Erik-Eduardo-Montejo-Canul

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EFECTO DE PRODUCTOS BIORRACIONALES EN EL 
COMPLEJO Bemisia tabaci-Begomovirus Y LA 
ABUNDANCIA DE ABEJAS EN EL CULTIVO DE TOMATE 
 
TESIS 
 
Que presenta: 
Erik Eduardo Montejo Canul 
 
Como requisito parcial para obtener el grado de: 
Maestro en Ciencias en Horticultura Tropical 
 
Director de tesis: 
Dr. Esaú Ruíz Sánchez 
 
 
Conkal, Yucatán, México 
Noviembre, 2019 
 
 
iv 
AGRADECIMIENTOS 
 
Al Instituto Tecnológico de Conkal, por haberme otorgado la oportunidad de realizar mis 
estudios de Posgrado y conducirme al éxito. 
Al CONACYT, por la beca otorgada. 
Al Laboratorio GeMBio del Centro de Investigación Científica de Yucatán A.C. (CICY), 
por el apoyo en realización de mis estudios de posgrado. 
Al Dr. Esaú Ruíz Sánchez, por su valiosa dirección, enseñanza, amistad, apoyo y confianza 
brindada, en el desarrollo del presente trabajo de investigación. 
A la Dra. Alejandra González Moreno, por su valiosa asesoría, enseñanza, confianza y 
apoyo brindado, en el desarrollo del presente trabajo de investigación. 
Al Dr. Horacio Ballina Gómez, por ser parte de mi comité tutorial, por sus sugerencias, 
observaciones, enseñanzas y el tiempo dedicado al presente trabajo de investigación. 
Al M.C. Rodolfo Martín Mex, por su asesoría, compromiso, consejos, apoyo ético y moral, 
amistad, confianza, y valiosas contribuciones para la culminación del presente trabajo de 
investigación. 
Al M.C. Ángel Nexticapan Garcéz, por sus sugerencias, consejos, apoyo y amistad en el 
proyecto. 
Al Ing. Sergio López Vázquez, por el apoyo y facilidades brindadas en herramientas y 
equipo de campo para el desarrollo de este proyecto. 
Al Ing. Arturo Aguiñaga Bravo, hermano y amigo en las batallas, por su apoyo, 
compromiso, confianza y lealtad en nuestro trabajo de investigación. 
A mis compañeros, estudiantes y amigos académicos del laboratorio de plagas hortícolas y 
del área de parcelas experimentales, que siempre me ayudaron durante el transcurso de este 
trabajo. 
A mi familia, por creer en mí y por ser la motivación para cada día llegar más lejos en mi 
vida social y académica ante las adversidades económicas y de salud. 
 
 
 
 
 
v 
DEDICATORIA 
 
 
Yo soy de los que piensan que la ciencia tiene una gran belleza. Un científico en su 
laboratorio no es sólo un técnico: también es un niño colocado ante fenómenos naturales 
que lo impresionan como un cuento de hadas. -Marie Curie (1867-1934). 
“La vida es una unión simbiótica y cooperativa que permite triunfar a los que se asocian”. 
Lynn Margulis (1938-2011). 
 
 
Para mi familia y estudiantes en general. 
 
 
 
 
vi 
ÍNDICE DE CONTENIDO 
AGRADECIMIENTOS ............................................................................................................. iv 
DEDICATORIA ......................................................................................................................... v 
ÍNDICE DE CONTENIDO ........................................................................................................ vi 
ÍNDICE DE FIGURAS ............................................................................................................. vii 
ÍNDICE DE CUADROS .......................................................................................................... viii 
RESUMEN ......................................................................................................................... ix 
ABSTRACT ........................................................................................................................ x 
CAPÍTULO I. INTRODUCCIÓN GENERAL ................................................................... 11 
1.1 Introducción ........................................................................................................................ 11 
1.2 Antecedentes ....................................................................................................................... 13 
1.2.1 Cultivo de tomate ............................................................................................................. 13 
1.2.2 Importancia B. tabaci Genn. ............................................................................................. 13 
1.2.3 Importancia de Begomovirus ............................................................................................ 14 
1.2.4 Insecticidas químicos para el manejo de B. tabaci (Genn.)................................................ 15 
1.2.5 Insecticidas botánicos como alternativa biorracional ......................................................... 17 
1.2.6 Impacto de insecticidas convencionales y biorracionales en abejas ................................... 18 
1.3 Hipótesis ............................................................................................................................. 20 
1.4 Objetivos ............................................................................................................................. 21 
1.4.1 Objetivo general ............................................................................................................... 21 
1.4.2 Objetivos específicos ........................................................................................................ 21 
1.5 PROCEDIMIENTO EXPERIMENTAL ....................................................................... 22 
1.6 LITERATURA CITADA .................................................................................................... 23 
CAPÍTULO II. EFFECTS OF THE INCORPORATION OF BIORATIONAL 
INSECTICIDES FOR PEST MANAGEMENT TREATMENTS ON THE 
WHITEFLY POPULATION, FRUIT YIELD, AND BEE ABUNDANCE IN 
TOMATO .......................................................................................................................... 35 
2.1 Abstract............................................................................................................................... 35 
2.1 Introduction......................................................................................................................... 36 
2.2 Materials y Methods ............................................................................................................ 37 
2.3 Results ................................................................................................................................ 41 
2.4 Discussion ........................................................................................................................... 44 
2.5 Conclusion .......................................................................................................................... 45 
2.6 Acknowledgments ............................................................................................................... 45 
2.6 References .......................................................................................................................... 46 
CAPÍTULO III CONCLUSIONES GENERALES ............................................................. 51 
 
 
 
vii 
ÍNDICE DE FIGURAS 
 
CAPITULO II 
Figura Página 
1 Abundance of flowers visiting bees in tomato. Among the 
abundant bees include cleptoparasite bees (Lasioglossum spp. 
And Exomalopsis spp) neotropical bees and eusocial mellifera 
bees (A. mellifera). The graph shows the percent of total 
individuals captured by sweping-net and mouth aspirator. 
43 
 
 
 
 
viii 
ÍNDICE DE CUADROS 
 
CAPITULO I 
Cuadro Página 
1 Clasificación IRAC de MoA insecticidas usados en el control 
convencional de mosca blanca. 
16 
CAPITULO II 
1 Environmental conditions during the growing season of tomato 
in Conkal, Yucatan. 
37 
2 Rate of mineral fertilization by growth stage for tomato (S. 
lycopersicum). 
38 
3 Description of treatments for the management of Bemisia 
tabaci in tomato (S. lycopersicum). 
39 
4 Mean number (± SE) of adults, nymphs and eggs of Bemisia 
tabacion plants of tomato (S. lycopersicum) under different 
pest management treatments. 
42 
5 Incidence and severity of viral symptoms and fruit yield in 
tomato (S. lycopersicum) under different pest management 
treatments. 
43 
6 Abundance of flower visiting bees in tomato (Solanum 
lycopersicum) under different pest management treatments. 
44 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
ix 
RESUMEN 
 
El cultivo de tomate (Solanum lycopersicum L.) se ve afectado por una gran 
diversidad de plagas. Entre ellos, los insectos chupadores como la mosca blanca (Bemisia 
tabaci) son ampliamente dañinos por la trasmisión de Begomovirus. En el presente estudio 
se evaluó la eficacia de la incorporación de insecticidas biorracionales y convencionales 
para integrar tratamientos de manejo de plagas. Se evaluó el efecto de los tratamientos en la 
supresión de la densidad poblacional de B. tabaci y Begomovirus asociados. Además, se 
evaluó la abundancia de abejas en las parcelas tratadas. En general, la población de B. 
tabaci, la incidencia final y la severidad de los síntomas virales no mostraron diferencias (P 
> 0.05) entre los tratamientos. El rendimiento de frutos no fue significativamente diferente 
(P > 0.05) entre los tratamientos de manejo de plagas. La abundancia de abejas visitantes de 
flores no mostró diferencias (P> 0.05) entre los tratamientos. La incorporación de 
insecticidas biorracionales en los tratamientos de manejo de plagas en tomate permite 
suprimir el complejo B. tabaci – Begomovirus. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
x 
ABSTRACT 
 
Field production of tomato (Solanum lycopersicum L.) is affected by a wide variety 
of pests. Phloem sucking insects, like the whitefly (Bemisia tabaci), is a highly damaging 
pests as they transmit Begomovirus. In this study, we evaluated the incorporation of 
biorational insecticides and conventional chemical products into treatments for pest 
management. The effects of the treatments were evaluated into the suppression of 
population density of B. tabaci and associated Begomovirus. In addition, the abundance of 
flower visiting bees was also evaluated. Overall, the population of B. tabaci, the final 
incidence and the severity of viral symptoms were not significantly different (P > 0.05) 
among treatments. The fruit yield was not significantly different (P > 0.05) among 
treatments of pest management. No difference among treatments in the abundance of 
flower visiting bees was observed. The incorporation of biorational insecticides into 
treatments for pest management on tomato may supress the population of B. tabaci and the 
severity of Begomovirus to the same extent as the conventional treatment including only 
chemical insecticides. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
11 
CAPÍTULO I. INTRODUCCIÓN GENERAL 
 
1.1 Introducción 
 
La mosca blanca B. tabaci Genn. (Hemiptera: Aleyrodidae) es una de las plagas 
ampliamente distribuidas en el mundo priorizando en regiones tropicales y subtropicales, 
cuenta con un extenso margen de plantas hospederas cultivadas y silvestres, en particular 
con alta incidencia en solanáceas, cucurbitáceas, malváceas y fabáceas cultivadas resultado 
ser usuales (Papayiannis et al., 2011; Peréz & Montes, 2017; Saeed et al., 2017; Pantoja et 
al., 2018). Los daños ocasionados son de tipo directo e indirecto. Efecto de la alimentación, 
al succionar la savia de las plantas y provocar la muerte de éstas, indirectamente por la 
transmisión de begomovirus y otros virus de ADN y ARN originando enfermedades, por 
efecto de secreción de azucares (mielecilla) en el follaje, favoreciendo el establecimiento y 
desarrollo de hongos del género Capnodium causantes de fumaginas (INIFAP, 2014; Inoue-
Nagata et al., 2016; Wang et al., 2018). 
 
Esta problemática genera la implementación de estrategias alternativas o 
complementarias de control en mosca blanca (B. tabaci), como el uso de insecticidas 
biorracionales benignos con el medio ambiente. Por lo que la investigación relativa de 
métodos alternativos de control de plagas ha incrementado en las últimas décadas, debido a 
que el agricultor asiste a productos químicos como estrategia de control, produciendo 
efectos colaterales en las poblaciones de entomofauna benefactora, del cual el orden 
Hymenoptera se ve más afectado (Simmonds, et al., 2002; Choi et al., 2003; Balayiannis & 
Balayiannis, 2008; Sánchez & Wyckhuys, 2019) sin mencionar los efectos ecotóxicos a lo 
largo del tiempo. 
 
Por lo que se ha impulsado la generación e implementación de estas estrategias 
alternativas o complementarias biorracionales en el control de B. tabaci, ya que conforman 
una opción por ser agentes derivados de microorganismos, plantas, minerales, moléculas 
sintéticas y análogas a las naturales, las cuales se caracterizan por tener efecto favorable en 
la agricultura, ya que presentan un efecto desfavorable en insectos plaga y patógenos que 
 
12 
causan enfermedades (insecticida, repelente, disuasivo, inhibición y remisión en el 
desarrollo) (Eiras & Resende, 2009), además de no crear resistencia, debido a la presencia 
de diferentes compuestos con actividad insecticida, actuando por contacto e ingestión 
(Sutherland et al., 2002; Rodríguez, 2008; Valle-Pinheiro, 2009; Sarwar, 2013; 2014; 
Villaverde et al., 2014). 
 
Con relación a la productividad y rendimiento de los cultivos agrícolas, las abejas 
melíferas son importantes y eficientes polinizadores (Sutter et al., 2017). En contraste están 
sujetos a una intensa investigación sobre los efectos de plaguicidas químicos 
(convencionales) y biorracionales, otros polinizadores como las abejas nativas 
ecológicamente importantes han recibido poca atención en ecotoxicología, abundancia y 
evaluación de riesgos respecto a plaguicidas en general. (Dubey et al., 2011; Breeze et al., 
2014; Tomé et al., 2015a, b; Barbosa et al., 2015; Lawrence et al., 2016; Umpiérrez et al., 
2017). La implementación de agentes biorracionales, demuestran un potencial no 
perjudicial en organismos no objetivo como las abejas europeas y nativas, debido a su 
plasticidad molecular y degradación por una gran variedad de microorganismos generalistas 
en la mayoría de los suelos; conservando la diversidad antagonista de los enemigos 
naturales que a menudo son sesgados por plaguicidas químicos. En las últimas décadas, 
nuevos extractos de plantas tropicales han demostrado tener un repertorio de agentes 
antibacterianos, insecticidas, efectos repelentes, ninficidas y ovicidas. Sin embargo, Tomé 
et al., (2015b), reporta efectos controversiales de azadiractina en abejas obreras, 
comprometiendo la actividad de alimentación, lo que puede conducir a una reducción de la 
supervivencia de las colonias a dosis continuas o altas. Estos hallazgos desafían la 
percepción común de la inocuidad de los insecticidas sintéticos y bioinsecticidas de bajo 
riesgo, con respecto a las especies polinizadoras neotropicales nativas. 
 
Debido a lo anteriormente mencionado y a la insuficiente información sobre el 
manejo de mosca blanca con agentes biorracionales con aplicaciones directas en campo 
abierto, al igual que los efectos que puedan tener en abejas nativas, surge el presente trabajo 
de investigación, con el objetivo de contribuir al conocimiento de efectividad de productos 
y agentes biorracionales para el control directo en campo de mosca blanca. 
 
13 
1.2 Antecedentes 
1.2.1 Cultivo de tomate 
El tomate (Solanum lycopersicum L.) es el principal producto hortícola exportable, 
desde su domesticación por las antiguas civilizaciones precolombinas, debido a su empleo 
en la diversidad gastronómica mundial, importancia nutricional, medica entre otros usos. 
Este hecho, lo han consolidado como el mayor producto nacional e internacional 
comerciable, es cultivado en 28 estados de la República Mexicana destacando Sinaloa 
(67%) del total: 625 mil toneladas (SIAP,2018, 2019). Canadá y Estados Unidos destacan 
como los principales importadores en América, incrementando el valor per cápita de la 
industria mexicana periódicamente (USDA, 2018). La producción acumulada del año 
agrícola 2018 es de 3,434,778 toneladas, lo que representa el 7.8% más respecto al 2017; 
sin embargo, es posible observar que los rendimientos de tomate varían en función de un 
amplio rango de tecnologías empleadas actualmente (FIRA, 2017; SIAP, 2019). 
 
1.2.2 Importancia B. tabaci Genn. 
La mosca blanca B. tabaci pertenece a un complejo de especies cripticas del orden 
(Hemiptera: Aleyrodidae) conformado por 24 biotipos indistinguibles morfológicamente, 
los cuales se han reconocido con base a pruebas PCR (Alemandri et al., 2015). Conforma 
una de las plagas cosmopolitas, se reporta atacando diversas especies vegetales de amplios 
géneros a nivel mundial, por lo general en la literatura se destaca su importancia en la 
transmisión de virus de la familia Geminiviridae, causantes de una amplia variedad de 
síntomas (bronceado, mosaico, rizado, amarillamiento, variegados amarillos en hojas, 
aclaración en venas en hojas y enanismo) en tomate, que son capaces de devastar por 
completo una área determinada de cultivo, donde las etapas más críticas son las primeras 
semanas después de la germinación (Jarquin, 2004; Brown et al., 2015). El insecto presenta 
un ciclo de vida variable, el cual depende en gran medida del hospedero, zona geográfica y 
temperatura (Salguero, 1992). Sus poblaciones inmoderadas tienden a ser muy altas en 
regiones neotropicales alrededor del mundo durante las estaciones secas; por lo que 
particularmente en el caribe sus fluctuaciones poblacionales tienden a incrementar entre 
marzo y noviembre, su gran movilidad facilitada por el viento le permite emigrar de un 
cultivo a otro; por su amplio rango de hospederos, siendo altamente polífaga. (Hilje, 2001; 
 
14 
Brown, 2010; Hasanuzzaman, et al., 2016; Domingos et al., 2018). El biotipo B tiene una 
relativa importancia desde el punto de vista económico debido a su alta tasa reproductiva, 
diseminación, amplio rango de adaptación a fuentes de alimento, alta voracidad y 
resistencia a insecticidas piretroides y neonicotinoides; en contraste el biotipo B desplazó a 
poblaciones endémicas, estableciéndose con gran facilidad (Bedforf et al., 1994; Ramos et 
al., 2018). 
 
1.2.3 Importancia de Begomovirus 
 
Brown, en (2001) propuso la hipótesis que Centro América y el Sur de México en 
particular el caribe podrían ser importantes centros de diversidad de begomovirus, por lo 
que en Guatemala un estudio realizado soporta esta hipótesis, ya que se han detectado más 
de veinte nuevas especies (provisionales), además de un gran número de especies 
reportadas en la región de Centro América, sur de México y probablemente Yucatán sea un 
centro de diversificación (Brown et al., 2001; Díaz-plaza et al., 2004). Por lo que Díaz, 
2003, enfatiza la deficiente información disponible sobre la diversidad de begomovirus en 
plantas nativas, malezas y otras familias hospederas (Asteraceae, Cleomaceae, 
Euphorbiaceae, Hypericaceae, Fabaceae, Malvaceae, Rubiaceae, Sterculicaceae, 
Valerianaceae, Verbenaceae), de la Península de Yucatán trasmitidas por mosca blanca 
(Oliveira et al., 2001; Ortega et al., 2018). Sin embargo, en diversas partes del mundo se 
reportan afectando el rendimiento con altas pérdidas de hasta el 100% en cultivos hortícolas 
como: (algodón, calabaza, chile, tomate, fríjol, berenjena, coliflor, jatrofa, sorgo, yuca, 
entre otros (Inoue-Nagata, et al., 2016; Saeed & Samad, 2016; Peréz & Montes, 2017; 
Saeed et al., 2017; Ortega et al., 2018). Los begomovirus se clasifican en nueve géneros, 
principalmente dependiendo de su organización genómica y vector especie, por lo que se 
agrupan como monopartitos o bipartito dependiendo del número de componentes del 
genoma que poseen (Navas et al., 2011; Kyallo et al., 2017; Das et al., 2018). 
 
 
 
https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fpls.2017.01172/full#B37
 
15 
1.2.4 Insecticidas químicos para el manejo de B. tabaci (Genn.) 
 
La mosca blanca generalmente en cultivos al aire libre se maneja con aplicaciones 
de insecticidas químicos sintéticos, el Comité de Acción contra la Resistencia a Insecticidas 
(IRAC), reporta el uso de 10 grupos químicos y 28 ingredientes activos para el control de 
B. tabaci, esta práctica por ser costosa, se vuelve poco accesible a los pequeños 
agricultores, lo cual limita el control oportuno, traduciéndose en pérdidas de rendimiento y 
de igual forma representa un impacto negativo en organismos no objetivo que conllevan a 
una serie de efectos y anomalías en los ecosistemas y medio ambiente. En la actualidad 
nuevos grupos de insecticidas químicos sintéticos han surgido por efecto de la resistencia 
en los modos de acción contra las plagas, por lo que en la actualidad se manejan los 
siguientes grupos (Tabla 1). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
16 
 
∆ Sistémicos * Contacto. Clasificación IRAC MoA versión 8.3, 07/18. 
 
 
 
Tabla 1. Clasificación IRAC de MoA insecticidas usados en el control convencional de mosca blanca. 
Grupo principal y Sitio primario de 
Acción 
Subgrupo Químico 
Ingrediente Activo 
Ingrediente Activo 
3- Moduladores del canal de sodio 
3A 
Piretroides, Piretrinas 
* Bifentrin, fenpropatrin, λ-cyhalotrin, 
gamma-cyhalotrina, Piretrinas naturales 
4- Moduladores competitivos del receptor 
nicotínico de acetilcolina (nAChR) 
4ª 
Neonicotinoides 
∆Acetamiprid, Clothianidin, Dinotefuran, 
Imidacloprid, Tiacloprid, Tiametoxam, 
4C 
Sulfoximinas 
∆Sulfoxaflor 
4D 
Butenolides 
∆Flupyradifurone 
4E 
Mesoionicos 
∆Triflumezopyrim 
7- Hormona juvenil 
7C 
Piriproxifen 
*Piriproxifen 
9- Moduladores de Órganos Cordotonales 
9B 
Derivados de la 
piridina azometina 
*Pimetrozina 
15- Inhibidores de la biosíntesis de la 
quitina, tipo 0 
Benzoylureas *Novalurón 
16- Inhibidores de la biosíntesis de la 
quitina, tipo 1 
Buprofezin *Buprofezin 
23- Inhibidores del acetil CoA carboxilaza 
Derivados de ácidos 
tetrónicos y 
tetrámicos 
*Spiromesifen, ∆Spirotetramat 
28- Moduladores del receptor de la 
rianodina 
Diamidas ∆Chlorantraniliprole, Cyantraniliprole 
29- Moduladores de los órganos 
cordotonales 
Flonicamida ∆Flonicamida 
Un- Compuestos de modo de acción 
desconocido o incierto 
Azadiractin ∆Azadiractina 
 
17 
Debido a esta alta presión de insecticida, esta plaga ha desarrollado resistencia 
moderada a extremadamente alta a insecticidas de la mayoría de las clases químicas, 
incluidos los piretroides, neonicotinoides y reguladores crecimiento (Zhang et al., 2011; 
Basit et al., 2013; Smith & Giurcanu, 2013; Smith & Nagle, 2014; Wang et al., 2016; 
Meng et al., 2016; Smith et al., 2016; Dempsey et al., 2017; Guo et al., 2017; Moreno et 
al., 2018). 
 
1.2.5 Insecticidas botánicos como alternativa biorracional 
 
En la naturaleza las plantas promueven metabolitos secundarios tóxicos en el cual 
su repertorio bioquímico es único, esto les permite actuar como antagonistas de patógenos 
bióticos y plagas, se promueven como mezclas de productos muy relacionados 
químicamente entre sí, habitualmente; los metabolitos secundarios son muy variados, entre 
los más estudiados se pueden mencionar a las sesquiterpenlactonas, flavonoides, glicósidos, 
taninos, alcaloides, terpenoides, saponinas, esteroides, oxalatos de calcio y aceites 
esenciales, conformando insecticidas biorracionales potenciales (Kumar et al., 2011; 
Hammuel et al., 2011; Dietrich et al., 2011; Gomes et al., 2014; Ashfaq et al., 2019; Feder 
et al., 2019). África es sin duda el continente que tiene más que ganar con el desarrollo de 
insecticidas botánicos. Cientos de especies autóctonas y exóticas con propiedades 
pesticidas han sido reportadas para la industria del piretro, que se ve dominada por laproducción de África oriental a través de pequeños agricultores (Stevenson & Belmain, 
2016; Stevenson et al., 2017). 
 
Actualmente las preocupaciones sobre los efectos y factores nocivos de los 
insecticidas químicos son continúas provocando diversos desbalances como: la alteración 
del ciclo del nitrógeno (Campos et al., 2018), cambios en la actividad enzimática del suelo 
e interrupción de la simbiosis los cuales repercuten en la fertilidad del suelo y en 
consecuencia la pérdida de antagonistas (Malik et al., 2017). Motivo por el cual los agentes 
biorracionales han estimulado el interés de estudios de investigación para fomentar 
alternativas de manejo integrado de plagas (MIP) como B. tabaci, con diversos ensayos, los 
cuales comprenden el uso de extractos con efecto repelente, ninficida, ovicida e insecticida, 
 
18 
que permitan manejar la plaga, obtención de productos inocuos e incremento en la 
producción (Isman, 2006; El-Wakeil, 2013; Martín et al., 2015). En la literatura se reporta 
diferentes mecanismos de acción en insectos que pueden presentar los plaguicidas 
botánicos, actuando especialmente en el sistema nervioso, afectando al ácido γ-
aminobutírico (GABA), canales de cloruro cerrados, acetilcolinesterasa, acetilcolina 
nicotínica receptores (nAChR), receptores de octopamina y tiramina, y canales de sodio, 
entre otros mecanismos posibles (García et al., 2006; Pavela & Benelli, 2016; Campos et 
al., 2018); Por otra parte se ha promovido el manejo de agentes biorracionales como una 
alternativa en la reducción de efectos ecotoxicologicos en los 5 últimos años. Sin embargo, 
la aplicación a gran escala de estas sustancias para el control de plagas es limitada por su 
poca estabilidad molecular y problemas tecnológicos (Reddy & Miller, 2014; Kedia et al., 
2015; Ghodake et al., 2018). 
 
1.2.6 Impacto de insecticidas convencionales y biorracionales en abejas 
 
En las últimas décadas se reportan efectos negativos de pesticidas químicos 
(convencionales), causando una variedad de efectos subletales como: residuos en miel y 
polen, alteración del desarrollo, deformación en la probóscide, abundancia, la reproducción 
y el comportamiento; sesgando con estos efectos dañinos la supervivencia de colonias y 
poblaciones de abejas melíferas y nativas (Lundin et al., 2015; Pisa et al., 2017; Tosi et al., 
2018; De Oliveira et al., 2018; Sánchez-Bayo & Wyckhuys, 2019). Las abejas 
constantemente están expuestas a una amplia gama de presiones vitales y no vitales, como 
los factores y efectos de los insecticidas u otros pesticidas en la industria agrícola, los 
cuales interactúan afectando la salud, abundancia y la supervivencia de sus poblaciones. 
Gonzáles et al., (2016), estudiaron el efecto del agente biorracional botánico Azadirachta 
indica en colmenas de Apis mellifera (L.) y el control de plagas, en el cual a ninguna de las 
concentraciones disminuyó la población de abejas, la cría operculada de obreras o las 
reservas de miel y polen. En 2017 dos especies del género Asteraceae (Artemisia 
absinthium y Eupatorium buniifolium) fueron evaluadas por su posible toxicidad para los 
insectos polinizadores , por lo que los resultados demostraron que para la toxicidad de la 
abeja: el uso de estos aceites esenciales en las cantidades necesarias de E. buniifolium 
 
19 
(0.04–0.13 mg/cm2) y A. absinthium (0.16–0.22 mg/cm2) para controlar mosca blanca (T. 
vaporariorum) no fueron tóxicos (Umpiérrez et al., 2017). 
 
Sin embargo, la preocupación alarmante en la reducción de pesticidas, efectos 
colaterales en abejas y un control de plagas se siguen evaluando otros agentes y productos 
en otros grupos de insectos benéficos y polinizadores los cuales pueden presentar una baja 
o nulo efecto con aplicaciones de agentes biorracionales (Monsreal, et al., 2017; Arthur et 
al., 2018). Algunos de los beneficios adicionales de los insecticidas biorracionales aparte de 
su acción contra las plagas objetivo, flexibilidad y nula toxicidad en insectos polinizadores 
y no objetivo; es el manejo eficiente de la resistencia para prolongar la vida útil de los 
plaguicidas químicos convencionales (Haramboure et al., 2017). 
 
Por la problemática planteada anteriormente, considerando la importancia que tiene 
B. tabaci, por los daños que ocasiona como vector en tomate rojo, efectos de resistencia, 
residuales y efectos subletales de los agroinsecticidas en la abundancia en abejas melíferas 
y nativas, se plantea el presente estudio con el objetivo de comparar la eficiencia de modos 
de manejo con inclusiones de insecticidas biorracionales y convencionales incorporados en 
el manejo de B. tabaci en condiciones de cielo abierto, sobre la densidad poblacional de 
adultos, ninfas y huevos, la incidencia/severidad viral de Begomovirus y el efecto en la 
abundancia de polinizadores (Hymenoptera) representativos en el cultivo de tomate rojo en 
la Península de Yucatán, México. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
20 
1.3 Hipótesis 
 
La incorporación de insecticidas biorracionales en los tratamientos de manejo de 
plagas tienen el mismo efecto que los tratamientos a base de insecticidas químicos en la 
supresión de la densidad poblacional de mosca blanca (B. tabaci Genn.) y virosis asociada. 
 
La incorporación de insecticidas biorracionales en los tratamientos de manejo de 
plagas no posee efectos negativos en la abundancia de abejas en comparación con el 
tratamiento a base de insecticidas químicos. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
21 
1.4 Objetivos 
 
1.4.1 Objetivo general 
 
Evaluar el efecto de los tratamientos con inclusiones de insecticidas químicos y 
biorracionales en la supresión poblacional de mosca blanca (B. tabaci Genn.) en tomate y 
su impacto en abejas. 
 
1.4.2 Objetivos específicos 
 
Evaluar el efecto de los tratamientos insecticidas en la densidad poblacional de 
adultos, ninfas y huevos de mosca blanca (B. tabaci Genn). 
 
Evaluar el efecto de los tratamientos insecticidas en la incidencia y severidad viral 
de begomovirus y rendimiento de frutos del cultivo de tomate. 
 
Determinar el impacto de los tratamientos insecticidas en la abundancia de abejas 
melíferas y nativas. 
 
 
22 
1.5 PROCEDIMIENTO EXPERIMENTAL 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Abundancia de abejas 
 
 Muestreos matutinos 8:00-11:00 h 
 Captura por medio de aspiradores bucales y Red de golpeo 
 Identificación taxonómica de abejas (Hymenópteros: Claves 
dicotómicas, Michener et al., 1994; Goulet and Huber, 1993) 
 Preservación en etanol al 70% y conformación de colección en 
departamento de Entomología y plagas de posgrado de 
Instituto Tecnológico de Conkal 
Manejo del complejo Bemisia tabaci-Begomovirus 
 
 Evaluación de poblaciones de B. tabaci (Adultos/Hoja-1); 
ninfas y huevos (cm-2) 
 Extracción de DNA por (PCR) (Presencia /Ausencia 
Begomovirus) 
 Incidencia/Severidad 
 Rendimiento (Kg/Planta-1) 
 
 
Evaluación de tratamientos en cultivo de tomate 
(Diseño de bloques completos al azar) 
Análisis estadístico 
Infostat, 2018 
“EFECTO DE PRODUCTOS BIORRACIONALES EN EL COMPLEJO Bemisia tabaci-
Begomovirus Y LA ABUNDANCIA DE ABEJAS EN EL CULTIVO DE TOMATE” 
 
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https://www.sciencedirect.com/science/journal/09266690
https://www.sciencedirect.com/science/journal/09266690/109/supp/C
 
35 
CAPÍTULO II. EFFECTS OF THE INCORPORATION OF BIORATIONAL 
INSECTICIDES FOR PEST MANAGEMENT TREATMENTS ON THE 
WHITEFLY POPULATION, FRUIT YIELD, AND BEE ABUNDANCE IN 
TOMATO 
 
E E Montejo- Canul1, A Aguiñaga-Bravo1, E Ruiz- Sánchez1*, H Ballina-Gómez1, A 
González-Moreno1, L Latournerie-Moreno1, R Martín-Mex2, R Garruña-Hernández3 
1Tecnológico Nacional de México. Instituto Tecnológico de Conkal. Conkal, Yucatán, 
México. 2Laboratorio GeMBio, Centro de Investigación Científica de Yucatán A.C. Mérida, 
Yucatán, México. 3CONACYT-Instituto Tecnológico de Conkal. Conkal, Yucatán, México. 
Corresponding autor: Esaú Ruiz-Sánchez, esau.ruiz@itconkal.edu.mx. Tecnológico Nacional 
de México, Instituto Tecnológico de Conkal. Avenida Tecnológico s/n, Conkal, Yucatán, 
C.P. 97345, México. Tel. 52 (999) 912 4135 Ext. 121. 
 
2.1 Abstract 
This study was conducted to evaluate the effects of incorporation of biorational insecticides 
into pest management treatments in tomato. The abundance of flower visiting bees was also 
evaluated. Overall the population of Bemisia tabaci, the final incidence and severity of viral 
symptoms showed no difference (P > 0.05) among treatments. Marketable fruit yield was 
not significantly different (P > 0.05) among pest management treatments. The abundance 
of flower visiting bees showed no difference (P > 0.05) among treatments. 
 
Keywords: Biorational insecticides; pest management; bee abundance; solanaceous crops 
 
 
 
 
 
mailto:esau.ruiz@itconkal.edu.mx
 
36 
2.1 Introduction 
Tomato (Solanum lycopersicum L.) is one of the important solanaceous crops in 
tropical America. The fruits of these horticultural vegetable crops are well appreciated for 
consumption and for agroindustrial purposes (Knapp and Peralta 2016; Valdivia et al. 
2016). One of the limiting factors in tomato production under field conditions is the 
incidence of phytophagous insects (Diatte et al. 2018; Ramírez et al. 2018; Ramasamy and 
Ravishankar 2018). In tropical areas, tomato is mainly damaged by other pests has been 
also recorded, including the leafminer Liriomyza sativae, the fruitworm Heliothis zea and 
the two-spotted mite Tetranychus urticae (Reddy and Miller 2014; Diatte et al. 2018). A 
wide range of chemical insecticides has been used to control pest insects in Solanaceae 
crops. In conventional production systems, the number of insecticide sprays per growth 
cycle ranges from 10 to 20, depending on the degree of technification (Reddy and Miller 
2014; Smith and Nagle 2014). The constant use of chemical insecticides has been linked to 
the insect resistance (Hawkins et al. 2018; Basit 2019), soil and water polution (Rodriguez 
et al. 2018), residues in fruits (Jallow et al. 2017) and decrease in beneficial insects (Jacob 
et al. 2019; Sánchez and Wyckhuys 2019). Various attempts have been made to use 
integrated pest management in horticultural crops (Kuhar et al. 2006; Reddy et al. 2018). In 
tomato, positive results have been observed when incorporating biorational agents into 
treatments against major pests like the red mite (Tetranychus marianae) and the tomato 
worm (Helicoverpa armigera) (Reddy and Miller 2014). The inclusion of microbial and 
botanical insecticides has been highly effective to reduce population density of the whitefly 
(B. tabaci), the aphid (Aphis gossypii) and fruit damage by the African bollworm 
(Helicoverpa armigera) (Reddy and Tangtrakulwanich 2014; El Shafie and Abdelraheem 
2012; Soliman and Tarasco 2008). In tomatillo, however, no studies have been undertaken 
on the use of biorational products for pest management. 
 
The present work was carriedout to evaluate the incorporation of biorational 
insecticides into treatments for pest management on the density of the population of 
whitefly and damage of associated Begomovirus. In addition, the impact of the application 
of biorational insecticides was also evaluated on the abundance of flower visiting bees. 
 
37 
2.2 Materials y Methods 
2.2.1 Site description 
The experiment was conducted at the horticultural production and research unit at 
the Technological Institute of Conkal (21 ° 4'N and 89 ° 31'W) in Yucatan, Mexico. The 
experiment was established in a Leptosol soil, with the following characteristics: pH: 8.0, 
electric conductivity: 1.4 ms cm-1, organic matter: 14.2%, total N: 63.9%, P: 82 mg / kg, 
Na: 850 mg / kg, K: 9000 mg / kg, Ca: 1180 mg / kg, Mg: 420 mg / kg. The environmental 
conditions during the growth cycle for tomato (February-July 2018) are shown in Table 1. 
 
Table 1. Environmental conditions during the growing 
season of tomato in Conkal, Yucatan. 
Month 
Minimum 
temp (°C) 
Medium 
temp (°C) 
Maximum 
temp (°C) 
Precipitation 
 (mm3) 
January 16.1 21.7 27.3 55.2 
February 18.7 25.5 32.3 5.8 
March 18.9 26.3 33.6 15.1 
April 20.4 27.7 35.1 57.1 
May 21.6 28.1 34.6 118.8 
June 22.5 28.2 33.9 170.0 
July 22.5 28.8 35.1 97.3 
August 22.2 28.3 34.4 159.2 
September 22.5 28.2 33.8 137.3 
October 21.9 27.3 32.8 87.0 
November 19.8 25.4 31.1 67.4 
December 17.7 23.7 29.7 28.5 
*CONAGUA (2018). Annual report of temperature and 
precipitation during the year of 2018 for the area corresponding 
to Conkal, Yucatan. 
 
2.2.2 Plot design and crop establishment 
The plot treatments were arranged in a randomized complete block design with five 
replicates (blocks). Plots were separated from other plots in buffer zones of 1.2 m to 
prevent contamination for insecticides drift. For tomato, plants of 30 days of age were 
transplanted with a space of 1.2 m between rows and 40 cm between plants within rows. 
Each plot consisted of 3 rows of 20 tomato plants, for a total of 60 plants per plot. 
Fertilizers were applied through a drip irrigation system based on the crop growth stage 
 
38 
(Table 2). 
 
 
2.2.3 Treatment procedure 
Biorational pest management treatments included botanical insecticides and insect 
growth regulators. Conventional treatments (the growers practice) included only chemical 
insecticides. The insecticides were applied individually or in combinations (Tables 3). In all 
treatments for pest management in tomato included the application of neonicotinoid 
insecticides. Neonicotinoids are required in the production of tomato as they are effective in 
supressing the population density of B. tabaci. These insecticides secure the B. tabaci 
control in the field. The applications were made at the established time intervals normally 
practiced by farmers. The rates of insecticides were calculated based on the following 
amount of spray solutions: 250 L/ha for small plants (up to 45 DAT), 350 L/ha for medium-
sized plants (45 to 80 DAT) and 600 L/ha for large plants (80 to 120 DAT). Insecticide 
applications were carried out by a motorized backpack sprinkler (STIHL SR-430), 
calibrated to deliver the desired amount of spray per hectare. 
 
 
 
 
 
Table 2. Rate of mineral fertilization by growth stage for tomato (S. lycopersicum) 
 Mineral fertiizer rate (% of total) 
Crop growth stage Period (DAT) N P K 
 Tomato 
Establisment 0-15 50 25 25 
Vegetative growth 16-25 75 38 25 
Flowering / fruit development 26-90 40 25 75 
Maturity 91-140 35 12 25 
 
39 
 
2.2.4 Pest insects sampling in tomato 
To determine the presence of phytophagous insects, the whole growth cycle was 
scouting. From transplanting to harvesting, B. tabaci was the only pest that colonized the 
plants. Whitefly population levels were sampled at 32, 64, 88, 104 and 120 DAT. Fifteen 
plants were randomly selected per plot. For each plant, three leaflets were sampled: one 
from the top, one from the middle, and one from the bottom. Adults were counted by 
Table 3. Description of treatments for the management of Bemisia tabaci in tomato (S. lycopersicum). 
 Treatment 
 
Active ingredient 
(Trade name and doses) 
Manufacturer 
Timing of treatment application 
(days after transplanting, DAT) 
Bio- 1 
Flupyradifurone (Sivanto ® 2.5 ml/L first 
application as a soil drench, 2.0 ml/L subsequent 
applications as foliar spray) 
Bayer S.A. de C.V. 
1, 7, 28, 77 
Flonicamid (Beleaf ® 1 g/L) ISK Biosciences S.A. de C. V. 14 
*Pyriproxifen (Knack ® 1.25 ml/L) Valent Mexico S.A. de C.V. 58 
*Novaluron (Rimon ® 1.75 ml/L) Adama S. A. de C.V. 70 
*Argemonine (Omega ® 5 ml/L) Ultraquimia S. A. de C.V. 42 
*Potassium salts of fatty acids (Ultralux ® 10 
ml/L) 
Ultraquimia S. A. de C.V. 
7, 21, 35,49, 63, 77, 91, 105 
*Argemonine + berberine + ricinine (BioDie ® 5 
ml/L) 
Ultraquimia S. A. de C.V. 
14, 28, 42, 56,70, 84, 98, 112 
Bio-2 
Dinotefuran (Venom® 2.5 g/L first application as 
a soil drench, 2.0 g/L subsequent applications as 
foliar spray) 
Valent Mexico S.A. de C.V. 1, 7, 28, 77 
Pymetrozine (Plenum ® 1.5 g/L) Syngenta Agro. S.A. de C.V. 14 
*Azadirachtin (Nimicide ® 10 ml/L) Ultraquimia S. A. de C.V. 56 
*Novaluron (Rimon ® 1.75 ml/L) Adama S. A. de C.V. 42, 70 
*Potassium salts of fatty acids (Ultralux ® 10 
ml/L) 
Ultraquimia S. A. de C.V. 
7, 21, 35, 49, 63, 77, 91, 105 
*Soybean oil (Epa ® 5 ml/L) Biokrone S.A. de C.V. 14, 28, 42, 56, 70, 84, 98, 112 
Bio-3 
Flupyradifurone (Sivanto ® 2.5 ml/L first 
application as a soil drench, 2.0 ml/L subsequent 
applications as foliar spray) 
Bayer S.A. de C.V. 
1, 7 
*Azadirachtin (Nimicide ® 10 ml/L) Ultraquimia S. A. de C.V. 7, 35, 63, 91 
*Argemonine (Omega ® 4 ml/L) Ultraquimia S. A. de C.V. 14, 42, 70, 98 
*Soybean oil (Epa ® 5 ml/L) Biokrone S.A. de C.V. 21, 49, 77, 105 
*Extract of garlic and pepper (Gamma ® 5 ml/L) Ultraquimia S. A. de C.V. 28, 56, 84, 112 
*Novaluron (Rimon ® 1.75 ml/L) Adama S. A. de C.V. 42, 70 
Conventional 
(The growers 
practice) 
Imidacloprid (Confidor ® 3 ml/L first application 
as a soil drench, 2.0 ml/L subsequent applications 
as foliar spray) 
Bayer S.A. de C.V. 
1, 7, 28 
Fenpropatrin (Herald ® 1.75 ml/L) Valent México S.A. de C.V. 14, 35, 49, 63, 84, 98, 112 
Lambda-cyhalothrin (Karate ® 1.25 ml/L) Syngenta Agro.S.A. de C.V. 21, 42, 56, 70, 91, 105 
*Buprofezin (Balanka ® 2 g/L) Gowan Mexicana S.A. de C.V. 56 
Acetamiprid (Rescate ® 2 g/L) SummitAgro S.A. de C.V. 77 
(*) The asterisk represents the biorational insecticides. 
 
40 
carefully turning the leaf and observing the abaxial side of a leaflet. Observed leaflets were 
detached, labeled, put in plastic bag and carried to the laboratory, where the numbers of 
eggs and nymphs were counted under a stereoscope. 
 
The incidence and severity of viral symptoms in the plots were also evaluated at 15 
days intervals, beginning at 27 DAT. For viral incidence, percent of plants with symptoms 
was determined based on the total number of plants in each plot. For viral severity, a scale 
of six levels was modified from Caballero et al. (2015); level 0, asymptomatic; level 1, 
slight yellowing on leaves; level 2, moderate to severe leaf yellowing but no presence of 
leaf crumpling; level 3, severe leaf yellowing and slight leaf crumpling; level 4, Severe leaf 
yellowing and severe leaf crumpling; level 5, severe leaf yellowing, severe leaf crumpling 
and plant malformation. To confirm the presence of Begomovirus in symptomatic plants, 
samples of leaves with different levels of severity were taken from the field, DNA was 
obtained, and genes were amplified for Begomovirus detection as described by Tapia et al. 
(2005). For Begomovirus detection in leaf samples, the universal primers pAV324 (5´-
GCCYATRTAYAGRAAGCCMAG-3´) and Ac1154 (5´- 
CTSAAYTTCMAAGTYTGGACG -3´) were used (Idris and Brown 1998). 
 
2.2.5Abundance of flowers visiting bees 
 
Native stingless bees and honeybees visiting flowers were collected at flowering 
period in both crop species. Bee collecting period for tomato was from 60 to 80 DAT and 
for tomatillo was from 40 to 65 DAT. Bee sampling was carried out at week intervals for 
tomato and twice a week for tomatillo. Bees were directly collected using cone-type 
sweeping nets and suction mouth aspirators. Collectors remained for 25 minutes in each 
plot to observe 20 plants of the central area where all visiting bees were collected. Bees 
were sampled from 8:00 to 11:00 h. Collected bees were kept in 70% alcohol and taken to 
the laboratory for identification with taxonomic keys (Michener et al. 1994; Goulet and 
Huber 1993). 
 
41 
2.2.6 Fruit yield 
Fruits were harvested and yield was recorded with only undamaged (marketable) 
fruits. Fruits were graded and the total fruit yield was divided by the number of plants in 
each plot. Fruit yield was reported as kg/plant-1. 
 
2.2.7 Data analysis 
Analysis of variance and Tukey mean comparison were performed for density of B. 
tabaci populations, fruit yield, abundance of flower visiting bees, and final incidence of 
viral symptoms. Prior to run, data in percent were transformed to y = arcsin (√(x/100)). 
Data were checked for homogeneity of variance (Levene test) and normality (Shapiro-Wilk 
test). Kruskal-Wallis non-parametric test was performed for the severity of viral symptoms. 
All data were analyzed in the statistical software InfoStat (Di Rienzo et al. 2018). 
Difference were considered significant if P < 0.05. 
 
2.3 Results 
 
2.3.1 Fluctuation of B. tabaci population, viral symptoms and fruit yield in tomato 
 
The population density of adults, nymphs and eggs were recorded at five sample 
times, 32, 64, 88, 104 and 120 days after transplant (DAT). The population density of 
adults and eggs on tomato plants showed no differences among treatments (P > 0.05), 
except at 120 DAT, where plants treated with Bio-3 showed significantly higher (P < 0.05) 
number of adults and eggs on leaves. The population density of nymphs showed no 
difference among treatments, except at 64 DAT. Higher population of nymphs was 
observed on plants treated with Bio-3 relative to those with conventional treatment 
(chemical insecticides) (Table 4). 
Virus incidence and severity in tomato plants was also evaluated at 15 days 
intervals. Final incidence of virus was not significantly different among treatments (P > 
 
42 
0.05). Virus incidence ranged from 59.5 to 66.5 % in plots with biorational treatments, 
whereas in plots with conventional treatment (chemical insecticides) the virus incidence 
was in average 70.5 %. Final severity of viral symptoms ranged from 2.1 to 2.6 in plots 
with biorational treatments, and 2.8 in plots with conventional treatment (Table 5). Final 
severity of viral symptoms was not significantly different among treatments (P > 0.05). For 
marketable fruit yield, plants with biorational treatments produced 1.4 to 1.7 kg/plant, 
whereas plants with conventional treatment (chemical insecticides) produced 1.6 kg/plant 
(Table 5). No significant differences among treatments was observed for fruit yield (P > 
0.05). 
 
* Means within the same column followed by the same letter are not significantly different 
(P < 0.05, Tukey). 
 
 
 
Table 4. Mean number (± SE) of adults, nymphs and eggs of Bemisia tabaci on plants of tomato 
(S. lycopersicum) under different pest management treatments. 
Treatment 
Sample dates (days after transplanting, DAT) 
32 64 88 104 120 
 Adults/leaf 
Bio-1 0.12 ± 0.03 a 0.44 ± 0.08 a 0.55 ± 0.12 a 0.59 ± 0.08 a 0.40 ± 0.06 a 
Bio-2 0.30 ± 0.06 a 0.47 ± 0.07 a 0.51 ± 0.08 a 0.46 ± 0.03 a 0.41 ± 0.02 a 
Bio-3 0.29 ± 0.05 a 0.68 ± 0.11 a 0.61 ± 0.08 a 0.57 ± 0.02 a 0.86 ± 0.08 b 
Conventional 0.23 ± 0.04 a 0.41 ± 0.03 a 0.73 ± 0.09 a 0.48 ± 0.03 a 0.37 ± 0.02 a 
 Nymphs/cm2 
Bio-1 0.01 ± 0.01 a 0.49 ± 0.03 ab 1.04 ± 0.21 a 0.60 ± 0.02 a 0.59 ± 0.07 a 
Bio-2 0.11 ± 0.05 a 0.48 ± 0.06 ab 0.85 ± 0.18 a 0.56 ± 0.03 a 0.72 ± 0.13 a 
Bio-3 0.03 ± 0.01 a 0.68 ± 0.07 b 1.05 ± 0.18 a 0.66 ± 0.07 a 1.01 ± 0.13 a 
Conventional 0.07 ± 0.04 a 0.43 ± 0.04 a 1.30 ± 0.11 a 0.62 ± 0.05 a 0.61 ± 0.19 a 
 Eggs/cm2 
Bio- 1 0.10 ± 0.05 a 0.75 ± 0.14 a 0.96 ± 0.17 a 0.49 ± 0.07 a 0.65 ± 0.07 a 
Bio-2 0.45 ± 0.16 a 0.66 ± 0.10 a 0.69 ± 0.16 a 0.51 ± 0.03 a 0.67 ± 0.17 a 
Bio-3 0.31 ± 0.12 a 1.11 ± 0.19 a 0.95 ± 0.16 a 0.60 ± 0.04 a 1.39 ± 0.14 b 
Conventional 0.18 ± 0.10 a 0.85 ± 0.10 a 0.86 ± 0.26 a 0.62 ± 0.03 a 0.61 ± 0.09 a 
 
43 
Table 5. Incidence and severity of viral symptoms and fruit yield in tomato (S. 
lycopersicum) under different pest management treatments. 
Treatment Final incidence (%) Final severity Fruit yield (kg/plant-1) 
Bio-1 66.50 ± 24.24 a 2.53 ± 0.96 a 1.47 ± 0.16 a 
Bio-2 59.50 ± 3. 41 a 2.09 ± 0.18 a 1.70 ± 0.11 a 
Bio-3 65.50 ± 13.60 a 2.62 ± 0.67 a 1.40 ± 0.23 a 
Conventional 70.50 ± 18.35 a 2.82 ± 0.87 a 1.61 ± 0.14 a 
* Means within the same column followed by the same letter are not significantly different 
(P < 0.05, Tukey). Final severity was analyzed by non-parametric Kruskal-Wallis test. 
 
2.3.1. Abundance of flower visiting bees in tomato 
Abundance of flower visiting bees was evaluated at flowering stage in both crop 
species. For such purposes, only the three most abundant group of bees were analysed and 
reported. In tomato, the most abundant groups were Apis mellifera, Exomalopsis spp. and 
Lasioglossum spp. (Figure 1). In tomato plants, the abundance of flower visiting bees (A. 
mellifera, Exomalopsis spp., and Lasioglossum spp.) was not significantly different among 
treatments (P > 0.05) (Table 6). 
 
 
Figure 1. Abundance of flowers visiting bees in tomato. Among the abundant bees include 
cleptoparasite bees (Lasioglossum spp. and Exomalopsis spp) neotropical bees and 
eusocial mellifera bees (A. mellifera). The graph shows the percent of total 
individuals captured by sweping-net and mouth aspirator. 
 
44 
 
Table 6. Abundance of flower visiting bees in tomato (S. lycopersicum) 
under different pest management treatments. 
Treatment A. mellifera Exomalopsis spp. Lasioglossum spp. 
Bio-1 3.40 ± 1.20 a 4.80 ± 1.68 a 2.00 ± 0.94 a 
Bio-2 4.80 ± 1.98 a 5.60 ± 2.06 a 1.80 ± 0.58 a 
Bio-3 9.00 ± 3.64 a 5.40 ± 1.86 a 0.40 ± 0.40 a 
Conventional 1.40 ± 0.24 a 3.60 ± 1.86 a 0.60 ± 0.40 a 
Means within the same column followed by the same letter are not significantly different (P 
< 0.05, Tukey). 
 
2.4 Discussion 
The use of biorational insecticides for pest management has recently gained great 
importance in horticultural production owing to their low toxicity to non-target organisms 
and high effectiveness against economically important pest insects (Horowitz and Ishaaya, 
2004). Various studies have documented the feasibility of biorational treatments for pest 
management in vegetable production under greenhouses and field conditions (Reddy and 
Miller 2014; Umpiérrez et al. 2017; Jallow et al. 2018). In the present study, the 
incorporation of biorational insecticides into treatments to manage B. tabaci and associated 
viral disease on tomato was as effective as the treatment that included only chemical 
insecticides. In field experiments, various studies have found significant effects of 
biorational treatments on pest control. Reddy and Miller (2014) found that petroleum spray 
oil, Beauveria bassiana, azadirachtin, Bacillus thuringiensis are effective insecticides to 
manage the tomato fruitworm (Helicoverpa armigera), and the red spider mite 
(Tetranychus marianae). Ewunkem et al. (2014) found that suppression of phytophagous 
insects, like Pentatomidae, Cicadellidae and Thripidae were similar in plots treated with 
plant-derived products and those treated with chemical insecticides (neonicotinoids). Patil 
et al. (2018) found slightlylower effects of botanical/microbial insecticides relative to those 
of chemical insecticides against tomato fruit borer (Helicoverpa armigera). 
 
 
 
45 
Fruit yield in both crop species showed no significant differences among treatments. 
Overall, fruit yield was relatively low compared to the average yield reported for these 
crops in other studies. Fruit yield in tomato reported by other studies ranges from 2.75 
kg/plant to 3.36 kg/plant (Díaz et al. 2017; Maboko and Du Plooym 2018), whereas in our 
study we reported 1.4 to 1.7 kg/plant. The low fruit yield obtained in our study was likely 
due to the por soil conditions in the Yucatan Peninsula, characterized by soil with high 
concentration of calcium bicarbonate and low availability of mineral elements, like P and 
K, typical of skarst soils with limestone on the ground (Beach 1998; Estrada et al. 2013). 
The use of biorational insecticides for pest management treatments has been associated 
with slight or null effects on beneficial insects, including various species of bees. Our 
results show that in tomato, bee abundance (Apis mellifera, Exomalopsis spp. and 
Lasioglossum spp.) was not significantly different in plots with biorational treatments and 
those with conventional treatment. 
 
2.5 Conclusion 
In conclusion, biorational treatments, similarly to conventional treatment that 
included only the use of chemical insecticides, supressed the population density of B. 
tabaci and virus incicdence and severity in tomato. Fruit yield showed no difference among 
treatments. The abundance of flower visiting bees (A. mellifera, Exomalopsis spp. and 
Lasioglossum spp.) in tomato plants was not different among pest management treatments. 
 
2.6 Acknowledgments 
Authors thank Karely Valencia-Polanco, Joaquin Cano-Pech and Perla Navarrete-
Uc for their assistance in crop maintaining and data collecting. This study was supported by 
Tecnológico Nacional de México, Grant number 5137.19-P. 
 
 
 
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