onicomicosis por hongos filamentosos

Vista previa del material en texto

�	 Dermatología	Venezolana.	Vol.	��,	Nº	1,	2006
Revisión
Introducción
Los	 hongos	 agentes	 productores	 de	 onicomicosis	
pueden	agruparse	en	tres	grandes	grupos:	dermatofitos,	
levaduras	y	mohos	filamentosos.	Evidentemente,	los	del	
primer	grupo	son	sin	lugar	a	dudas,	los	agentes	etiológicos	
principales	 a	 nivel	 ungueal;	 le	 siguen	 en	 frecuencia	 las	
levaduras,	que	si	bien	se	aíslan	usualmente	en	uñas	de	las	
manos,	su	papel	en	los	pies	sigue	siendo	controversial	y	
más	aún,	el	tercer	agente	etiológico	(mohos)	como	cau-
sante	de	onicomicosis,	en	donde	el	significado	patológico	
permanece	todavía	incierto.	Este	hecho,	hace	imperativo	
atenerse	a	estrictos	criterios	de	patogenicidad,	para	acep-
tar	que	estos	hongos	sean	el	verdadero	agente	etiológico	
y	no	un	mero	comensal	o	contaminante	ambiental.
A	 diferencia	 de	 los	 dermatofitos	 y	 levaduras,	 este	
grupo	de	mohos	 filamentosos	dista	de	ser	homogéneo	
y	 comprende	 especies	 pertenecientes	 a	 familias	 muy	
numerosas	y	distintas.	La	primera	dificultad	consiste	en	
su	identificación,	que	se	basa	principalmente	en	sus	ca-
racterísticas	morfológicas,	a	menudo,	con	diferencias	muy	
sutiles	entre	éstos.	La	otra	dificultad	es	en	relación	al	papel	
patógeno	real	de	estos	hongos	que,	en	su	mayoría,	son	
reconocidos	saprófitos,	que	se	encuentran	en	la	piel	sana,	
en	el	suelo	y	en	el	ambiente	de	los	laboratorios.	Aunque	
en	muchos	casos	parecen	desarrollarse	en	uñas	previa-
mente	dañadas	por	traumatismos	previos	o	desvitalizadas	
por	causas	circulatorias	o	enfermedades	subyacentes,	en	
muchos	otros	casos,	afectan	a	personas	jóvenes	y	a	uñas	
intactas.	En	vista	de	todas	estas	incertidumbres,	se	hace	
indispensable	establecer	la	importancia	de	estos	mohos	
como	agentes	etiológicos	de	onicomicosis,	 la	presenta-
ción	clínica,	los	criterios	diagnósticos	que	deben	asumirse	
para	 establecer	 adecuadamente	 su	 rol	 patógeno	 en	 las	
uñas	y	por	supuesto,	las	medidas	terapéuticas	disponibles	
para	el	tratamiento	de	estos	procesos.
Prevalencia y epidemiología
La	prevalencia	de	estos	mohos	no	dermatofitos	es	su-
Onicomicosis por hongos filamentosos 
no dermatofitos
Elsy Cavallera, María Asbati
	 	 Servicio	de	Dermatología	y	Laboratorio	de	Micología.	Instituto	de	Biomedicina.	
	 	 Hospital	Vargas	de	Caracas.	Universidad	Central	de	Venezuela.	Caracas,	Venezuela.	E-mail:	ecavallera@yahoo.com
Resumen
Se realizó una revisión de las micosis ungueales producidas por hongos filamentosos no dermatofitos a nivel 
mundial, evaluándose la diversidad de agentes causales que varían en función de las áreas geográficas, así como la 
variabilidad de la prevalencia, ya que todavía no existe un consenso general en cuanto a los criterios diagnósticos 
a considerar en este tipo de onicopatía. Igualmente, se revisan las formas clínicas de presentación y el manejo tera-
péutico bastante difícil y controversial de esta onicomicosis.
Palabras clave: onicomicosis, hongos no dermatofitos.
Non dermatophytic 
filamentous fungi onychomicosis 
Abstract
A revision was carried out about the onychomycosis caused by non dermatophytic fungi (filamentous fungi) 
worldwide, the diversity of causal agents that vary in function of the geographical areas was evaluated, as well as 
the variability of the prevalence, since there is not consensus and there is considerable controversy in the diagnostic 
criteria of this onychomycosis. Equally, the clinical forms and therapeutic handling were revised. 
Key words: onychomycosis, non dermatophytic fungi.
Dermatología	Venezolana.	Vol.	��,	Nº	1,	2006	 �
Revisión
mamente	variable,	pudiendo	oscilar	entre	1%	y	17%,	de	
acuerdo	a	lo	revisado	en	la	literatura	a	nivel	mundial.	
Estas	variaciones	se	deben	principalmente:	
1.		A	diferencias	geográficas	en	la	distribución	
	 de	los	mohos.	
2.		A	diferencias	en	los	criterios	que	se	usan	para	
	 el	diagnóstico	de	onicomicosis	por	mohos,	
	 ya	que	todavía	no	existe	un	consenso	mundial.	
3.		Al	uso	de	métodos	micológicos	inapropiados	
	 para	el	crecimiento	de	estos	mohos1.
La	 distribución	 de	 estos	 mohos	 ambientales	 varía	
notablemente	a	nivel	geográfico	y	como	veremos	más	
adelante,	la	etiología	es	muy	diversa	de	país	a	país,	aun-
que	hay	algunos	agentes	etiológicos	que	prácticamente	
se	 aíslan	 en	 todas	 partes	 y	 por	 ende,	 esto	 modifica	 la	
prevalencia	entre	 los	diferentes	estudios.	Por	otro	lado,	
no	es	lo	mismo	tomar	como	criterio	diagnóstico	el	aisla-
miento	del	moho	en	un	solo	cultivo	micológico,	que	en	
dos	cultivos	sucesivos	o	incluso,	tres	cultivos	sucesivos.	La	
probabilidad	de	aislar	repetidamente	el	hongo	en	varias	
oportunidades	es	bien	difícil,	ya	sea	porque	el	paciente	
no	regresa	o	porque	en	el	 segundo	cultivo	no	crece	el	
moho,	o	incluso,	crece	el	dermatofito,	que	evidentemente	
lo	descarta.	Estos	criterios	definitivamente	modifican	 la	
prevalencia	y	por	tal	razón	se	hace	tan	variable	de	estudio	
a	estudio.	
Mencionaremos	algunos	trabajos,	como	series	grandes	
estudiadas	por	Summerbell	en	Canadá	en	el	año	1989,	que	
comprende	el	aislado	de	2662	hongos	filamentosos	en	un	
período	de	3	años,	en	donde	sólo	el	3,3%	corresponden	
a	mohos	no	dermatofitos2.
Otro	estudio	multicéntrico,	llevado	a	cabo	entre	1996-
1997	por	Elewski	en	los	Estados	Unidos	(EE.UU),	reportó	un	
8%	de	mohos	en	1069	pacientes3.	Una	cifra	semejante	re-
portaron	Crespo	y	colaboradores,	en	España,	reportando	
una	prevalencia	de	7,�%	de	mohos	y	6�,�%	de	levaduras	
en	319	pacientes	estudiados	en	el	año	20001.
En	un	trabajo	realizado	por	Escobar	entre	1990	y	2000	
en	 Medellín,	 Colombia,	 se	 mostró	 una	 prevalencia	 de	
12,�%	de	onicomicosis	por	hongos	ambientales	no	der-
matofitos	y	los	autores	tomaron	como	criterio	diagnóstico	
el	 aislamiento	 del	 moho	 en	 una	 sola	 oportunidad,	 con	
la	condición	de	que	creciera	el	mismo	agente	en	cinco	
o	 más	 sitios	 inoculados	 en	 cada	 placa	 de	 Sabouraud�.	
Igualmente,	Mercantini,	en	Roma,	reportó	una	prevalencia	
alta	de	17,�%	de	mohos,	de	un	 total	de	16�7	casos	de	
onicomicosis	estudiados	en	un	período	de	10	años�.
Por	 último,	 mencionaremos	 un	 estudio	 realizado	 en	
Venezuela,	en	el	 Instituto	de	Biomedicina,	por	Asbati	 y	
colaboradores,	en	el	año	2002,	donde	encontramos	una	
prevalencia	de	�,89%	de	mohos	con	positividad	en	una	
sola	muestra	de	cultivo	y	de	0,8%	al	 ser	confirmada	en	
más	de	dos	oportunidades6.
Etiología
La	lista	de	mohos	que	ocasionalmente	han	sido	aislados	
en	 uñas	 es	 bastante	 larga,	 pero	 las	 especies	 de	 mohos	
que	 regularmente	 son	 identificados	 como	 causantes	 de	
onicomicosis,	incluyen	pocas	especies	como	Scopulariopsis 
brevicaulis,	Aspergillus sp,	Fusarium sp,	Acremonium sp,	Scyta-
lidium sp	y	Onychocola canadiensis7.	Cada	vez	se	involucran	
más	especies	nuevas	causantes	de	onicomicosis	como	el	
Arachnomyces kanei,	 recientemente	 descrito	 en	 Canadá,	
proveniente	de	uñas	patológicas8.
En	 nuestro	 país,	 las	 especies	 más	 frecuentemente	
descritas	aisladas	son	Aspergillus sp	y	Fusarium sp6.	En	 los	
últimos	años	(datos	no	publicados),	hemos	encontrado	en	
el	laboratorio	de	Micología	del	Instituto	de	Biomedicina,	el	
aislamiento	en	repetidas	oportunidades	de	Scytalidium di-
midiatum	(ver	Foto	1)	como	agente	causal	de	onicomicosis	
y	tinea pedis,	tal	como	lo	reporta	un	estudio	colombiano	de	
Escobar	y	Carmona	Fonseca	en	el	año	2003,	donde	reportan	
a	 Fusarium sp	 en	 primer	 lugar,	 a	 Scytalidium dimidiatum	
(Foto	1)	en	segundo	lugar	y	a	Aspergillus sp	en	tercer	lugar�.	
Este	 contaminante,	 el	 Scytalidium dimidiatum,	 conocido	
como	 la	 forma	anamorfa	de	 Natrassia mangiferae	o	 Hen-
dersonula toruloidea,	se	agrupa	en	dos	subtipos:	un	tipo	A,	
de	crecimiento	rápido	que	prevalece	en	Suramérica,	India	
y	oeste	Africano	y	un	subtipo	B,	de	crecimiento	muy	lento,	
conocido	en	África	occidental	y	subcontinente	Indiano9.	La	
relación	entre	plantas	infectadas	con	Natrassia mangiferae	y	
las	infecciones	humanas	debido	a	estas	especies	no	ha	sido	
bien	establecida.	Se	piensa	que	pueda	existirun	modo	de	
transmisión	antropofílica	entre	estos	mohos10.
En	 Europa,	 predominan	 otros	 contaminantes,	 propios	
de	 las	 zonas	 templadas,	 siendo	 la	 especie	 mayormente	
involucrada	 el	 Scopulariopsis brevicaulis,	 encabezando	 la	
mayoría	de	las	series	publicadas9,11-13.	Es	uno	de	los	pocos	
Foto 1. Extendido (40X)
6	 Dermatología	Venezolana.	Vol.	��,	Nº	1,	2006
Revisión
mohos	 que	 muestran	 capacidad	 de	 invadir	 la	 queratina	
intacta,	pudiendo	afectar	uñas	previamente	sanas.	 Igual-
mente,	 es	 uno	 de	 los	 contados	 hongos	 patógenos	 que	
pueden	 ser	 reconocidos	 por	 sus	 estructuras	 producidas	
in vivo,	a	través	del	examen	directo1�.	En	un	estudio	reali-
zado	en	España,	Málaga,	entre	199�-2000	se	evidenció	en	
primer	lugar	como	agente	etiológico	de	onicomicosis	por	
mohos	a	Scopulariopsis brevicaulis,	seguido	de	Aspergillus	y	
Acremonium1.	Así	mismo,	Tosti	y	colaboradores	en	el	año	
2000,	 en	 Italia,	 reportaron	 �9	 casos	 de	 onicomicosis	 por	
mohos,	 siendo	 el	 agente	 causal	 más	 frecuente	 Fusarium 
sp,	seguido	por	Scopulariopsis brevicaulis	y	en	tercer	lugar	
el	 Acremonium sp12.	 En	 otras	 regiones,	 también	 amplia-
mente	estudiadas,	como	Canadá,	Gupta	y	colaboradores,	
reportaron	en	un	estudio	multicéntrico	realizado	en	el	año	
2000,	la	prevalencia	y	epidemiología	de	onicomocosis	en	
más	de	1�000	pacientes,	encontrando	una	prevalencia	de	
7.8%	de	mohos	no	dermatofitos,	siendo	el	agente	causal	
más	frecuente	el	Acremonium,	seguido	por	Scopulariopsis 
brevicaulis	y	Onychocola canadiensis1�.	
Otro	trabajo	más	reciente,	realizado	en	Dinamarca	en	el	
año	200�,	reportó	a	Trichosporum cutaneum	y	Scopulariopsis 
brevicaulis	como	posibles	causantes	de	onicomicosis	por	no	
dermatofitos,	aislados	en	cultivos	simples16.	
A	continuación,	se	van	a	describir	brevemente	los	dife-
rentes	géneros	fúngicos,	considerados	como	los	causantes	
de	onicomicosis	de	más	incidencia	a	nivel	mundial:
El	género	Aspergillus	se	aísla	con	bastante	frecuencia	
en	 las	 onicomicosis	 de	 los	 pies,	 casi	 siempre	 afectando	
los	primeros	dedos.	Las	especies	causantes	van	desde	A. 
terreus,	A. versicolor,	A. flavus,	A. níger,	A. fumigatus,	A. candi-
dus.	Los	que	se	encuentran	mayormente	involucrados	en	
onicomicosis	son	el	A. flavus,	A. terreus	y	A. sydowii1,9.	Todos	
son	hongos	filamentosos	e	hialinos	de	crecimiento	rápido.	
La	mayoría	de	ellos,	de	distribución	universal,	frecuente-
mente	 contaminantes	 en	 el	 laboratorio,	 pueden	 pasar	
desapercibidos.	La	ausencia	de	factores	locales	o	generales	
que	puedan	favorecer	el	desarrollo	de	onicomicosis,	sugie-
ren	la	patogenicidad	primaria	de	estos	hongos.	Dentro	de	
todo	el	grupo	de	mohos	causantes	de	onicomicosis,	 los	
que	mejor	responden	a	terapia	sistémica	con	Itraconazol	
o	terbinafina	son	precisamente	los	de	este	género.	Sin	em-
bargo,	hay	una	alta	tasa	de	fallos	terapéuticos,	lo	que	hace	
necesario	realizar	estudios	de	sensibilidad	in vitro	frente	a	
los	diferentes	antifúngicos,	para	conocer	las	resistencias	de	
estos	mohos.	Es	 importante	conocer	 la	etiología	de	este	
género	de	hongos	y	aplicar	una	terapia	adecuada,	sobre	
todo	en	pacientes	 inmunosuprimidos	como	los	órgano-
transplantados	con	onicomicosis	o	infecciones	cutáneas,	
ya	que	esta	podría	ser	la	puerta	de	entrada	a	una	infección	
sistémica	que	pudiese	ocasionarle	la	muerte.
Fusarium:	 Las	 especies	 de	 este	 género	 son	 fitopató-
genos	 de	 amplia	 distribución.	 La	 característica	 principal	
es	 la	producción	de	conidios	multiseptados	en	forma	de	
huso.	Estos	conidios	son	producidos	en	sucesión	barípeta,	
acumulados	 en	 masas	 gelatinosas	 en	 la	 fiálides.	 La	 taxo-
nomía	es	compleja	debido	al	gran	número	de	especies	en	
la	naturaleza10.	Las	especies	más	frecuentes	causantes	de	
onicomicosis	son:	F. solani	y	F. oxysporium17,18.	Al	igual	que	el	
género	Aspergillus,	el	Fusarium	se	encuentra	entre	los	agen-
tes	etiológicos	más	frecuentes	a	nivel	mundial	causantes	
de	onicomicosis	por	mohos	filamentosos.
Scopulariopsis:	Posee	una	amplia	distribución	aunque	
su	hábitat	principal	es	geófilo.	Se	ha	llegado	a	encontrar	en	
cavernas	junto	con	Histoplasma.	Son	hongos	filamentosos	
hialinos,	las	colonias	son	de	color	amarillento,	nunca	ver-
doso.	La	forma	de	conidiogénesis	es	en	pincel	y	recuerda	
al	 Penicillium.	 Las	 fiálides	 bien	 formadas,	 en	 forma	 de	
botella,	 los	 conidios	 presentan	 anélidos.	 Los	 estados	 te-
leomorfos	son	varios	incluyendo	a	los	géneros	Microascus	
y	Chaetomium19.	El	S. brevicaulis	es	uno	de	los	mohos	más	
frecuentes	causantes	de	onicomicosis	a	nivel	de	Europa,	
EE.UU	y	Canadá,	raramente	se	aísla	en	lesiones	cutáneas.	
Su	morfología	tanto	macro	como	microscópica	hace	fácil	
su	 identificación.	Existen	numerosos	trabajos	de	pruebas	
de	sensibilidad	 in vitro	a	diferentes	antifúngicos	contra	S. 
brevicalis,	demostrándose	que	el	itraconazol	y	la	terbinafina	
fueron	los	más	efectivos20,21.	Sin	embargo,	la	terapia	combi-
nada	(oral	y	tópica)	resulta	ser	más	apropiada.	
Scytalidium:	 Este	 género	 produce	 infecciones	 ad-
quiridas	 por	 el	 contacto	 con	 tierra	 o	 material	 vegetal.	 Es	
considerado	un	coelomiceto,	es	decir	un	hongo	parásito	y	
saprofito	de	plantas	y	suelo19,	donde	no	se	ha	comprobado	
la	infección	interhumana.	Existen	dos	especies,	una	hialina	
denominada	 Scytalidium hialinum	 y	 otra	 dematiácea	 o	
Scytalidium dimidiatum,	cuyo	teleomorfo	es	la	Hendersonula 
toruloidea	o	Natrassia mangiferae22.	La	especie	dematiácea	
puede	producir	infecciones	cutáneas	en	manos	y	pies,	pero	
también	puede	causar	onicomicosis	a	nivel	de	los	pies.	Es	
un	 moho	 de	 crecimiento	 rápido	 con	 micelio	 abundante	
grisáceo	algodonoso,	con	reverso	negruzco	y	se	describe	
en	áreas	del	Caribe	y	Oeste	de	África9.	Su	crecimiento	se	ve	
sensiblemente	inhibido	por	el	uso	de	cicloheximida	en	los	
medios	de	cultivo.	Sin	embargo,	y	a	pesar	de	que	en	nues-
tro	país	forma	parte	del	Caribe	y	no	se	usa	cicloheximida	
en	 los	medios	de	 rutina,	el	aislamiento	de	este	moho	es	
prácticamente	un	hallazgo	muy	eventual.	Recientemente,	
en	nuestro	 laboratorio	de	Micología	del	 Instituto	de	Bio-
medicina,	se	reportó	el	primer	caso	de	onicomicosis	por	S. 
dimidiatum,	aislado	en	tres	oportunidades	sucesivas	en	el	
mismo	paciente.	
Onychocola canadiensis:	 Es	 un	 moho	 filamentoso	
hialino	el	cual	se	describió	en	1990	en	Canadá19	y	poste-
riormente,	 en	 Nueva	 Zelanda,	 Francia	 e	 Inglaterra23,2�.	 El	
crecimiento	 lento	 y	 el	 escaso	 parecido	 a	 cualquier	 otro	
hongo	infectante	de	la	uña	puede	haber	retrasado	su	des-
Dermatología	Venezolana.	Vol.	��,	Nº	1,	2006	 7
Revisión
cubrimiento.	Cada	vez	más	se	 reportan	nuevos	casos	de	
onicomicosis	por	este	moho,	cuya	presentación	clínica	en	
la	mayoría	de	los	casos,	se	asemeja	mucho	a	las	producidas	
por	dermatofitos,	también	hay	reportes	aunque	más	escasos	
causando	o	simulando	una	tinea	manuum	o	pedis7,2�.	Hay	
estudios	in vitro	que	reportan	que	O. canadiensis	es	sensi-
ble	a	amorolfina	y	terbinafina,	pero	resistente	a	ciclopirox	
olamina	y	griseofulvina.	
El	teleomorfo	de	este	hongo	es	conocido	como	Arach-
nomyces nodosetosus	y	hace	menos	de	un	año,	se	describe	
nuevamente	proveniente	de	uñas	humanas	procedentes	
de	Canadá,	otro	agente	muy	parecido	a	O. canadiensis,	de-
nominado	Onychocola kanei	cuyo	telomorfo	se	denomina	
Arachnomyces kanei8.
Clínica
La	presentación	clínica	de	estas	onicomicosis	ocasionadas	
por	mohos	es	a	menudo	inespecífica	y	resulta	indistinguible	
de	la	ocasionada	por	dermatofitos.	En	casi	todos	los	estudios	
revisados,	involucra	a	los	dedos	de	los	pies	y	entre	estos	al	
hallux,	pero	también	se	han	descrito	en	uñas	de	manos26.	Las	
formas	predominantes	corresponden	a	las	de	tipo	onicolisis	
subungueal	distal	y	lateral	(Foto	2)	y,	en	menor	medida,	a	la	
forma	blanca	superficial	o	 leuconiquia.	Sin	embargo,	cabe	
relacionar	 la	 infección	 producida	 por	 algunos	 mohos	 con	
determinadas	 formas	 clínicas.	 Las	 especies	 de	 Scytalidium	
suelen	inducir	una	onicodistrofia	parecidaa	la	de	dermato-
fitos	y	pueden	encontrarse	en	la	piel	adyacente	ocasionando	
una	 tinea pedis	 concomitante26,27.	 También,	 se	 ha	 descrito	
con	esta	especie,	debido	a	la	coloración	oscura	de	este	con-
taminante,	 la	 llamada	melanoniquia	 fúngica,	caracterizada	
por	estriaciones	longitudinales	oscuras,	descritas	por	Perrin	y	
Baran,	en	relación	al	T. rubrum28,	pero	que	se	puede	observar	
con	este	moho	(Foto	3).
Las	especies	de	Acremonium,	Fusarium	y	algunos	Aspergi-
llus	suelen	dar	la	forma	blanca	superficial	(Foto	�),	tal	como	se	
observó	también	en	el	trabajo	realizado	en	nuestro	país1,6,11.	
Según	Tosti,	la	forma	de	presentación	clínica	en	la	mayoría	
de	 las	onicomicosis	causadas	por	mohos,	entre	ellos,	el	 S. 
brevicaulis,	Fusarium	y	Aspergillus	afectan	la	parte	proximal	
de	las	uñas	y	además	se	adiciona	la	inflamación	del	pliegue	
periungueal12,29.	A	pesar	de	que	 los	agentes	etiológicos	se	
parecen	a	los	de	nuestro	trabajo	en	Venezuela	(Aspergillus	
y	Fusarium),	 la	manifestación	clínica	de	 la	onicomicosis	es	
muy	similar	a	la	producida	por	los	dermatofitos,	nunca	con	
perionixis.	
Las	infecciones	por	S. brevicaulis	suelen	adoptar	la	forma	
de	 onicolisis	 subungueal	 distal,	 tal	 como	 ocurre	 con	 los	
dermatofitos	y	en	las	formas	distróficas	totales	suele	acom-
pañarse	de	paroniquia	dolorosa.	Igualmente,	las	onicomicosis	
producidas	por	O. canadiensis	suelen	presentarse	como	el	
contaminante	anterior,	así	como	engrosamiento	de	la	lámina	
ungueal	y	coloración	amarillenta	y	se	diagnostica	principal-
mente	en	mujeres	de	edad	avanzada	y	de	procedencia	rural,	
en	contacto	frecuente	con	la	tierra,	sugiriendo	la	hipótesis	
de	un	contagio	proveniente	del	suelo7,19.
Foto 2. Onicolisis sububgueal distal y lateral por Fusarium solani
Foto 3. Onicodistrofia total con 
melanoniquia fúngica por Scytalidium dimidiatum
Foto 4. Onicomicosis blanca superficial de primer y 
segundo dedo pie izquierdo, originada por Aspergillus flavus
8	 Dermatología	Venezolana.	Vol.	��,	Nº	1,	2006
Revisión
Diagnóstico
El	 diagnóstico	 micológico	 se	 basa,	 como	 en	 las	 otras	
dermatomicosis,	en	tres	pilares	fundamentales:	
1.		Toma	de	muestra	adecuada.	
2.		Examen	microscópico	directo.	
3.		El	cultivo	micológico.	
Se	podría	añadir	el	estudio	histopatológico	de	muestras	de	
biopsia	ungueal	y	algunas	nuevas	técnicas	como	citometría	
de	flujo	y	la	inmunohistoquímica,	que	requieren	alta	tecno-
logía	y	poca	disponibilidad	en	laboratorios	pequeños30.
Con	 respecto	 al	 examen	 directo,	 se	 usa	 el	 clásico	 con	
KOH	o	con	Clorazol	BlackE,	siendo	la	técnica	más	utilizada	
por	 su	 sencillez,	 bajo	 costo	 y	 gran	 sensibilidad	 en	 manos	
experimentadas.	 Si	 bien	 no	 sustituye	 al	 cultivo,	 pues	 sólo	
permite	evidenciar	la	presencia	de	estructuras	micóticas	en	el	
material,	y	salvo	excepciones,	proporciona	poca	información	
sobre	 la	 identidad	 del	 agente	 causal,	 para	 un	 observador	
experimentado	es	posible	distinguir,	no	sólo	 los	contados	
casos	de	hongos	cuya	morfología	en	el	examen	directo	es	
patognomónica,	 como	 S. brevicaulis,	 sino	 también	 la	 dife-
rencia	entre	las	hifas	hialinas	y	de	contornos	regulares	de	los	
dermatofitos,	y	el	micelio	irregular,	fragmentado	o	sinuoso,	
que	 suelen	 presentar	 las	 especies	 de	 Aspergillus	 o	 Scytali-
dium	(ver	Foto	�).	Sin	embargo,	la	sensibilidad	del	examen	
directo	para	Scytalidium	y	Scopulariopsis	sólo	llega	al	67-69%	
y	decrece	al	�1-�3%	para	Fusarium,	es	decir,	que	el	hallazgo	
orientador	de	encontrar	hifas	irregulares	o	restos	de	micelio	
es	mejor	para	los	dos	primeros	que	para	este	último,	según	
el	estudio	de	Escobar,	pero	igualmente	se	pueden	visualizar	
hifas	regulares	y	clamidoconidias	típicas	de	los	dermatofitos	
en	las	onicomicosis	causadas	por	mohos�.
La	 prevalencia	 de	 los	 hongos	 contaminantes	 como	
agente	de	onicomicosis	puede	verse	subestimada,	debido	
al	empleo	exclusivo	de	medios	de	cultivos	adicionados	de	
sustancias	inhibitorias	selectivas,	como	la	cicloheximida,	que	
impide	el	crecimiento	de	la	mayoría	de	los	mohos;	de	ahí	la	
recomendación	de	utilizar	tubos	que	contengan	la	sustancia	
y	otros	no.	
Los	 medios	 más	 usados	 son	 el	 agar	 Sabouraud	 y	 en	
general,	crecen	muy	bien	la	mayoría	de	 los	hongos,	tanto	
dermatofitos,	levaduras	y	mohos	(ver	Foto	6).	La	identificación	
de	los	contaminantes	se	basa	hoy	día,	en	el	estudio	de	sus	
características	macro	y	micromorfológicas	y	no	se	dispone	
de	 pruebas	 bioquímicas	 o	 serológicas,	 ni	 kits	 comerciales	
aplicables	a	ello.	Las	sutiles	estructuras	microscópicas	que	
permiten	 la	 identificación	 de	 las	 especies	 se	 realizan	 con	
preparaciones	 montadas	 con	 papel	 adhesivo	 tipo	 Scotch,	
tal	 como	 lo	 refiere	 Crespo	 Erchiga	 y	 es	 lo	 que	 realizamos	
rutinariamente	 en	 nuestro	 laboratorio	 de	 Micología	 del	
Instituto	de	Biomedicina1.
En	un	estudio	bien	interesante	realizado	por	Summerbell	
y	col.	en	el	200�,	evaluaron	las	técnicas	y	criterios	para	confir-
mar	la	significancia	etiológica	de	los	hongos	no	dermatofitos	
y	encontraron	que	el	examen	microscópico	directo	tenía	una	
sensibilidad	del	73,8%	para	dermatofitos	y	del	67,2%	para	
no	dermatofitos.	De	la	misma	manera,	el	cultivo	arrojó	una	
sensibilidad	igual	en	ambos	grupos,	de	7�,6%	en	una	primera	
muestra.	Si	se	tomaba	en	cuenta	el	“clásico”	procedimiento	
de	evaluación,	en	el	cual	todos	los	hongos	filamentosos	no	
dermatofitos	se	consideraran	como	agentes	etiológicos,	ten-
drían	que	aislarse	por	lo	menos	en	dos	cultivos	sucesivos,	la	
sensibilidad	fue	de	un	�9,�%,	pero	la	especificidad	fue	de	un	
100%,	corroborando	verdaderas	infecciones	por	mohos31.	
Criterios de patogenicidad
El	gran	problema	que	plantean	los	mohos	filamentosos	
no	radica	en	su	aislamiento,	ni	siquiera	en	su	identificación,	
que	puede	resultar	bien	laboriosa,	sino	en	la	valoración	de	
su	papel	patógeno	en	cada	caso.	La	mayoría	de	los	hongos	
contaminantes	son	meros	saprofitos,	y	pueden	estar	presen-
tes,	no	sólo	en	la	piel,	o	en	uñas	sanas,	sino	en	el	ambiente	de	
laboratorios	o	consultas.	Crecen	muy	rápido	en	los	medios	
Foto 5. Examen micológico directo con Clorazol BlackE (40X)
Foto 6. Cultivo micológico de uñas en agar-Sabouraud 
sin cicloheximida de Fusarium dimerum
Dermatología	Venezolana.	Vol.	��,	Nº	1,	2006	 9
Revisión
de	cultivo	y	pueden	enmascarar	el	crecimiento	de	levaduras	
y	dermatofitos.	Hay	algunos	autores	que	reportan	el	hallazgo	
de	un	dermatofito	con	un	contaminante	concomitante,	pero	
coincidimos	con	otros	autores	en	que	ante	tal	situación,	des-
cartamos	al	moho	y	reportamos	al	dermatofito	o	la	levadura,	
como	causante	de	la	onicomicosis.	Debe	existir	una	corre-
lación	positiva	entre	el	examen	directo	y	el	cultivo;	de	nada	
sirve	encontrar	un	cultivo	positivo	para	un	contaminante,	si	
el	examen	directo	fue	negativo.	En	1976,	English	propuso	
una	 serie	 de	 requisitos	 para	 que	 los	 hongos	 encontrados	
en	un	cultivo	se	consideraran	patógenos.	En	primer	lugar,	el	
examen	directo	siempre	positivo,	el	crecimiento	de	al	menos,	
�	 a	 20	 inóculos	 y	 la	 ausencia	 de	 cualquier	 otro	 patógeno	
conocido32.
Los	criterios	que	compartimos	con	el	trabajo	de	Crespo	
Erchiga1,	para	aceptar	la	eventual	patogenicidad	de	los	mo-
hos	como	causantes	de	onicomicosis	son:
1.		Onicopatía clínicamente sugestiva de onicomicosis	
	 (descartando	psoriasis,	liquen	plano,	alopecia	areata,	
	 y	otros).
2.		Examen directo positivo.
3.		Aislamiento del hongo en cultivo en solitario	
	 y	en	un	número	suficiente	de	inóculos	(�	o	más).
�.		Aislamiento confirmatorio repetido,	
	 al	menos	una	vez,	en	las	mismas	condiciones.
Tratamiento
El	tratamiento	de	la	mayoría	de	las	infecciones	ungueales	
por	mohos	es	desalentador,	debido	a	la	cantidad	y	diversidad	
de	géneros	y	especies	implicadas.	Uno	de	los	hongos	más	
estudiados	en	este	aspecto	es	S. brevicaulis,	demostrándose	
in vitro	una	buena	actividad	con	terbinafina,	mayor	a	itracona-
zol.	En	un	reciente	estudio,	realizado	en	España,	considerado	
este	hongo	uno	delos	agentes	causales	más	frecuentes	de	
onicomicosis	por	mohos,	se	probó	voriconazol,	fluconazol	
e	 itraconazol	contra	este,	evidenciándose	una	alta	tasa	de	
resistencia	frente	a	todos	estos	azoles33.
Estudios	in vivo,	parecen	indicar	una	mayor	eficacia	de	itra-
conazol	en	comparación	con	terbinafina,	donde	S. brevicaulis,	
Fusarium sp	y	Aspergillus sp	responden	mejor	al	primero3�.	
La	 mayoría	 de	 los	 autores	 coinciden	 que	 los	 mejores	
resultados	 se	 obtienen	 de	 una	 terapia	 combinada	 tópica	
y	 sistémica	 y	 en	 general,	 este	 esquema	 puede	 funcionar	
cuando	los	mohos	involucrados	sean	del	género	Aspergillus	
y	Fusarium,	pero	según	Tosti,	las	drogas	sistémicas	antifún-
gicas	 son	 completamente	 inefectivas	 y	 en	 estos	 casos	 es	
mejor	 anotarse	 con	 terapia	 tópica	 solamente,	 efectuando	
primero	 una	 avulsión	 de	 la	 uña,	 ya	 sea	 de	 forma	 química	
o	 física	 y	 luego,	 tratarla	 con	 antimicóticos	 tópicos12,1�,29,3�.	
Existen	también	escasos	trabajos	donde	reportan	la	eficacia	
de	 la	 terbinafina	 sistémica	 cuando	 el	 agente	 causal	 es	 S. 
brevicaulis,	 Alternaria	 y	 Aspergillus,	 incluso,	 en	 infecciones	
mixtas,	donde	se	 involucran	el	dermatofito	y	el	moho3�-37.	
Con	la	aparición	de	los	nuevos	triazoles	como	voriconazol,	
se	encontraron	concentraciones	mínimas	inhibitorias	bajas,	
de	0,12�	microgramos/ml	para	Aspergillus fumigatus,	siendo	
este	medicamento	bastante	prometedor	para	el	tratamiento	
de	estas	micosis	de	difícil	manejo38.	
Igualmente,	es	imperativo	mencionar	un	trabajo	bastante	
reciente,	realizado	por	Gupta	y	col.	en	el	200�,	donde	proba-
ron	las	actividades	in vitro	de	los	últimos	triazoles	comparados	
con	los	viejos,	en	donde	la	actividad	antifúngica	de	posoco-
nazol	y	ravuconazol	fue	mejor	que	la	de	la	terbinafina,	esta	
mejor	que	la	del	itraconazol	y	esta	mejor	que	la	del	fluconazol	
para	hongos	filamentosos	no	dermatofitos	como	Fusarium 
spp	y	Aspergillus spp39.
Tanto	S. dimidiatum	y	S. hialinum	son	sensibles	a	diversos	
azoles	 in	 vitro,	 incluso	 a	 terbinafina�0,	 pero	 en	 la	 práctica,	
las	 infecciones	 sobre	 todo	 de	 S. dimidiatum	 se	 muestran	
bastante	rebeldes	a	todos	los	antifúngicos	disponibles	hasta	
el	momento.
Hay,	Baran	y	Haneke�1	han	propuesto	adaptar	el	tratamien-
to,	 dependiendo	 de	 la	 presentación	 clínica	 de	 la	 distrofia	
ungueal.	Si	 la	onicomicosis	se	presenta	como	leuconiquia	
o	forma	blanca	superficial	se	trataría	mediante	 la	abrasión	
de	 la	 superficie	 o	 avulsión	 química	 de	 la	 misma,	 seguida	
de	 aplicación	 tópica	 de	 antifúngicos	 tópicos	 disponibles	
en	el	mercado.	En	los	otros	dos	grupos,	es	decir,	las	formas	
de	onicolisis	subungueal	 latero-distal	y	 las	 infecciones	por	
Scytalidium,	los	autores	recomiendan	la	avulsión	química	de	
la	uña	afectada	primero	y	luego,	terapia	tópica	y	sistémica	
combinada.	
La	realidad	terapéutica	frente	a	un	paciente	con	onicomi-
cosis	por	un	contaminante	debe	personalizarse	y	constituye	
un	reto	para	el	dermatólogo,	ya	que	todavía	no	existe	mucha	
experiencia,	ni	tampoco	numerosos	trabajos	bien	controla-
dos,	ni	pautas	concretas	de	consenso	general	y	ni	siquiera	
representa	en	muchos	de	los	colegas	una	creencia	objetiva	
de	esta	posible	etiología	en	onicomicosis.
Referencias
	 1.		Crespo	Erchiga	Vicente.	Onicomicosis	por	levaduras	y	mohos	filamen-
tosos.	 I.	Peype.	Onicomicosis.	Libros	Princeps.	Biblioteca	Aula	Médica	
Ediciones	2002.	España-Madrid.
	 2.		Summerbell	RC,	Kane	J,	Kradjen	S.	Onychomychosis,	tinea	pedis	and	tinea	
manuum	 caused	 by	 non-dermatophytic	 filamentous	 fungi.	 Mycoses	
1989;	31:S68-S7�.
	 3.		Eleweski	BE.	Large-scale	epidemiological	study	of	the	causal	agents	of	
onichomycosis:	mycological	findings	from	the	multicenter	onychomy-
cosis	study	of	terbinafine.	Arch	Dermatol	1997;	133:1317-1318.
	 �.		Escobar	ML,	Carmona-Fonseca	J.	Onicomicosis	por	hongos	ambientales	
no	dermatofìticos.	Rev	Iberoam	Micol	2003;	20:6-10.
	 �.		Mercantini	 R,	 Marsella	 R,	 Moretto	 D.	 Onychomycosis	 in	 Rome,	 Italy.	
Mycopathologia	1996;	136(1):2�-32.
	 6.		Asbati	ML,	Díaz	Y,	Bell-Smythe	A,	Cavallera	E.	Onicomicosis	por	hongos	
no	dermatofitos:	Estudio	retrospectivo	en	�	años.	Rev	Soc	Ven.	Microbiol	
2002;	2:1�7-1�2.	
	 7.		Gupta	AK,	Horgan-Bell	CB,	Summerbell	RC.	Onychomycosis	associated	
with	Onychocola	canadiensis:	Ten	case	reports	and	review	of	literature.	
J	Am	Acad	Dermatol	1998;	39(3):�10-�17.
10	 Dermatología	Venezolana.	Vol.	��,	Nº	1,	2006
Revisión
	 8.		Gibas	CFC,	Sigler	L,	Summerbell	RC,	Hofstader	SLR,	Gupta	AK.	Arachno-
myces	kanei	(anamorph	Onychocola	kanei)	sp.	nov.,	from	human	nails.	
Medical	Mycology	2002;	�0:�73-�80.
	 9.		López-Jodra	O,	Torres-Rodríguez	JM.	Especies	fúngicas	poco	comunes	
responsables	de	onicomicosis.	Rev	Iberoam	Micol	1999;	16:S11-S1�.
	10.		Gugnani	HC.	Nondermatophytic	filamentous	keratinophilic	fungi	and	
their	role	in	human	infection.	Rev	Iberoam	Micol	Biology	of	dermato-
phytes	and	other	keratinofilic	fungi	2000:109-113.
	11.		Midgley	G,	Moore	MK.	Onychomycosis.	Rev	Iberoam	Micol	1998;	1�:113-
117.
	12.		Tosti	A,	Piraccini	BM,	Lorenzi	S.	Onychomycosis	caused	by	nonderma-
tophytic	molds:	Clinical	features	and	response	to	treatment	of	�9	cases.	
J	Am	Acad	Dermatol	2000;	�2:217-22�.
	13.		Pièrard	G.	Onychomycosis	and	 the	other	 superficial	 fungal	 infections	
of	the	foot	in	the	elderly.	A	pan-european	survey.	Dermatology	2001;	
202:220-22�.
	1�.		Torres-Rodriguez	JM.	Nuevos	hongos	patógenos	oportunistas	emergen-
tes.	Rev	Iberoam	Micol	1999.
	1�.		Gupta	AK,	Jain	HC,	Lynde	CW,	Mcdonald	P,	Cooper	E,	Summerbell	RC:	
Prevalence	 and	 epidemiology	 of	 onychomycosis	 in	 patients	 visiting	
physicians	offices:	A	multicenter	Canadian	survey	of	1�000	patients.	J	
Am	Acad	Dermatol	2000;	�3:2��-2�8.
	16.		Svejgaard	EL,	Nilsson	J.	Onychomycosis	in	Denmark:	prevalence	of	fungal	
nail	infection	in	general	practice.	Mycoses	200�;	�7(3-�):131-132.
	17.		Luque	 A,	 Biasoli	 M,	 Alvarez	 D:	 Aumento	 de	 la	 incidencia	 de	 micosis	
producidas	 por	 hongos	 género	 Fusarium.	 Rev	 Iberoam	 Micol	 199�;	
12:6�-67.
	18.		Romano	C,	Miracco	C,	Difonzo	EM.	Skin	and	nail	infections	due	to	Fu-
sarium	oxysporum	in	Tuscany,	Italy.	Mycoses	1998;	�1:�33-�37.
	19.		Sutton	DA.	Coelomycetous	fungi	in	human	disease.	A	review:	Clinical	
entities,	 pathogenesis,	 identification	 and	 therapy.	 Rev	 Iberoam	 Micol	
199;	16:171-179.
	20.		Tosti	 A,	 Piraccini	 BM,	 Stinchi	 C,	 Lorenzi	 S.	 Onychomycosis	 due	 to	
Scopulariopsis	 brevicaulis:	 clinical	 features	 and	 response	 to	 systemic	
antifungals.	Br	J	Dermatol	1996;	13�:799-802.
	21.		Ellis	 Dh,	 Watson	 AB,	 Marley	 JE,	 Williams	 TG.	 Non-dermatophytes	 in	
onichomycosis	of	the	toenails.	Br	J	Dematol	1997;	136:�90-�93.
	22.		Eleweski	BE,	Greer	DL.	Hendersonula	toruloidea	and	Scytalidium	hyali-
num.	Review	and	update.	Arch	Dermatol	1991;	127:10�1-10��.
	23.		Campbell	CK,	Johnson	EM,	Warnock	DW.	Nail	infection	caused	by	Ony-
chocola	canadiensis:	report	of	the	first	four	British	cases.	J	Med	Vet	Mycol	
1997;	3�:�23-�2�.
	2�.		Koeing	H,	Ball	C,	de	Bièvre	C.	First	European	cases	of	onychomycosis	
caused	by	Onichocola	canadiensis.	J	Med	Vet	Mycol	1997;	3�:71-72.
	2�.		Sigler	L,	Abbott	SP,	Woodgyer	AJ.	New	records	of	nail	and	skin	infection	
due	to	Onychocola	canadiensis	and	description	of	its	teleomorph	Arach-
nomyces	nodosetosus	sp.	nov.	J	Med	Vet	Mycol	199�;	32:27�-28�.
	26.		Gugnani	HC,	Oyeka	CA.	Foots	infections	due	Hendersonula	toruloidea	
and	Scytalidium	hyalinum	in	coals	miners.	J	Med	Vet	Mycol	1989;	27:169-
179.
	27.		Kombila	M,	Martz	M,	Gomez	de	Díaz	M,	deBriève	C,	Richard-Lenoble	D.	
Hendersonula	toruloidea	as	an	agent	of	mycotic	foot	infection	in	Gabon.	
J	Med	Vet	Mycol	1990;	28:21�-223.
	28.		Perrin	C,	Baran	L.	Longitudinal	melanonichia	caused	by	Trichophyton	
rubrum.	J	Am	Acad	Dermatol	199�;	31:311-316.
	29.		Baran	R,	Tosti	A,	Piraccini	BM.	Uncommon	clinical	features	of	Fusarium	
nail	infection:	report	of	three	cases.	Br	J	Dermatol	1997;	136:�2�-�27.30.		Pièrard	G,	Arrese	JE,	De	Doncker	P,	Pièrard-Franchimont	C.	Present	and	
potential	diagnostic	techniques	in	onichomycosis.	J	Am	Acad	Dermatol	
1996;	3�:273-277.
	31.		English	MP.	Nails	and	fungi.	Br	J	Dermatol	1976;	9�:697-701.
	32.		Summerbell	RC,	Cooper	E,	Bunn	U,	Jamieson	F,	Gupta	A.	Onychomycosis:	
a	critical	study	of	techniques	and	criteria	for	confirming	the	etiologic	
significance	of	nondermatophytes.	Med	Mycol	200�;	�3:39-�9.
	33.		Carrillo-Muñoz	AJ,	Cárdenes	CD,	Carrillo-Orive	B,	Rodriguez	V,	DelValle	
O,	Casals	JB,	Ezkurra	PA,	Quidós	G.	In	Vitro	antifungal	activity	of	voricon-
azole	against	dermatophytes	and	superficial	isolates	of	Scopulariopsis	
brevicaulis.	Rev	Iberoam	Micol	200�;	22:110-113.
	3�.		De	Doncker	PRG,	Scher	RK,	Baran	RL,	Decroix	J,	et	al.	Itraconazole	therapy	
is	effective	for	pedal	onychomycosis	caused	by	some	nondermatophyte	
molds	and	mixed	infection	with	dermatophytes	and	molds:	A	multicenter	
study	with	36	patients.	J	Am	Acad	Dermatol	1997;	36:173-177.
	3�.		Gupta	 AK,	 Gregurek-Novak	 T.	 Efficacy	 of	 itraconazole,	 terbinafine,	
fluconazole,	griseofulvine	and	ketoconazole	in	the	treatment	of	Scopu-
lariopsis	brevicaulis	causing	onichomycosis	of	 the	 toes.	Dermatology	
2001;	202:23�-238.
	36.		Lebwohl	MG,	Daniel	R,	Leyden	J,	Mormon	M,	Shavin	JS,	Tschen	E,	Weiss	
J,	Zone	J.	Efficacy	and	safety	of	terbinafine	for	nondermatophyte	and	
mixed	nondermatophyte	toenail	onychomycosis.	Int	J	Dermatol	2001;	
�0:3�8-360.
	37.		Llambrich	 A,	 Lecha	 M.	 Tratamiento	 actual	 de	 las	 onicomicosis.	 Rev	
Iberoam	Micol	2002;	19:127-129.
	38.		Morera	 Y,	 Torres-Rodriguez	 JM,	 Jiménez	 T.	 Estudio	 de	 la	 sensibilidad	
in	vitro	de	aislamientos	clìnicos	de	mohos	y	levaduras	a	itraconazol	y	
voriconazol.	Rev	Iberoam	Micol	200�;	22:10�-109.
	39.		Gupta	AK,	Kohli	Y,	Batra	R.	In	vitro	activities	of	posoconazole,	ravucon-
azole,	terbinafine,	itraconazole	and	fluconazole	against	dermatophyte,	
yeast	and	non-dermatophyte	species.	Med	Mycol	200�;	�3:179-18�.
	�0.		Nolthing	S,	Brautigam	M,	Weidinger	G.	Terbinafine	in	onichomycosis	with	
involvement	by	non-dermatophytic	fungi.	Br	J	Dermatol	199�;	130(suppl	
�3):16-21.
	�1.		Hay	R,	Baran	R,	Haneke	E.	Fungal	(onychomycosis)	and	other	infections	
involving	the	nail	apparatus.	En:	Baran	R,	Dawbber	Rpr.	Diseases	of	the	
nails	 and	 their	 management.	 Segunda	 edición.	 Blackwell	 Scientific	
Publications,	Oxford	199�.	pp.97-13�.