. Se ha descrito todo un 
continuo de interacciones desde el antagonismo al mutualismo entre estos hongos y los 
pastos (SAIKKONEN et al. 1998; SAIKKONEN et al. 2004; SCHULTZ et al. 1999; SCHULZ y 
BOYLE 2005). 
Algunos de los endófitos clavicipetáceos que producen alcaloides se reproducen por 
vías asexuales, causando infecciones sistémicas (invaden todos los órganos y tejidos) 
dentro de sus hospederos, lo que en algunos casos ha resultado en un modo de propagación 
vertical. Es decir, los óvulos infectados producen semillas y plantas nuevas que ya 
contienen hongos endófitos (SCHARDL et al. 2004). 
Los hongos endófitos de plantas leñosas 
Los hongos endófitos de plantas leñosas son muy diversos filogenéticamente y en términos 
de modo de vida (ARNOLD et al. 2000; GANLEY et al. 2004; SCHULZ y BOYLE 2005). 
Aunque se conocen especies parásitas-oportunistas (MINTER y MILLAR 1980), 
comensalistas (MÜLLER et al. 2001) e incluso antagonistas indirectas (OMACINI et al. 
2001); hay poca evidencia de un mutualismo análogo al de los endófitos de pastos 
(ARNOLD et al. 2003; MILLER et al. 2002; TODD 1988). Sin embargo, algunos experimentos 
han demostrado que las comunidades naturales de hongos endófitos proveen protección 
contra el daño foliar causado por patógenos en plantas de cacao (ARNOLD et al. 2003); lo 
que es evidencia de un mutualismo no tradicional, en donde la comunidad de hongos es 
necesaria para que surja la interacción benéfica. 
 Los hongos endófitos de plantas leñosas se reproducen mayoritariamente por vías 
sexuales, aunque también son capaces de presentar reproducción asexual. En cualquier 
caso, la propagación siempre es horizontal (GANLEY y NEWCOMBE 2006), produciendo 
10 
 
infecciones muy localizadas, desde una célula hasta extenderse unos pocos milímetros 
(SCHULZ y BOYLE 2005). Al contrario de los hongos endófitos clavicipetáceos, el nivel de 
especificidad hacia sus hospederos es muy variable (ORTIZ-GARCIA et al. 2003) y, en 
realidad, poco estudiado. 
Las comunidades de hongos endófitos de plantas leñosas 
Las comunidades de hongos endófitos son ensamblajes complejos y muy variables, que 
dependen de una multitud de factores, incluyendo la localización geográfica, la comunidad 
de plantas, el clima y la disponibilidad de microambientes específicos, entre muchos otros. 
En el contexto histórico, las plantas cercanas filogenéticamente tienden a albergar hongos 
endófitos cercanamente relacionados y hay ciertos linajes de hongos que prefieren grupos 
de plantas particulares. Por ejemplo, los hongos endófitos de las clases Dothideomycetes, 
Sordariomycetes y Pezizomycetes suelen presentarse más frecuentemente en las familias de 
plantas Cupressaceae, Fagaceae y Pinaceae, respectivamente(ARNOLD 2007). Sin embargo, 
las tres clases de hongos antes mencionadas tienen hospederos en cualquiera de las tres 
familias de plantas. Además de los patrones filogenéticos antes mencionados, también se 
ha observado que el ensamblaje particular de las comunidades de hongos endófitos depende 
de la ubicación geográfica de los hospederos. En una comparación entre hongos endófitos 
aislados de varias especies de pinos en tres localidades muy lejanas y contrastantes, Arnold 
(2007) encontró que para cada región existe un genotipo muy frecuente (o dominante), que 
podría representar uno de varios biotipos (en el lenguaje de los fitopatólogos) o incluso 
especies en familias diferentes (con base en la similitud de las secuencias de regiones de 
DNA). 
 Asimismo, existe una correlación entre la latitud y la diversidad de las comunidades 
de hongos endófitos. Cerca del Polo Norte las comunidades tienden a presentar pocas 
especies diferentes que pertenecen a una amplia variedad de linajes muy divergentes (en el 
nivel de orden), mientras que cerca de los trópicos las comunidades son muy ricas en 
especies, pero de un universo mucho menor de linajes (ARNOLD 2007; ARNOLD y LUTZONI 
2007). 
 En cuanto al contexto ambiental, la mayoría de los hongos endófitos prefieren 
lugares sombreados, húmedos y con poca exposición al viento. De esta manera, la 
colonización de estos hongos es más densa en hospederos que se ubican en cañadas 
11 
 
sombreadas o, dentro de un mismo hospedero, en zonas de la copa sombreadas y con poca 
exposición al viento (JOHNSON y WHITNEY 1989). Asimismo, en el caso particular de los 
pinos, se ha observado que la colonización por hongos endófitos es más densa en la parte 
distal de las acículas, donde suele acumularse agua antes de escurrir al suelo (DECKERT et 
al. 2002; DECKERT y PETERSON 2000). 
 Las diferencias en la composición de la comunidad de endófitos, así como en la 
densidad de colonización entre individuos de la misma especie en la misma localidad 
pueden explicarse por la disponibilidad de microclimas en los individuos. Sin embargo, la 
edad del hospedero también es determinante de la composición de la comunidad, pues los 
individuos más viejos suelen albergar comunidades más complejas y estar más densamente 
colonizados (ARNOLD et al. 2003). Asimismo, el genotipo del hospedero puede limitar la 
ocurrencia de ciertos hongos, modificando la comunidad que alberga (BAILEY et al. 2005). 
El papel de los hongos endófitos de plantas leñosas en sus hospederos 
Se sabe muy poco sobre el papel de los hongos endófitos en las plantas leñosas. De hecho, 
por mucho tiempo se pensó que los hongos transmitidos horizontalmente tienen poco o 
ningún efecto directo en las plantas que habitan. Sin embargo, algunos estudios recientes 
muestran que las plantas pueden responder a la infección de los endófitos de maneras 
significativas. Por ejemplo, Redman et al. (2002) demostraron que los endófitos 
incrementan la termotolerancia y la tolerancia a salinidad en plantas de origen templado, 
aumentando su potencial para colonizar ambientes extremos. Aunque más tarde se 
descubrió que un micovirus del endófito era también necesario para el fenotipo 
termotolerante de la planta (MÁRQUEZ et al. 2007). Por su parte, Arnold et al. (2003) 
encontraron que la colonización de un grupo de hongos endófitos incrementó la resistencia 
de Theobroma cacao L. al patógeno Phytophtora sp. Asimismo, Wagner y Lewis (2000) 
mostraron que las plantas pueden contener hongos endófitos entomopatógenos, otorgando a 
las plantas una defensa adicional, aunque críptica, contra la herbivoría por insectos. Sin 
embargo, los endófitos también pueden incrementar la susceptibilidad del hospedero a la 
sequía severa (ARNOLD 2002) y en maíz y bananas se ha demostrado que pueden disminuir 
la eficiencia fotosintética (PINTO et al. 2000). Juntos, estos efectos en los fenotipos de los 
hospederos abren la posibilidad de que las plantas presenten propiedades emergentes 
derivadas de las simbiosis fúngicas (para un punto de vista más radical ver ATSATT 1988). 
12 
 
 En la búsqueda del papel de los hongos endófitos en las plantas leñosas, se ha 
planteado que el modo de vida que presentan es parte de una estrategia para ser los 
primeros saprobios en degradar el material vegetal, antes de que caiga a tierra y la 
competencia por el sustrato se multiplique. Para investigar esta hipótesis en Lophodermium 
piceae (Fuckel) Höhn (MÜLLER et al. 2001) se usaron métodos moleculares para detectar la 
presencia de este hongo en las agujas de Picea abies (L.) H. Karst. de tres categorías: 
agujas verdes frescas, agujas verdes cortadas e incubadas en cámaras húmedas y agujas 
café también incubadas. El porcentaje de secuencias pertenecientes a L. picea es de más del 
90% en las agujas verdes frescas, disminuyendo un poco, pero no significativamente, en las 
agujas verdes incubadas y alcanzando porcentajes menores al 5% en las agujas café. 
Asimismo, las secuencias más comunes en las agujas café fueron identificadas como 
Tiarosporella parca (Berk. & Broome) H.S. Whitney, J. Reid & Piroz. (~ 35%) y 
Sclerophoma pythiophila (Corda) Höhn (~ 40%), que son hongos endófitos menos comunes 
en esta especie de coníferas. El resto de las secuencias pertenecían a una treintena de 
hongos cuya identidad se desconoce. Los resultados indican que L. picea no tiene un papel 
relevante como un saprobio pionero, pero las otras dos especies de endófitos sí estarían 
involucradas en este proceso. 
 Recientemente se ha recabado más evidencia que apoya la existencia de hongos que 
sólo cumplen una parte de su ciclo de vida como endófitos. Selosse et al. (2008) 
recuperaron secuencias de DNA de hongos del interior de plantas asintomáticas. Dichas 
secuencias están asociadas filogenéticamente a especies que normalmente son aisladas 
solamente de cuerpos de agua (hongos ingoldianos). Este descubrimiento los ha llevado a 
proponer que algunos hongos ingoldianos tienen fases de endófitos en su ciclo de vida, 
donde probablemente lleven a cabo procesos sexuales y utilicen los restos vegetales para 
dispersarse hacia los ríos, donde procedería una fase asexual (como saprobios) antes de 
volver al interior de las plantas por medio de esporas. 
Ecología molecular de hongos endófitos de plantas leñosas 
La primera filogenia molecular de hongos endófitos fue accidental. Es decir, al intentar 
aislar secuencias de DNA de los hospederos, se aislaron, amplificaron y analizaron 
secuencias pertenecientes a sus hongos endófitos (CAMACHO et al. 1997). 
Sorprendentemente, las secuencias fúngicas recuperaron fielmente la filogenia de los 
13 
 
hospederos, en este caso miembros del género Picea; lo que sugirió coespeciación entre los 
endófitos y sus hospederos. Algunos de estos hongos fueron identificados con base en su 
secuencia como miembros del género Hormonema, pero la mayoría de ellos sigue sin ser 
identificada. De hecho, se ha observado repetidamente que los hongos aislados y cultivados 
a partir de muestras de los hospederos pertenecen a un universo diferente al de los hongos 
cuyas secuencias fueron obtenidas directamente de éste, sin ser cultivados (ARNOLD et al. 
2007; GANLEY et al. 2004; THOMAS et al. 2008). Al analizar la comunidad de endófitos de 
una especie de pinos, Arnold et al. (2007) comprobaron que la biodiversidad de hongos 
cultivados versus no cultivados no se superponen y que la diversidad de secuencias podría 
ampliar considerablemente el número de especies de endófitos, estimada previamente en 
más de 600,000 especies (HAWKSWORTH 2001). 
 Además de descubrir la biodiversidad de endófitos, las filogenias moleculares han 
servido para trazar la historia del modo de vida de estos hongos. Usando una filogenia 
molecular de endófitos provenientes de varias pináceas, Sieber (2007) observó que para 
cada linaje de plantas (Pinus, Picea y Abies) existía al menosuna especie hongo con modo 
de vida patógeno en el grupo hermano de los endófitos; por lo que concluyó que el modo de 
vida ancestral probablemente era de patógeno. Sin embargo, un muestreo más fino para 
hongos del género Lophodermium en pinos mostró, en una filogenia molecular, que todas 
las ramas basales eran ocupadas por hongos no patógenos (endófitos putativamente 
comensales) y que los hongos patógenos ocupaban linajes terminales solitarios y 
distribuidos sin un patrón evidente en la filogenia, por lo que los autores concluyeron que el 
estado patógeno debía ser derivado y no ancestral (ORTIZ-GARCIA et al. 2003). 
 Las transiciones del modo de vida endófito (comensalista) al patógeno y viceversa 
no son las únicas posibles. Cuando se mapearon diferentes modos de vida sobre una 
filogenia molecular de una muestra muy amplia de hongos ascomicetos también se 
encontraron transiciones al modo de vida endoliquénico (hongos que viven dentro de los 
líquenes de una manera análoga a los endófitos) y al hábito saprobio (ARNOLD et al. 2009). 
Sin embargo, las transiciones de endófitos a patógenos son las más frecuentes y ocurren 
casi en la misma proporción en cualquiera de los dos sentidos. Asimismo, las transiciones 
del hábito endófito al endoliquénico son la mitad de frecuentes que en el sentido opuesto. 
También se observó que son cuatro veces más frecuentes las transiciones del modo endófito 
14 
 
al saprobio que en el otro sentido y que, aunque se ha pasado del estado liquénico al 
endófito alguna vez en la historia, nunca ha ocurrido en sentido contrario (ARNOLD et al. 
2009). 
 La coespeciación sugerida por las primeras filogenias no se ha probado cabalmente 
(p.ej. ORTIZ-GARCIA et al. 2003), pero se ha encontrado que la evolución de endófitos y sus 
hospederos podría ser muy antigua y, lo que es más, que el surgimiento de grandes taxa de 
hospederos propició también la diversificación de grandes grupos de hongos. Mapeando las 
preferencias de hospedero por encima del nivel de familia de diferentes órdenes de hongos, 
Sieber (2007) encontró que los hongos de los órdenes Helotiales y Diaporthales divergieron 
entre sí al mismo tiempo que sus hospederos preferidos, las gimnospermas y las 
angiospermas, respectivamente; hace unos 300 millones de años (Ma). 
Los hongos endófitos del género Lophodermium 
Entre los hongos endófitos de plantas leñosas, aquellos que colonizan coníferas pertenecen 
generalmente a la familia Rhytismataceae en el orden Leotiales del Phylum Ascomycota 
(CARROLL y CARROLL 1978; ESPINOSA-GARCÍA y LANGENHEIM 1991; GANLEY et al. 2004; 
LANTZ et al. 2010; MÜLLER et al. 2001; PETRINI y CARROLL 1981; SIEBER-CANAVESI et al. 
1991; SIEBER 1989; SOKOLSKI et al. 2006; STEFANI y BÉRUBÉ 2006) y de entre éstos, los 
que pertenecen al género Lophodermium son los aislados más comunes en miembros de la 
familia Pinaceae en general y del género Pinus en particular (DECKERT y PETERSON 2000; 
GANLEY y NEWCOMBE 2006; GUO et al. 2003; KOWALSKI y PAWEL 2002; LEGAULT et al. 
1989; SIEBER et al. 1999). 
 Lophodermium es un género que se ha asociado a aproximadamente 103 especies de 
plantas en todo el mundo (KIRK et al. 2008), pero es más común en coníferas. En los pinos 
se han reportado alrededor de 18 especies (CHANGLIN 1996; MINTER 1981; SOKOLSKI et al. 
2004) de las cuales sólo unas pocas son patógenas o patógenas-oportunistas (MINTER 1981; 
MINTER y MILLAR 1980). En cuanto a su biología reproductiva, los miembros de este 
género son capaces de propagarse tanto sexual como asexualmente (el nombre del 
anamorfo asociado es Leptostroma Fr.: Fr.), aunque se piensa que los conidios en realidad 
sólo tienen función de gametos masculinos (o espermacios) y son incapaces de causar una 
infección por sí mismos (OSORIO y STEPHAN 1991). Asimismo, la producción de 
ascosporas y/o conidios a lo largo del año es variable y ha sido ligada a los hábitos de la 
15 
 
especie, por ejemplo si es parásita-oportunista, parásita o comensal (MINTER y MILLAR 
1980; MINTER et al. 1978). 
 
Figura 1 MORFOLOGÍA DE LOS ASCOMAS DE Lophodermium nitens. 
Arriba, ilustraciones de A) ascoma; B) agujas con ascomas; C) corte transversal del apotecio; D) 
ascas, ascosporas y paráfisis; E) conidios (probablemente espermacios) (ilustraciones tomadas de 
MINTER y MILLAR 1978). Abajo, micrografías, de izquierda a derecha: vista exterior de un apotecio 
mostrando la abertura por donde se liberan ascosporas (10x); corte transversal de un apotecio 
maduro mostrando el himenio (40x) y los bordes lisos de la abertura; detalle del himenio mostrando 
dos ascas con ascosporas (tinción con azul de metileno, 100x). 
 La mayor parte de los estudios sobre el género ha sido acerca de su biodiversidad 
con énfasis en la sistemática (MINTER et al. 1978; STALEY 1975) aunque también se han 
estudiado las estructuras celulares durante la infección (SUSKER y ACKER 1989). Sobre la 
16 
 
variación genética se han hecho muy pocos estudios, todos ellos descriptivos. Usando 
isoenzimas en anamorfos no identificados provenientes de Picea y Abies europeos, se 
encontraron pocos genotipos diferentes (SIEBER-CANAVESI et al. 1991) con una muestra 
bastante reducida. En contraste, los estudios que han usado secuencias de DNA como 
marcadores moleculares han demostrado que existe una gran cantidad de genotipos 
diferentes dentro de una sola acícula, entre árboles diferentes de una población y entre 
poblaciones diferentes (DECKERT et al. 2002; MÜLLER et al. 2007). 
 Acerca de la especificidad de Lophodermium hacia sus hospederos, se ha 
encontrado, usando herramientas filogenéticas, que la especificidad de las especies de 
Lophodermium en pinos está al nivel de subgénero de estos últimos (ORTIZ-GARCIA et al. 
2003). 
Lophodermium nitens 
Lophodermium nitens Darker es un hongo endófito que tiene como hospederos obligados a 
los pinos blandos de zonas templadas (LAZAREV 2004; MINTER 1981; ORTIZ-GARCIA et al. 
2003). En México lo podemos encontrar en Pinus ayacahuite Ehrenb. ex Schltdt. y P. 
strobiformis Engelm., que son dos especies cercanamente relacionadas con distribución 
amplia en las regiones montañosas del país, pero con poblaciones que por lo general son 
pequeñas y fragmentadas (FARJON y STYLES 1997). Sus hábitos de endófito obligado 
restringen su distribución a la de sus hospederos, por lo que se puede extrapolar su 
distribución potencial a la de éstos. 
 La morfología de los ascomas de L. nitens es simple y unívoca (Figura 1) (MINTER 
y MILLAR 1978). Esta especie produce apotecios elipsoides (600-850 µm de largo) 
preferentemente en el lado abaxial de las acículas. Los apotecios tienen desarrollo 
cleistohimenial en estromas sobre los tejidos de sus hospederos (GORDON 1968). Es la 
única especie del género asociada a pinos que produce apotecios subcuticulares con los 
bordes de la abertura lisos (sin labios). Los apotecios maduros tienen una apariencia 
lustrosa y oscura, ya sea que estén secos o húmedos. Es común también la presencia de 
líneas de zona en las acículas, que delimitan individuos con incompatibilidad vegetativa. 
Las ascas son unitunicadas inoperculadas, con ocho ascosporas hialinas, filiformes (80-120 
µm de largo) y uninucleadas, algunas veces arregladas de forma helicoidal dentro del asca y 
que germinan formando uno o dos tubos germinativos (observación personal). Entre las 
17 
 
ascas están presentes paráfisis filiformes, tan largas como las ascas, con terminación 
uncinada (Figura 1). 
 
Figura 2 CICLO DE VIDA DE Lophodermium nitens. 
Arriba a la izquierda, el ciclo comienza con la germinación de ascosporas y la penetración de las 
acículas del hospedero (ver el texto para detalles). La micrografía muestra el crecimiento 
intercelular de hifas lobadas (DECKERT et al. 2001). La senescencia de las acículas dispara el ciclo 
sexual, donde ocurren la P, plasmogamia; K , cariagamia y M , meiosis. Las ascosporas son 
liberadasactivamente del apotecio para volver a empezar el ciclo. 
 El ciclo de vida de L. nitens (Figura 2) es haplonte (la mayor parte del estadio 
vegetativo es haploide, con una breve fase dicariótica entre la plasmogamia y la 
cariogamia) y comienza con la infección de ascosporas en las agujas de más de dos años. 
Una vez en el interior del hospedero, los individuos de L. nitens crecen lentamente entre sus 
células formando colonias que en promedio no rebasan los 4 mm de extensión en las 
acículas (DECKERT et al. 2002). Tiempo después, la senescencia de las agujas dispara el 
ciclo sexual del hongo, durante el cual se producen espermacios (gametos masculinos) e 
hifas receptivas (gametos femeninos) en estromas de la superficie de las agujas, dando 
10µm 
 
1.5 
años 
2n 
K 
M 
P 
18 
 
lugar a la plasmogamia y al desarrollo de los apotecios (en cultivo in vitro llegan a formar 
estructuras parecidas a picnidios; obs. pers.). Las ascosporas son liberadas con fuerza en 
presencia de luz, cuando el apotecio se abre en condiciones de alta humedad (obs. pers.). El 
ciclo de vida dura en promedio 1.5 años (DECKERT y PETERSON 2000). 
 Lophorermium nitens tiene algunas características que lo hacen un sistema ideal 
para el estudio de patrones filogeográficos. Son organismos haploides y su reproducción en 
condiciones naturales es muy probablemente solo por vía sexual. Asimismo, hay evidencia 
de que se trata de un hongo heterotálico (autoincompatible) (DECKERT et al. 2002; MÜLLER 
et al. 2001). 
 En conjunto, la ausencia del componente asexual y el entrecruzamiento forzoso 
predicen que el componente clonal, común de la mayoría de las poblaciones de hongos 
(MILGROOM 1996), está ausente de su estructura genética. Por otra parte, las características 
de sus ascosporas indican que tienen dispersión muy limitada y carecen de posibilidades de 
resistencia. Adicionalmente, las generaciones son discretas, pues la etapa vegetativa se 
termina cuando comienza la reproducción sexual. Finalmente, es relativamente fácil de 
aislar y cultivar en laboratorio y las técnicas básicas de biología molecular para su estudio 
ya han sido desarrolladas (VÁZQUEZ-LOBO 1996). 
II—Estructura genética de hongos filamentosos 
Sistema genético y compatibilidad sexual en ascomicetos filamentosos 
De entre los tres grandes grupos de eucariontes pluricelulares los hongos son los 
organismos más peculiares; y su genética y en particular la genética de poblaciones no son 
la excepción. La genética de poblaciones estudia la distribución y estructura de la variación 
genética (HOEKSTRA 1994). En el nivel descriptivo esto involucra el estudio de la cantidad 
de variación genética presente en una población. En el nivel causal concierne los procesos 
responsables de la generación, el mantenimiento y la distribución espacio-temporal de la 
variación genética en una población. Entre los puntos clave de la estructura genética de una 
población está el sistema genético, que es el conjunto de estructuras y procesos 
involucrados en la transmisión de la información genética (WRIGHT 1931). 
 La variación genética de las poblaciones fúngicas está relacionada, por un lado, con 
la manera en que se reproducen y se dispersan (ANDERSON y KOHN 1998; CLUTTERBUCK 
1995; HOEKSTRA 1994) y, por otro, con el devenir histórico de sus poblaciones. Es decir, 
19 
 
depende de si los hongos se reproducen sexual o asexualmente, si sus propágulos se 
dispersan o no a grandes distancias o si éstos poseen capacidades de latencia. A su vez, la 
variación genética también se ve afectada por los cambios históricos en el tamaño de las 
poblaciones, el aislamiento prolongado entre éstas, el contacto secundario, etc. Cabe 
señalar que ninguno de los procesos, ya sea de reproducción, dispersión o historia de las 
poblaciones, es excluyente; es decir, existe una combinatoria amplia de circunstancias que 
producirán niveles de variación muy diferentes (ver más abajo para ejemplos particulares). 
 En cuanto a la reproducción, hay especies de hongos que son capaces de 
reproducirse alternativamente tanto sexual como asexualmente o que carecen de la 
sexualidad del todo (TAYLOR et al. 1999; TAYLOR et al. 2000) Además, la anastomosis 
(fusión de hifas) es común en los basidiomicetos y ascomicetos, lo que puede derivar en la 
coexistencia de núcleos y organelos de diferente origen dentro del mismo individuo. Si esos 
núcleos son compatibles, pueden fusionarse y producir genotipos nuevos por 
recombinación homóloga o formar aneuploides que se haploidizan por la pérdida de 
cromosomas enteros; en lo que se conoce como ciclos parasexuales (PONTECORVO 1956). 
Sin embargo, ambos procesos están acotados por genes de compatibilidad sexual (COPPIN 
et al. 1997; KRONSTAD y STABEN 1997; NAUTA y HOEKSTRA 1992a; NAUTA y HOEKSTRA 
1992b) y vegetativa (GLASS et al. 2000; NAUTA y HOEKSTRA 1994; NAUTA y HOEKSTRA 
1996; SAUPE et al. 2000). 
 El sexo en los ascomicetos está determinado por los genes de compatibilidad sexual 
o de mating type (DEBUCHY y TURGEON 2006; LEE et al. 2010) que se encuentran, por lo 
general, en un locus. Estos genes controlan la atracción de los sexos opuestos (BISTIS 
1983), la fusión de las hifas compatibles (WIRSEL et al. 1998), el movimiento nuclear, la 
cariogamia (SHIU y GLASS 1999), la meiosis (VAN-HEECKEREN et al. 1998) y el desarrollo 
de ascas y ascomas. 
 El locus del sexo en ascomicetos comprende secuencias de DNA que no guardan 
relaciones alélicas entre sí, se trata de idiomorfos. Los genes contenidos en cada uno de los 
idiomorfos pueden variar entre los grupos de ascomicetos. Sin embargo, existen un par de 
genes con motivos conservados que se encuentran en todos los ascomicetos estudiados. Se 
trata de dominios de proteínas de unión a DNA; la caja α en los homólogos del gen MAT1-
20 
 
1-1 y la caja HMG (High Mobility Group) en los homólogos de MAT1-2-1 (COPPIN et al. 
1997; KRONSTAD y STABEN 1997; TURGEON y YODER 2000). 
 Los ascomicetos filamentosos pueden reproducirse sexualmente por 
entrecruzamiento (heterotálicos), autofecundación (homotálicos), autofecundación en 
heterocariontes (pseudohomotálicos) o entrecruzamiento y/o autofecundación (anfitálicos). 
Los mecanismos sexuales antes mencionados están correlacionados con la estructura de los 
genes de compatibilidad sexual (LEE et al. 2010). Las especies heterotálicas poseen sólo 
uno de los idiomorfos en cada genoma haploide, mientras que las homotálicas y anfitálicas 
llevan en sus núcleos ambos idiomorfos en distintos arreglos quiméricos (COVERT et al. 
1999; PÖGGELER 1999; TURGEON 1998). 
Efectos de los sistemas reproductivos en la estructura genética 
Los diferentes tipos de reproducción sexual en los hongos generan diferencias en la 
variación genética de sus poblaciones. Se esperaría que los hongos heterotálicos tuvieran la 
mayor variación genética (BIDOCHKA et al. 2005; CHEN y MCDONALD 1996; KROKEN y 
TAYLOR 2001), como cualquier organismo que tiene entrecruzamiento obligado, y que ésta 
disminuyera en los hongos anfitálicos porque una proporción de sus cruzas produciría 
genotipos idénticos al del progenitor. Asimismo, la cantidad de variación genética en las 
poblaciones homotálicas y asexuales sería la menor e idéntica en cantidad (en ausencia de 
los infrecuentes ciclos parasexuales) porque tanto los propágulos sexuales como asexuales 
tendrían genotipos idénticos a los de su progenitor (CARBONE y KOHN 2000; KOHLI et al. 
1995). Sin embargo, el tipo de reproducción sexual (o su ausencia) no es el único factor que 
moldea la variación genética de las poblaciones fúngicas; la proporción de reproducción 
sexual con respecto a la asexual y el aislamiento geográfico, entre otros factores, pueden 
alterar los patrones esperados solamente por el tipo de reproducción sexual (ANDERSON y 
KOHN 1998; CARBONE et al. 2004). 
 Los hongos producen una multitud de propágulos meióticos y mitóticosque pueden 
soportar periodos de latencia muy variables (ANDERSON y KOHN 1998). La dispersión de 
tales propágulos es también muy variada, puede ser local, continental y hasta global 
(ANDERSON y KOHN 1998; LINDE et al. 2002; XU et al. 2000). Cuando prosperan, los 
propágulos crecen en forma indeterminada en substratos que por lo general no permiten 
medir la biomasa o hacer censos de individuos, lo que dificulta una definición universal 
21 
 
para el individuo en los hongos (ANDERSON y KOHN 1998; MILGROOM 1996). Además, los 
propágulos mitóticos multiplican genotipos, causando un componente clonal en las 
poblaciones que puede tener una distribución muy variada en el tiempo y el espacio 
(ANDERSON y KOHN 1998). 
 Las poblaciones en hongos, como las de muchos otros microorganismos, pueden 
hallarse en cualquier punto entre dos extremos: ser clonales o recombinantes (SALAS-
LIZANA 2007). Además, la estructura de las poblaciones puede cambiar en el tiempo; por 
ejemplo, la mayoría de los parásitos con ciclos sexuales anuales y fases epidémicas 
asexuales tienen poblaciones recombinantes cada año y clonales en las épocas de más 
propagación a la población de hospederos (MCDONALD et al. 1995). Las poblaciones 
clonales se reconocen porque tienen genotipos idénticos, ampliamente distribuidos y sin 
genotipos recombinantes (MILGROOM 1996). Además, existe una correlación entre grupos 
de marcadores genéticos localizados en cromosomas diferentes (i.e. desequilibrio de 
ligamiento, ver CAPÍTULO 2—Recombinación) (ARROYO GARCÍA et al. 2002; 
BURGESS et al. 2004; CHEN et al. 2002; GRÄSER et al. 1999; MOREHOUSE et al. 2003). En 
contraste, una población con estructura genética recombinante tiene niveles relativamente 
altos de diversidad genotípica y asociación aleatoria entre alelos de diferentes loci 1 (CROLL 
y SANDERS 2009; LITVINTSEVA et al. 2003; MIKHEYEV et al. 2006; VANDENKOORNHUYSE 
et al. 2001). La combinación de diferentes proporciones de reproducción sexual y asexual 
puede producir patrones no siempre predecibles. Hay poblaciones con reproducción sexual, 
pero con gran contribución asexual, lo que resulta en estructuras más próximas a la 
clonalidad (KOHLI et al. 1995); así como especies con reproducción sexual infrecuente y 
estructura recombinante (BURT et al. 1996; CHEN y MCDONALD 1996; GEISER et al. 1998; 
TAVANTI et al. 2004). 
Estructura espacial en las poblaciones de hongos 
La subdivisión o estructura geográfica de la variación genética en hongos no ha sido muy 
explorada (BEHEREGARAY 2008). Lo anterior responde a la suposición (no siempre bien 
fundamentada) de que las esporas de los hongos se mueven a grandes distancias y a la 
 
1 Para evitar ambigüedades, en lista de Abreviaturas/Definiciones se pueden encontrar las 
definiciones de locus, alelo y haplotipo que son usadas en este trabajo. 
22 
 
distribución aparentemente cosmopolita de muchas especies de hongos. Aunque ambas 
aseveraciones son ciertas para muchos hongos (LINDE et al. 2002; ZHAN et al. 2003), no 
son generalizables a todas las especies (GRUBISHA et al. 2007; MIKHEYEV et al. 2008). 
 La ausencia de estructura genética es común entre los hongos patógenos de plantas. 
En estos casos, la homogeneidad entre subpoblaciones se ha atribuido ya sea a una 
dispersión asexual alta, a selección positiva de genotipos (KOHLI et al. 1995) y/o a ciclos 
intermitentes de reproducción sexual entre clonas de muy diverso origen (PEEVER et al. 
2004; ZHAN et al. 2003); las cuales probablemente provienen de esporas dispersadas a larga 
distancia y con periodos de latencia largos (LINDE et al. 2002). Tampoco se encontró 
estructura en líquenes folícolas del género Porina en las selvas de Costa Rica; aunque, en 
este caso, probablemente se trate de un complejo de especies de reciente divergencia con 
alta capacidad de dispersión (BALOCH y GRUBE 2009). 
 Por su parte, se ha reportado estructuración a escalas locales en hongos hipógeos 
micorrícicos de los géneros Rhizopogon y Tuber, los cuales forman una relación obligada 
con un grupo reducido de plantas y únicamente son dispersados por mamíferos (GRUBISHA 
et al. 2007; MURAT et al. 2004). En contraste, otros hongos que también forman micorrizas 
obligadamente, pero que se dispersan por viento y tienen un mayor número de hospederos, 
presentan estructuración en una escala que va de lo regional a lo continental (BERGEMANN 
et al. 2006; GEML et al. 2006; GEML et al. 2008). En el extremo de la estructuración a 
escalas pequeñas se encuentra el agente causal de la criptococosis, Cryptococcus gattii 
(Vanbreus. & Takashio) Kwon-Chung & Boekhout, la cual fue atribuida a la amplia 
disponibilidad del nicho (oquedades en árboles de eucalipto) y a su baja capacidad de 
dispersión (HALLIDAY y CARTER 2003). 
 Asimismo, se han reportado escenarios con estructuración a nivel local pero sin 
estructura en escalas más grandes. Tal es el caso de hongos micorrícicos arbusculares en 
agroecosistemas (STUKENBROCK y ROSENDAHL 2005) y del hongo endófito de pastos 
Epichlöe festucae Leuchtm., Schardl & M.R. Siegel que habita el pasto de uso comercial 
Festuca rubra L. en las dehesas del oeste español (ARROYO GARCÍA et al. 2002). En ambos 
casos, el patrón ha sido atribuido tanto al manejo de las parcelas como a la reproducción 
exclusivamente asexual de estos hongos y a su muy limitada capacidad de dispersión. 
23 
 
 En el caso de los líquenes se han observado repetidamente escenarios, en escalas 
amplias, en donde hay alelos recientes y exclusivos en combinación con alelos viejos y 
compartidos. Las explicaciones propuestas por los autores son muy contrastantes, a saber. 
Tanto en el liquen Porpidia flavicunda (Ach.) Gowan (BUSCHBOM 2007), como en el 
complejo de especies de Leptogium furfuraceum (Harm.) Sierk – L. pseudofurfuraceum 
P.M. Jørg. & A.K. Wallace (OTALORA et al. 2010), se determinó que los patrones 
observados se debían a largos periodos de aislamiento con eventos esporádicos de 
migración intercontinental. En contraste, para el liquen Cavernularia hultenii Degel. 
(PRINTZEN et al. 2003) se determinó que la variación exclusiva se debía a la fragmentación 
de subpoblaciones en refugios glaciales y su posterior crecimiento (expansión del área de 
distribución) en los interglaciales recientes (Holoceno-Pleistoceno); mientras que la edad de 
la divergencia y los tamaños de población grandes resultarían en un sorteo incompleto de 
linajes (lo que ellos llaman “deriva genética lenta”) y, por lo tanto, en polimorfismo 
compartido (PRINTZEN et al. 2003). El contraste entre las interpretaciones de los datos 
probablemente se deba a los métodos empleados. En los primeros estudios las conclusiones 
provienen principalmente de estadísticos de resumen y la evaluación cualitativa de 
filogenias (mejor dicho, genealogías de genes); mientras que en el último ejemplo la 
principal herramienta fue el Análisis Filogeográfico de Clados Anidados (NCPA, por sus 
siglas en inglés) (ver introducción del CAPÍTULO 1—ESTRUCTURA GENÉTICA). 
 Los cambios que los humanos infringimos al ambiente también pueden causar 
patrones de variación genética espacial en los hongos. En un estudio del liquen Lobaria 
pulmonaria (L.) Hoffm, se contrastó la variación genética de dos poblaciones con 
diferencias por el impacto humano, mostrando resultados contradictorios (WALSER et al. 
2005). En las poblaciones más conservadas se encontró alta estructuración y aislamiento 
por distancia, mientras que en las poblaciones con mayor impacto humano no se encontró 
estructuración. Es posible que las características del ecosistema son las que limiten el 
establecimiento de ciertos genotipos y no las capacidades de dispersión del liquen, que no 
son deleznables (WERTH et al. 2006). 
24 
 
III—Los pinos mexicanos 
Los pinos son plantas gimnospermas perennes con unas 90-120 especies (FARJON 2010;PERRY 1991), que comprenden un grupo natural bien separado de otras coníferas. Son 
nativos del hemisferio norte, con la excepción de una especie, Pinus merkusii Jungh. & de 
Vriese, que extiende su distribución incluso al sur del ecuador, en Sumatra. Los pinos están 
distribuidos ampliamente en zonas templadas o frías, aunque con poca diversidad de 
especies, y también en zonas tropicales (en montañas y planicies), donde la distribución es 
más limitada y contrastante con la gran diversidad de especies (MCCUNE 1988). México es 
un centro de diversificación de los pinos (FARJON 1996; FARJON y STYLES 1997; PERRY et 
al. 1998), donde existen entre alrededor de 43 y 51 especies (dependiendo del autor), lo que 
representa casi la mitad de las especies de pinos conocidas en todo el mundo. En general, 
Perry (1991) aumenta el número de taxones al describir variedades e incluso especies que 
Farjon (1996) y Farjon y Styles (1997) reducen a un solo taxón. Por ejemplo, Farjon y 
Styles integran a P. rudis Endl.y P. donnell-smithii Mast. dentro de P. hartwegii Lindl.; lo 
mismo ocurre con P. oaxacana Mirov y P. nubicola Perry, que formarían parte de P. 
pseudostrobus var. apulcensis (Lindl.) Shaw y con la var. brachyptera Shaw de P. 
ayacahuite Ehrenb. ex Schltdl., que es incluida dentro de P. strobiformis Engelm. 
 Existen dos grupos naturales en pinos, los subgéneros Strobus y Pinus, que 
muestran algunas características diferentes entre sí. Las especies pertenecientes al 
subgénero Pinus presentan fustes altos, acículas con dos haces vasculares, gruesas, 
agrupadas en fascículos de dos a seis agujas y con vaina persistente, excepto en P. 
leiophylla Schiede ex Schltdl. & Cham., P. leiophylla var. chihuahuana Elgelm. (Shaw) y 
P. lumholtzii B.L.Rob. & Fernald. Las semillas casi siempre son aladas y los conos muy 
duros y resistentes. En cambio, en el subgénero Strobus las especies son tolerantes a la 
sombra de los bosques (no necesitan de claros para establecerse), donde crecen rápidamente 
y son precoces para reproducirse. Estos pinos tienen requerimientos muy específicos de 
humedad, las acículas son cortas y delgadas, con un solo haz vascular, agrupadas en 
fascículos de una a cinco agujas y con vaina decidua, con la excepción de P. nelsonii Shaw. 
Asimismo, presentan conos menos gruesos que las especies del otro subgénero (con 
notables excepciones) y sus semillas casi nunca presentan alas. 
25 
 
 En México existen prácticamente todos los climas en los que los pinos pueden vivir 
y más aún, los pinos explotan ambientes que normalmente les son poco favorables, como 
zonas semidesérticas en el norte de México (FARJON 1996). Por lo anterior, el noreste 
mexicano es considerado un centro de diversificación de pinos. Existe uno más en la Faja 
Volcánica Trans-Mexicana (FVTM) (FARJON 1996), donde es tan común el endemismo 
como los altos niveles de variación genética y morfológica en especies como P. 
montezumae Lamb. (DELGADO et al. 2007). 
 Económicamente los pinos son muy importantes, de ellos se aprovecha la madera, 
las semillas de algunos son comestibles, se obtienen resinas, solventes, combustibles, etc. 
(PERRY 1991); pero quizás cumplan papeles mucho más fundamentales en su relación con 
el medio biótico y abiótico. Los pinos producen oxígeno; sirven de refugio a las aves, 
mamíferos e insectos; son substrato de hongos, líquenes, plantas epífitas; se asocian 
simbióticamente con algunos hongos para formar micorrizas, protegiendo a los suelos de la 
erosión y también sostienen en el interior de sus hojas a complejas comunidades de 
microrganismos endófitos. 
Pinus ayacahuite y Pinus strobiformis 
Pinus ayacahuite y P. strobiformis pertenecen al subgénero Strobus en la sección 
Quinquefoliae. Debido a su cercanía filogenética (GERNANDT et al. 2005; MORENO-
LETELIER y PIÑERO 2009), la taxonomía de estas dos especies es difícil. Para algunos 
(EGUILUZ-PIEDRA 1978), P. ayacahuite tiene una variedad, la brachyptera, cuya 
distribución está restringida al norte de del país y corresponde más o menos con lo que 
otros autores (FARJON y STYLES 1997) denominan P. strobiformis. En un estudio 
morfológico extensivo Pérez de la Rosa (1993) separó estadísticamente a dos grupos, al 
norte y sur de las cuencas de los ríos Lerma-Santiago y Pánuco. El grupo del norte 
corresponde a P. strobiformis y el del sur a P. ayacahuite. Sin embargo, esta división norte-
sur no concuerda con los dos principales linajes encontrados usando microsatélites de 
cloroplasto (cpDNA), que separan a las poblaciones del norte y centro de México en una 
división este-oeste (MORENO-LETELIER y PIÑERO 2009). Al parecer, la diferenciación 
morfológica tiene un trasfondo más relacionado con el ambiente que con la historia. Por 
motivos prácticos, en este trabajo se sigue la definición de Pérez de la Rosa (1993). 
26 
 
 Tanto P. ayacahuite como P. strobiformis y sus variedades prosperan en altitudes 
que van de los 2000 a los 3200msnm, en suelos bien drenados con ambientes fríos y 
húmedos (PERRY 1991). En estos ambientes, P. ayacahuite crece mezclado con otros pinos 
y abetos en las montañas del sur de México, Guatemala, Honduras y El Salvador. En 
México forma pequeñas masas puras, principalmente en Chiapas, Oaxaca y Guerrero; 
mientras que en Colima, Puebla, Tlaxcala, Hidalgo y Veracruz, se le encuentra asociado 
con P. montezumae, P. teocote Schied. ex Schltdl. & Cham., P. pseudostrobus var. 
apulcensis, P. tecunumanii F. Schwerdtf. ex Eguiluz & J.P. Perry, Quercus spp., Abies 
guatemalensis Rehder, A. religiosa (Kunth) Schltdl. & Cham., Alnus sp., P. pseudostrobus 
Lindl. y P. hartwegii (EGUILUZ-PIEDRA 1978). 
 Por su parte, P. strobiformis (que corresponde a la variedad brachyptera de P. 
ayacahuite para Perry, 1991) se diferencia de P. ayacahuite en la forma y tamaño del cono, 
así como en su distribución, restringida a las montañas del norte de México, tanto en la 
Sierra Madre Oriental (SMOr) como en la Sierra Madre Occidental (SMOcc) (Figura 3). En 
estas regiones, prefiere sitios elevados, húmedos y con sombra, como las barrancas. 
Algunas veces forma masas puras, pero es más frecuente encontrarlo asociado con P. 
teocote, P. arizonica var. ornelasii Martínez ined., P. durangensis Martínez, P. hartwegii, 
P. herrerae Martínez, P. arizonica Engelm., P. engelmannii Carrière, Pseudotsuga 
menziesii var. glauca (Beissn.) Franco, Abies spp., Juniperus spp. y rara vez con P. 
lumholtzii y P. leiophylla (EGUILUZ-PIEDRA 1978; PERRY 1991). 
 La variedad veitchii (Roezl) Shaw de P. ayachauite (reconocida tanto por Farjon y 
Styles, 1997 como por Perry, 1991) está ampliamente distribuida en la FVTM en pequeños 
grupos de individuos asociados a otros pinos, abetos y otros árboles (P. montezumae, P. 
teocote, A. religiosa, Alnus sp., Arbutus sp., Quercus spp., etc.). Crece, sobre todo, en 
lugares fríos, húmedos y sombreados. Su designación como variedad también está dada por 
el tamaño, el color y la forma de sus conos. Se ha reportado en el Distrito Federal, 
Guerrero, Hidalgo, Michoacán, México, Morelos, Puebla y Veracruz (EGUILUZ-PIEDRA 
1978; PERRY 1991). 
 Pinus ayacahuite y P. strobifromis son las únicas dos especies del subgénero 
Strobus que tienen una amplia distribución en nuestro país (Figura 3). La mayor parte de 
los pinos blandos de México se encuentran en zonas semidesérticas, donde las dos especies 
27 
 
antes mencionadas no pueden vivir. Sin embargo, hacia el sur, P. ayacahuite puede 
coexistir con otro pino blando que llega a estas latitudes, P. chiapensis (Mart.) Andersen. 
Este último se distribuye solamente en los estados de Veracruz, Guerrero, Oaxaca y 
Chiapas, y en los departamentos guatemaltecos de Quiché y Huehuetenango; puede 
desarrollarse desde los 500 y hasta los 2250msnm, siempre y cuando tenga vientos 
húmedos. 
Patrones filogeográficos y demografía histórica de P. ayacahuite y P. strobiformis en 
MéxicoExisten dos trabajos recientes y complementarios sobre la estructura filogeográfica y la 
demografía histórica de P. ayacahuite y P. strobiformis en México, ambos utilizando 
microsatélites de cpDNA (MORENO-LETELIER y PIÑERO 2009; ORTIZ-MEDRANO et al. 
2008). En ambos trabajos se encontró una alta diferenciación entre grupos de poblaciones, 
con señales significativas de flujo genético dentro de cada grupo pero no entre ellos. La 
división más grande para el norte y centro de México está dada por la barrera que impone el 
Desierto Chihuahuense (Figura 3), generando un grupo en el oeste, representado por las 
poblaciones de la SMOcc y otro grupo, principalmente oriental, conformado por las 
poblaciones de la SMOr, la FVTM y la población aislada de El Cuale (EC; ver sección 
IV—Biogeografía e historia climática de los sistemas montañosos del centro y noreste de 
México). Cabe notar que este arreglo se contrapone a la distribución de las especies, cuya 
definición (sensu PÉREZ DE LA ROSA 1993) supone una división norte-sur. Por su parte, las 
poblaciones del centro-sur de P. ayachauite están subdivididas por la barrera que representa 
el Istmo de Tehuantepec; dejando, por un lado, las poblaciones de la FVTM y la Sierra 
Madre del Sur (SMS) y, por otro, a las poblaciones del Soconusco y Los Altos de Chiapas. 
 La demografía histórica de estas dos especies de pino muestra señales significativas 
de crecimiento de las poblaciones. Sin embargo, la magnitud y temporalidad del 
crecimiento ha sido (al menos cualitativamente) diferente en las regiones muestreadas. Para 
el caso del norte y centro de México se sugiere que las poblaciones de la SMOcc y EC se 
expandieron independientemente y en mayor cantidad que en la FVTM. Asimismo, no hay 
señales de crecimiento reciente en las poblaciones de la SMOr. Hacia el sur de México se 
determinó que hubo una expansión antigua que involucró a los dos grupos encontrados al 
este y oeste del Istmo de Tehuantepec, probablemente antes de la divergencia, y una 
28 
 
segunda expansión que concierne únicamente a las subpoblaciones de Chiapas. El tiempo 
asociado a estas expansiones fue estimado para las poblaciones del norte y centro de 
México. Utilizando un tiempo generacional de 100 años y una tasa de mutación estándar 
para microsatélites de pinos (NAVASCUÉS et al. 2006; PROVAN et al. 1999), se determinó 
que la expansión más antigua ocurrió en la localidad de EC hace 0.35Ma, seguida de la 
ocurrida en la SMOcc (0.27Ma) y la más reciente en la FVTM (0.15Ma). 
 
Figura 3 ÁREAS DE DISTRIBUCIÓN DE P. ayacahuite Y P. strobiformis EN RELACIÓN CON ALGUNAS 
REGIONES BIOGEOGRÁFICAS DE MÉXICO. 
La distribución aproximada de estas especies está basada en Critchfield y Little (1966). La 
definición de las regiones biogeográficas está basada en CONABIO (1997), con excepción del 
Bloque Jalisco (ROSAS-ELGUERA et al. 1996). SMOcc, Sierra Madre Occidental; BJ, Bloque 
Jalisco; SMOr, Sierra Madre Oriental; FVTM, Faja Volcánica Transmexicana; SMS, Sierra Madre 
del Sur. 
IV—Biogeografía e historia climática de los sistemas montañosos del 
centro y noreste de México 
La distribución de Lophodermium nitens en México se restringe al área de distribución de 
sus hospederos, en los sistemas montañosos del país (Figura 3). La Sierra Madre Oriental 
(SMOr) es una región de relieve complejo y muy antigua. Durante el Cretácico tardío hasta 
el Paleoceno (entre 80-55Ma antes del presente) ocurrió un evento, llamado la orogenia 
Laramide (ENGLISH y JOHNSTON 2004), que dio origen a los cinturones de plegamiento de 
las Montañas Rocosas y la SMOr. Esta sierra corre en dirección aproximada norte-sur 
29 
 
desde la frontera con los EUA hasta colindar con la FVTM (Figura 3). En ella existen 
variaciones muy marcadas de altitud y la disponibilidad de ambientes es muy restringida 
para los pinos que prefieren ambientes húmedos. 
 El otro sistema montañoso que corre en dirección norte-sur es la Sierra Madre 
Occidental (SMOcc). El origen de la SMOcc se remonta al volcanismo de subducción en 
México que ocurrió durante el Eoceno (54.8-33.7Ma) (ALVA -VALDIVIA et al. 2000), mismo 
que cesó por completo arriba de los 22°N ca. 17Ma (FERRARI et al. 1999a). La SMOcc 
corre desde el sur de los EUA, en Arizona, hasta el centro-occidente de México, donde 
colinda con la FVTM y el Bloque Jalisco (Figura 3). En la SMOcc la extensión de terreno 
por arriba de los 1500msnm es mucho más amplia que en la SMOr (parecido a una meseta), 
lo que hace que el área favorable para el crecimiento de los organismos de afinidad 
templada sea muy amplia. 
 Por su parte, la Faja Volcánica Transmexicana (FVTM) tiene un origen más 
reciente y su historia es de naturaleza episódica. Durante el Mioceno Temprano al Medio 
(ca. 16Ma), el arco volcánico que dio origen a la SMOcc rotó en dirección opuesta a las 
manecillas del reloj y en el Mioceno Tardío (11.2-5.3Ma) comenzó a formar la FVTM 
como resultado de la subducción de las placas de Cocos y Rivera (ALVA -VALDIVIA et al. 
2000). Ocurrieron entonces al menos dos pulsos importantes de volcanismo, el primero 
entre 10-9Ma y el segundo entre 5-3Ma, durante el Plioceno Inferior (FERRARI et al. 2000). 
Sin embargo, la FVTM alcanzó sus altitudes más elevadas hace menos de 1.8Ma (FERRARI 
et al. 2000; FERRARI et al. 1999a). La FVTM atraviesa el país en dirección este-oeste desde 
Veracruz hasta Jalisco y Nayarit, colindando con la SMOr, la SMOcc, la Sierra Madre del 
Sur (SMS) y el Bloque Jalisco (Figura 3). Es por esta multitud de vecindades que la FVTM 
es reconocida como una zona de transición entre las floras Neartica y Neotropical y muy 
rica en endemismos (RAMAMOORTHY et al. 1998). Al igual que la SMOcc, la FVTM ofrece 
amplias áreas para el desarrollo de vegetación templada, aunque la densidad de la población 
humana las ha disminuido sensiblemente. 
 En este trabajo se reconoce una región más, el Bloque Jalisco (BJ), cuya filiación 
fisiográfica y biogeográfica no corresponde con su origen morfogeológico. El BJ es 
incorporado alternativamente por los biogeógrafos y botánicos como una extensión 
occidental de la FVTM o como la parte más septentrional de la SMS (p.ej. ver los trabajos 
30 
 
reunidos en LLORENTE BOUSQUETS y MORRONE 2005). Sin embargo, el BJ tiene una 
historia propia e independiente de las regiones a las que se le afilia. El BJ es considerado 
una microplaca incipiente que tiene su origen en un batolito (extensión muy amplia de 
rocas basálticas de viscosidad alta) (FERRUSQUÍA VILLAFRANCA et al. 1998) emergido del 
Océano Pacífico en el Paleoceno Temprano (65-61Ma) y que estaría derivando de la Placa 
de Norteamérica desde el Plioceno (5.3Ma) (FERRARI et al. 1999b), anexándose a la Placa 
del Pacífico, como lo hizo Baja California (FERRARI et al. 1999b). El rasgo más 
impresionante del BJ es un desplazamiento vertical muy pronunciado desde que comenzó a 
derivar. El desplazamiento varía entre 1100 y 2000m con respecto a las regiones 
circundantes, aunque los últimos 500m pudieron haberse ganado recientemente en algunas 
partes durante el Plioceno Tardío y el Pleistoceno Temprano (3.6-1.8Ma) 
(GOGUITCHAICHVILI et al. 2003; ROSAS-ELGUERA et al. 1996). Esta región colinda con la 
SMOcc, la FVTM y la SMS, aunque está separada de éstas por zonas donde la altitud 
disminuye hasta por debajo de los 500msnm. Por otro lado, la biota contenida en el BJ es 
de gran biodiversidad y muy rica en endemismos, lo que sugiere su carácter particular e 
independiente de las regiones que lo rodean (p.ej. JARAMILLO -CORREA et al. 2008; ZARZA 
et al. 2008). 
31 
 
CAPÍTULO 1—ESTRUCTURA GENÉTICA 
1.1—INTRODUCCÍON 
De la genética de poblaciones a la teoría coalescente 
La genética de poblaciones tiene tres objetivos fundamentales. El primero es describir la 
variación genética de las poblaciones estudiadas, sea en un contexto espacial, temporal o 
asociado con caracteres de interés.Además, la genética de poblaciones también tiene una 
parte explicativa, pues el segundo objetivo es inferir las causas que dieron origen a la 
variación observada. Se trata de una aproximación histórica de la variación en la que las 
causas son una combinación de las fuerzas evolutivas: selección natural, deriva genética, 
mutación, endogamia, migración y recombinación. La interpretación de esta parte de la 
genética de poblaciones va de acuerdo al contexto y los objetivos de cada grupo de datos. 
Adicionalmente, el tercer objetivo es estimar los parámetros asociados a las inferencias del 
segundo objetivo. Es decir, cuantificar la influencia de las fuerzas evolutivas involucradas y 
el tiempo asociado a la ocurrencia de los procesos. 
 El conjunto de conceptos y métodos de la teoría coalescente puede intervenir en los 
tres objetivos de la genética de poblaciones. Algunos parámetros descriptivos de la muestra 
tienen bases conceptuales del dominio coalescente, sean implícitas o explícitas. Además, 
algunos métodos basados en el coalescente pueden usarse para probar hipótesis sobre los 
procesos de la historia de una muestra (ver más abajo). Asimismo, el marco teórico del 
coalescente es idóneo para hacer estimaciones de los parámetros asociados a los procesos 
evolutivos. 
Modelos de evolución de poblaciones 
La genética de poblaciones y el coalescente comparten algunos modelos de evolución de 
poblaciones. Éstos se pueden dividir en los modelos demográficos y los espaciales (o de 
subdivisión de poblaciones). El modelo nulo en ambos casos es una población sin 
estructura y de tamaño constante en el tiempo. Los modelos alternativos meramente 
demográficos incluyen cambios en el tamaño de las poblaciones. En cuanto a los modelos 
espaciales alternativos, éstos involucran algún estado del gradiente entre el aislamiento total 
y una población con suficiente migración como para no presentar estructura. Cabe notar 
que los modelos demográficos y de subdivisión no son excluyentes entre sí. De hecho, lo 
32 
 
más común en la naturaleza es tener un modelo alternativo mixto, donde hay variación 
temporal en el tamaño de las poblaciones y algún grado de estructuración espacial. 
El modelo Wright-Fisher de poblaciones 
El modelo de evolución de poblaciones propuesto independientemente por Sewall Wright y 
Ronald A. Fisher (FISHER 1932; WRIGHT 1931) es el modelo nulo tanto de los modelos 
demográficos como de los espaciales. En su forma más básica, este modelo supone 
organismos haploides o la evolución de los alelos en organismos diploides hermafroditas o 
con sexos separados en la misma proporción, que viven en una sola población sin 
estructura, de tamaño constante en el tiempo. Asimismo, los alelos son selectivamente 
neutros, sólo se ven afectados por la deriva genética. 
 En el modelo básico se supone que cada alelo tiene la misma probabilidad de dejar 
descendencia (condición derivada de que sean alelos selectivamente neutros), dejando una 
copia exacta de sí mismos en la siguiente generación. Como el tamaño de la población es 
finito, algunos alelos no tendrán descendientes y otros dejarán más de uno, lo cual se debe 
únicamente al azar (que proviene de la segregación mendeliana en las poblaciones 
sexuales). A esta condición se le llama estocasticidad demográfica que, a lo largo del 
tiempo produce un patrón de “sorteo” de los alelos (Figura 4). 
 En una simulación usando el modelo de forma prospectiva, el proceso de “sorteo” 
de alelos se repite de una generación a otra durante T generaciones, manteniendo registro 
de las relaciones de ancestro-descendiente para cada copia alélica. Este último punto hace 
la diferencia entre el modelo clásico de genética de poblaciones (de saco de frijoles) y un 
modelo coalescente y se puede visualizar como una genealogía de alelos (Figura 4). La 
estocasticidad demográfica produce estocasticidad genealógica, ya que al repetir el proceso 
coalescente desde la generación T = 0 por las mismas T generaciones y usando las mismas 
condiciones iniciales, en cada ocasión se obtendría una genealogía de alelos diferente y 
aleatoria (Figura 5). En su conjunto, estas genealogías pueden tratarse como una variable 
aleatoria del modelo y junto con otros procesos aleatorios, como la mutación, se conoce 
como la varianza estocástica (EDWARDS y BEERLI 2000). El resultado de esta simulación 
bajo el modelo Wright-Fisher es el proceso coalescente (Figura 4). Este proceso adquiere 
un valor agregado cuando se cambia a una visión retrospectiva. 
33 
 
 
Figura 4 EL PROCESO COALESCENTE BÁSICO. 
Evolución de alelos (círculos grises o negros) bajo el modelo Wright-Fisher en el que se mantuvo 
registro de las relaciones ancestro-descendiente de los alelos (líneas que conectan alelos). Cada 
renglón representa una generación de una población con tamaño 2N = 10 copias de alelos a lo largo 
de T = 7 generaciones. Los círculos negros representan una muestra de alelos de la población; se 
resalta con líneas más gruesas la genealogía de estos alelos. 
El proceso coalescente en retrospectiva 
Si en la Figura 4 se sigue desde el presente al pasado a cualquier alelo a través de sus 
relaciones ancestro-descendiente, se puede apreciar que todo alelo actual tiene una historia 
de ancestría que comparte con los otros. Aún más, para la muestra de 4 alelos de la Figura 4 
(círculos negros) se observa que todos ellos convergen en un solo ancestro común. Cada 
vez que un par de alelos encuentra a un ancestro común en el pasado coalescen y cuando 
todos los alelos de una muestra coalescen en un solo ancestro común, han encontrado a su 
ancestro común más reciente (MRCA, por sus siglas en inglés). Asimismo, el tiempo que 
los alelos de una muestra tardan en encontrar a su MRCA es el tiempo al ancestro común 
más reciente (TMRCA, por sus siglas en inglés). El TMRCA pone un límite a la ventana de 
34 
 
tiempo sobre la cual se pueden hacer inferencias sobre la historia de la muestra usando la 
teoría coalescente. 
 Cuando se tiene una muestra de alelos del presente desconocemos los detalles del 
proceso coalescente que le dio origen, entre otras cosas porque puede provenir de una 
miríada de genealogías posibles. Es por eso que el tratamiento de la teoría coalescente es 
esencialmente probabilístico. 
 
Figura 5 ESTOCASTICIDAD GENEALÓGICA. 
Cada una de las genealogías fue generada usando el mismo modelo, el coalescente básico, para una 
muestra de n = 6 (arriba) y n = 32 alelos (abajo). La variación en la topología de las genealogías 
refleja sólo el azar (Tomado de HEIN et al. 2005). 
 La probabilidad de que un par de alelos coalescan en la generación anterior es 
 
donde 2N, es el número total de alelos en la población. La nomenclatura y ecuaciones de 
esta sección están basadas mayormente en Hein et al. (2005) y notas personales, pero se 
recomienda revisar también Wakeley (2007) y Templeton (2006). Como los alelos son 
neutros, todos ellos tienen la misma probabilidad de dejar descendencia y, por lo tanto, un 
par de alelos puede coalescer en cualquiera de los 2N alelos de la generación anterior con la 
misma probabilidad. Asimismo, la probabilidad de que un par de alelos no coalescan en la 
generación anterior es 
n = 6 
n = 32 
1 
2N 
35 
 
. 
 Como el muestreo entre generaciones diferentes es independiente, la probabilidad 
de que dos alelos encuentren un ancestro común j generaciones atrás en el tiempo es 
. 
Es decir, un par de alelos escogerán un ancestro diferente en las primeras j‒1 generaciones 
con probabilidad 1‒ (1/2N) y coalescerán en la generación j con una probabilidad 1/2N. En 
poblaciones naturales la probabilidad de no coalescer es generalmente más grande que la 
probabilidad de coalescer, por lo que hay un tiempo de espera asociado a la coalescencia de 
un par de alelos, T2: 
 (1). 
Esta función tiene una forma geométrica, por lo que el tiempo promedio de espera para que