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S75www.neurologia.com Rev Neurol 2015; 60 (Supl 1): S75-S80 función bioeléctrica cerebral y neurodesarrollo Introducción El trastorno por déficit de atención con o sin hiper- actividad (TDAH/TDA) se inicia en la infancia y afecta a un 5-10% de los niños en edad escolar [1]. Tomando como referente el Manual diagnóstico y estadístico de los trastornos mentales, quinta edi- ción (DSM-5) [2], está incluido dentro de los tras- tornos del desarrollo neurobiológico, y su diagnós- tico se fundamenta en criterios clínicos que deben hacerse evidentes en actividades escolares, familia- res y sociales. Hay un predominio de síntomas de falta de atención, hiperactividad motora, marcada impulsividad o una combinación de ambas, agrava- das muchas veces por la comorbilidad psiquiátrica que llevan asociadas, principalmente con trastornos del aprendizaje, trastorno disocial, trastorno nega- tivista desafiante, trastorno de ansiedad y trastorno del estado de ánimo [3]. Los niños que padecen TDAH han mostrado te- ner un déficit de las funciones ejecutivas, primor- dialmente la atención, la memoria de trabajo, la fle- xibilidad cognitiva y el control inhibitorio [4]; ade- más, manifiestan dificultades en la concentración, la organización, la planificación, la regulación del es- fuerzo y el manejo de las emociones. El rendimiento en tareas de fluidez verbal es bajo y los tiempos de reacción son más lentos, con una percepción del paso de tiempo diferente a los niños sin TDAH [5-7]. El componente de larga latencia más utilizado en el estudio del TDAH es el componente P300, para investigar los procesos de las funciones cogni- tivas y atencionales, como análisis, discriminación y valoración del estímulo [8]. Serrano et al [9] estudia- ron la distribución cortical de la onda P300 durante la estimulación táctil pasiva y encontraron que la atención resulta clave en la reorganización de la ac- tividad cerebral en áreas frontooccipitales en niños ciegos con TDA. La latencia de la onda P300 se ha relacionado con la velocidad del procesamiento de información y clasificación del estímulo [10]. Nu- merosos estudios manifiestan una disminución de Diferencias neurofuncionales de la onda P300 ante estimulación multisensorial en niños con trastorno por déficit de atención/hiperactividad Angélica M. Soria-Claros, Isabel Serrano, Anahi Serra, Marina Félix, Javier Quintero, Tomás Ortiz Introducción. El trastorno por déficit de atención/hiperactividad (TDAH) se caracteriza por falta de atención, hiperactivi- dad motora, impulsividad o una combinación de todas. La P300 es una prueba neurofisiológica no invasiva que ha mos- trado su eficacia para detectar diferencias entre sujetos con TDAH, pero los resultados todavía no son concluyentes. Objetivo. Evaluar el procesamiento cerebral de la información mediante el componente P300, en modalidad auditiva, visual y táctil, en niños con TDAH. Sujetos y métodos. Se registraron los componentes P300 auditivo, visual y táctil a 17 niños con TDAH (10 combinados y siete inatentos) y a 15 niños control de edades comprendidas entre 7 y 10 años de ambos sexos. Resultados. En los tiempos de reacción de respuesta, se halló una tendencia más acentuada en el tiempo auditivo y vi- sual, pero no estadísticamente significativo en ninguna de las tres respuestas; en el porcentaje de errores, un incremento en los niños con TDAH respecto al grupo control. Los niños con TDAH presentaban un aumento significativo de la latencia de la onda P300 visual, mientras que existía una disminución no significativa en la P300 táctil y auditiva. Se encontró un aumento de las áreas corticales en el componente P300 en los niños con TDAH durante la prueba visual y auditiva, pero no en la táctil. Conclusiones. Los resultados apoyan la hipótesis de la existencia de aumento de áreas cerebrales funcionales durante el procesamiento sensorial auditivo y visual en el grupo con TDAH, excepto durante la estimulación táctil, en que sucede lo contrario. Palabras clave. Déficit de atención. Hiperactividad. P300 auditiva. P300 táctil. P300 visual. Potenciales evocados. Departamento de Psiquiatría; Facultad de Medicina; Universidad Complutense de Madrid (A.M. Soria-Claros, A. Serra, J. Quintero, T. Ortiz). Consejería de Educación; Comunidad de Madrid (I. Serrano). Servicio de Psiquiatría; Hospital Universitario Infanta Leonor (M. Félix, J. Quintero). Madrid, España. correspondencia: Dr. Tomás Ortiz Alonso. Departamento de Psiquiatría. Facultad de Medicina. Universidad Complutense de Madrid. Avda. Complutense, s/n. E-28040 Madrid. e-mail: tortiz@ucm.es financiación: Fundación Madri+D. declaración de intereses: Los autores manifiestan la inexistencia de conflictos de interés en relación con este artículo. aceptado tras revisión externa: 15.01.15. cómo citar este artículo: Soria-Claros AM, Serrano I, Serra A, Félix M, Quintero J, Ortiz T. Diferencias neurofuncionales de la onda P300 ante estimulación multisensorial en niños con trastorno por déficit de atención/ hiperactividad. Rev Neurol 2015; 60 (Supl 1): S75-80. © 2015 revista de neurología S76 www.neurologia.com Rev Neurol 2015; 60 (Supl 1): S75-S80 A.M. Soria-Claros, et al la amplitud y un incremento de la latencia del com- ponente P300 en niños con TDAH [11-14]. Los resultados de recientes estudios de neuro- imagen estructural han mostrado déficits de sus- tancia gris en los lóbulos frontales [15,16], ganglios basales [17,18] y cerebelo [19,20]. En las regiones parietales, temporales y occipitales, hallaron dismi- nuciones volumétricas [19-22]. Carmona et al [23] encontraron una importante reducción en el cuer- po del núcleo caudado derecho en relación con el tamaño de la cabeza, y lo asociaron a un retraso de madurez de la estructura cerebral [24], lo que refle- ja que dicha desproporción es un marcador de diag- nóstico de TDAH, con un 95% de especificidad [25,26]. A su vez Frodl y Skokauskas [27] ratificaron dichas alteraciones estriatales en muestras de niños con TDAH. Los estudios funcionales en adultos con TDAH se han centrado en las funciones cognitivas altera- das. En resonancia magnética funcional, lo que más se ha estudiado es el aspecto verbal de la memoria de trabajo, que muestra unos patrones alterados en la actividad neuronal en adultos con TDAH [28,29]. Wolf et al [28], en un estudio de resonancia magné- tica funcional, encontraron una actividad disminui- da en la corteza prefrontal ventrolateral izquierda, en el cerebelo y en las regiones occipitales. También observaron una conectividad inferior en la corteza prefrontal ventrolateral izquierda, el cíngulo ante- rior, el lóbulo parietal superior y el cerebelo. En cambio, en las regiones prefrontales del hemisferio derecho o cíngulo dorsal izquierdo y cúneo izquier- do, la conectividad se vio aumentada, lo que mani- fiesta que estos resultados nos indican que podría haber un déficit a nivel funcional en la corteza pre- frontal ventromedial y en el cerebelo. A la vista de estos datos, nosotros pretendemos llevar a cabo un estudio para medir la respuesta neurofisiológica (P300) a estímulos visuales, auditi- vos y táctiles mediante potenciales evocados cogni- tivos con el fin de analizar las diferencias cerebrales en el procesamiento multisensorial y alteraciones de determinadas áreas cerebrales asociadas con pro- cesos atencionales. Sujetos y métodos Muestra – Grupo 1: compuesto por 17 niños con TDA-TDAH de ambos sexos, de edades comprendidas entre 7 y 10 años (10 combinados y siete inatentos) y que se encontraran escolarizados, sin ningún tipo de patología neuropediátrica o neuropsiquiátri- ca, con cocientes intelectuales normales. – Grupo 2: compuesto por 15 niños sin TDA-TDAH con similares características al grupo experimental en cuanto a edad, sexo y nivel de escolarización. Criterios de inclusión Firma de consentimiento informado por el padre/ madre/tutor para el estudio y registro electroence- falográfico.Criterios de TDA-TDAH. Edad: 7-10 años. Los grupos se equipararon en edad, sexo y nivel so- ciocultural. Criterios de exclusión Bajo peso al nacer (< 2.500 g). Niños prematuros (que hayan necesitado incubadora). Sufrimiento fe- tal o Apgar inferior a 9. Trastorno generalizado del desarrollo. Trastorno negativista desafiante. Cual- quier tipo de daño cerebral. Epilepsia (se incluyeron convulsiones febriles en la infancia). Electroencefa- lograma alterado. Retraso mental. Otras dificultades en el aprendizaje. Pruebas El procedimiento se llevó a cabo mediante la entre- vista clínica del DSM-5 (Asociación Americana de Psiquiatría) para el diagnóstico del TDAH, y la en- trevista diagnóstica, mediante el Kiddie-Schedule for Affective Disorders & Schizophrenia, Present & Lifetime, versión traducida, adaptada y validada al español, la ADHD Rating Scale-IV y la escala de Conners para padres. Protocolos de potenciales evocados mediante electroencefalograma Se llevaron a cabo tres protocolos, auditivo, visual y táctil, mediante el paradigma oddball. La prueba consistió en dos estímulos, con una probabilidad del 20% para el estímulo infrecuente, mientras que la del estímulo estándar era de un 80%. El tiempo interestímulo fue de un segundo. El alumno tuvo que responder pulsando la barra espaciadora cada vez que aparecía un estímulo infrecuente. En la prueba auditiva, los tonos fueron el estímulo infre- cuente de 2.000 Hz y el frecuente de 1.000 Hz. Los tonos fueron biaurales, con una intensidad de 60 dB, una duración de subida/bajada de 10 ms y una me- seta de 50 ms. En la prueba visual, el estímulo infre- cuente fue una línea horizontal en medio de la pan- talla, mientras que el frecuente fue una línea verti- cal. Las líneas fueron de 0,5 cm de ancho y 5 cm de largo, con una duración de 300 ms y un tiempo de S77www.neurologia.com Rev Neurol 2015; 60 (Supl 1): S75-S80 Función bioeléctrica cerebral y neurodesarrollo respuesta de 700 ms. En la prueba táctil, el estímulo infrecuente fue una línea horizontal en medio de la pantalla, mientras que el frecuente fue una línea vertical. Las líneas que fueron de 0,5 cm de ancho y 5 cm de largo en la palma se presentaron en la pal- ma de la mano mediante un estimulador táctil, con un tiempo de presentación de 300 ms y un tiempo de respuesta de 700 ms. Para el registro electroencefalográfico se empleó el gorro Neuroscan ® de 128 canales mediante el equipo de electroencefalograma multicanales ATI- Pentatek ® EEG System. El filtro de paso de banda fue de 0,05-30 Hz, y la frecuencia de muestreo, de 512 Hz. Las impedancias se mantuvieron en 5 kW. Se utilizaron electrodos en ambas mastoides como referencia. Para excluir el parpadeo se utilizó un criterio de rechazo de artefactos de 100 mV. Los ar- tefactos oculares y de movimiento muscular se identificaron fuera de línea, de uno en uno, me- diante inspección visual. Los potenciales evocados obtenidos se promediaron por separado para los estímulos infrecuentes. La duración de cada época fue de 1.000 ms. La línea base se tomó –100 ms an- tes del comienzo del estímulo. Los canales ruidosos se sustituyeron por interpolación lineal de los cana- les limpios adyacentes. La latencia de la onda P300 se extrajo a partir del pico de mayor amplitud me- dido en el electrodo Pz y dentro de una ventana de 250-380 ms, mientras que la localización de fuentes se llevó a cabo en una ventana de tiempo de 40 ms (–20 ms y +20 ms desde el pico de amplitud más alto del electrodo Pz). Resultados Conductuales Los resultados conductuales mediante tiempo de reacción táctil (media del grupo con TDA: 624,41 ± 103,48; media del grupo control: 656,66 ± 39,55), visual (media del grupo con TDA: 556,94 ± 52,39; media del grupo control: 526,53 ± 58,67) y auditivo (media del grupo con TDA: 467,64 ± 57,40; media del grupo control: 426,63 ± 51,79) indican una ten- dencia más acentuada en el tiempo auditivo y vi- sual, pero no estadísticamente significativa en nin- guna de las tres respuestas. Los aciertos durante la estimulación táctil (media del grupo con TDA: 25,65 ± 13,17; media del grupo control: 37,93 ± 11,39) fueron estadísticamente sig- nificativos (p < 0,005); visual (media del grupo con TDA: 55,12 ± 4,29; media del grupo control: 57,27 ± 2,28), no estadísticamente significativos (p < 0,165); y auditiva (media del grupo con TDA: 54,36 ± 7,72; media del grupo control: 58,93 ± 1,38), estadística- mente significativos (p < 0,044) (Fig. 1). Neurofisiológicos La onda P300 manifiesta un aumento de la latencia en el grupo control durante la estimulación táctil (me- dia del grupo con TDA: 329,41 ± 37,04; media del gru- po control: 337,13 ± 24,00) y auditiva (media del grupo con TDA: 331,90 ± 33,57; media del grupo control: 338,80 ± 23,16) no estadísticamente significativo, mientras que existe una disminución de aquélla es- tadísticamente significativa (p < 0,036) durante la es- timulación visual (media del grupo con TDA: 352,47 ± 54,44; media del grupo control 313,40 ± 44,9). Localización de fuentes bioeléctricas El análisis de localización de fuentes (LORETA) de la onda P300 indica que, durante la estimulación auditiva, la mayor actividad se localizó en las áreas temporales medias izquierdas; durante la estimula- ción táctil, se localizó en las áreas temporales infe- riores y medias derechas, parietal y poscentral su- perior derecha; mientras que, durante la estimula- ción visual, las más activas fueron el polo temporal superior derecho, la ínsula derecha, la temporal me- dia y la superior derecha en el grupo control. En el grupo con TDAH, la mayor actividad en la estimu- lación auditiva se encontró en la zona temporal in- ferior y media derecha, frontal media bilateral, pa- rietal superior derecha y occipital superior bilateral; Figura 1. Gráfica representativa de aciertos (A) y errores (E) durante la discriminación de estímulos audi- tivos, visuales y táctiles en ambos grupos. S78 www.neurologia.com Rev Neurol 2015; 60 (Supl 1): S75-S80 A.M. Soria-Claros, et al durante la estimulación táctil, la zona de más acti- vación fue la parietal superior derecha; y, por últi- mo, durante la estimulación visual, las zonas de más actividad fueron la temporal inferior y la media de- rechas, la occipital inferior derecha, la poscentral derecha y la frontal inferior derecha (Fig. 2). Discusión Hemos encontrado diferencias significativas en el número de aciertos/errores en el grupo control so- lamente durante la estimulación táctil y auditiva. El incremento en el porcentaje de aciertos/errores se relaciona con rasgos de impulsividad y déficit de atención; así, un déficit de las funciones ejecutivas, primordialmente la atención, la memoria de traba- jo, la flexibilidad cognitiva y el control inhibitorio [4]. En esta línea se pronuncian otros autores, que han encontrado que los niños con TDAH durante la estimulación auditiva cometieron más errores de comisión (número de errores para los estímulos fre- cuentes), lo que indicaría impulsividad cognitivo- conductual y errores de omisión (número de errores para los estímulos infrecuentes), que estarían rela- cionados con problemas de inatención [30]. Por otro lado, encontramos un aumento signifi- cativo de la latencia de la onda P300 visual, mien- tras que existe una disminución no significativa en la P300 táctil y auditiva en el grupo con TDAH. La latencia de la onda P300 se ha relacionado con la velocidad del procesamiento de información y cla- sificación del estímulo, y su prolongación se consi- dera como un marcador de procesamiento general más lento de la información [10]. Algunos estudios [11-14] coinciden con nuestros resultados al com- probar un aumento de la latencia del componente P300 en modalidad visual entre niños con TDAH y niños control. Estos datos podrían estar en conso- nancia con un mayor deterioro del procesamiento visual en niños con TDAH, no como consecuencia de una menor capacidad de atención,sino como una distinta forma de focalizar y dirigir su atención vi- sual [31], mientras que el procesamiento táctil y au- ditivo estaría más en consonancia con el grupo con- trol, al ser estímulos novedosos para ambos grupos. Nuestros resultados indican que el grupo con TDAH manifiesta una mayor distribución cortical de la onda P300 superior al grupo control con ma- yor actividad en las áreas temporales, frontales, pa- rietales y occipitales derechas durante la discrimi- nación de estímulos auditivos y visuales. Otros in- vestigadores han encontrado, de manera similar, un aumento de la actividad en las áreas temporales, frontal inferior derecha y occipitales bilaterales en sujetos con TDAH [32,33], lo que indica que el pro- Figura 2. Media de la localización de fuentes mediante LORETA del potencial evocado P300. El color rojo indica la mayor actividad en dicha área cerebral, y el amarillo, la menor intensidad. S79www.neurologia.com Rev Neurol 2015; 60 (Supl 1): S75-S80 Función bioeléctrica cerebral y neurodesarrollo cesamiento de la información multisensorial en ni- ños con déficit de atención necesita muchas áreas cerebrales para finalizar la tarea, lo que supone una pérdida importante de los procesos atencionales focales y un aumento de la latencia de respuesta ce- rebral, así como dificultades en una conectividad eficiente. La clave la tenemos en que, ante una esti- mulación novedosa (por primera vez), el grupo con TDAH no encuentra recursos suficientes cerebra- les para dar una respuesta adecuada, y comete mu- chos errores y pocos aciertos. Con respecto a las regiones parietales, tempora- les y occipitales, también otros autores han encon- trado disminuciones volumétricas que podrían es- tar asociadas a dificultades en los procesos cogniti- vos atencionales asociados con el procesamiento de la información multisensorial [19-22]. Carmona et al [23] encontraron una importante reducción en el núcleo caudado derecho en el cuerpo en relación con el tamaño de la cabeza, y lo asociaron a un re- traso de madurez de la estructura cerebral [24], lo que podría reflejar una menor disponibilidad de re- cursos cognitivos para la atención enfocada y la su- presión neuronal ajena a operaciones para una ta- rea determinada. El aumento de las áreas implica- das en el procesamiento auditivo y visual en el gru- po con TDAH podría asociarse con mecanismos compensatorios [33] y falta de adecuada conectivi- dad cerebral durante el procesamiento sensorial, utilizando vías cerebrales funcionales parcialmente distintas para procesar la información. El grupo con TDA necesita muchos recursos y áreas cerebrales compensatorias para completar cognitivamente una información visual o auditiva como consecuencia de las dificultades del procesamiento de la informa- ción debido a la falta de atención. Un dato interesante que contradice los anterio- res resultados está relacionado con la discrimina- ción táctil, en la que el grupo control es el que su- pera en áreas activadas temporales y parietales de- rechas al grupo con TDAH. Probablemente, la clave de estas diferencias esté en la novedad de la estimu- lación, por lo que el niño con TDAH no es capaz de utilizar los recursos cerebrales suficientes para ha- cer bien la tarea por falta de atención y, por eso, so- lamente activa un área parietal pequeña, y durante dicha tarea comete un mayor número de errores y un menor número de aciertos. En este sentido, algu- nos investigadores también determinan que, a ma- yor entrenamiento, menor activación de las áreas cerebrales [34]. Dado que nuestros sujetos no han tenido anteriormente ningún entrenamiento, con- sideramos que estos resultados podrían deberse a la falta de atención y discriminación táctil del gru- po con TDAH como consecuencia de que es la pri- mera vez que reciben dicha estimulación. En conclusión, los niños con TDAH manifiestan alteraciones importantes en el procesamiento de la información multisensorial con muchas áreas cere- brales implicadas en dicho procesamiento, con un aumento de la latencia del potencial evocado, así como de errores en la realización de las tareas. Nuestros resultados apoyan la hipótesis de la exis- tencia de una falta de adecuada organización cere- bral durante el proceso sensorial utilizando muchas áreas funcionales distintas para procesar informa- ción simple multisensorial como mecanismos com- pensatorios asociados a déficit de atención a tareas simples y sencillas. Estos resultados invitan a reali- zar futuros estudios con niños con TDAH, aplican- do programas de entrenamiento centrados en la esti- mulación táctil pasiva. Bibliografía 1. Shawitz BA, Shawitz SE, Incapacidad de aprendizaje y trastorno de atención. In Swaiman KF, ed. Neurología pediátrica. Madrid: Mosby-Doyma; 1996. p. 1139-65. 2. Asociación Americana de Psiquiatría. 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The P300 components auditory, visual and tactile 17 children with ADHD (11 combined and 7 in- attentive) and 15 control children aged between 7 and 10 years were recorded. Results. In response reaction times found a more pronounced trend in the auditory and visual time but not statistically significant in any of the three responses. In the error rate increased in children with ADHD compared to the control group. Children with ADHD have a significant increase in latency of visual P300 wave while there is no significant decrease in tactile and auditory P300. We found increased cortical areas in the P300 component in children with ADHD during visual and auditory test, but not touch. Conclusions. Our results support the hypothesis of the existence of increased brain areas during auditory and visual sensory processing in ADHD group, except for tactile stimulation happens otherwise. Key words. ADHD. Auditory P300. Evoked potentials. Tactile P300. Visual P300.