Strongyloides stercoralis

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Figura 20.1. Strongyloides stercoralis adulto libre. 
Esta etapa se produce sólo en el suelo. 600 mm.
Strongyloides stercoralis
(Bavay 1876)
Introducción
Strongyloides stercoralis es un nemátodo 
parásito con una distribución mundial, y es 
particularmente prevalente en regiones tropi-
cales y subtropicales, así como en climas 
templados. En África subsahariana, Asia 
sudoriental (por ejemplo, Camboya), partes 
del Caribe y de América del Sur, las tasas de 
prevalencia en muchas áreas son superiores al 
20% .1 En América del Norte, se presenta con 
frecuencia entre los inmigrantes, en partes de 
los Apalaches y en pacientes en centros de 
cuidado de larga duración.2,4 Debido a la difi-
cultad de establecer un diagnóstico definitivo 
y porque el parásito puede causar infecciones 
asintomáticas de larga duración, se desconoce 
la verdadera prevalencia global de la estron-
giloidiasis humana. Las estimaciones indican 
que puede haber hasta 100 millones de casos 
anuales.2,5
Los huéspedes del reservorio desempeñan 
un papel importante en la biología de este 
nemátodo, con perros y primates no huma-
nos capaces de albergar los strongiloides.6 Ha 
habido numerosos brotes de estrongiloidiasis 
entre los manipuladores de animales.7 El S. 
stercoralis también puede reproducirse como 
un nemátodo libre en el suelo. En este caso, 
la larva L3 de esa fase conserva su capacidad 
para infectar huéspedes mamíferos. Esto cali-
fica al S. stercoralis como una de las infeccio-
nes de namátodos más adaptables al medio 
ambiente de los seres humanos.
Una segunda forma de estrongiloidiasis 
humana, causada por el S. fuelleborni kellyi, 
ha sido descrita en lactantes que viven en 
Papúa, Nueva Guinea y en África subsaha-
riana.8,9 Los niños con esta infección pueden 
desarrollar un síndrome clínico especial lla-
mado síndrome del vientre hinchado (SBS).10 
Esta condición se asocia con una alta tasa 
de mortalidad. En algunas aldeas rurales, la 
prevalencia de S. fuelleborni puede alcanzar 
casi el 100% durante los primeros años de 
vida, luego disminuye en niños mayores y en 
adultos.11
Información histórica
La infección clínica con Strongyloides 
stercoralis fue descrita por primera vez por 
Arthur Bavay y Louis Normand en 1876, 
mientras trabajaban juntos en Tolón, Fran-
cia.12,13 Sus pacientes eran el personal del 
ejército francés, recién llegados de Cochin, 
Indochina (Vietnam moderno del sur); de 
allí el nombre para la enteritis strongyloidal, 
“diarrea de Cochinchina”. Bavay recuperó 
numerosas larvas de una especie de nemátodo 
que no había sido previamente descrita en las 
heces de estos pacientes y la llamó Anguillula 
stercoralis.
Max Askanazy describió la patología de 
la estrongiloidiasis, y el ciclo de vida fue 
informado por Friedrich Fuelleborn.15,16 
Fuelleborn realizó experimentos en perros y 
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Figura 20.3. L2 larva de S. stercoralis. 580 mm x 
15 mm
aprendió que las larvas infecciosas penetran 
en la piel sana. En 1928, Masao Nishigoii 
describió la autoinfección con S. stercoralis 
y también demostró que los perros infectados 
presentaron estreñimiento, con subnitrato de 
morfina y bismuto pasaron larvas L3 infec-
ciosas, en lugar de larvas L2 no infecciosas.17 
Además, señaló que el número de larvas pas-
adas por estos animales aumentó, siempre y 
cuando el estreñimiento se mantuviera. Estos 
estudios precedieron a la descripción clínica 
de la autoinfección que ahora se sabe que 
también ocurre en los seres humanos.
Ciclo de vida
El Strongyloides stercoralis existe 
tanto como vida libre (Fig. 20.1) como un 
nemátodo parásito (Fig. 20.2a). La hembra 
adulta parásita tiene aproximadamente 2 mm 
de largo y 35 μm de ancho. El gusano parásito 
vive incrustado dentro de una hilera de célu-
las epiteliales columnares en el intestino del-
gado (figura 20.2b), usualmente en la región 
del duodeno y del yeyuno proximal. Los 
gusanos adultos pueden vivir hasta 5 años. La 
reproducción es por partenogénesis durante 
esta parte del ciclo de vida, con la liberación 
de los huevos en la lámina propia.18
Los huevos fecundados eclosionan rápida-
mente en larvas L1, que emergen en el lumen 
del intestino delgado. Las larvas se dirigen al 
colon donde se mueven de una vez, convirtié-
ndose en larvas L2 (rabditiformes) que luego 
pueden depositarse en el suelo con las heces. 
Alternativamente, pueden cambiarse en larvas 
L3 (filariformes) mientras permanecen dentro 
del lumen del colon, penetran en la mucosa 
y entran en la circulación directamente o 
a través de la piel perianal. Este proceso se 
conoce como autoinfección.19 Las larvas de la 
fase L2 de vida libre requieren suelo cálido, 
húmedo, arenoso o fértil para la siguiente fase 
de desarrollo del ciclo. En el suelo adecuado, 
y bajo condiciones ambientales óptimas, se 
desarrollan los gusanos adultos libres. Esto 
ocurre en cuatro mudas sucesivas. En con-
traste con la porción partenogénica del ciclo 
de vida en el huésped mamífero, las lombrices 
adultas de ambos sexos se encuentran durante 
la fase de vida libre en el suelo.18 Se aparean y 
la hembra produce huevos embrionados que 
se incuban y se desarrollan en larvas L2 (Fig. 
20.3) que pueden madurar en adultos, contin-
Figura 20.2b. Intestino delgado con numerosas 
secciones de una S. stercoralis femenina parásita.
Figura 20.2a. Hembra parásita de S. stercoralis. 
2,5 mm x 35 mm. Cortesía de L. Ash y T. Orihel.
 
uar el ciclo de vida libre o muda para conver-
tirse en larvas L3. La larva L3 puede infectar 
a los seres humanos y otros huéspedes sus-
ceptibles. Cuando las condiciones se vuelven 
desfavorables para la continuación de la fase 
de vida libre (por ejemplo, falta de nutrición, 
baja humedad), más larvas de L2 se transfor-
man en el estadio L3 infeccioso20 que puede 
permanecer en el suelo durante varios días. 
Cuando las larvas L3 encuentran un 
huésped adecuado, penetran en la piel (Fig. 
20.4.) y comienzan la fase parásita de la infec-
ción. Las larvas L3 también pueden “nadar” 
en ambientes acuáticos, dándoles una mayor 
autonomía para encontrar un huésped, en 
comparación con larvas de anquilostoma L3, 
que no pueden hacerlo. Si las larvas L3 no 
localizan un huésped dentro de 3 días, gastan 
todo su glucógeno almacenado y mueren.
Fase Parasitaria (Ciclo de Vida 
Homogónico)
La larva L3 entra en el huésped a través de 
la piel, un proceso facilitado por la liberación 
de una proteasa del parásito.21 Al entrar en el 
huésped, la lombriz inmadura entra probable-
mente en una vénula y/o vaso linfático antes 
de ser llevado a través de la circulación afer-
ente al corazón derecho, la arteria pulmonar y 
los capilares pulmonares. La larva se rompe 
en el espacio alveolar, se arrastra activamente 
por el árbol respiratorio, pasa a través de la 
tráquea hacia la faringe, cruza la epiglotis y 
es tragada. El S. stercoralis puede no siempre 
migrar a través de los pulmones para llegar al 
tracto intestinal.22 La larva experimenta una 
muda final en el intestino delgado y se con-
vierte en la partenogénica parásita femenina. 
La producción de huevos comienza dentro de 
25-30 días después de la infección inicial.
Autoinfección, hiperinfección e infec-
ción diseminada
En algunos pacientes, las larvas de L2 se 
desarrollan dentro del colon hasta el estado 
infeccioso L3.23 Las larvas infecciosas pueden 
volver a entrar en la circulación antes de emi-
grar a través de los pulmones y tragarse. Este 
proceso se conoce como autoinfección, y 
permite que el parásito permanezca dentro 
del mismo huésped durante muchos años. Se 
cree que los niveles bajos de autoinfección 
son comunes y pueden ocurrir durante una 
infección primaria.24 En los pacientes débiles, 
desnutridos o inmunocomprometidos, la 
autoinfección puede amplificarse, dando 
lugar a una hiperinfección caracterizada por 
un gran aumento en la carga de lombrices. El 
S. stercoralis es uno de los pocos nemátodos
parasitariosque infectan a los seres huma-
nos que pueden aumentar su número dentro
del mismo individuo (el otro es el Capillaria
philippinensis (ver Fig. 26.1)). La hiperin-
fección también puede conducir a infección
diseminada, caracterizada por la presencia
de varias etapas de larvas en sitios ectópicos,
incluyendo el sistema nervioso central.
Transmisión Vertical
El modo de transmisión de la infección 
Figura 20.4. Larva filariforme (L3) (flecha) de S. 
stercoralis en la capa cutánea de la piel.
por S. fuelleborni que conduce al síndrome 
del vientre hinchado es desconocido, aunque 
la alta incidencia de este parásito en los lac-
tantes ha llevado a la especulación de que 
se transmite a través de la leche materna. 
En apoyo de esta hipótesis, larvas de S. fuel-
leborni se han detectado en las secreciones 
mamarias.25
Patogenia Celular y Molecular
Las hembras parásitas no inducen esencial-
mente daño alguno a la mucosa del intestino 
delgado, pero provocan inflamación local. En 
algunos estudios experimentales, la función 
de las células T parece ser necesaria para el 
desarrollo de resistencia a la infección de los 
strongilóides, y puede reflejar la misma cas-
cada inmunológica producida por mechones 
de células en el intestino delgado.20,26 Se ha 
propuesto el deterioro de la función de las 
células T como la base por la cual los subcon-
juntos de individuos infectados no regulan 
el número de lombrices en su intestino del-
gado, desarrollando la hiperinfección de los 
strongilóidos y la infección diseminada. Esto 
es evidente en pacientes con inmunosupre-
sión debida a malignidad, infección por virus 
linfotrópico de tipo 1 (HTLV-1), alcoholismo, 
desnutrición, corticosteroides y citotóxi-
cos.19,27,30 A pesar de algunos informes de 
estrongiloides diseminados en pacientes con 
VIH/SIDA, no se ha observado la incidencia 
significativamente mayor de lo esperado de 
hiperinfección y de infecciones difusas de 
estrongiloides en pacientes infectados por 
el VIH.31,33 La especulación se centra en el 
hecho que la hiperinfección se produce como 
respuesta a niveles elevados de esteroides 
en los pacientes en riesgo para estas condi-
ciones.31,32 El efecto de los esteroides puede 
estar mediado por su capacidad de suprimir 
la eosinofilia, interferir con la activación de 
los linfocitos o tener un impacto directo en las 
larvas parasitarias que acelera su maduración 
en las larvas L3 invasivas mientras permane-
cen dentro del colon del paciente infectado.20
Existe una asociación entre la infección 
por el HTLV-1 y la estrongiloidiasis.20 Esto 
se ha observado en las islas de Okinawa y 
Jamaica.34,36 La base de esta asociación es 
desconocida, aunque se sugiere que los paci-
entes con HTLV-1 pueden tener déficits selec-
tivos de anticuerpos específicos de parásitos, 
incluyendo la IgE y la tolerancia inducida de 
células T para los strongilóidos debido al tro-
pismo HTLV-1 para las células T regulado-
ras.36,37 La estrongiloidiasis aguda también se 
ha descrito en un paciente con deficiencia de 
IgA, pero una relación causal entre deficien-
cia de IgA y strongyloides no está clara.36
En casos de hiperinfección o infección dis-
eminada, las larvas L3 penetrantes a menudo 
llevan microorganismos entéricos en su tracto 
intestinal con los que se alimentaron durante 
su vida como larvas L2. A medida que se 
desarrollan más, regurgitan estos microbios 
a través de los tejidos del huésped, con-
duciendo a menudo a infección bacteriemia 
local, seguida por septicemia general.38 Tales 
secuelas clínicas son frecuentemente mor-
tales.39
Enfermedad Clínica
Después de la infección de individuos 
inmunocompetentes puede no haber síntomas 
prominentes o puede haber una diarrea acuosa, 
mucosa, cuyo grado varía con la intensidad 
de la infección. La mayoría de los pacientes 
infectados no presentan síntomas después de 
la infección y la eosinofilia periférica puede 
ser la única evidencia de infección aguda.40,41 
Algunos individuos pueden reportar reaccio-
nes cutáneas, comúnmente llamadas picor de 
tierra, debido a la penetración de la piel por 
las larvas infectantes L3. 42 La erupción del 
picor de tierra se produce característicamente 
en los pies. En el aproximadamente 25% de 
los pacientes sintomáticos se han reportado 
estados de diarrea y estreñimiento alterna-
dos, malestar abdominal, vómitos y dolor 
epigástrico que empeora con la ingesta de 
alimentos.40,43 Aunque estos síntomas suelen 
durar alrededor de seis semanas, algunos 
individuos pueden presentar síntomas persis-
tentes por años.44 Los niños con S. stercoralis 
pueden desarrollar un síndrome caracterizado 
por anorexia, caquexia, diarrea crónica, mal-
absorción de grasas y de proteínas y disten-
sión abdominal. Los bebés con síndrome de 
vientre hinchado de S. fuelleborni puede pre-
sentarse de forma aguda, pero generalmente 
sin fiebre ni diarrea.8,9 En cambio, estos niños 
desarrollan ascitis abdominal, como resultado 
de la pérdida de proteínas, que puede crecer 
hasta el punto de causar complicaciones res-
piratorias.
Durante la fase migratoria de la infec-
ción, los síntomas pueden parecerse a los 
descritos para la ascariasis y la anquilosto-
miasis (p. Ej., Neumonitis), aunque en aus-
encia de infección diseminada, los síntomas 
pulmonares no suelen ser prominentes. Más 
comúnmente, la estrongiloidiasis pulmonar 
se caracteriza por una eosinofilia circulante 
asintomática.46 La migración de las larvas a 
través de la piel da lugar a una erupción ser-
piginosa, urticaria repentina, una condición 
conocida como larva currens.47 Se ha obser-
vado que las larvas migran a través de la piel 
tan rápido como 5 -15 cm por hora, dejando 
rayas pruríticas rojas intensas en el abdomen 
o en los muslos laterales.43 La strongiloidiasis
también puede presentarse con un sarpullido
purpúrico petequial (púrpura de la huella dac-
tilar parasitaria periumbilical) comúnmente
presente en el abdomen anterior o en los
muslos laterales.43,48,49
Hiperinfección e Infección Diseminada
Los síntomas clínicos son exagerados si la 
hiperinfección se superpone a una infección 
ya crónica. La invasión masiva por larvas de 
Strongiloides debido a la hiperinfección tiene 
una presentación impresionante como enteri-
tis aguda, con diarrea severa y enfermedad 
ulcerosa del intestino delgado y del intes-
tino grueso. Estos pacientes a menudo tienen 
enterocolitis bacteriana secundaria que puede 
resultar en un íleo paralítico, y la invasión 
bacteriana que se traduce en abscesos metas-
tásicos y meningitis bacteriana. Durante 
la infección diseminada, las propias larvas 
pueden ingresar al sistema nervioso central 
con el desarrollo de meningitis gramnegativa 
por patógenos entéricos y, en algunos casos, 
por abscesos secundarios.50,53 La invasión 
pulmonar también es exagerada durante la 
infección diseminada y puede conducir a un 
cuadro clínico de neumonía, embolia pulmo-
nar, hemorragia intrapulmonar o insuficiencia 
respiratoria aguda.54
Diagnóstico
La infección por Strongiloides debe con-
siderarse en cualquier paciente con síntomas 
gastrointestinales inexplicables, con o sin 
eosinofilia, y una historia de exposición apro-
piada.55 La identificación de las larvas en las 
muestras de heces es el método definitivo de 
diagnóstico. Debido a que pocos organismos 
son liberados de forma intermitente en las 
heces, la sensibilidad de un examen estándar 
de heces simple es inferior al 50 por ciento, 
e incluso tan bajo como 30% según algunas 
estimaciones.2,56,57 Tan solo 50 L2 larva son 
liberados por día por cada adulto strongil-
oides. Compare esta producción reproduc-
tiva con la del áscaris, que produce más de 
Figura 20.5. Larvas de Filariform (L3). H = 
Anquilostoma y S = Strongiloides. Cortesía de L. 
Ash y T. Orihel.
200.000 huevos al día. Se recomienda que 
se disponga de una gran cantidad de heces 
(por ejemplo, muestras múltiples en varios 
días), y que todas ellas se procesen mediante 
un método de sedimentación para concen-
trar las larvas,mejorando en gran medida 
las posibilidades de ver a los organismos en 
el microscopio (Figuras 20.3, 20.6). Incluso 
cuando se usan técnicas de sedimentación, 
generalmente no se detectan infecciones de 
bajo grado y se debe realizar una búsqueda 
rigurosa con múltiples exámenes de heces 
antes que un paciente pueda ser declarado 
libre de la infección. Las larvas de S. sterco-
ralis pueden diferenciarse de las de la anqui-
lostomiasis (Fig. 20.5) por dos características. 
La larva L2 de S. stercoralis tiene una cavidad 
bucal corta (Fig. 20.6), mientras que la larva 
L3 tiene una cola dentada (Fig. 20.7). Los 
laboratorios experimentados en el manejo 
del organismo pueden mejorar la sensibilidad 
de sus exámenes de heces mediante el espar-
cimiento de una muestra fecal en una placa 
de agar y detectar las huellas de las bacterias 
haladas por larvas migratorias. Alternativa-
mente, algunos laboratorios pueden ampli-
ficar el número de larvas de Strongiloides 
mezclando las heces con hueso carbonizado 
e incubando la preparación bajo condiciones 
que permitan el ciclo de vida heterogónico 
(coprocultura). 58,59
En los pacientes con hiperinfección o 
infección diseminada, el rendimiento de la 
larva de strongiloides puede incrementar al 
recuperarlos del fluido duodenal.57 Normal-
mente esto se hace a través de una endoscopia 
flexible; la biopsia intestinal es también un 
complemento útil (Fig. 20.2b). En las infec-
ciones diseminadas es posible identificar el 
parásito en esputo y en el líquido de lavado 
broncoalveolar.19 Existen diferentes pruebas 
serológicas, entre las que se incluye ELISA 
para la inmunoglobulina G (IgG), pero sus 
sensibilidades y especificidades pueden 
variar significativamente.60,62 A pesar de sus 
limitaciones, la prueba serológica es actu-
almente el método diagnóstico de elección. 
Las aproximaciones inmunológicas para 
detectar anticuerpos específicos del parásito 
en suero mediante ensayos inmunosorbentes 
indirectos ligados a enzimas (ELISA) pueden 
alcanzar una sensibilidad diagnóstica alred-
edor del 85%, pero tienen una especificidad 
inferior principalmente debido a la reactivi-
dad cruzada con otros helmintos. Los ensayos 
de PCR están en desarrollo, incluyendo los 
ensayos de PCR cuantitativa multiplex para 
diagnosticar simultáneamente coinfecciones 
Figura 20.7. Cola con muesca de la larva filariforme 
de S. stercoralis, la larva de del anquilostoma L3 
tiene una cola puntiaguda
Figura 20.6. Cavidad bucal (flecha) de la larva rab-
ditiforme de S. stercoralis. Compare con la Figura 
19.8.
como focos de infección humana en las zonas 
tropicales rurales. El personal al cuidado de 
los animales en las instituciones de inves-
tigación tiene un alto riesgo de adquirir la 
estrongiloidiasis. Los primates recién llega-
dos destinados a ser utilizados en protocolos 
de investigación se mantienen primero aisla-
dos y rutinariamente tratados con ivermectina 
para prevenir la propagación de este nemátodo 
parásito. Otros patógenos aún más graves 
han contagiado este grupo de empleados en 
años anteriores, como el virus de Marburg y 
el virus del Ébola. La cuarentena es la mejor 
manera de asegurarse de que estos patógenos 
graves no causen epidemias internas, como la 
ocurrida en Hoechst en Marburg, Alemania 
en 1967.78
Las instituciones de custodia pueden ser un 
foco de infección y, en consecuencia, el tam-
izaje y el tratamiento de los pacientes pueden 
prevenir la propagación.79 Los esfuerzos para 
diagnosticar y escrutar individuos que alber-
gan S. stercoralis a veces se llevan a cabo 
entre pacientes que son candidatos a terapia 
inmunosupresora. Quienes están infectados y 
en edad fértil reducirían la transmisión trans-
mamaria de S. fuelleborni, aunque muchos de 
los medicamentos antihelmínticos disponibles 
están relativamente contraindicados durante 
el embarazo. En la actualidad, la estrongil-
oidiasis no está enfocada a la administración 
masiva de fármacos, al igual que la ascariasis, 
la tricuriasis, la anquilostomiasis, la filariasis 
linfática y la oncocercosis. Dado el uso gener-
alizado de albendazol e ivermectina para este 
propósito, es concebible que la estrongiloi-
diasis también esté siendo tratada como una 
infección parasitaria colateral, o posiblemente 
podría añadirse como una sexta helmintiasis 
en un nuevo programa de desparasitación 
global diseñado.80
parasitarias.63
Tratamiento
Mientras que el thiabendazole se adminis-
tró en el pasado para las infecciones sin com-
plicaciones, la ivermectina tiene menos efec-
tos secundarios y lo ha reemplazado como el 
fármaco de elección.64,68 El albendazol es un 
fármaco alternativo pero es menos eficaz que 
la ivermectina.69
Para los pacientes con hiperinfección y 
enfermedades diseminadas se desconoce el 
tratamiento ideal, pero generalmente la iver-
mectina se extiende entre 5 días y varias sema-
nas y a menudo se añade albendazol.64,65,70,72 
La eficacia del tratamiento puede moni-
torearse basándose en la respuesta del paci-
ente y mediando exámenes repetidos de las 
heces.73 En algunos casos de infección grave, 
se ha utilizado con éxito en el tratamiento de 
la estrongiloidiasis diseminada las prepara-
ciones parenterales veterinarias de ivermec-
tina.74,75 En pacientes con hiperinfección de 
S. stercoralis también se requiere terapia de 
soporte intensiva, incluidos agentes antimi-
crobianos Como nutrición parenteral para 
compensar las pérdidas extensas de proteínas 
y lípidos. La infección por S. fuelleborni se 
trata con éxito con tiabendazol.76
Prevención y control
Los riesgos de contraer la enfermedad 
pueden reducirse usando zapatos en áreas 
endémicas77 Los huéspedes del reservorio 
incluyen perros y primates, especialmente 
chimpancés. Como se ha mencionado, se 
ha descrito un pequeño brote de estrongiloi-
diasis humana que se originó en perros.7 Sin 
embargo, es dudoso el papel de los primates 
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