Paragonimus westermani

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Figura 36.1. Paragonimus westermani adulto. 10 
mm x 5 mm.
Paragonimus westermani
(Kerbert 1878)
Paragonimus kellicotti
(Ward 1908)
Hay más de 40 especies en el género Par-
agonimus, pero sólo nueve son responsables 
de la mayoría de los casos en los seres huma-
nos; P. westermani, P. africanus, P. heterotre-
mus, P. kellicotti, P. mexicanus, P. siamensis, 
P. skrjabini, P. miyazakii y P. uterobilatera-
lis.1,10 Se estima que 20 millones de personas 
están infectadas con Paragonimus spp. El tré-
matodo más comúnmente reportado en este 
género como causar de enfermedad humana 
es el Paragonimus westermani. Mientras 
que la mayoría de los miembros de este 
género tienen una distribución relativamente 
restringida, el Paragonimus westermani se 
encuentra ampliamente en todo el mundo.11 
P. westermani se presentará como el organ-
ismo modelo para los tremátodos del pulmón 
transmitidos por alimentos, afectando los 
seres humanos, aunque el P. kellicotti, que 
es indígena de los Estados Unidos, y algunas 
otras especies de paragonimus serán mencio-
nados específicamente.12,14
Aunque hermafrodita, la mayoría de Par-
agonimus spp. no se autofertiliza. La para-
gonimiasis ocurre en Japón, China, Corea, 
Vietnam, Tailandia, Camboya, India, Micro-
nesia, Indonesia, Papúa Nueva Guinea y Fili-
pinas.15.17 El P. westermani infecta una amplia 
gama de huéspedes de reservorio, incluyendo 
zorros, gatos de algalia, tigres, leopardos, 
panteras, mangostas, lobos, cerdos, perros y 
gatos. Emplea a numerosos crustáceos como 
huéspedes intermedios y eso es lo que explica 
su distribución global.11
El género Paragonimus es diverso.5,18 
Varias otras especies infectan rutinariamente 
a los seres humanos: P. skrjabini y P. miyaza-
kii en Japón, P. africanus en Camerún, P. uter-
obilateralis en Liberia y Nigeria, y P. mexica-
nus y P. ecuadoriensis en América Latina.5 El 
P. kellicoti, un tremátodo pulmonar de visón
y zarigüeya en los Estados Unidos, también
ha causado infección en los seres humanos.12
Información histórica
Coenraad Kerbert describió en 1878 el 
gusano adulto que aisló en la autopsia de un 
tigre de Bengala.19 En 1916, Koan Nakagawa 
identificó al cangrejo de agua dulce como el 
huésped intermedio en la transmisión de P. 
westermani.20 En 1915, Sadamu Yokogawa 
descifró la ruta correcta de migración del 
tremátodo de adulto inmaduro en el huésped 
mamífero.21 En 1880, un año después que 
el primer caso humano se describiera en un 
individuo que vivía en Taiwán, Erwin von 
Baelz y Patrick Manson informaron sobre la 
mayoría de las características clínicas de la 
enfermedad, y también identificaron huevos 
de P. westermani en el esputo de pacientes 
con hemoptisis.22,23 En 1899, Max Braun esta-
Parasitic Diseases 6th Ed. Parasites Without Borders wwww.parasiteswithoutborders.com 
Figura 36.3. Sección histológica de P. westermani 
adulto en el pulmón.
Figura 36.4. Huevo de P. westermani. 
110 mm x 60 mm.
bleció el género Paragonimus, con el nombre 
derivado de las palabras griegas “para” (en el 
lado de) y gonimos “(genitales) .24
Ciclo de vida
El adulto de P. westermani es grande, midi-
endo 10-12 mm de largo y 5-7 mm de ancho 
(Fig. 36.1). Induce una cápsula fibrótica de 
tejido en la periferia del pulmón y vive allí, 
generalmente en compañía de 2 o más gusa-
nos. Más de 50 especies de crustáceos son 
capaces de soportar la siguiente etapa del 
ciclo de vida con los cangrejos de agua dulce 
(por ejemplo, Eriocheir spp., Potamon spp., 
Potamiscus spp.) como los huéspedes inter-
medios más comunes en la mayor parte del 
Lejano Oriente. En muchos países asiáti-
cos, los cangrejos se comen crudos o poco 
cocidos. En los EE.UU., la infección por P. 
kelicotti resulta de comer crudos cangrejo de 
río.25
La infección comienza por la ingestión de 
las metacercarias (Fig. 36.2), que desenquista 
en el intestino delgado.13 Las Metacercarias 
penetran en la cavidad abdominal, y en pocos 
días, se desarrollan a los tremátodos inmadu-
ros. Los gusanos migran a los pulmones al 
penetrar el diafragma y maduran a adultos 
reproductivos dentro de las 8-12 semanas 
(Fig. 36.3). Los gusanos también se locali-
zan en sitios aberrantes, incluyendo cerebro, 
hígado, intestinos, músculos, piel y testículos. 
En estos sitios, el paso de los huevos al ambi-
ente externo no es posible.
El par de adultos usualmente se fertili-
zan mutuamente. Existen formas diploides 
y triploides del adulto P. westermani.18 La 
forma triploide produce óvulos a través de 
la partenogénesis. La producción de huevos 
comienza aproximadamente 30 días después 
de la ingestión de las metacercarias. Los 
huevos (Fig. 36.4) pasan fecundados, pero no 
embrionados, en el tejido circundante. Final-
Figura 36.2. Metacercaria de P. westermani. 34 mm.
mente, llegan a los bronquiolos y se incluyen 
en el esputo que también contiene sangre y 
restos de las lesiones necróticas creadas por 
los adultos. Debido a que parte del esputo 
se traga, los huevos se pueden recuperar en 
las heces, así como en el esputo. Los huevos 
deben alcanzar el agua dulce para embri-
onar. La miracidium se desarrolla durante 
un período de 3 semanas, después de lo cual 
se eclosiona y busca su huésped de caracol 
intermedio (por ejemplo, Melania spp., Semi-
sulcospira spp., y Thiara spp.). En contraste 
con otros tremátodos como Schistosoma spp., 
Paragonimus spp. son capaces de madurar en 
una gran variedad de especies de caracoles.13 
Paragonimus spp. se desarrollan a través de 
las etapas de esporocistos y redias en cercar-
ias, que luego salen del caracol y se enquistan 
sobre y dentro de huéspedes intermedios de 
crustáceos. En el caso del cangrejo, las meta-
cercarias infectan todos los órganos.
Patogenia Celular y Molecular
Los gusanos inmaduros de P. wester-
mani no causan enfermedad clínica, ni en 
su camino desde el intestino delgado hasta 
la cavidad abdominal, ni durante la última 
etapa de su viaje al tejido pulmonar, excepto 
en el caso de una infección intensa.26,29 En 
contraste, los gusanos maduros adultos en 
el pulmón forman quistes que finalmente se 
comunican con los bronquiolos.24 Las formas 
triploides del parásito se consideran más pató-
genas que las formas diploides. Las formas 
diploides son más pequeñas y forman quistes 
sólo si encuentran compañeros sexuales.24 
Las respuestas inflamatorias a los quistes de 
paragonimus se caracterizan por una variedad 
de células, pero predominan los eosinófilos. 
Los cristales de Charcot-Leyden se pueden 
encontrar con frecuencia en el esputo de indi-
viduos infectados. Los anticuerpos IgG e IgE 
específicos se producen a lo largo de la infec-
ción, pero parecen no tener función protec-
tora.30 Varias etapas de P. westermani secre-
tan cisteína proteasas que escinden molécu-
las de IgG, y el gusano puede emplear esta 
estrategia para evitar daño inmunológico por 
parte del huésped.31 Las infecciones duran 
algo más de un año, después de lo cual los 
gusanos adultos mueren y se calcifican.
Las etapas larvarias de varias especies 
zoonóticas de paragonimus como P. skrjabini 
y P. miyazakii pueden causar un daño extenso 
a los tejidos a medida que emigran a través de 
las vísceras.24
Enfermedad Clínica
Las manifestaciones clínicas de la para-
gonimiasis incluyen infección temprana 
aguda y enfermedad tardía o crónica. La infec-
ción temprana ocurre entre el momento de la 
ingestión de metacercarias infecciosas, y dura 
hasta que los tremátodos maduran en adultos 
productores de huevos. Durante esta etapa de 
la infección algunos pacientes pueden per-
manecer asintomáticos, mientras que otros 
presentan diarrea, fiebre, dolor torácico, 
fatiga, urticaria, dolor epigástrico y eosino-
filia.26,29 Los pacientes pueden desarrollar tos 
con esputo con sangre, disnea, aumento de 
leucocitosis, eosinofilia e infiltrados pulmo-
nares transitorios. En algunas situaciones los 
pacientes pueden presentar manifestaciones 
cutáneas, observando hinchazones subcu-
táneas indoloras que son migratorias.32Estos 
nódulos subcutáneos contienen tremátodos.24
Los tremátodos pulmonares maduros des-
encadenan la infección en etapa avanzada. 
La tos y la hemoptisis recurrente son las 
características clínicas más comunes.33,34 
Los pacientes también pueden presentar 
dolor torácico, disnea, fiebre o escalofríos.13 
Dependiendo de la gravedad de la infección 
y de la frecuencia de superinfecciones bac-
terianas, puede haber neumotórax y derrame 
pleural, con las consecuentes adherencias 
pleurales.
Un resultado clínico a menudo fatal 
resulta de la paragonimiasis extrapulmonar. 
Los tremátodos inmaduros pueden emigrar 
a una serie de tejidos, incluyendo el cerebro. 
Se cree que la paragonimiasis cerebral es 
rara, se estima que ocurre en menos del 1% 
de los individuos sintomáticos infectados con 
P. westermani, pero se asocia con una tasa de
mortalidad significativamente mayor que la
enfermedad pulmonar.35 La paragonimiasis
cerebral puede ser más común con otras Par-
agonimiasis spp. tales como P. kelli-Cotti.36,37
Diagnóstico
La modalidad diagnóstica depende de 
la etapa de la enfermedad. La enfermedad 
en estadio tardío se diagnostica mediante la 
identificación microscópica de los huevos en 
el esputo, el líquido de lavado broncoalveolar 
y, más raramente, en las heces.38,39 Un número 
de casos de infecciones pulmonares bacilares 
negativas ácido-rápidas se deben a la para-
gonimiasis. Una característica distintiva es 
la presencia de cristales de Charcot-Leyden 
en histopatología.40 Los huevos pueden ser 
visualizados microscópicamente usando pre-
paraciones húmedas. Durante muchos años, 
la tinción ácido-rápida de especímenes de 
esputo destruyó los huevos del paragonimus. 
Este problema ha sido superado usando la tin-
ción moderna de Ziehl-Neelsen y el uso de un 
microscopio 10x en lugar del estándar 100x 
empleado en el diagnóstico de infecciones 
micobacteiales.38,39
Si el esputo u otros fluidos corporales, 
como el LCR o el líquido pleural, son negati-
vos para los huevos en muestras repetidas, se 
pueden obtener pruebas indirectas de la infec-
ción mediante pruebas serológicas, como 
ELISA y Western blot.41,43 Estas pruebas son 
particularmente útiles en la fase temprana de 
la enfermedad, así como en la enfermedad 
extrapulmonar. Las pruebas de inmunotrans-
ferencia están disponibles en los CDC y las 
pruebas ELISA están disponibles en labora-
torios comerciales.13,27 La serología también 
se utiliza en el diagnóstico de la infección por 
P. kellicotti en los Estados Unidos.25 Se han
desarrollado pruebas de detección de antíge-
nos, pero no se usan rutinariamente en la prác-
tica clínica.44 Se están desarrollando pruebas
moleculares que utilizan pruebas de amplifi-
cación de ácidos nucleicos (NAAT) que per-
miten la identificación de especies.45 También
hay una prueba intradérmica simple y rápida,
realizada inyectando antígeno de paragoni-
mus diluido en la piel.24 Más de 2 millones
de personas han sido examinadas con este test
de piel en China, con una tasa de positividad
global del 20%.24 Tanto los ensayos serológi-
cos como intradérmicos indican exposición
actual o pasada a la infección.
Las pruebas de imagen como la tomografía 
computarizada (TC) y la tomografía por emis-
ión de fluorodeoxiglucosa-positrón (FDG-
PET) pueden ayudar con el diagnóstico, pero 
no son definitivas.46,48 En muchos casos, las 
vías migratorias entre la pleura y el parén-
quima pulmonar como resultado de la inva-
sión de helmintos puede ser visualizada.49 El 
diagnóstico clínico depende de la sospecha 
de paragonimiasis en cualquier paciente de 
una zona endémica que tenga la enfermedad 
pulmonar característica. La paragonimiasis 
pulmonar debe distinguirse de la bronquiec-
tasia crónica, el absceso pulmonar por otras 
causas y la tuberculosis.16,50 La paragonimia-
sis cerebral debe distinguirse de los tumores 
cerebrales y las lesiones causadas por otros 
helmintos (por ejemplo, tenias juveniles y 
Fasciola hepática). Los nódulos subcutá-
neos de P. skrjabini deben ser diferenciados 
de otras formas de larva migrans cutánea y 
gnatostomiasis.24
Tratamiento
La droga de elección contra Paragoni-
mus spp. es el praziquantel, mientras que el 
triclabendazol es un fármaco alternativo con 
eficacia similar.24,50,54 Otro régimen que se ha 
utilizado es múltiples rondas de praziquantel 
alternando con albendazol.55 Las complica-
haute cuisine. El tratamiento de los individuos 
infectados, los cambios en el saneamiento y 
los cambios de comportamiento en la manipu-
lación y cocción de los huéspedes crustáceos 
intermedios tienen un papel que desempeñar 
en el control de la paragonimiasis. En algunas 
regiones endémicas del mundo, con la qui-
mioterapia de masas se ha intentado reducir 
las tasas de prevalencia.57,60 Hervir el huésped 
invertebrado durante varios minutos hasta que 
la carne haya cuajado y saltear y salar los can-
grejos u otros crustáceos opacos puede matar 
a las metacercarias. El marinado no mata con 
seguridad estas etapas infecciosas.
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quirúrgico.13
Prevención y control
Debido a los numerosos hábitos alimenti-
cios culturales que favorecen la adquisición 
de este parásito, elcontrol de la infección 
por paragonimus es difícil y, por lo tanto, 
requeriría un enfoque integral.56 Por ejem-
plo, el plato llamado “cangrejo peludo bor-
racho” se come tradicionalmente vivo, y en la 
moderna ciudad de Shanghái, es considerado 
References